carranza & estevez 2008_ecologÍa de la polinizaciÓn de bromeliaceae

8/8/2019 Carranza & Estevez 2008_ECOLOGA DE LA POLINIZACIN DE BROMELIACEAE

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ECOLOGA DE LA POLINIZACIN DEBROMELIACEAE

EN ELDOSEL DE LOS BOSQUES NEOTROPICALES DE MONTAA*

Jaime A . Car r anza-Quiceno1 y Jaime V . Estvez-V ar n2

Resumen

Se presentan aspectos generales sobre la polinizacin de bromelias epifitas en los bosquesneotropicales de montaa, a partir de una revisin de temas que involucran desde la biologafloral y los sndromes de polinizacin hasta las interacciones a nivel comunitario con susgrupos de polinizadores, haciendo nfasis en la polinizacin ornitofila, la cual generalmentees realizada por colibres, y algunos aspectos evolutivos en las interacciones bromelia-colibr.Finalmente se hacen algunas consideraciones en cuanto a la influencia humana sobre lasinteracciones a nivel comunitario y se destacan algunas perspectivas y necesidades futuras

de investigacin.

Palabras clave

Bosques tropicales de montaa, bromelias, colibres, ecologa de la floracin, interaccionesplanta-animal, polinizacin.

BROMELIACEAEPOLLINATION ECOLOGY IN THE CANOPY OFTHE NEOTROPICAL MOUNTAIN FORESTS

Abstract

This text introduces general aspects regarding the pollination of epiphyte bromeliads inthe neotropical mountain forests. The study was based on the review of topics that rangefrom floral biology and pollination syndromes to the interactions with the pollinatorsgroups; emphasizing bird pollination that is generally carried out by hummingbirds, andsome evolutive aspects regarding the bromeliad-hummingbird interaction. Finally, someconsiderations concerning the effects humans have on the bromeliad-pollinators interactionswere made, as well as highlighting some perspectives and future researches.

Key words

Tropical mountain forests, bromeliads, hummingbirds, flowering ecology, plant-animalinteractions, pollination.

INTRODUCCIN

La ecologa del dosel, el estudio de los procesos ecosistmicos y la diversidad porencima del nivel del suelo, es un campo de la biologa que se ha desarrolladorpidamente y ha permitido incrementar nuestro entendimiento de los

ecosistemas boscosos, especialmente en los trpicos (LOWMAN & WITTMAN,

*

.Recibido 10 de marzo de 2008, aceptado 20 de julio de 2008.

1 Estudiante Maestra en Biologa Vegetal. Universidad de Caldas. Profesor Catedrtico Auxiliar Universidad

Tecnolgica de [email protected]

2 Grupo deInvestigacin en Ecosistemas Tropicales, Universidad de Caldas. [email protected]

bol.cient.mus.hist.nat. Vol. 12, 2008, pp. 38 - 47

BOLETNCIENTFICOCENTRO DE MUSEOS

MUSEODEHISTORIANATURAL

2 Grupo deInvestigacin en Ecosistemas Tropicales, Universidad de Caldas. [email protected]


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1996). Un aspecto importante en la ecologa del dosel es el estudio de las plantasepifitas; estas son plantas no parsitas que viven sobre un tejido vegetal vivo omuerto (MOFFET, 2000). Las epifitas juegan un rol muy importante en los bosquestropicales en trminos de diversidad especfica (GENTRY & DODSON, 1987) yfuncionamiento de los ecosistemas (ZOTZ & ANDRADE, 2002), especialmente enlos ambientes de montaa. GENTRY & DODSON (1987); reportaron que las epifitasvasculares en el dosel de los bosques tropicales constituyen ms del 35% de ladiversidad florstica.

Uno de los aspectos ms importantes de la ecologa de las plantas del dosel es elestudio de sus estrategias reproductivas, las cuales generalmente implican procesosa nivel de comunidad (OLENSEN & JORDANO, 2002). Los patrones fenolgicos de lasplantas en el dosel de los bosque tropicales constituyen un proceso fundamental enla organizacin de las comunidades de epifitas (VAN DULMEN, 2001), y la fenologa

de la floracin puede tener como consecuencia competencia por polinizadores ofacilitar procesos en los que varias especies de plantas mantienen una poblacinde polinizadores.

MADISON (1977), enfatiz que la polinizacin por animales es una caractersticageneralizada en las epifitas vasculares, llegando inclusive a existir una tendenciaen la especializacin a algunos grupos de polinizadores. Particularmente en lostrpicos, la polinizacin por colibres ocurre con mayor frecuencia en epifitas queen otros grupos de plantas (GENTRY & DODSON, 1987), sin embargo se ha reportadoun amplio espectro en los modos de polinizacin que incluyen desde pequeosinsectos hasta murcilagos en algunas especies de la familia Bromeliaceae (VANDULMEN, 2001).

En este documento se presentan aspectos generales de la ecologa de la polinizacin

de bromelias epifitas en bosques de montaa, con nfasis en aquellas que sonpolinizadas por aves, especialmente colibres. Se hacen algunas consideracionesen torno a las perspectivas y necesidades futuras de investigacin en un contextode conservacin de las interacciones planta-animal en los bosques tropicales demontaa.

LA POLINIZACIN DE EPIFITAS EN LOS BOSQUES TROPICALES DEMONTAA

La polinizacin, entendida como el proceso mediante el cual el polen es transferidode un rgano sexual masculino a uno femenino, para lograr la fecundacin delos vulos, es apenas el primero de una serie de procesos que conducen a lareproduccin sexual de las plantas superiores (MURCIA, 2002). La Ecologa dela polinizacin, sin embargo, abarca todos los procesos que intervienen en lareproduccin de una planta, esto incluye la floracin, las visitas florales y eltransporte del polen por vectores biticos o abiticos.

Durante la polinizacin, el polen puede ser transportado por medios abiticos obiticos; el primero de ellos, el cual se vale de la accin del viento o el agua, ocurregeneralmente en plantas monoicas (MURCIA, 2002), este sistema de polinizacin esprimitivo y dominante en las gimnospermas; el segundo, la polinizacin por medios

biticos, es ms frecuente en los ecosistemas tropicales, dadas las condiciones dealta humedad y mayor densidad de la vegetacin que no favorecen otros medios.


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La investigacin en ecologa de bromelias epifitas se ha centrado particularmente enel problema del establecimiento y la distribucin, desde un enfoque autoecolgicoo ecologa de poblaciones. Los aspectos reproductivos y las interacciones a nivelde comunidad en la que se involucran las bromelias son mucho menos conocidas,algunos estudios en el suroriente brasilero (FISCHER, 1994; VARASSIN, 2002;CANELA & SAZIMA, 2003; ARAJO et al., 2004; KAEHLER et al., 2005; DE QUEIROZ,2006) y algunos trabajos aislados en ecosistemas de montaa (JARAMILLO &CAVELIER, 1998; KESSLER & KRMER, 2006; KRMER et al., 2006), son apenasalgunos de los acercamientos a este tema.

POLINIZACIN Y ESPECIALIZACIN EN BROMELIACEAE

Bromeliaceae es una familia de plantas que es polinizada principalmente poranimales, esto sugiere el desarrollo de atributos florales especializados paraesto y probablemente implica procesos de coevolucin entre las bromelias y susprincipales grupos de polinizadores, ya sean aves, murcilagos o insectos. De igualmanera, es posible encontrar atributos cuya presencia no es posible asociarla aningn grupo de polinizadores en particular, lo cual sugiere coevolucin difusa(LUNAU, 2004).

Las bromelias epifitas son principalmente polinizadas por aves. Aunque losmurcilagos, las borboletas (mariposas) y las abejas son tambin polinizadoresconocidos de la familia (FISCHER, 1994; MACHADO, 2000; ARAJO et al., 2004);sin embargo, son los colibres los que principalmente desempean este papel:cerca del 61% de las especies de bromelias en Los Andes Bolivianos (KESSLER &KROMER, 2000) y cerca del 85% de las de la Mata Atlntica son polinizadas porcolibres (FISCHER, 1994; VARASSIN, 2002; DE QUEIROZ, 2006).

La especializacin en los sistemas de polinizacin de Bromeliaceae, ha sidopropuesta por varios autores (para mayor referencia ver KAEHLER et al., 2005;KESSLER & KRMER, 2006); sin embargo, es probable que exista una especializacinasimtrica en la que un pequeo grupo de polinizadores poliniza una gran cantidadde especies, es decir, slo algunos de los polinizadores especialistas interactancon plantas con sistemas de polinizacin especializados (VZQUEZ & AIZEN, 2003);en otras palabras, muchos polinizadores visitan una especie de planta y variasplantas sirven como alimento a cada especie de animal antfilo (HOWE, 1984). Deeste modo, sera necesario abordar el estudio de la polinizacin de Bromeliaceaey en general de epifitas en el dosel de los bosques tropicales, como un proceso anivel comunitario en el que la redundancia en procesos ecolgicos puede tenerconsecuencias en la influencia recproca ejercida por los organismos interactuantesen procesos ecolgicos y evolutivos.

Biologa floral y sndromes de polinizacin en Bromeliaceae

La descripcin morfolgica de las flores y sus partes en Bromeliaceae, esdeterminante en el conocimiento de la biologa reproductiva de la familia. Sinembargo, la conservacin de flores de Bromeliaceae en herbarios de referenciaes pobre y en muchas ocasiones el holotipo carece de flores para su descripcin(BROWN & GILMARTIN, 1984). Como consecuencia, los tratamientos monogrficos


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sobre biologa floral de la familia revelan pocos datos morfolgicos del androceoy el gineceo de las especies y apndices florales especializados, directamenteinvolucrados en la polinizacin.

Bromeliaceae presenta inflorescencias terminales o laterales, generalmentecompuestas pero en algunas ocasiones simples, racemosas, espigadas,capituliformes, paniculadas o raramente reducidas a una sola flor. Estas songeneralmente pedunculadas pero algunas especies presentan flores sesiles (BROWN& BERRY, 1992). Las inflorescencias son generalmente bracteadas, con el principalobjetivo de atraer polinizadores. Las flores son perfectas, a veces imperfectas ofuncionalmente imperfectas, con cinco verticilos, presentes en gran nmero (ESPEJO& LPEZ, 2005).

Las flores pueden ser actinomorfas o zigomorfas y generalmente presentan tres

spalos libres aunque en algunas especies los dos spalos dorsales estn connados oimbricados. Los spalos son generalmente simtricos y verdes, raramente coloridos;tres ptalos que pueden estar libres o connados, forman una corola tubular simtricay colorida; a menudo se presentan con un par de apndices en la base, en la parteinterna de la corola (BROWN & BERRY, 1992).

Los estambres son seis, dispuestos en dos verticilos; los filamentos pueden estarlibres o connados, algunas veces adnados a la corola. Las anteras por su parte, sepresentan libres, introrsas, basifijas o peltadas, bitecas, con dehiscencia longitudinal,generalmente amarillas o negras; a veces estas tambin presentan apndices. Encuanto al polen, se presentan granos monosulcados o bisulcados, o raramentecon dos o ms poros. El ovario es generalmente spero, tricarpelar, trilocular,con placentacin axilar y con nectarios usualmente septales (VARADARAJAN &BROWN, 1988).

La morfologa floral, ha sido tradicionalmente usada para determinar el tipo depolinizacin y los principales vectores de polen en angiospermas. En Bromeliaceae,usualmente se ha asociado el mecanismo de polinizacin a las caractersticasmorfolgicas del estigma (VARADARAJAN & BROWN, 1988), sin embargo, algunosautores han combinado este atributo con otros como el tipo de inflorescencia, lahora de apertura de las flores, el color y la orientacin de las flores; el grado decompactacin de los lbulos y la produccin y concentracin del nctar, para ladeterminacin del tipo de polinizacin (BERNADELLO et al, 1991).

Aunque como se mencion anteriormente, la polinizacin es efectuada por unagran cantidad de organismos; atributos florales como la longitud y orientacin dela corola, y la produccin de nctar y su concentracin de azucares sugieren queBromeliaceae, particularmente la subfamilia Tillandsioidae, presenta sndromes

de polinizacin ornitoflicos (TEMELES et al., 2002; MCDADE & WEEKS, 2004).Una revisin de literatura sobre los sistemas de polinizacin en 192 taxones deBromeliaceae, sugiere tambin que los principales polinizadores son colibres(MARTINELLI, 1994).

Si bien la relacin entre plantas polinizadas por colibres ha sido descrita comouna especializacin, esto debera ser estudiado con detalle, pues en Bromeliaceaeparece haber una fuerte tendencia a que las semejanzas en las caractersticasflorales de conjuntos de especies de una misma comunidad, resulten en grupos


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de polinizadores similares (KAEHLER et al., 2005); esto podra sugerir tendenciasa una coevolucin difusa entre las bromelias y sus grupos de polinizadores. Tal esel caso de los colibres ermitaos y bromelias de tierras bajas, y colibres ruterosy bromelias de tierras altas.

ECOLOGA DE LA FLORACIN Y POLINIZADORES DE BROMELIASEPIFITAS

Las interacciones entre flores y polinizadores han sido consideradas un componenteimportante para el entendimiento de las interacciones planta-animal (MURCIA,2002). Los polinizadores, debido a las variaciones en morfologa y comportamientode forrajeo, difieren en eficiencia en la remocin y depositacin de polen en lasflores de diferentes especies (GOODELL & THOMSON 1997; MIYAKE & YAHARA1999). De esta manera, la eficiencia de los polinizadores puede influenciar laestructura gentica de las poblaciones vegetales (LINHART et al., 1987).

Como se ha mencionado anteriormente, el espectro de posibilidades en lapolinizacin de Bromeliaceae es bastante amplio y est mediado por una grandiversidad de factores y condiciones que van desde los periodos de floracin, laabundancia y el comportamiento de los polinizadores, y las recompensas y atributosflorales de la familia. Esto nos brinda una nueva perspectiva para el estudio de lapolinizacin, ya que la gran diversidad de formas, tamaos y colores de las floresen Bromeliaceae polinizadas por colibres da origen a una amplia variedad deinteracciones planta-polinizador; que incluyen especificidades en la interaccin,que reflejan algn grado de especializacin o coevolucin entre las plantas y suspolinizadores (BAWA, 1990; VSQUEZ & AIZEN, 2003, 2004).

Fenologa de la floracin

El entendimiento de los patrones fenolgicos de una comunidad vegetal es unfactor fundamental en el entendimiento de las interacciones planta-animal, yla distribucin espacial y temporal de los recursos para los animales asociados(MACHADO & SEMIR, 2006). La reproduccin de las angiospermas ocurre en unaserie de etapas que culminan con la produccin de frutos; la primera de ellas esproduccin de flores. Los periodos de floracin obedecen a muchas razones que vandesde condiciones hidroclimatolgicas (p. ej. estacionalidad de las precipitaciones)hasta presiones evolutivas y de seleccin de grupos de polinizadores (HILTY,1980); esto ltimo generalmente en plantas con mecanismos de polinizacin ogrupos de polinizadores especializados; inclusive se sugiere que los sndromesde polinizacin en Bromeliaceae parecen seguir los patrones exhibidos por sus

polinizadores preferenciales (KRMER et al., 2006).

En muchas familias de angiospermas, la floracin generalmente coincide conel inicio de la estacin lluviosa (HILTY, 1980); sin embargo, para Bromeliaceae(aunque en algunas comunidades se conserva este patrn) es posible que existauna secuencialidad en la floracin (MACHADO & SEMIR, 2006), lo que evidencia unaalta eficiencia en el sistema de polinizacin, especialmente en bromelias ornitfilas(WASER & REAL, 1979; FEINSINGER, 1983; ARAJO et al., 1994; FISCHER & ARAJO,1995). Esto se evidencia adems en los patrones de abundancia de polinizadores


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y la reparticin temporal de los recursos aprovechados (KRMER et al., 2006).Esta secuencialidad en la floracin, probablemente minimiza la competencia porpolinizadores y aumenta la efectividad en la transferencia de polen.

El perodo de floracin en Bromeliaceae tiene una duracin entre dos y tresmeses, durante los cuales abren una o dos flores diarias, las cuales permanecendisponibles entre uno y tres das, dependiendo de la especie (MACHADO & SEMIR,2006). Adicionalmente, algunas comunidades de bromelias presentan patronesespaciales en la floracin; KRMER et al. (2006) demostraron que existen diferenciasen la floracin de bromelias ornitfilas en un gradiente altitudinal, y en diferentesvertientes de la cordillera de Los Andes bolivianos con condiciones climticas yde temperatura diferentes.

Recompensas florales

Las angiospermas polinizadas por animales generalmente ofrecen nctarcomo recompensa para mediar la transferencia de polen entre individuos de lamisma especie (MITCHELL, 1993); sin embargo, el nctar es un recurso que estrestringido espacial y temporalmente, lo cual puede mediar sobre la abundanciade polinizadores y la frecuencia de visitas a las flores. Aunque la interaccin entreuna planta y un polinizador es, en la mayora de los casos, de beneficio mutuo,la relacin no podra describirse como de mutuo acuerdo (MURCIA, 2002). Ms

bien, es una interaccin en la que tanto la planta como el polinizador balanceanlos costos y los beneficios.

En Bromeliaceae, al parecer existe una tendencia a regular la produccin y laconcentracin de nctar como recompensa a colibres durante su perodo de

floracin (ORDANO & ORNELAS, 2004), considerndose la familia como generosaen la cantidad de nctar y las concentraciones de azcares. Esto constituye a lasbromelias como un recurso importante para los colibres en los ecosistemas demontaa. Adicionalmente, en Bromeliaceae la produccin de nctar no se ve afectadapor la remocin y se mantiene ms o menos constante durante el periodo en el queest disponible la flor (ORDANO & ORNELAS, 2004), as mismo, la concentracinde azcares slo se ve afectada en algunas ocasiones por dilucin en agua lluvia

del nctar almacenado en la base de la corola.

Respuestas y comportamiento de los polinizadores

Como se ha mencionado en repetidas ocasiones, los colibres son el principalgrupo de polinizadores de las bromelias epifitas en los bosques de montaa, esto

probablemente resultado de una larga historia de coevolucin. Los colibres (Aves:Trochilidae) son una familia de aves del nuevo mundo pertenecientes al orden delos Apodiformes (HILTY & BROWN, 1987).

Las interacciones planta-colibr dependen en gran medida de los requerimientosenergticos de las aves y del comportamiento nter e intraespecfico de lasespecies involucradas en la interaccin. Los colibres de montaa presentan ritmosestacionales de reproduccin, muda y movimientos poblacionales (STILES 1979,1980 y 1985) que al parecer obedecen a los patrones de floracin en las plantas,


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pero existen pocos datos de diferentes comunidades o gradientes ambientales almismo tiempo (WOLF et al., 1976, FEINSINGER 1980, STILES 1985). Por esta razn,es difcil hacer generalizaciones a nivel regional, ya que la fenologa de la floracinen las plantas, como el factor limitante en la organizacin de estas comunidades,presenta grandes variaciones de una comunidad a otra (FRANKIE et al., 1974;STILES 1978); es decir, que los cambios ambientales y en la composicin de especiesgeneran patrones fenolgicos particulares en diferentes localidades.

En Los Andes existen pocas referencias que evidencien estos patrones entre loscolibres y las comunidades de bromelias epifitas que estos polinizan, con excepcinde los trabajos de KESSLER & KRMER (2000) y KRMER et al. (2006); sin embargo,existen vacos de informacin en el tema y por lo tanto es necesario realizarinvestigaciones que analicen los patrones de cambio de procesos ecolgicos enrelacin a la distribucin espacial de las comunidades en el espacio tanto vertical

como horizontal. Sin embargo, parece existir una correlacin positiva entre lospatrones de cambio en la ecologa de floracin de bromelias con respecto a laelevacin en un gradiente altitudinal y los cambios en la abundancia de colibrespolinizadores, esto tambin se refleja en una escala temporal, tal como fuedemostrado por GUTIRREZ et al. (2004).

PERSPECTIVAS FUTURAS DE INVESTIGACIN

La investigacin en el campo de la ecologa de la polinizacin de bromelias epifitasy las interacciones con los colibres que las polinizan se ha concentrado enecosistemas de tierras bajas, principalmente en el sureste brasilero (Mata Atlntica)y existen muy pocas referencias en ecosistemas de montaa, por lo cual es necesarioabordar este tema, dado que tanto las bromelias epfitas como los colibres tienen

picos de riqueza y abundancia en ecosistemas de media y alta montaa.

En Bromeliaceae, es caracterstico que los sistemas de polinizacin sean redundantes(MURCIA, 2002), es decir, varias especies de polinizadores visitan la misma especiede planta o varias plantas son visitadas por el mismo polinizador; se desconocecules son las implicaciones en las poblaciones de plantas por la disminucinde la eficiencia de la interaccin como efecto de esa redundancia; as mismo, seconoce poco sobre las estrategias de las plantas y los polinizadores para reducireste efecto, como es el caso del desplazamiento de fenologas u otras estrategiasde competencia nter-especfica por polinizadores. En las interacciones a nivelcomunitario en ecosistemas de montaa media y alta, se conoce poco sobre losritmos a corto plazo (mensuales o anuales) de la oferta de recursos por Bromeliaceaey la dinmica de los colibres polinizadores.

Finalmente, en un contexto de degradacin acelerada de los ecosistemas boscososde montaa para el establecimiento de sistemas de produccin agropecuarios, sedesconocen los efectos sobre las interacciones planta-animal.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan su agradecimiento a Gabriel Jaime Castao y Fabiola Ospinapor sus comentarios y sugerencias. Este manuscrito es un producto del proyecto


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nmero 0346208, Ecologa de la polinizacin de una comunidad de bromeliasepifitas ornitfilas en un bosque de montaa, financiado por la Vicerrectora deInvestigaciones y Postgrados de la Universidad de Caldas.

BIBLIOGRAFA

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