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Diversidad y abundancia de aves en relación a un gradiente de urbanización en
la ciudad de Sucre, Bolivia
Alfredo Romero, Laina Herrero, Sara Pérez y Carlos Torrez.
A. Romero, L. Herrero, S. Pérez, C. Torres.
Universidad Mayor Real y Pontificia de San Francisco Xavier de Chuquisaca, Facultad de Ciencias Agrarias, Calle
Calvo N°132 , Sucre, Bolivia.
M. Ramos. (ed.) Ciencias Tecnológicas y Agrarias, Handbooks -©USFX- Sucre, Bolivia, 2014.
264
Abstract
We evaluated the influence of the level of urbanization on bird diversity and abundance in Sucre
city, Bolivia. Using 54 survey points selected randomly inside and around the city, we carried out
point transects counting the birds within a radius of 50 m. We repeated the surveys on each site
twice, achieving 104 surveys in total. Bird diversity decreased significantly with the increasing
urbanization level. In addition, we found negative and significant relationships between bird
diversity and other variables related to urbanization: noise level, % of concrete, people and vehicle
passing rates, and % of exotic vegetation. On the other hand, the % of vegetation cover was strongly
and positively related to bird diversity. We did not find a significant relationship between native
bird diversity and the abundances of two introduced bird species, although this relationship tended
to be negative in both cases. This study supports the notion that its important to create green spaces
within the city and to maintain native vegetation patches in the rural areas. In addition, it would be
important to create vegetation corridors using trees on streets and avenues to maintain healthy and
complete bird assemblages. This would also increase the ecosystem function and environmental
services as well as increasing the quality of life of the Sucre people.
Keywords: Birds, diversity, abundance, disturbance, invasive species, urbanization
21 Antecedentes
Los procesos de urbanización en el mundo ocurren cada vez más rápido ya que existe una
migración alta desde el campo a las ciudades y una alta natalidad, sobre todo en regiones
tropicales(Faeth et al., 2011). Este crecimiento en extensión y en población de las ciudades, hace
que las ciudades ocupen áreas cada vez más grandes, tanto de la ciudad misma como de sus
alrededores, que son usados para la agricultura para la provisión de recursos para los habitantes
urbanos. Esta expansión, destruye los hábitats naturales nativos y los sustituye por estructuras
grandes de concreto, reduciendo a un mínimo los hábitats naturales originales, y con sólo un
pequeño porcentaje de áreas con cobertura vegetal, que es incluso menor, si se consideran las áreas
verdes con vegetación nativa. Por lo tanto, los recursos para albergar a la biodiversidad en las
ciudades se ven reducidos significativamente, y por ende la biodiversidad presente en las ciudades
es generalmente muy pobre en comparación con la original, aunque muchas veces la biomasa de
algunas pocas especies llega a ser mayor que la de la comunidad(Faeth et al., 2011).
A pesar del impacto extraordinario de la urbanización en los ecosistemas naturales, muy
poco se conoce sobre la manera en la que los diferentes componentes de la biodiversidad responden
a estos impactos, principalmente en regiones tropicales del mundo(Chace and Walsh, 2006, Faeth et
al., 2011). Las aves constituyen un excelente modelo de estudio de los efectos de los cambios
ambientales en la biodiversidad, ya que son un grupo fácil de estudiar (diverso y fácil de observar).
Sin embargo, incluso para este grupo la información sobre su respuesta a la urbanización es escasa
en Sudamérica, más aún en Bolivia, donde sólo se tiene un estudio sobre el tema.
El siguiente proyecto busca contribuir a la teoría ecológica de la los partones de diversidad y
abundancia de organismos, en este caso, aves, en relación a los cambios ambientales. Esto puede
promover la conservación de la biodiversidad en general, y de las aves en particular en las áreas
urbanas de Bolivia.
265
21.1 Desarrollo metodológico
Materiales y metodología
Área de estudio
Esta investigación fue realizada en la ciudad de Sucre, Bolivia y sus alrededores. Se escogieron 52
puntos de censo al azar (Gráfico 1). Cuando estos puntos quedaban en áreas muy cerradas o dentro
de propiedad privada, nos permitimos mover el punto hasta un máximo de 200 metros a un área más
abierta y pública. Todos los puntos estuvieron a una distancia de al menos 200 m entre ellos.
Gráfico 21. Área de estudio en la ciudad de Sucre. Se muestran los 52 puntos de censo de donde se
tomaron datos sobre las aves. La escala abajo a la izquierda en el mapa equivale a 3.7 km.
Diseño
Para cumplir nuestros objetivos y testear la hipótesis de investigación, tomamos en cuenta dos
factores de diseño principales, o variables independientes: El grado de urbanización en las
diferentes zonas de la ciudad y la abundancia de la paloma doméstica (Columba livia). En adición,
en cada punto de muestreo, se tomarán datos de otras variables que pueden afectar a la abundancia y
diversidad de aves: (1) la altitud del sitio; (2) la proporción del área ocupada por construcciones; (4)
la cobertura de vegetación; (5) la tasa de paso de peatones; (6) la tasa de paso de automóviles; (7) el
tamaño de las áreas verdes si los puntos caerían dentro de ellas.
En cuanto al nivel de urbanización, consideraremos cuatro niveles de urbanización en la
ciudad de Sucre, en relación al tipo de construcciones de los edificios, a su antigüedad y la
disponibilidad de espacios con vegetación accesibles para las aves. Los cuatro niveles serán: (1)
Centro comercial-colonial de la ciudad de Sucre; (2) Zona residencial que rodea al centro y contiene
casas con jardines y huertas; (3) Zona periférica de la ciudad que se forma por casas en las áreas
circundantes de la ciudad en contacto con áreas rurales; y finalmente (4) las áreas rurales que
colindan con la ciudad, las cuales, aunque están en contacto con la ciudad, mantienen ambientes
naturales, aunque fuertemente modificados.
266
Las variables dependientes será la densidad poblacional de las diferentes especies de aves y
un índice de diversidad de la comunidad de aves.
Toma de datos
Se realizaron censos en transectos de puntos en base a muestreos de Distancia. Estos muestreos
conteos desde un punto fijo de individuos avistados de las especies de interés, además de la
distancia al punto que se encuentra cada individuo (Buckland et al., 2004). Cada transecto fue
completado en 10 minutos. Para la definición de puntos, se dividió a la ciudad de Sucre en una
grilla de cuadrículas de 1 Ha y se seleccionarán aleatoriamente alrededor de 50 cuadrículas para el
muestreo. Dentro de cada cuadrícula seleccionada, se realizó el muestreo en el espacio disponible
con mayor visibilidad y acceso libre (fuera de propiedades privadas a menos que se realicen las
gestiones correspondientes). Los transectos fueron realizados en las mañanas, entre 0600 y 1000. Se
repitió cada transecto dos veces.
En base a los datos obtenidos, se calculó la abundancia relativa de las diferentes especies de
aves, siendo ésta el número de individuos observados en un radio de 50 m.Se registraron datos de
todos los individuos de aves de todas las especies que sean vistas de manera simultánea, por lo que,
además de la información de las densidades poblacionales de las especies, se tendrá información
sobre la riqueza de especies de la comunidad de aves.
Además de la recolección de datos de la comunidad y poblaciones de aves, se tomaron datos
de otros factores que pueden influenciar también la diversidad y abundancia de aves. Estos fueron:
(1)la altitud del sitio mediante un dispositivo de GPS; (2) la proporción del área ocupada por
construcciones como casas, edificios, concreto, asfalto u otro material de construcción; (4) la
cobertura de vegetación a 50 m a cada lado del transecto mediante estimación visual; (5) el número
de peatones en un radio de 50 m durante 3 min durante cada muestreo; (6) la tasa de automóviles
moviéndose siguiendo el mismo método que para peatones(Villegas and Garitano-Zavala, 2010).
Análisis de datos
Con ambos datos de la abundancia poblacional y la riqueza de la comunidad de aves (número de
especies), se calculó el índice de diversidad Inverso de Simpson:
(21)
Evaluamos la diversidad de aves y su abundancia varían en relación a los factores de diseño
explicados arriba, se usando análisis estadísticos para establecer si existen diferencias significativas
entre la diversidad o abundancia entre los diferentes niveles de urbanización, usando el test no
paramétrico de Kruskall-Wallis. También se evaluaron correlación entre estas variables
dependientes y el tamaño de las áreas verdes o la abundancia de palomas domésticas, usando
correlaciones de Pearson (Zar, 1999).
Pruebas estadísticas no paramétricas
Las pruebas estadísticas consideradas en este trabajo son la de Homogeneidad Normal Estándar
(SNHT), Buishand y Pettitt. En estas pruebas se manejan los conceptos clásicos estadísticos de la
hipótesis nula 0
H , hipótesis alternativa 1
H y nivel de significación .
267
La hipótesis nula es aquella idea que se asume verdadera hasta que la prueba estadística
indique lo contrario; el nivel de significación representa la probabilidad de rechazar erróneamente la
hipótesis nula, tradicionalmente se selecciona no mayor al 5%; y la hipótesis alternativa es el
complemento de la hipótesis nula. Las tres pruebas detectan cuándo se produce el cambio o ruptura
de la serie.
a) Prueba de Homogeneidad Normal Estándar (SNHT): Alexandersson (1986) desarrolló la prueba
de homogeneidad normal estándar (SNHT) para el estudio de heterogeneidades en forma de
cambios abruptos en el valor medio de las observaciones; Alexandersson y Moberg (1997)
modificaron esta prueba para el estudio de heterogeneidades en forma de las tendencias temporales
lineales en el valor medio de las observaciones. La prueba SNH se basa en el estadístico )k(T que
compara la media de los primeras k observaciones con la media de las restantes kn
observaciones:
2
2
2
1zknkzkT n,,1k (21.1)
Donde:
k
1i x
xi
1
x
k
1z (21.2)
Siendo n el tamaño total de la muestra; x
la media de los datos; y x
la desviación
estándar de los datos.
La ruptura de la serie ocurre cuando T(k) se localiza alrededor de la observación que
maximiza la variable T; y la hipótesis nula 0
H se rechaza si el indicador estadístico kTmaxT0
es mayor que un valor crítico que depende del tamaño de la muestra y del nivel de significación.
b) Prueba de Buishand: Esta prueba propuesta por Buishand (1982) es una prueba de origen
bayesiano y hace referencia a un modelo simple que propone detectar un cambio en la media de la
serie. La prueba define:
k
1i
xixkS n,,1k (21.3)
Con 00kS .
21.2 Resultados y discusión
Resultados obtenidos
Registramos en total 2684 individuos pertenecientes a 48 especies de aves, 46 de ellas nativas y dos
introducidas (Passerdomesticus y Columbia livia) en los 52 sitios evaluados (Tabla 1).
Composición de la comunidad de aves varió entre los diferentes niveles de urbanización
(Gráfico 2). C. livia fue la especie dominante en el Centro y la Periferia, mientras que
Zonotrichiacapensis lo fue en la zona residencial y Ageloidesbadius en la rural. La riqueza de
especies (número de especies) es notoriamente mayor en el área rural, con 43 especies. La riqueza
más baja estuvo en la zona residencial (21) y céntrica (22).
268
Pocas especies fueron comunes en todos los niveles, y varias fueron más raras y estuvieron
presentes principalmente en las áreas rurales y periféricas. Las especies presentes en la mayoría de
los puntos (> 50% de puntos) fueron C. livia, Z. capensis, Zenaida auriculata, Turduschiguanco y
Furnariusrufus. Estas especies son consideradas sinantrópicas (adaptadas a coexistir en áreas con
mucha actividad humana) y son de lejos las más abundantes en la ciudad de Sucre.
Tabla 21. Cocurrencia en los sitios de muestreo y abundancia total (suma del máximo número
encontrado en cada sitio en los 2 muestreos) de todas las especies de aves registradas en el estudio.
Se muestra la presencia de cada especie en cada nivel de urbanización.
Ocurrencia en niveles de urbanización
Especie Código
%
ocurrencia
en los sitios
Abundancia
total
Céntrico Residencial Periférico Rural
Ageloides badius AGBA 0.50 109
x x x
Amazila chianogaster AMCH 0.19 12
x x x x
Aratinga mitrata ARMI 0.06 35
x
x
Asthenes dorbignyi ASDO 0.17 12
x x
Buteo magnirostris BUMA 0.02 2
x
Carduelis magellanica CAMA 0.23 20
x x x x
Catamenia analis CAAN 0.02 1
x
Cathartes aura CAAU 0.02 1
x
Cinclodes atacamensis CIAT 0.02 1
x
Colaptes rupicola CORU 0.04 2
x
Colibrico ruscans COCO 0.13 8
x x
Columba livia COLI 0.73 265
x x x x
Columbina picuy COPI 0.33 47
x x x
Falco sparverius FASP 0.08 5
x
x
Furnarius rufus FURU 0.67 52
x x x x
Hirundinea ferruginea HIFE 0.02 1
x
Knipolegusa terrimus KNAT 0.13 7
x x
Leptasthenura
fuliginiceps LEFU
0.06 3
x
Metropelia ceciliae MECE 0.31 45
x x x x
Mimus dorsalis MIDO 0.06 5
x
Molothrus bonariensis MOBO 0.17 36
x x
Musisaxicola
maculirostris MUMA
0.04 2
x
Myiopsitta monachus MYMO 0.02 2
x
Myoborus brunniceps MYBR 0.02 2
x
Notiochelidon
cyanoleuca NOCY
0.17 17
x x x x
Passer domesticus PADO 0.38 34
x x x x
Patagona gigas PAGI 0.21 15
x x
Phalcoboenus
megalopterus PHME
0.02 1
x
Pheucticus aureoventris PHAU 0.02 1
x
Phrygilus plebejus PHPL 0.02 2
x
Phytotoma rutila PHRU 0.10 6
x
269
Pitangus sulfuratus PISU 0.27 20
x
x x
Poospiza torquata POTO 0.13 13
x x x
Psilopsiagon aymara PSAY 0.08 17
x
Saltator aurantiirostris SAAU 0.13 10
x
x x
Sappho sparganura SASP 0.23 14
x x x x
Serpophaga munda SEMU 0.27 18
x x x x
Sicalis flaveola SIFL 0.40 27
x x x x
Sicalis luteocephala SILUC 0.13 42
x x
Sicalis luteola SILU 0.37 51
x x x
Sicalis olivacens SIOL 0.38 58
x x x x
Stigmatura budytoides STBU 0.02 1
x
Thraupis bonariensis THBO 0.44 45
x x x x
Thraupis sayaca THSA 0.46 52
x x x x
Troglodytes aedon TRAE 0.33 18
x x x x
Turdus chiguanco TUCH 0.69 64
x x x x
Zenaida auriculata ZEAU 0.69 53
x x x x
Zonotrichia capensis ZOCA 0.75 68 x x x x
Número total de especies 22 21 33 43
270
Gráfico 21.1. Curvas de rango abundancia de aves en los 4 niveles de urbanización.
Diversidad en los diferentes niveles de urbanización
La diversidad de especies en general, medida como el grado de heterogeneidad en base al índice de
diversidad inverso de Simpson (Cinv), varió bastante entre los niveles de urbanización. La mayor
diversidad se encontró en el área rural (Cinv = 16.77); seguida por el nivel periférico, residencial y
céntrico (Cinv =10.82; 6.14; 4.09; respectivamente). Estos resultados muestran que a pesar de haber
encontrado menos especies en el área residencial que en la céntrica, la diversidad es mayor en la
primera debido a que en ella existen varias especies raras y por lo tanto, alta probabilidad de
encontrar otras.
Al realizar la comparación entre las diversidades de los niveles de urbanización en base a
estimaciones en cada uno de los sitios mediante un análisis de Kruskall-Wallis, observamos que hay
diferencias en la diversidad de al menos dos de los niveles (H = 13.60 DF = 3 P = 0.003). Un
análisis post-hoc de Tukey nos permitió determinar que la única diferencia significativa en la
diversidad entre los niveles de urbanización radica entre el nivel Céntrico y el Rural (Graf. 3).
Log 1
0 p
i
271
Gráfico 21.2. Diversidad promedio entre los sitios de los diferentes niveles de urbanización. Las
barras representan la Desviación Estándar y los niveles con la misma letra no muestran diferencias
significativas en su diversidad en base al test post-hoc de Tukey.
Realizamos un test de Kruskall-Wallis para determinar si existen diferencias entre las
abundancias de los stios en los diferentes niveles de urbanización. Este test mostró que no existe
diferencia significativa entre la abundancia total de aves entre los diferentes niveles (H = 4.97 DF =
3 P = 0.174).
Para probar la hipótesis de que las palomas domésticas (C. livia) y Passerdomesticus, ambas
especies introducidas desde Europa, afectan negativamente a la diversidad de aves nativas,
realizamos análisis de correlación de Pearson. Estos análisis mostraron que aunque existe una
relación negativa entre las abundancias de estas dos especies y la diversidad general, estas
relaciones no son significativas (C. livia: r = -0.183, P-Value = 0.277: P. domesticus: -0.229, P-
Value = 0.271).
Relación entre características de urbanización y la diversidad de aves
Realizamos varios análisis de relaciones entre características del hábitat urbano medidas durante los
censos. Todas las variables que predijimos que iban a tener una influencia sobre la diversidad de
aves resultaron comportarse de esta manera, manteniendo relaciones significativas con la diversidad
(Fig. 3). El nivel de ruido, El número de vehículos y de personas, el % de concreto, % de cobertura
de especies vegetales exóticas tuvieron una relación negativa significativa con la diversidad de aves.
Por otro lado, la cobertura vegetal general tuvo una fuerte relación positiva con la diversidad de
aves.
272
Gráfico 4. Correlaciones de Pearson de diferentes características urbanas con la diversidad de
especies (Índice Inverso de Simpson) en cada sitio muestreado en la ciudad de Sucre. Todas estas
relaciones fueron altamente significativas.
Discusión
Los resultados presentados en este informe muestran claramente una influencia negativa del proceso
de urbanización en Sucre sobre la comunidad de aves. Primeramente, la composición de la
comunidad de aves varió de estar dominada por pocas especies sinantrópicas en las áreas más
urbanizadas, hasta tener una mayor equitatividad en las áreas menos urbanizadas.
En segundo lugar, la riqueza de especies registradas es mucho menor en áreas céntricas y
residenciales que en áreas rurales. Consecuentemente con ello, existió un decremento en el índice
de diversidad de Simpson, a medida que el grado de urbanización aumentaba. Este decremento de la
diversidad al aumentar el grado de urbanización constituye un patrón encontrado en otras áreas
urbanas del mundo, incluyendo la ciudad de La Paz (Villegas and Garitano Zavala, 2008).
Estos resultados son apoyados por la influencia negativa de variables de urbanización como
el % de concreto, el ruido, el número de vehículos y de personas sobre la diversidad de aves. En
contraste, el % de cobertura tuvo una influencia positiva con la diversidad. Todos estos resultados
nos indican lo que se espera en estas situaciones.
273
Al destruir el hábitat natural y transformarlo con estructuras de concreto, los recursos de los
que dependen la mayoría de las especies de aves simplemente son elimiados, y por tanto, las aves
no pueden sobrevivir en estas áreas. Sólo especies omnívoras o granívoras como aquellas
identificadas como sinantrópicas son capaces de mantener poblaciones saludables y reproductivas
en estos ambientes. El resto de las especies podrán avanzar dentro por el gradiente creciente de
urbanización de acuerdo a su capacidad de encontrar recursos útiles. Otro factor importante el La
capacidad de ciertas especies a habituarse a la actividad humana. En áreas donde esta actividad es
muy alta, como en el centro, a pesar de que puedan exisitir suficientes recursos, por ejemplo en
aéras verdes, muchas especies no puede forrajear porque no están habituadas a los humanos,
mientras que otras pocas sí lo están.
No encontramos una relación significativa entre la diversidad de aves y la abundancia de las
especies de aves introducidas, como el gorrión europeo y la paloma doméstica europea. A pesar de
nuestra suposición que las palomas serían mucho más abundantes en el centro de la ciudad, también
encontramos números altos en áreas rurales, principalmente asociadas con basura. Probablemente
sea interesante evaluar posteriormente la relación entre las abundancias de esta especie y la de otras
especies con potencial de ser competidora de la paloma. Estos nuestros resultados, contrastan con
aquellos encontrados por Garitano-Zavala and Gismondi(Garitano-zavala and Gismondi, 2003),
quienes reportaron una relación negativa y significativa entre la abundncia de esta paloma y la
diversidad de aves nativas en áreas verdes de La Paz.
Una situación muy importante que resalta es el hecho que consideramos algunas de las áreas
verdes más grandes de la ciudad como parte del nivel céntrico, dada su ubicación. Estas áreas, como
el Parque Bolívar y la Plaza 25 de Mayo, a pesar de sus altos niveles de actividad humana proveen
recursos de refugio y alimento para muchísimas especies. Si se considera el nivel céntrico
excluyendo a estas áreas verdes, la diversidad en este nivel disminuiría drásticamente, a pesar de ya
ser el nivel con menor diversidad. Es remarcable el hecho de que áreas verdes de esta magnitud hay
muy pocas en la ciudad y éstas se encuentran en el centro o cerca del mismo. Dada la importancia
de estas áreas para mantener comunidades de aves más completas, es necesario incluir la
construcción de nuevas áreas verdes con vegetación nativa en los planes de crecimiento urbano en
todos los niveles de urbanización. En adición, dado el aparente efecto negativo de la vegetación
exótica, incluso en áreas rurales, sería muy importante remplazar las plantaciones de eucalipto y de
pino por vegetación nativa. Esto promoverá el desarrollo de comunidades más completas no sólo de
aves sino de varios otros grupos de animales y plantas que llevarán a cabo procesos ecológicos
importantes que proveerán servicios ambientales esenciales para nuestra vida y al mismo tiempo
incrementarán nuestra propia calidad de vida.
21.3 Conclusiones
El incremento del grado de urbanización tiene una influencia significativa sobre la diversidad de la
comunidad de aves, disminuyéndola.
La abundancia de la paloma doméstica y el gorrión europeo (especies introducidas) no
manifestó una relación significativa con la diversidad de aves a través de los puntos de censo en la
ciudad de Scure.
Varias características relacionadas con el grado de urbanización mostraron también tener
una influencia significativa negativa sobre la diversidad de aves.
La proporción de cobertura vegetal, por otro lado, tuvo una fuerte relación positiva y
significativa con la diversidad de aves; mientras más cobertura vegetal exista, mayor será la
diversidad de este grupo
274
21.4 Agradecimiento
Los investigadores agradecen a la Dirección de Investigación Ciencia y Tecnología (DICYT) y a la
facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Mayor Real y Pontificia de San Francisco Xavier
de Chuquisaca por el apoyo brindado en el desarrollo del presente trabajo.
21.5 Referencias
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