caracterizaciÓn del cariotipo del mono aullador...

Caldasia 23(2): 537-548

CARACTERIZACIÓN DEL CARIOTIPO DEL MONOAULLADOR COLORADO Alouatta seniculus QUE

HABITA EN COLOMBIAOLGA MARIA TORRES

Instituto de Ciencias Naturales - Instituto de Genética, Universidad Nacional de Colombia,Apartado 7495, Bogotá D. c., Colombia. [email protected]

MIRIAM LEIBOVICI

Instituto de Ciencias Naturales - Instituto de Genética, Universidad Nacional de Colombia.Apartado 7495, Bogotá D. c., Colombia. [email protected]

RESUMENPresentamos cariotipos con bandas Q, G, R Y C del mono aullador colorado deColombia, con base en el análisis de los cariotipos de 12 ejemplares cautivos y lareevaluación de los cariotipos de bandas Q de un macho y de una hembra publica-dos (Yunis et al. 1976). Reinterpretamos el mecanismo cromosómico de determina-ción del sexo y la morfología del cromosoma X de Alouatta seniculus seniculus. Losresultados indican que el cromosoma X es un metacéntrico de tamaño medio (4.85 %TCL) similar al cromosoma X de otros primates de los géneros Cebus, Aotus y A telesestudiados hasta la fecha, así como al cromosoma X humano. Además, los machosportan una translocación entre el cromosoma Y y el autosoma 3, demostrando unmecanismo cromosómico de determinación del sexo XIXI X2X2 IXIX2 YIY2, diferen-te del convencional XX I XV. Todos los animales estudiados presentaron un númerodiploide de 44.

Palabras clave. Alouatta, aullador colorado, cariotipo, Colombia, primates.

ABSTRACTThis paper presents Q- G- R- and C-bands karyotypes ofred howler from Colombia,based on analyses of karyotypes oftwelve caught specimens besides a female anda male Q banding karyotypes (Yunis et al. 1976) reevaluated. We reappraisal Xchromosome morphology and sex determination chromosome mechanism of Alouattaseniculus seniculus. This work shows X chromosome is a nearly metacentric me-dium sized chromosome (4.85 % TCL), similar to other primates X chromosome fromCebus, Aotus and Ateles genus up to now studied, as wel! as human X chromosome.Further in males, Y chromosome undergone a translocation onto autosome 3, namedX

IX

2Y

IY

2• Al! specimens studied shows 44 chromosomes diploid number.

Key words. Alouatta, howler monkey, Colombia, karyotype, primates.

INTRODUCCIÓN

El género Alouatta (Lacépede 1799) agrupa alos monos aulladores. Entre los primatesneotropicales este género presenta la distri-

bución más amplia (Wolfheim 1983), su rangogeográfico se extiende desde México hasta elnorte de Argentina. Aunque no hay totalacuerdo, en general se reconocen seis espe-cies (Emmons 1997) de las cuales dos habitan

Cariotipos Q, G, R Y C de Alouatta seniculus

en Colombia (Hernández & Cooper 1976,Rodríguez et a/' 1995):A. palliata (Gray 1849)comúnmente conocido como aullador negro,mono negro, mono zambo y A. seniculus(Linnaeus 1766) denominado corrientementemono colorado, mono cotudo, roncador.

Los estudios citogenéticos del géneroAlouatta, disponibles con técnicas de identi-ficación cromosómica son relativamente po-cos, pero muestran una variabilidad impor-tante, con números diploides entre 44 y 56cromosomas (sin tomar en consideración lasvariaciones en el número de micro-

cromosomas). En la Tabla l se condensan es-tos datos. Por otra parte, con excepción de A.palliata que habita en Colombia (datos nopublicados) yA. caraya de Argentina (Mudryel al. 1984), las otras especies y, o subespeciesde este género han mostrando un mecanismocromosómico de determinación del sexo dife-rente del convencional, XX / XY, donde elcromosoma y esta translocado o insertado aun autosoma. En este último caso los machosposeen un número diploide impar (Tabla 1:A.palliata de Panamá, A. seniculus. sara deBolivia, A. seniculus. stramineus y A. belzebulde Brasil).

Tabla 1. Resumen de los estudios citogenéticos realizados en el género Alouatta; con bandasde identificación cromosómica.

# Carrotrpo Bandas r aís Kct.Especie subespecie M JI 2n Rango de variación N° N° Q GC

Cr. sexuales Acr MicrA. palliata 10 54 X 30 ++ Panamá

37 53 ins (Y;A)

A polliata 56 X + + Colombia Ncpu-

56 y blicado

A seniculus 7 44 XI X2 (4) + + ++ Colombia Este

43-44 3-4 Trabajo

5 44 YI Y2¡J. seniculus seniculus 13 44 l' (4) + + Colombia 2

43-45 3-510 44 l'

A. seniculus sara 14 50 X (6) ++ Bolivia5 6 48-51 2-68 49 ins (Y;A) ?

¡J. seniculu s 9 48 XI X2 22 (2) ++ Brasil(maconelii)" 47-49 1-3 ":i

2 48 YI Y2 24A. seniculus str a m inc us 3 48 XI x, 22 (2) + Brasil

47-49 1-33 48 YI v.

A. belzeb ul be/zebul 3 50 X 26 ++ Brasil7 49 ins (Y;A)

A belzcbul nigerrima 50 X 30 ++ Brasil

A. belz ebul 3 50 X 26 ++ Brasil3 49 ins (Y;A)

A. caraya 9 52 X 30 ++ Argentina x

2 52 Y

#: número de ejemplares estudiados H: hembra M: macho. 20: número diploide. N°: número Acr: cromosomasacrocéntricos. Micr: micro-cromosomas. Ref: referencias bibliográficas. 1* redefinidoI Ma el al (1975)' Yunis el al. (1976)·1 Minezawa el al. (1985) 4 Lima el al. (1990) 5 Lima & Seuanez (1991)" Armada el al. (1987) 7 Lima & Scuanez (1989) , Mudry el al. (1984).

538

Con relación a A. seniculus, hasta la fecha sehan informado los cariotipos de 4 subespecies(Yuniselal. 1976,Minezawaetal. 1985,Limaetal. 1990, Lima & Seuanez 1991) con númerosdiploides de44, 48 y 50/49 (omitiendo la varia-ción de micro-cromosomas). Esta especie es laúnica del género que presenta esta clase parti-cular de cromosomas diminutos denominadosmicro-cromosomas o cromosomas B(Minezawael al. 1985), los cuales han demostrado varia-ción numérica inter- e intra-individual.

En cuanto A. s. seniculus que habita en Co-lombia, el cariotipo de bandas Q publicado,con número diploide de 44 (con variación de43 a 45) (Yunis et al. 1976), debe ser rectifica-do. En aquella publicación el cromosoma Xfue identificado como un cromosomaacrocéntrico pequeño (3,36 %TCL), a partirdel análisis del cariotipo masculino (sexoheterogamético). Posteriormente el estudio dereplicación cromosómica de una hembra de A.seniculus (Torres et al. 1985, 1989) demostróun cromosoma X metacéntrico (relación debrazos 1.4) Y de tamaño medio (4.85 % TCL-longitud total del conjunto haploide), identi-ficado por su conducta alocíclica. Estecromosoma fue similar al cromosoma X deotros primates de la familia Cebidae y alcromosoma X humano, por lo tanto, se evi-denció un error en la identificación delcromosoma X en la publicación de 1976, elcual debía ser aclarado con el estudio de másejemplares.

El presente trabajo se propone caracterizar elcariotipo de A. seniculus que habita en Co-lombia con bandas G, RY C, redefinir el cariotipoQ y aportar datos para la cito-taxonomía delgénero.

MATERIALES Y MÉTODOS

Animales. Se estudiaron 12 aulladores rojoscolombianos (5 machos y 7 hembras), cauti-vos en los zoológicos de Cali, Barranquilla,

Oiga Maria Torres & Miriam Leibovici

Santa Cruz y DAMA (centro de rehabilita-ción). También se reexaminaron los cariotiposQFQ de un macho y de una hembra, de lospublicados porYunis etal. (1976). Los anima-les se identificaron como Alouatta seniculus(Linnaeus 1766) con base en sus característi-cas fenotípicas, siguiendo a la clasificaciónpropuesta por Ernrnons (1997).

Estudio citogenético. Las preparacionescromosórnicas se obtuvieron a partir de culti-vos de sangre total según la técnica modifica-da de Moorhead el al. (1960). Utilizamos comoagente mitogénico, extracto crudo de favina(Iectina derivada del haba Viciafava) prepa-rada en nuestro laboratorio, a una concentra-ción de 10 ug / mi para un volumen de sangrede 0.04 ml. Los cultivos se incubaron durante64 y 68 horas. Se realizaron dos cultivos desangre de cada animal para la caracterizacióncromosómica y para el estudio de lareplicación cromosórnica, de uno a seis culti-vos, con incorporación de bromo-deoxiuridinadurante las últimas 5, 6, 7 Y 8 horas de cultivo(Willard & Latt 1976).

Los extendidos cromosómicos secados al airese procesaron para la identificacióncromosómica siguiendo los procedimientosestandarizados en nuestro laboratorio a partirde las técnicas descritas: QFQ (Casperssonel a!' 1971), RHG (Sehested 1974), GTG(Seabright 1971), CBG (Arrighi & Hsu 1971,Sumner 1972), Ag-NOR (Goodpasture &Bloom 1975) y FPG (Goto el al. 1975) para loscromosomas bromo-sustituidos. Además, enalgunas preparaciones crornosómicas se apli-caron secuencialmente dos técnicas de ban-das diferentes así: (BQ - BG), (BQ - BR), (BQ-FPG), (BQ - BC), (BQ- NOR) y (BQ - Giemsa).

Se fotografiaron 2 a 10 rnetafases dobles (Q-Giemsa),(Q-G), (Q-C), (Q-NOR), (Q-RBG) y 2 a5 metafases más, de cada una de las bandassin identificación previa. Se prepararoncariotipos dobles y simples de todas las ban-das empleadas QFQ, GTG, RHG, CBG y RBG.

539


Figura 1. Cariotipo QFQ (bandas Q) de un macho Alouatta seniculus. Se destacan dos paresheteromórficos originados por la translocación (Y ; 3) también denom inados X2 Y 2X] Y], En elrecuadro se muestran los cromosomas 3 y X de una hembra o X2X2X]X].

Los cromosomas se clasificaron en cuatro gru-pos, tres de ellos definidos por la posición delcentrómero (relación de brazos, de acuerdo alos rangos establecidos por Tj io & Levan(1956) así: 1) Metacéntricos, 2) Subrnetacén-tricos, 3) Acrocéntricos y telocéntricos, 4)Micro-cromosomas. (B2 según denominacióndada por M inezawa el al. 1985). En cada gru-po se siguió un orden decreciente de tamañoy patrón de bandas.

RESULTADOS

Todos los animales estudiados presentaronun número diploide "estándar" de 44cromosomas, aunque unos cuantos animalesmostraron aneuploidía, por variación del nú-

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mero de m icro-cromosomas. El cariotipo sedefine con tres pares de cromosomasmetacéntricos, tres pares de submetacén-tricos, trece pares de acrocéntricos y dos pa-res de micro-cromosomas. El cromosoma X esun cromosoma metacéntrico de tamaño me-dio, identificado con la técnica FPG en loscultivos bromo-sustituidos de las hembras,por la replicación tardía del cromosoma Xheterocromático. En los machos se observandos pares crornosórn icos heteromórficos asaber: uno formado por el cromosoma X y underivado Y de la translocación balanceadaentre el cromosoma Y y el autosorna 3 (X]Y)y otro constituido por el cromosoma 3 normaly un derivado 3 de la translocación antes men-cionada (X2 Y)

Bandas Q. Las bandas Q en general, permitenla identificación de todos los cromosomasaunque les falta definición. La Figura 1 pre-senta un cariotipo de bandas Q de un macho.Se destacan los dos pares heteromórficos ori-ginados por la lranslocación (Y; 3). En el re-cuadro se muestran los pares 3 y X de unahembra. El patrón de bandas Q de los pares 2,3 Y X es muy semejante, particularmente enlas metafases más condensadas.La reevaluación de los cariotipos publicados(Yunis el al, 1976), identificando el cromosomaX por su patrón de bandas característico, de-mostró la misma translocación (Y;3) en elcariotipo masculino. En la tabla 3 se muestrala equivalencia de nomenclatura cromosómicadel presente estudio con la de Yunis el al.e 1976).

Bandas G. Las bandas G muestran correspon-dencia con las bandas Q. Son definidas y per-miten la identificación más precisa de todoslos cromosomas.

Bandas R. Las Bandas R obtenidas pordesnaturalización térmica (RJ-IG), fueron po-sitivas en casos aislados, en general mues-tran un patrón inverso a las bandas G, conpredominio de bandas claras. La Figura 2 ilus-tra el conjunto haploide de una hembra, conpatrones de bandas G, R Y e de izquierda aderecha.

Bandas R de replicación. Las bandas R dereplicación (RBG), obtenidas con coloraciónG iemsa (FPG) posterior a la incorporación debromo-deoxiuridina durante la fase terminaldel ciclo celular, mostraron variabilidad inter-celular, con relación al grado de bromo - sus-titución y por consiguiente al número de ban-das obtenidas. La Figura 3 presenta uncariotipo con bandas R de replicación de unmacho, en el recuadro se muestran loscromosomas X de una hembra. (Tratamientode brorno-deoxiuridina, BrdU, durante las úl-timas siete horas de cultivo).

OIga Maria Torres & Miriam Lcibovici

Los patrones de replicación del cromosoma Xheterocromático fueron muy variables, no sediferenció de su homólogo en todas las célu-las analizadas. El cromosoma derivado (Y), enla mayor parte del segmento presumiblementeY específico, mostró replicación tardía, mien-tras que la replicación del segmento auto-sómico (brazo corto 3p) fue similar a su homó-logo p del cromosoma 3 normal.

Bandas C. La distribución de la heterocro-matina constitutiva, revelada con las bandase, se vio restringida a la región pericentroméricade todos los cromosomas. No se observóheterocromatina constitutiva en posición ter-minal o intercalar. Los micro-cromosomas pre-sentaron variabilidad en su respuesta a la téc-nica de bandas C: en general se vieron comple-tamente pálidos o totalmente teñidos y sólo enpocas metafases se observaron pálidos conuna banda centromérica muy estrecha.

Los cromosomas 1, 2, 3, 6 Y X mostraronheterornorfismo, con variaciones de tamaño yposición de la heterocromatina constitutiva.El cromosoma 1 se destaca porque presentóuna variante sin heterocromatina centromé-rica, la cual fue observada en estadoheterocigoto en 4 de los 11 animales evalua-dos. Además, se observó variación en la in-tensidad de coloración de la bandacentromérica en un animal (más clara en sólouno de los homólogos). En cuanto al tamaño,la banda centromérica del cromosoma 1 fuesimilar en todos los animales estudiados.

La banda centromérica del cromosoma Y 1 esamplia y se distribuye en ambos brazos. Nose vio variación de tamaño en los 5 animalesevaluados. El cromosoma Y 2 (o derivado 3)también mostró una banda e prominente si-tuada en los dos brazos (Figura 2).

Organizadores nucleolares Ag NOR. Las re-giones organizadoras del nucléolo NORs (es-tudiadas sólo en dos ejemplares) se situaron

541


Tabla 2. Aulladores rojos estudiadosti andas ap ucao as ¡¡

Código Sexo QC GR RBG NOR M icr ' O rigen

019-71 M Preservado + 4 re x? Meta045 -71 1-1 Prescrvado + 3 rex Santander081-83 H Zoo St Cruz ++ + + + 4 ** Casanare006-94 M Zoo. Cali ++ ++ + 3 - 4O()7-94 H Zoo. Cali ++ ++ 4016-95 M Zoo. l3/quilla ++ 4017-95 H Zoo. B/quilla ++ + 4018-95 H Zoo. l3/quilla ++ 4019-95 H Zoo. l3/quilla ++ 4023 -9 5 1-1 Zoo. SI Cruz + 40]0-96 M W.SPA ++ + + 4 * * Meta031-96 H W.SPA ++ + + 4 * * Meta040-97 M DAMA ++ + + 4060-97 M W.S.P ..'\. ++ + 4 **

M: macho. 11: hembra. I Micr: micro-cromosomas Los cultivos registraron frecuencias bajas de células rotas«/= 30%). 2 rex: reexaminados ** localidad probable.

Tabla 3. Equivalencia de la nomenclatura cromosómica de este trabajo y la de Yunis el al. 1976.

t,stc trabajo Yunlselal.ILJ/b

Cromosoma Cromosoma % TCL

Macho MachoX (X,) 7 izq. 4,85] X2) 10 izq. 3,982 10 d 4,48

der (Y) (Y,) Y 2,15dcr (3) (Y 2) X 3.36

Hcm bra HcmbraX (X ,) 7 4.782 10 4.273 (XI) 13 3.89

15 X 3.66

2 10~ 13-,4 25 36 47 58 69 8

lO 911 1112 1213 1414 15

16 - 21 16 - 21

542


10 11

111( r \ ¡'1( \f \ ~)( ~\1)l, . I ' I 1

12 13 14 15 16

4

II

6

¡/IV I r.\¡¡\1 \ I 4".\, ,1 \ .\J'.¡,I'I,-, 1 J 1 \ _ \\ I

18 19 20 21

Figura 2. Conjunto haploide de una hembra Alouatta seniculus: para cada cromosoma patro-nes de bandas G, R YC, de izquierda a derecha.

543


J ¡2 xv

t.1 3

f< (( ir ~¡'4ti

3 XX4 5 6

l' "II It 1I

7 8 9 10 11

t t" it l' It

12 13 14 15 16

l' " •• ••• .,17 18 19 20 21

Figura 3. Cariotipo RBG (bandas R de replicación) de un macho Alouatta seniculus. Inserta-dos cromosomas 3 y X de una hembra [incorporación de BrdU durante las últimas siete horasde cultivo].

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en posición intercalar en el brazo corto delcromosoma 5 (zona acromática) y en el brazocorto de dos o tres pares de acrocéntricos noidentificados, en posición subterminal o ter-minal (Figura 4).

DISCUSIÓN

Las diferencias entre el cariotipo presentadoy los cariotipos publicados para otrassubespecies de A . seniculus, son significati-vas. Estamos de acuerdo con las sugerenciasde Lima el al (1990) Y Lima & Seuanez (1989,1991) en que se hace necesario revisar loscriterios taxonómicos para la identificaciónespecífica de este grupo de primates. Loscariotipos indican que puede tratarse de es-pecies distintas, en lugar de subespecies,puesto que, desde el punto de vistacitogenético es teóricamente improbable quese puedan producir híbridos fértiles entreellas. Es muy importante incorporar los datoscitogenéticos a los criterios de clasificaciónbiológica de este género, de la misma formaque lo hizo Hershkovitz (1983) en su revisióndel género Ao/us, como resultado de la cual,varias subespecies fueron elevadas al nivelde especies.

Con excepción de los cromosomas sexuales,el cariotipo caracterizado en el presente estu-dio, no difiere del de A. seniculus seniculusYunis el al. (1976). Sin embargo, al separar loscromosomas en grupos basados en su morfo-logía, la nomenclatura crornosómica cambió.La similitud de los patrones de bandas Q delos cromosomas 2, 3 y X, el tamaño similar,sumado a la información previa (Bender & Chu1963) justifican la falla en la identificación delcromosoma X, por análisis del sexoheterogamético.

Los micro-cromosomas, exclusivos de A.seniculus, han sido denominados cromosomasB por que han mostrado variación numéricaintra e inter individual. Su postulada naturale-


za heterocromática, no se puede establecercon certeza, por la heterogeneidad que seobserva en su respuesta a las bandas C. Porotra parte, la posibilidad de que tal variaciónsea artificial tampoco se puede descartar, pue-de tratarse de una aneuploidía ocasionada porel efecto sinérgico de la sensibilidad de lascélulas cultivadas, al tratamiento hipotónico,y el tamaño pequeño de los micro-cromosomas. Sin excepción, todos los casoscon tres o cinco micro-cromosomas presenta-ron variación intra individual. En este trabajose observó variación en una fracción de célu-las de tres de los 12 ejemplares, pero signifi-cativa (30%) sólo en uno de ellos.

Las relaciones filogenéticas de las poblacio-nes de A. seniculus de Colombia, con las deBrasil (Lima el al. 1990) no se pueden estable-cer con la resolución de los cromosomas pu-blicados, sin embargo, la comparación de loscariotipos GTG, nos muestra homología de loscromosomas sexuales (XI' x, YI,Y2) Y quizás3 pares más (6, 16, 18, {Brasil} => 2, 12, 15{Colombia}). Además, se pueden inferir almenos los siguientes cambios: Cuatro inver-siones pericénticas (8,7, 13, 17 {Brasil} <=> 2,3, 8, 9{Colombia}). Tres inversionesparacéntricas (17,14, 19 {Brasil} <=> 9, 17,22 {Colombia}). Una fusión Robertsoniana delos pares 12 y 13 {Brasil} para originar el par 1{Colombia} .

La comparación con el cariotipo de A.seniculus sara (Minezawa el a!' 1985) de Bo-livia, no fue posible por la resolución de lasilustraciones publicadas, tampoco se puedeconcretar en que consiste la variación de loscromosomas B

I, se requiere más información

de esta población. Estos autores sin embargosugieren que puede tratarse de una especiedistinta, por las diferencias que encuentran.

Los mecanismos cromosórnicos de determi-nación del sexo poco usuales, observados enAlouatta, se han observado también en otros

545

Cariotipos Q. G. R Y C de Aloualla seniculus

Figura 4. Metafase ilustrando las regiones organizadoras ael nucléolo de Alouatta seniculus,reveladas con la técnica de plata (AgNORs).

primates de la familia Cebidae, a saber: Aotus(Ma el al. 1976, Ma el al. 1980, Pieczarka &Nagamachi 1988), Cacajao (Dutrillaux el al.1981) Y en otros mam íferos, especialmenteroedores (Fredga 1983). El significado bioló-gico de estas reorganizaciones del cromosomay no es claro, por una parte, la formación degametos en estos individuos, teóricamente,muestra probabilidades altas de producirgametos aberrantes por errores de la meiosisen segregación de cualesquiera de los tetra,tri o univalentes. Por otra parte, ¿cúal es larazón de que se repita en distintos clades?La siguiente denominación empleada paradescribir estos mecanismos cromosómicos dedeterminación del sexo: 1) XIXI X2X2 hem-

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bras, XI Y I X2 y 2 machos para la translocacióny autosoma. y 2) XIXI X2X2 hembras, XIX2Ymachos para la inserción del cromosoma Yenun autosoma. no parece muy apropiada, por-que los cromosomas X e Y () secundariosson autosomas y no poseen las propiedadescaracterísticas de los cromosomas sexuales Xe y (1) auténticos.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos al Instituto de Genética de laUniversidad Nacional de Colombia por la fi-nanciación del trabajo y el apoyo logísticobrindado. A Sandra Enciso por su asistenciatécnica. A Miriam Calle por su ayuda con el

material fotográfico. A Francisco Ruiz por sucolaboración con la consecución de las mues-tras. A los zoológicos Santacruz, Cal i,Barranquilla y Centros de rehabilitaciónWSPA y DAMA por permitir el acceso a susprimates.

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caracterizaciÓn del cariotipo del mono aullador...

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