characiformes; serrasalmidae e sua avaliação como...
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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZNIA INPA
PROGRAMA DE PS - GRADUAO EM BIOLOGIA DE GUA DOCE E PESCA
INTERIOR-BADPI
APRIGIO MOTA MORAIS
Manaus, Amazonas
Dezembro de 2011
Biodiversidade de parasitos da piranha vermelha
Pygocentrus nattereri (Kner, 1858)
(Characiformes; Serrasalmidae) e sua avaliao
como bioindicadores na Amaznia Central
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZNIA INPA
PROGRAMA DE PS - GRADUAO EM BIOLOGIA DE GUA DOCE E PESCA
INTERIOR-BADPI
APRIGIO MOTA MORAIS
Manaus, Amazonas
Dezembro de 2011
Biodiversidade de parasitos da piranha vermelha
Pygocentrus nattereri (Kner, 1858) (Characiformes;
Serrasalmidae) e sua avaliao como
bioindicadores na Amaznia Central
APRIGIO MOTA MORAIS
ORIENTADOR: Jos Celso de Oliveira Malta, Dr.
CO-ORIENTADORA: Angela Maria Bezerra Varella, Dra.
Manaus, Amazonas
Dezembro de 2011
Tese de Doutorado apresentada ao Instituto
Nacional de Pesquisas da Amaznia como
parte dos requisitos para a obteno do
ttulo de Doutor em Biologia de gua
Doce e Pesca Interior.
Biodiversidade de parasitos da piranha vermelha
Pygocentrus nattereri (Kner, 1858)
(Characiformes; Serrasalmidae) e sua avaliao
como bioindicadores na Amaznia Central
i
Sinopse
Este trabalho faz parte do projeto PIATAM (Inteligncia Socioambiental Estratgica da Indstria do
Petrleo na Amaznia), projeto que estuda os efeitos da minerao do petrleo e de seu transporte
entre os municpios de Manaus e Coari no Estado do Amazonas. As coletas dos peixes para as
anlises parasitolgicas foram realizadas entre maro de 2008 a dezembro de 2008. Foram coletados e
identificados 52.664 parasitos divididos em nove grupos taxonmicos distintos. Uma nova espcie
de Nematoda descrita assim como novas ocorrncias em relao a grupos de parasitos foram
reportadas para P. nattereri. Os ndices parasitolgicos e descritores ecolgicos calculados, bem como
a anlise estatstica destacaram algumas espcies de parasitos com potencial bioindicador. As anlises
de bioacumulao apontam o nematide Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus como modelo
de espcie bioacumuladora para metais pesados como Cobre, Chumbo, Cdmio e Nquel. As espcies
parasitas de P. nattereri podem ser utilizadas como bioindicadoras de efeito e de acumulao em
medidas de monitoramento no ambiente estudado.
Palavraschave: Peixes, poluio, indicadores ambientais, parasitismo
M827 Morais, Aprigio Mota
Biodiversidade de parasitos da piranha vermelha Pygocentrus nattereri
(Kner, 1858) (Characiformes; Serrasalmidae) e sua avaliao como
bioindicadores na Amaznia Central / Aprgio Mota Morais. --- Manaus :
[s.n.], 2012.
243 f. : il. color.
Tese (doutorado) --- INPA, Manaus, 2012
Orientador : Jos Celso de Oliveira Malta
Co-orientador : Angela Maria Bezerra Varella
rea de concentrao : Biologia de gua Doce e Pesca Interior
1. Pygocentrus nattereri. 2. Parasitos de peixes. 3. Bioindicadores.
4. Metais pesados. 5. Poluio aqutica Amaznia. I. Ttulo.
CDD 19. ed. 597.52
ii
Aos meus pais,
Francineide Mota Morais (In memorian) e Jos Gomes de Morais
Dedico
iii
AGRADECIMENTOS
A Deus pela inspirao de vida;
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia e ao Programa em Biologia de gua Doce e
Pesca Interior pela infra-estrutura concedida;
A Fundao de Amparo a Pesquisa do Estado do Amazonas - FAPEAM pela bolsa de
doutorado concedida (n do processo 2685/08) e auxlio a eventos cientficos;
Ao Projeto PIATAM pela infra-estrutura e suporte financeiro para viabilizao desse estudo;
Ao Instituto Oswaldo Cruz-IOC, em especial ao Laboratrio de Helmintos Parasitos de Peixes
por disponibilizar o intercmbio cientfico durante o doutorado;
Ao Laboratrio de Microscopia Eletrnica e Microanlises PROPPG da Universidade
Estadual de Londrina (UEL) pelo auxlio nas microanlises e imagens em microscopia
eletrnica de varredura;
Ao Laboratrio de Biologia de Helmintos Otto Wucherer, UFRJ pela assistncia em
microscopia eletrnica de varredura;
Ao Servio de Produo e Tratamento de Imagens, IOC, Fiocruz pela assistncia na
preparao de pranchas;
Ao Laboratrio de Ecofisiologia e Evoluo Molecular LEEM, pela infra-estrutura concedida
nas anlises em Espectroscopia de Absoro Atmica;
Ao meu estimado orientador Dr. Jos Celso de Oliveira Malta pelo contnuo aprendizado,
apoio, confiana e amizade proporcionando a tranquilidade necessria para a realizao desse
trabalho;
A coordenadora do curso e co-orientadora Dra. Angela Varella por sempre estar disposta a
ajudar no que fosse possvel e impossvel;
Aos doutores, Marle Anglica Villacorta-Correa, Jansen Medeiros, Maria Linda Flora de
Novaes Benneton, Edinaldo Nelson dos Santos Silva e Jansen Zuanon por todas as
contribuies para o trabalho;
Ao Dr. Aylton Saturnino Teixeira, por sua contribuio contnua a este trabalho, amizade e
incentivos sempre oportunos;
Ao Dr. Celso Morato pelos conselhos e estrutura fsica cedida;
A todos os professores do INPA/BADPI pelo repasse de conhecimento e amizade, em
especial ao Dr. Carlos Edwar C. Freitas por toda ajuda concedida;
iv
A Dra. Anna Kohn Hoineff, pelo acolhimento em seu ilustre Laboratrio de Helmintos
Parasitos de Peixes e pelo repasse incalculvel de experincia e sabedoria em parasitologia
de peixes, muito me honra que voc tenha dito que minha me cientfica;
A Dra. Berenice M.M. Fernandes pela ajuda imprescindvel com os trematdeos digenticos,
continua amizade e considerao;
A Dra. Melissa Querido Crdenas pela ajuda e aprendizado com os nematides, auxlio nas
pranchas e imagens em microscopia de varreduras e sua valiosa amizade;
A Dra. Simone Cohen, por sua ajuda com os monogenideos e por sua amizade;
A Dra. Mrcia Simone e ao meu querido amigo Paulinho pelas conversas e auxlios;
A M.Sc. Mariana dos Santos Lopes pelo auxlio com os acantocfalos e aos demais alunos do
Laboratrio de Helmintos Parasitos de Peixes da Fiocruz-RJ;
Ao Dr. Marcelo Knoff pela amizade e auxlio com os cestides, e as Dras. Delir Crrea
Gomes e Nilza Felizardo pela amizade e ateno dadas em minha visita ao Laboratrio de
Helmintos Parasitos de Vertebrados da Fiocruz;
A Dra. ngela Teresa Silva-Souza, por me acolher em sua cidade (Londrina-PR) e tornar
possvel as microanlises e imagens em varredura, bem como por sua valiosa amizade e
contnua contribuio na arquitetura das idias para essa tese;
Ao Bilogo Denis K. Caneshiro, pela amizade e ajuda durante a estadia em Londrina.
A Dra. Clia Guadalupe Tardeli de Jesus Andrade por abrir as portas de seu laboratrio, e me
auxiliar nas microanlises e imagens em varredura bem como a todos os amigos que ganhei
no PROPPG em Londrina especialmente a Osvaldo Capello, Julio C. Spadotto (de boa),
Leandro, Fernanda (Senhora) Nogueira, Suelen Santos, Monique Cristine e Joo Paulo (JP);
A todas as equipes do projeto PIATAM, em especial as equipes da Ictiofauna em nome do Dr.
Carlos Edwar, Ecotoxicologia em nome da Dra. Vera Maria Fonseca de Almeida-Val e
Limnologia em nome da Dra. Tereza Cristina, por colocrmos em prtica a to falada
intermultidisciplinaridade, de fato importante para a execuo das idias dessa Tese;
Aos companheiros de excurso do PIATAM a contar: Karn Lorena Prado (Zorena dos olhos
dgua), Alzira Miranda, Fabola Aquino, Flvia Kelly, Jos Wagner, Lili, Luciana (Japa),
Viviane Fonseca, Vivien, Daniele, Jhonny, Almir e o sempre animado Clvis (Nego);
A Dra. Marlia C. Brasil Sato e sua equipe Amanda, Cassandra, Mrcia e Cludia por me
receberem em seu laboratrio na UFRRJ.
A Hostlia Maria Lisboa Campos e a Cladia por todo o auxlio prestado, cobranas e
amizade;
v
Ao amigo M.Sc. Rafael Duarte pelo o auxlio nas microanlises em Espectroscopia de
Absoro Atmica;
Aos amigos do INPA, em especial a turma do BADPI-2003, pela amizade e contnua ajuda;
Aos meus amigos do Laboratrio de Parasitologia e Patologia de Peixes do INPA que me
ajudaram nas excurses de campo e no laboratrio: Edilson Arajo, Sandro Lris, Daniel
Brito, Jos Vital, Augusto (Grazi), Mrcio Cunha, Larissa Pelegrini, Ngila Zuchi, Helen
Pardio, Natlia Pereira, Belisa Cervinho, Carol Pdua, Camila Anjos e Franciely Cristina;
Aos meus amigos pescadores Walter (Chininha), Fonseca, Sr. Luiz e Joo Pena, obrigado
pelas coletas dos peixes e dos inmeros causos contados nas excurses;
Ao meu querido pai Jos Gomes de Morais e minha amada e inesquecvel me Francineide
Mota Morais (In memorian) pelo amor incondicional e por estarem sempre presentes em
minha educao me mostrando que o valor real do ser humano esta depositado em sua
sabedoria e carter;
A minha famlia querida pelo apoio nessa jornada: Karla Mota, Iran Dlis, Jos Junior e
Elria Gardnia, ngela Vicentini (muito obrigado), Eduardo Maculan, Fernanda Duarte,
Thaly Karaseq entre outros;
A minha amada esposa Rafaela Nascimento Vicentini e minha querida filhota Giovana, pelo
amor, companheirismo, incentivos, ensinamentos e acima de tudo pacincia durante esse
perodo de nossas vidas;
Enfim, a todos aqueles que contribuiram de alguma forma na realizao deste trabalho.
O MEU MUITO OBRIGADO!
vi
No esmorecer para no desmerecer
Oswaldo Cruz
1
SUMRIO
RESUMO GERAL ................................................................................................................... 10
Captulo I
BIODIVERSIDADE PARASITRIA DA PIRANHA VERMELHA Pygocentrus
nattereri (KNER, 1958) (CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) NA
AMAZNIA CENTRAL: OCORRNCIA E ESTUDO TAXONMICO .............. 11
Resumo ......................................................................................................................... 12
Abstract ..................................................................................................................... 13
1. Introduo ......................................................................................................... 14
2. Material e mtodos ........................................................................................... 19
2.1. rea de estudo ............................................................................................... 19
2.2. Coleta dos dados ............................................................................................ 23
2.3. Coleta, fixao e preparao dos parasitos .................................................... 24
2.4. Imagens, desenhos e medidas taxonmicas ................................................... 28
3. Resultados ......................................................................................................... 28
4. Discusso ........................................................................................................ 101
5. Referncias Bibliogrficas .............................................................................. 106
Captulo II
DINMICA POPULACIONAL, NDICES E DESCRITORES ECOLGICOS
DOS PARASITOS DE Pygocentrus nattereri (KNER, 1958) E SEU USO COMO
BIOINDICADORES DE INTEGRIDADE AMBIENTAL ...................................... 125
Resumo ....................................................................................................................... 126
Abstract ................................................................................................................... 127
1. Introduo ....................................................................................................... 128
2. Material e mtodos ......................................................................................... 133
2.1. rea de estudo e coleta dos dados ............................................................... 133
2.2. Coleta, identificao e transporte dos peixes............................................... 133
2.3. Tamanho das amostras................................................................................. 134
2.4. Coleta, preparao e fixao dos parasitos .................................................. 134
2.5. Dados limnolgicos ..................................................................................... 135
2.6. Anlise dos dados ........................................................................................ 137
3. Resultados ....................................................................................................... 145
4. Discusso ........................................................................................................ 157
5. Referncias Bibliogrficas ........................................................................ 162
Captulo III
COMPOSIO QUMICA EM ENDOHELMINTOS DE Pygocentrus nattereri
(Kner, 1958) POR ESPECTROSCOPIA DE ENERGIA DISPERSIVA (EED) COM
APLICAO BIOINDICADORA ............................................................................. 171
2
Resumo ....................................................................................................................... 172
Abstract ................................................................................................................... 173
1. Introduo ....................................................................................................... 174
2. Material e mtodos ......................................................................................... 178
2.1. rea de estudo e coleta dos hospedeiros ..................................................... 178
2.2. Coleta, preparao e fixao dos parasitos .................................................. 179
2.3. Anlise dos dados ........................................................................................ 179
3. Resultados ....................................................................................................... 184
4. Discusso ........................................................................................................ 195
5. Referncias Bibliogrficas .............................................................................. 200
Captulo IV
COMPARAO ENTRE A BIOACUMULAO DE METAIS PESADOS EM
Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Pereira, 1958 (NEMATODA:
CAMALLANIDAE) NO HOSPEDEIRO Pygocentrus nattereri (Kner, 1958)
(OSTEICHTHYES: SERRASALMINAE) E NA GUA ......................................... 205
Resumo ....................................................................................................................... 206
Abstract ................................................................................................................... 207
1. Introduo ....................................................................................................... 208
2. Material e mtodos ......................................................................................... 212
2.1. rea de estudo e coleta dos hospedeiros ..................................................... 212
2.2. Coleta, preparao e fixao dos parasitos .................................................. 213
2.3. Anlise dos dados ........................................................................................ 213
3. Resultados ....................................................................................................... 216
4. Discusso ........................................................................................................ 222
5. Referncias Bibliogrficas .............................................................................. 228
3
LISTA DE FIGURAS
Captulo I
BIODIVERSIDADE PARASITRIA DA PIRANHA VERMELHA Pygocentrus
nattereri (KNER, 1958) (CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) NA AMAZNIA
CENTRAL: OCORRNCIA E ESTUDO TAXONMICO
Figura 1. Localizao geogrfica da rea de estudo, localizada na Amaznia Central
AM. ................................................................................................................................... 21
Figura 2. Viso panormica dos seis pontos amostrados ao longo do Rio Solimes, AM.
.......................................................................................................................................... 22
Figura 3. Embarcao e laboratrio adaptados usados para anlise do material coletado
em campo. ......................................................................................................................... 23
Figura 4. A- Exemplar jovem e B- adulto de Pygocentrus nattereri (barras = 5 cm). ..... 24
Figura 5. Complexo de ncoras, barras ventral e dorsal, e complexo copulatrio das
espcies do gnero Amphithecium encontradas em Pygocentrus nattereri. 5A
Amphithecium falcatum vista ventral (Boeger, W.A.; Kritsky, D.C. 1988). 5B ganchos,
barras ventral e dorsal, e complexo copulatrio de A. brachycirrum 5C, ncoras barras
ventral e dorsal, e complexo copulatrio de A. calycinum. 5D ncoras, barras ventral e
dorsal, e complexo copulatrio de A. camelum. ............................................................... 32
Figura 6. Complexo de ncoras, barras ventral e dorsal, e complexo copulatrio das
espcies do gnero Amphithecium encontradas em Pygocentrus nattereri. 6A A.
catalaoensis, ncoras, barras ventral e dorsal, e complexo copulatrio. 6B ncoras, barras
ventral e dorsal, e complexo copulatrio de A. falcatum. 6C ncoras, barras ventral e
dorsal, e complexo copulatrio de A. junki. 6D ncoras,barras ventral e dorsal, e
complexo copulatrio de A. microphalum. ....................................................................... 33
Figura 7. 7A Anacanthorus thatcheri vista ventral (Boeger e Kritsky, 1988). 7B
complexo copulatrio de A. tahtcheri. 7C complexo copulatrio de A. reginae. 7D
complexo copulatrio de A. stachophallus. 7E complexo copulatrio de Anacanthorus
sp. ...................................................................................................................................... 36
Figura 8. 8A Enallotecium aegidatum vista ventral (Boeger e Kritsky, 1988). 8B
Complexo de ncoras, barras ventral e dorsal. 8C complexo copulatrio. ...................... 38
Figura 9. 9A Nothotecium mizellei viso ventral (Boeger e Kritsky,1988). 9B ncoras,
barras ventral e dorsal de N. mizellei. 9C complexo copulatrio de N. mizellei. ............. 39
Figura 10. 10A Nothozothecium penetrarum vista ventral (Boeger e Kritsky,1988). 10B
ncoras, barras ventral e dorsal. 10C Complexo copulatrio. 10D Imagem comparando a
diferena de tamanho de N. penetrarum para os demais monogenodeos. 10E Forma
peculiar de penetrao dos adultos nos tecidos do filamento branquial. 10F Dano causado
no local de penetrao em um filamento branquial. ......................................................... 41
Figura 11. 11A Rhinoxenus piranhus vista ventral (Kritsky, Boeger e Jeg, 1997). 11B
ncoras. 11C barra.11D complexo copulatrio. ............................................................... 43
Figura 12. A Gyrodactylus sp.n.4. (Vianna, 2007). B ncora, C barras profunda e
superficial, D ganchos e C rgo copulatrio masculino (OCM) de Gyrodactylus sp. ... 45
Figura 13. Proteocephalus serrasalmus. A Vista geral de um espcime adulto (barra =
10mm); B regio anterior do adulto (barra = 0,1mm); C regio posterior do adulto (barra
= 1mm); D regio anterior da larva procercide (barra = 0,1mm). E regio posterior da
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4
larva plerocercide (barra = 0,1mm); F proglote imaturo (barra = 1mm); G proglote
maturo (barra = 1mm); H proglote grvido (barra = 0,5mm); I detalhe da genitlia
terminal (barra = 0,1m). Abreviaes: es = Esclice; ml = musculatura longitudinal; VT
= vitelinos; t = testculo; u = tero; ov. = ovrio; bc = bolsa do cirrus; cd = canal
deferente; pg = poro genital. ............................................................................................. 48
Figura 14. Proteocephalus serrasalmus. A Esclice. B proglote maduro. C Cortes
tranversais nas progltides. Abreviaes: V = vitelinos; FM = fibras musculares; O =
ovriol; CT = Crtex; M = medula; T = testculos. .......................................................... 49
Figura 15. Metacercrias localizadas nos fils de P. nattereri. A-Clinostomum
marginatum e B- Austrodiplostomum compactum (vista ventral) (Barras = 200 m). C-
metacercria de Clinostomum marginatum em destaque na musculatura do fil (Barra =
3cm). ................................................................................................................................. 52
Figura 16. Fotomicrografia de Neochinorrhyncus sp. A-viso lateral de um exemplar
macho revelando os testculos (asteriscos) na poro mediana (Barra = 1mm). B- poro
anterior do macho, detalhe do receptculo da probscide (seta preta) e do leminisco (seta
branca) (Barras = 0,20mm).C- poro anterior do macho detalhe da probscide e suas
trs fileiras de ganchos laterais (setas pretas) (Barras = 0,15mm). D- poro posterior do
macho, mostrando parte do aparelho reprodutor (Barra = 0,60mm). ............................... 54
Figura 17. Micrografia em microscpio de luz de Procamallanus (Spirocamallanus)
inopinatus parasito de Pygocentrus nattereri. Vista lateral. A regio anterior de uma
fmea grvida (barra = 0,5 mm); B regio anterior do macho (barra = 0,5mm); C detalhe
da cpsula bucal do macho (barra = 0,1mm); D regio posterior da fmea (barra =
0,5mm); E regio posterior do macho; F tero da fmea com inmeras larvas (barra = 0,5
mm). .................................................................................................................................. 57
Figura 18. Micrografia em microscpio eletrnico de varredura (MEV) de
Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus parasito de Pygocentrus nattereri. A
detalhe das papilas ceflicas internas (PCI); papilas ceflicas externas (PCE); anfdeos
(AF) e dente mediano (DM) de uma fmea (vista subapical); B caudade um macho, em
detalhe a disposio das papilas caudais (PC) e nus (A) (vista lateral); C extremidade
anterior do macho mostrando a disposio das papilas ceflicas internas (PCI) e dentes
medianos (DM) (vista apical); D interior da cpsula bucal mostrando as estrias (ES) em
detalhe e dentes medianos externos (DM) (vista apical). ................................................. 58
Figura 19. Philometra sp. n. 1 fmea grvida; A extremidade anterior do corpo, vista
lateral; B regio ceflica vista lateral com presena de uma estrutura tipo pescoo; C
regio ceflica vista apical; D extremidade posterior vista lateral; E larva do tero de 10
estgio vista lateral. .......................................................................................................... 62
Figura 20. Philometra sp. n. 1 fmea grvida. A, B, F Microscopia Eletrnica de
Varredura (MEV). A extremidade ceflica, vista apical, pi, papila interna; pe, papila
externa; a, anfdeo (Barra = 30 m); B extremidade caudal mostrando o fasmdeo (seta)
(barra = 10m); C detalhe do fasmdeo (barra = 10m); D regio anterior mostrando as
estruturas componentes da poro ceflica; E tero repleto de larvas em 10 estgio
observados em Contraste de interferncia Diferencial (CID) (barra = 0,2mm); F
ruptura da parede do corpo permitindo a observao de larvas em 10 estgio vistos em
MEV (barra = 200m); G regio posterior observada em CID (barra = 0,1mm); H regio
anterior observado em CID, mostrando o bulbo oval em forma de lmpada (barra =
0,1mm). ............................................................................................................................. 63
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5
Figura 21- Detalhe de uma fmea de Philometra sp. n. 1deixando a rbita ocular de
Pygocentrus nattereri logo aps a morte do hospedeiro (post mortem) (setas) (Barras = 3
cm). ................................................................................................................................... 64
Figura 22. Fotomicrografia por microscopia de Contraste de Interferncia Diferencial
(CID) de Pseudoproleptus sp.: A regio anterior (barra = 0,1mm); B detalhe da regio
anterior (barra = 0,1mm); C detalhe da cauda mostrando a ponta em forma de boto
(barra = 0,1mm). ............................................................................................................... 66
Figura 23. Vista lateral de uma larva de terceiro estgio de Pseudoproleptus sp. A regio
anterior mostrando o esfago subdividido em uma regio muscular e em uma regio
glandular (barra = 0,2mm); B detalhe da regio anterior mostrando o vestbulo longo
(barra = 0,1mm); C cauda cnica mostrando a pequena projeo similar a um boto em
sua ponta (barra = 0,1mm). ............................................................................................... 67
Figura 24. Micrografia em microscpio eletrnico de varredura (MEV) de uma larva em
terceiro estgio de Pseudoproleptus sp. Aextremidade anterior do corpo, vista
subdorsoventral (vista subdorsal); B cauda, vista sublateral, em detalhe o nus (seta); C
regio ceflica, vista subdorsoventral; D cauda, vista sublateral, detalhe da pequena
projeo similar a um boto em sua ponta (seta). Abreviaturas: a = protruso terminal
pseudolabial; b = papila ceflica crculo interno; c = papila ceflica do crculo externo; d
=anfdeo; e= estrutura ceflica cuticular semelhante a um capacete). ............................. 68
Figura 25. Fotomicrografia por microscopia em Contraste de Interferncia Diferencial
(CID) de Brevimulticaecum sp. A regio anterior mostrando o esfago, o ventrculo (V) e
o ceco intestinal (CI) (barra = 0,1mm); B detalhe da regio anterior (vista ventral)
mostrando a presena de duas proeminncias semelhantes a dentes, 1 dorsal e 1 ventral
(barra = 0,1mm); C cauda cnica (barra = 0,1mm); D detalhe do ventrculo lobular e do
ceco intestinal (barra = 0,1mm). ....................................................................................... 72
Figura 26. Terceiro estgio larvar de Brevimulticaecum sp. A esfago seguido de um
ventrculo formado por 4 ou 5 lobos e ceco intestinal (barra = 0,1mm); B cauda cnica
com poro terminal afilada (barra = 0,1mm). ................................................................. 73
Figura 27. Imagens em microscopia de luz (A e C) e em MEV (B, D, E) de Anisakis sp.
A- regio anterior do corpo (barra: 1mm); B e D - regio ceflica; C e E-regio posterior
mostrando as estruturas componentes (barra = 1mm). Abreviaes: dl, dente larval; an,
anel nervoso; em, esfago muscular; v, ventrculo; eg, esfago muscular; b, boca; pe,
poro excretor; mda, msculo distensor anal; ga, glndula anal; a, nus; m, mucrn; pc,
papila ceflica; lbio dorsal; et, estriaes ....................................................................... 77
Figura 28. Fotomicrografia em microscopia de luz de Miracetyma piraya (fmea) vista
ventral A (barra = 100m). B detalhe do sistema de travas no segundo par de antenas
usadas para fixao no hospedeiro (barra = 20m). ......................................................... 79
Figura 29. Fotomicrografia em MEV de Miracetyma piraya. A vista dorsolateral
mostrando o parasito preso a um filamento branquial acionando o mecanismo de trava
caracterstico do gnero (seta); B, a seta indica o detalhe da perna I com endopdito
modificado maior que o exopdito em formato peculiar de perna de pau (barra = 20m).
C abdmen e ramos caudais (vista dorsal). ...................................................................... 80
Figura 30. Fotomicrografia em microscopia de luz de Rhinergasilus piranhus (fmea). A
vista ventral (barra = 100m). B antena (barra = 25m). ................................................ 82
Figura 31. Fotomicrografia em microscopia de luz de Ergasilus yumaricus.(fmea). A
vista ventral (barra = 100m). B antena (barra = 50m). ................................................ 84
6
Figura 32. Fotomicrografia em microscopia de luz de Argulus multicolor (fmea). A
detalhe da fixao na regio bucal (seta). B vista ventral (barra = 100m). C vista dorsal
(barra = 50m). ................................................................................................................. 87
Figura 33. Fotomicrografia em microscopia de luz de Argulus chicomendesi (macho). A
vista ventral. B vista dorsal (barras = 1mm). .................................................................... 89
Figura 34. Fotomicrografia em microscopia de Dolops geayi, A vista dorsal e B ventral
(barras = 1mm). ................................................................................................................ 91
Figura 35. Fotomicrografia em microscopia de Dolops striata. A vista dorsal. B ventral
(barras = 1mm). ................................................................................................................ 92
Figura 36. Fotomicrografia em microscopia de Dolops bidentata. A vista dorsal e B vista
ventral (barras = 1mm). .................................................................................................... 94
Figura 37. Microscpia Eletrnica de Varredura (MEV) de Sebekia oxycephala. A vista
geral de uma da ninfa; B regio anterior (vista ventral); C e D detalhe dos ganchos
duplos. E detalhe da boca. F detalhe dos espinhos na extremidade dos anis corporais. G
regio posterior do corpo. H detalhes das papilas da regio anterior. Abreviaturas: gat =
ganchos anteriores; gpo = ganchos posteriores; gp = gancho principal; ga = gancho
acessrio; bc = boca; lp = lobo parapodial; ae = anis com espinhos; es = espinho; a =
nus; p= papilas). .............................................................................................................. 97
Figura 38. Fotomicrografia em microscopia de Anphira branchialis (fmea grvida). A
vista dorsal. B vista ventral. C vista lateral exibindo placas coxais sobrepostas em todos
os pereonitos (barras = 1mm). ........................................................................................ 100
Captulo II
DINMICA POPULACIONAL, NDICES E DESCRITORES ECOLGICOS DOS
PARASITOS DE Pygocentrus nattereri (KNER, 1958) E SEU USO COMO
BIOINDICADORES DE INTEGRIDADE AMBIENTAL
Figura 1. Imagem e localizao geogrfica dos lagos de vrzea do rio Solimes, entre as
cidades de Manaus e Coari no Estado do Amazonas. .................................................... 133
Figura 2. Distribuio dos txons parasitos de Pygocentrus nattereri ao longo de um
perodo hidrolgico. N = nmero de peixes coletados. .................................................. 145
Captulo III
COMPOSIO QUMICA EM ENDOHELMINTOS DE Pygocentrus nattereri (Kner,
1958) POR ESPECTROSCOPIA DE ENERGIA DISPERSIVA (EED) COM
APLICAO BIOINDICADORA ..................................................................................... 171
Figura 1. Localizao geogrfica dos seis lagos de vrzea do rio Solimes estudados,
entre as cidades de Manaus e Coari no Estado do Amazonas. ....................................... 179
Figura 2. A = sistema de Espectroscopia de Energia Dispersiva(EED). B = detalhe do
sistema de Espectroscopia de Energia Dispersiva (EED) acoplado a um Microscpio
Eletrnico de Varredura(MEV) (PROPPG-UEL). ......................................................... 180
(PROPPG-UEL). ............................................................................................................ 180
Figura 3. Espcime de Procamallanus (S.) inopinatus (amostra) (fotografia obtida pelo
Microscpio Eletrnico de Varredura) detalhando as trs regies analisadas pelo EED.
........................................................................................................................................ 181
file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173035file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173035file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173040file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173040file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173040file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173041file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173042file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173042file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173042
7
Figura 4. Procamallanus (S.) inopinatus recobertos em carbono, montados em stubs e
preparados para leitura em EED. ................................................................................... 182
Figura 5. A Processo fsico de deteco em Espectroscopia de Energia Dispersiva (EED);
B Marcao do feixe de eltrons na regio anterior de Procamallanus (S.) inopinatus. 182
Figura 6. Modelo de espectro em Espectroscopia de Energia Dispersiva (EED) gerado
pelo sistema Hardware /Software. .................................................................................. 183
Figura 7. Tabela peridica representada pelos elementos e suas classificaes
encontrados na anlise por Espectroscopia de Energia Dispersiva (EED). .................... 184
Figura 8. Espectros gerados em EED aps 300 segundos de corrida para as trs pores
de Procamallanus (S.) inopinatus do lago Baixio (ponto 1). ......................................... 187
Figura 9. Espectros gerados em EED aps 300 segundos de corrida para as trs pores
de Procamallanus (S.) inopinatus do lago Preto (ponto 2). ........................................... 188
Figura 10. Espectros gerados em EED aps 300 segundos de corrida para as trs pores
de Procamallanus (S.) inopinatus do lago Iauara (ponto 3). .......................................... 189
Figura 11. Espectros gerados em EED aps 300 segundos de corrida para as trs pores
de Procamallanus (S.) inopinatus do lago Anan (ponto 4). ......................................... 190
Figura 12. Espectros gerados em EED aps 300 segundos de corrida para as trs pores
de Procamallanus (S.) inopinatus do lago Campina (ponto 5). ..................................... 191
Figura 13. Espectros gerados em EED aps 300 segundos de corrida para as trs pores
de Procamallanus (S.) inopinatus do lago Marac (ponto 6). ........................................ 192
Figura 14. Mapa composicional dos elementos qumicos mais frequentes nos tecidos de
Procamallanus (S.) inopinatus analisados. C - carbono, O - oxignio, Na - sdio, Mg -
magnsio, Al - alumnio, Si - silcio, P - fsforo, S - enxofre, Cl - cloro, K - potssio, Ca
- clcio, Fe - ferro, Co - cobalto e Zn - zinco. Barra 10 m. .......................................... 193
Figura 15. Distribuio semiquantitativa dos elementos qumicos presentes nos tecidos
de Procamallanus (S.) Inopinatus aps 300 segundos de corrida.O carbono (C) e
oxignio (O) foram omitidos da anlise por serem comuns ao protoplasma dos
nematides. ..................................................................................................................... 194
Captulo IV
COMPARAO ENTRE A BIOACUMULAO DE METAIS PESADOS EM
Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Pereira, 1958 (NEMATODA:
CAMALLANIDAE) NO HOSPEDEIRO Pygocentrus nattereri (Kner, 1958)
(OSTEICHTHYES: SERRASALMINAE) E NA GUA
Figura 1. Localizao geogrfica dos seis lagos de vrzea do rio Solimes estudados,
entre as cidades de Manaus e Coari no Estado do Amazonas. ....................................... 213
Figura 2. Espectrofotmetro de Absoro Atmica em Forno de Grafite (Analyst800-GF;
Perkin-Elmer). ................................................................................................................ 215
Figura 3. Concentraes de cobre (Cu) encontradas no msculo, brnquias e fgado de
Pygocentrus nattereri, em Procamallanus (S.) inopinatus e na gua dos seis lagos de
vrzea, durante a cheia e a seca de 2008. * = concentraes significativamente maiores
no parasito em comparao com o hospedeiro e a gua. ................................................ 217
Figura 4. Concentraes de cdmio (Cd) encontradas no msculo, brnquias e fgado de
Pygocentrusnattereri, em Procamallanus (S.) inopinatus e na gua dos seis lagos de
file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173047file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173047file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173048file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173048file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173049file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173049file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173050file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173050file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173051file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173051file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173052file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173052file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173053file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173053file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173053file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173053file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173059file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173059file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173059file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173059file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173060file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173060
8
vrzea durante a cheia e a seca de 2008. * = concentraes significativamente maiores no
parasito em comparao com o hospedeiro e a gua. ..................................................... 218
Figura 5. Concentraes de Nquel (Ni) encontradas no msculo, brnquias e fgado de
Pygocentrus nattereri, em Procamallanus (S.) inopinatus e na gua dos seis lagos de
vrzea durante a cheia e a seca de 2008. * = concentraes significativamente maiores no
parasito em comparao com o hospedeiro e a gua. ..................................................... 218
Figura 6. Concentraes de chumbo (Pb) encontradas no msculo, brnquias e fgado de
Pygocentrus nattereri, em Procamallanus (S.) inopinatus e na gua dos seis lagos de
vrzea durante a cheia de 2008. * = concentraes significativamente maiores no parasito
em comparao com o hospedeiro e a gua. .................................................................. 219
LISTA DE TABELAS
Captulo I
BIODIVERSIDADE PARASITRIA DA PIRANHA VERMELHA Pygocentrus nattereri
(KNER, 1958) (CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) NA AMAZNIA CENTRAL:
OCORRNCIA E ESTUDO TAXONMICO
Tabela 1. Matriz de medio dos caracteres morfomtricos das espcies de
Monogenoidea encontradas em Pygocentrus nattereri. (medidas em m). ..................... 46
Captulo II
DINMICA POPULACIONAL, NDICES E DESCRITORES ECOLGICOS DOS
PARASITOS DE Pygocentrus nattereri (KNER, 1958) E SEU USO COMO
BIOINDICADORES DE INTEGRIDADE AMBIENTAL
Tabela 1. Local de infeco/infestao, estgio de desenvolvimento, ndices parasitrios
e status comunitrio dos metazorios parasitos de Pygocentrus nattereri coletados em
lagos de vrzea da Amaznia Central, Rio Solimes Estado do Amazonas entre fevereiro
a dezembro de 2008. (P% = Prevalncia; I = Intensidade; IM = Intensidade mdia; AM =
Abundncia mdia; AV = Amplitude de variao da intensidade de infestao; NI =
Nmero de hospedeiros infectados; Desvio Padro ). ................................................. 147
Tabela 1. Local de infeco/infestao, estgio de desenvolvimento, ndices parasitrios
e status comunitrio dos metazorios parasitos de Pygocentrus nattereri coletados em
lagos de vrzea da Amaznia Central, Rio Solimes Estado do Amazonas entre fevereiro
a dezembro de 2008. (P% = Prevalncia; I = Intensidade; IM = Intensidade mdia; AM =
Abundncia mdia; AV = Amplitude de variao; NI = Nmero de hospedeiros
infectados). ..................................................................................................................... 148
Tabela 2. Dados sobre a estrutura da comunidade componente de parasitos de
Pygocentrus nattereri nos lagos de vrzea na enchente. ................................................ 149
Tabela 3. Dados sobre a estrutura da comunidade componente de parasitos de
Pygocentrus nattereri nos lagos de vrzea no na cheia. ................................................. 150
Tabela 4. Dados sobre a estrutura da comunidade componente de parasitos de
Pygocentrus nattereri nos lagos de vrzea na vazante. .................................................. 150
Tabela 5. Dados sobre a estrutura da comunidade componente de parasitos de
Pygocentrus nattereri nos lagos de vrzea na seca. ....................................................... 150
Tabela 6. ndice de Dominncia (DA) e Constncia das Espcies (C) dos componentes
das infracomunidades de metazorios parasitos de Pygocentrus nattereri. ................ 152
file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173061file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173061file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173061file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173061file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173149file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173149file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173152file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173152file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173152file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173152file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173152file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173152file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173153file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173153file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173153file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173153file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173153file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173153
9
Tabela 7. ndice de Disperso (ID) e ndice de Green (IG) dos componentes das
infracomunidades de metazorios parasitos de Pygocentrus nattereri. ........................ 153
Tabela 8. Coeficiente de Jaccard (CJ) estabelecendo o grau de semelhana entre as reas
de coleta sobre as infracomunidade de parasitos de Pygocentrus nattereri nos lagos
durante o ciclo hidrolgico. ............................................................................................ 154
Tabela 9. Valores do coeficiente de correlao de Pearson (r) para avaliar a relao entre
o comprimento padro (CP) do hospedeiro, variveis fiscas e qumicas da gua e a
intensidade mdia das espcies parasitas de Pygocentrus nattereri. (p = nvel de
significncia) .................................................................................................................. 155
Em negrito as correlaes significativas detectadas (p 0,05). ..................................... 155
Tabela 10. Valores de F (regresso) e (p) do teste de regresso linear mltipla entre as
varivis fsico-qumicas da gua a diversidade estimada pelo ndice de Shannon e a
intensidade mdia das espcies parasitas de Pygocentrus nattereri. .............................. 155
Tabela 11. Espcies parasitas de Pygocentrus nattereri com IndVal significativo dos
lagos de vrzea da Amaznia Central. ........................................................................... 156
Captulo III
COMPOSIO QUMICA EM ENDOHELMINTOS DE Pygocentrus nattereri (Kner, 1958)
POR ESPECTROSCOPIA DE ENERGIA DISPERSIVA (EED) COM APLICAO
BIOINDICADORA
Tabela 1. Elementos qumicos detectados pelo sistema de Espectroscopia de Energia
Dispersiva (EED) acoplado a um Microscpio Eletrnico de Varredura (MEV) em
Procamallanus (S.) inopinatus. ...................................................................................... 185
Tabela 2. Classificao e locais de coletas dos elementos qumicos detectados pelo
sistema de Espectroscopia de Energia Dispersiva (EED) acoplado a um Microscpio
Eletrnico de Varredura (MEV) em Procamallanus (S.) inopinatus. ............................ 186
Captulo IV
COMPARAO ENTRE A BIOACUMULAO DE METAIS PESADOS EM
Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Pereira, 1958 (NEMATODA:
CAMALLANIDAE) NO HOSPEDEIRO Pygocentrus nattereri (Kner, 1958)
(OSTEICHTHYES: SERRASALMINAE) E NA GUA
Tabela 1. Fator de bioconcentrao do cobre (Cu) no sistema P. (S.) inopinatus / P.
nattereri /gua nos seis lagos de vrzea nas estaes de cheia e seca do ano de 2008. . 220
Tabela 2. Fator de bioconcentrao do cdmio (Cd) no sistema P. (S.) inopinatus / P.
nattereri /gua nos seis lagos de vrzea nas estaes de cheia e seca do ano de 2008. . 220
Tabela 3. Fator de bioconcentrao do chumbo (Pb) no sistema P. (S.) inopinatus / P.
nattereri /gua nos seis lagos de vrzea nas estaes de cheia e seca do ano de 2008. . 221
Tabela 4. Fator de bioconcentrao do nquel (Ni) no sistema P. (S.) inopinatus / P.
nattereri /gua nos seis lagos de vrzea nas estaes de cheia e seca do ano de 2008. . 221
Tabela 5. Coeficiente de correlao de Spearman (r) e os nveis de significncia (p)
determinados para as relaes significativas entre o peso mdio dos parasitos e os nveis
do metal detectado nos tecidos de Procamallanus (S.) inopinatus (parasito) e de
Pygocentrus nattereri (hospedeiro). ............................................................................... 222
file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173163file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173163file:///F:/Tese%20Doutorado%20Aprigio%20Mota%20Morais%20DEFINITIVA.docx%23_Toc315173163
10
RESUMO GERAL
Foram estudados 355 espcimes de Pygocentrus nattereri capturados durante quatro
expedies, nos meses de maro, junho, setembro e dezembro de 2008 em seis lagos de
vrzea do rio Solimes: Baixio, Preto, Iauara, Anan, Campina e Marac. Os pontos de
coletas esto situados entre os municpios de Manaus e Coari, no Estado do Amazonas em um
trajeto de aproximadamente 400 km que rota do transporte de petrleo e gs na Amaznia
Central, Portanto, sensvel a acidentes decorrentes desse transporte. Os peixes mediam
15,4cm 3,5 e pesavam 230,9g 2,7. Os objetivos deste trabalho foram descrever
taxonomicamente a fauna parasitria de Pygocentrus nattereri (piranha vermelha) e, por meio
de mtodos qualitativos, quantitativos (descritores ecolgicos) e bioacumulativos avaliar o
uso de espcies parasitas como ferramenta de bioindicao para alteraes ambientais na
Amaznia Central. Todos os peixes estavam parasitados por pelo menos uma espcie de
metazorio. Foram coletados e identificados 52.664 parasitos pertencentes a 4 filos
constitudos em 9 grupos taxonmicos distintos: Filo Platyhelminthes (Monogenoidea,
Cestoda e Trematoda), Filo Acantocephala, Filo Nematoda, e Filo Arthropoda (Copepoda,
Branchiura, Pentastomida e Isopoda). Elevou-se de 47 para 57 o nmero de espcies citadas
para P. nattereri. Os ndices parasitolgicos, descritores ecolgicos, e a anlise estatstica,
destacaram espcies de Monogenoidea e Nematoda como bioindicadoras de efeito. A anlise
qualitativa por Espectroscopia de Enegia Dispersiva (EDS) registrou a presena de Al, C, Co,
Fe, Mg, O, P, S, Si, Zn, Pt, Po, K, Sl, Na, Er, Tm, Ru, Hf, Ti, Cu, Br, W, Cl, Cd, Pd, Ni e Pb
no nematide Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus. Elementos como Zn, Co, Pd, Cu,
Hf e Er possuem funo biolgica conhecida em pequenas concentraes enquanto que Pb,
Cd, Ni, Tm, W, Ru, Pt, Po e Ti, no possuem funo biolgica definida e podem ser
decorrentes de pequenos vazamentos provenientes de embarcaes que navegam pela rea.
No nematide Procamallanus (S.) inopinatus foi detectada uma habilidade bioacumuladora
para elementos trao, principalmente para metais pesados, como Cu, Pb, Cd e Ni, com nveis
de concentraes acima das encontradas no hospedeiro e no ambiente de coleta. O estudo
concluiu que a fauna parasitria de P. nattereri pode ser utilizada como uma eficiente
ferramenta bioindicadora de efeito e de acumulao, contribuindo para o monitoramento no
ambiente estudado.
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Captulo I
BIODIVERSIDADE PARASITRIA DA PIRANHA VERMELHA Pygocentrus nattereri
(KNER, 1958) (CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) NA AMAZNIA
CENTRAL: OCORRNCIA E ESTUDO TAXONMICO
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Resumo
descrita a fauna parasitria de Pygocentrus nattereri capturados em lagos de vrzea
da Amaznia Central. Foram adicionadas informaes as descries originais das espcies j
descritas, citadas novas ocorrncias e descrita uma nova espcie de Nematoda do gnero
Philometra. Os lagos estudados foram: Baixio, Preto, Iauara, Anan, Campina e Marac,
localizados entre as cidades de Manaus e Coari na Amaznia Central, em um trecho de
aproximadamente 400 km. Foram coletados 355 P. nattereri durante quatro excurses de
campo nos meses de maro, junho, setembro e dezembro de 2008. Os peixes mediam em
mdia 15,4cm 3,5 de comprimento total e pesavam 230,9g 2,7. Foram coletados e
determinados, at o menor txon possvel, 52.664 espcimes de parasitos, divididos em 36
espcies pertencentes a 4 filos: Platyhelminthes, Acantocephala, Nematoda e Arthropoda
destes 16 espcies de Monogenoidea; 1 de Cestoda; 2 de Digenea; 1 de Acantocephala; 6 de
Nematoda; 3 de Copepoda; 5 de Branchiura; 1 uma de Pentastomida1 e de Isopoda. Elevou-
se de 47 para 57 o nmero de espcies citadas para P. nattereri, descrita uma nova espcie
de Nematoda do gnero Philometra. Anlises dos exemplares de Anacanthorus sp. indicaram
ser uma espcie nova, porm o nmero de indivduos foi muito pequeno para possibilitar a
descrio. As novas ocorrncias de parasitos em P. nattereri foram: Gyrodactylus sp.
(Monogenoidea); Clinostomum marginatum e Austrodiplostomum compactum (Digenea);
Neochinorrynchus sp. (Acantocephala); Capillaria sp., Anisakis sp., Pseudoproleptus sp.
(Nematoda) e Dolops bidentata (Branchiura). A grande diversidade de espcies parasitas que
utilizam P. nattereri como hospedeira indica o importante papel que essa espcie de peixe
possui para a manuteno da biodiversidade nos lagos de vrzea da Amaznia central.
Palavraschave: Parasitos de peixes; Filo Platyhelminthes; Filo Acanthocephala; Filo
Nematoda; Filo Arthropoda; lagos de vrzea; Rio Solimes.
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Abstract
Was described the parasitic fauna of Pygocentrus nattereri captured in foodplains lakes of
the Central Amazonia. Information was added to the descriptions of the species already
described, cited new occurrences and new species were described. The lakes studied were:
Baixio, Preto, Iauara, Anan, Campina and Marac, located between the cities of Manaus and
Coari in the Central Amaznia, a 400 stretch of approximately km. Were collected 355 P.
nattereri captured during four field trips during the months of March, June, September and
December. The fish measured 15,4cm 3,5 and weighed 230,9g 72,7. Were collected and
determined, to the lowest taxon possible, 52,664 specimens of parasites, divided into 37
species: 17 espcies of Monogenoidea; 1 of Cestoda; 2 of Digenea; 1 of Acantocephala; 6 of
Nematoda; 3 of Copepoda; 5 of Branchiura; 1 of Isopoda and 1 of Pentastomida. Increased
from 47 to 57 the number of species cited for P. nattereri, it described a new species of
Nematoda of the genus Philometra. Analysis of specimens of Anacanthorus sp. indicated to
be a new specie, but the number of individuals were too small to make the description. The
new occurrences of parasites in P.nattereri were: Clinostomum marginatum and
Austrodiplostomum compactum (Digenea); Neochinorrynchus sp. (Acantocephala); Capillaria
sp. Anisakis sp., Pseudoproleptus sp. (Nematoda) and e Dolops bidentata (Branchiura). The
great diversity of parasite species that use P. nattereri as a host, indicates the important role
that this species has to maintain biodiversity in the Amazon floodplain lakes. 58 species
depend of P. nattereri to complete its life cycle.
Key-words: Fish parasites; Platyhelminthes; Acanthocephala; Nematoda; Arthropoda;
floodplain lakes; Solimes River.
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1. Introduo
A bacia Amaznica possui a mais elevada biodiversidade terrestre e aqutica do
planeta (Myers et al., 2000; Reis et al., 2003). Porm, esta biodiversidade est em constante
ameaa devido a diversas aes antrpicas impostas a este ambiente. Principalmente na
Amaznia Central, na bacia do rio Solimes-Amazonas, que utilizada como hidrovia para
transporte, inclusive o de petrleo e gs (Soares et al., 2007; Anjos 2008; Oliveira, 2010).
A bacia Amaznica um tpico sistema de grande rio com amplas plancies adjacentes
submetidas a um ciclo hidrolgico previsvel (pulso de inundao). A mdia anual de 10
metros, com inundaes decorrentes do transbordamento lateral da gua do canal principal do
rio em direo plancie (Junk et al., 1983; Soares et al., 2007).
Essa variao no nvel da gua promove a alternncia das fases terrestre e aqutica.
Estas determinam modificaes drsticas nas condies ambientais, exigindo adaptaes
especficas dos organismos aquticos e terrestres (Junk et al., 1983; Val e Almeida-Val,
1999).
A impressionante diversidade da ictiofauna Amaznica com cerca de 3.000 espcies
descritas, atribuda a vrios fatores. Estes podem ser a idade e o tamanho do sistema de
drenagem, sucesso de habitats e diversidade de nichos disponibilizados por rios, lagos e
reas alagadas (Carvalho et al., 2007).
A biodiversidade de peixes amaznicos significativa e est relativamente bem
estudada em relao a outras bacias do Brasil. Mas em face da grande diversidade de peixes, o
conhecimento da diversidade das espcies parasitas e de seus ciclos de vida muito se tem a
fazer (Thatcher, 2006; Silva-Souza et al., 2006).
Nos ltimos anos, os parasitos de peixes foram reconhecidos como um importante
componente da biodiversidade global (Poulin e Morand, 2004). Apesar desse reconhecimento
ter sido intensificado por diversos estudos cientficos atuais, h sinais de que os parasitos
continuam a ser um componente subestimado da biodiversidade total em muitas regies do
planeta (Luque e Poulin, 2007).
Atualmente a biodiversidade em ecossistemas dulccolas, em particular o amaznico,
enfrenta ameaas ambientais decorrentes da degradao de seus corpos dgua. Dessa forma,
estudos sobre a biodiversidade parasitria de peixes, so importantes, pois essas relaes
ecolgicas regulam a abundncia, a densidade das populaes de hospedeiros e estabiliza teias
alimentares estruturando assim, as comunidades animais (Poulin e Morand, 2004).
O parasitismo representa uma das formas de vida de maior xito sobre o planeta
15
ocorrendo em praticamente todas as cadeias alimentares e em todos os nveis trficos (Ponce
de Len e Prieto, 2002). provvel, que esse tipo de interao tenha se desenvolvido por
acaso, pouco tempo aps o inicio da vida na Terra (Fortes, 2004). Em princpio como uma
associao no prejudicial, e com o decorrer do tempo, tenha se transformado gradativamente
em dependncia at ficar o metabolismo de uma espcie completamente vinculado ao
metabolismo da outra (Bell e Burt, 1991; Fortes, 2004, Thatcher 2006).
Isso significa que muitas das espcies parasitas so, pelo menos em algum grau,
especficas a um hospedeiro ou a somente um limitado nmero de espcies hospedeiras
(Benetton e Malta, 1999; Malta e Varella, 1996; Malta et al., 2001). Essa especializao e a
especificidade ao hospedeiro so necessrias devido a problemas de disperso de um
hospedeiro para o outro, dessa forma a organizao do parasito se especializa
correlativamente s condies em que vive no hospedeiro (Pessa e Martins, 1988; Malta et
al., 2001).
Neste sentido os parasitos de peixes devem ser tratados como um componente
integrante e importante das comunidades naturais, no s porque eles representam uma
parcela substancial da diversidade de espcies e biomassa (Poulin e Morand, 2004). Mas
tambm pela influncia direta e indireta exercida na estrutura da comunidade influenciando
diretamente a abundncia relativa de espcies de vida livre (Mouritsen e Poulin, 2005; Wood
et al., 2007)
Assim, entender o papel integral desempenhado pelos parasitos de peixes
em ecossistemas naturais, identificando regies com altas e baixas diversidades parasitrias,
crucial para um completo entendimento do funcionamento do ambiente (Luque e Poulin,
2007).
Um levantamento recente da diversidade dos parasitos de peixes brasileiros de gua
doce revelou que at o presente momento j foram registradas 1.050 espcies parasitas em
620 hospedeiros (Eiras et al., 2010).
Na Amaznia com mais de 3.000 espcies de peixes descritas, pouco menos de 300
espcies de metazorios parasitos de peixes so conhecidas. Em uma modesta avaliao,
estimando que pelo menos quinze espcies desses organismos parasitem cada espcie de
peixe, pelo menos 45.000 espcies existam, e dessa forma, cerca de 44.700 ainda faltam ser
coletadas e descritas para a cincia (Malta e Varella, 2006; Thatcher, 2006).
Portanto, existem muitas espcies parasitas de peixes a serem coletadas e identificadas
em contraponto aos poucos taxonomistas e sistematas remanescentes (Brooks, 2000). Como
16
os parasitos s podem ser estudados aps o reconhecimento cientfico da espcie, estimativas
da biodiversidade parasitria para qualquer rea geogrfica esto sempre aqum da
diversidade real (Overstreet, 1997; Poulin e Morand, 2004; Eiras et al., 2010).
Trabalhos de cunho taxonmico que trazem luz da cincia a descoberta de novas
espcies e novas ocorrncias representam uma importante contribuio ao conhecimento da
biodiversidade de uma rea e so a base para os demais estudos em ecologia parasitria como
manejo ambiental, integridade bitica e conservao de bacias (Luque e Poulin, 2007).
A perda de expertize na taxonomia de parasitos est acontecendo em todo o mundo.
Essa tendncia de declnio precisa ser revertida para que se pretenda monitorar corretamente
novas ocorrncias de parasitos em face das alteraes ambientais por exemplo (Poulin, 2010).
Considerando a importncia dos parasitos de peixes como componentes chave da
biodiversidade, conhecer a fauna parasitria em um ambiente, determinando se esta
diversidade est ou no em declnio crucial para aes de gesto e conservao ambiental no
sentido de utilizar esses organismos como indicadores de estabilidade do ambiente (Poulin,
2004; Luque e Poulin, 2007).
O hospedeiro Pygocentrus nattereri (Kner, 1958) e sua diversidade parasitria
Dentre as inmeras espcies de peixes amaznicos destaca-se a Pygocentrus nattereri
ou piranha vermelha por possuir interesse econmico na pesca extrativista, na confeco de
artesanatos, aquariofilia e na venda de subprodutos industrializados como a sopa desidratada
de piranha (Lessi et al., 2004; Santos et al., 2006; Soares et al., 2007).
Pygocentrus nattereri considerada uma espcie caracterstica das vrzeas
amaznicas, devido abundncia em amostragens cientficas de peixes, sendo assim utilizada
como indicadora de estabilidade desses ambientes (Siqueira-Souza, 2004; Yamamoto, 2003;
Do Vale, 2003; Claro-Jr, 2003; Freitas e Garcez, 2004; Vega-Corredor, 2004; Freitas e
Siqueira-Souza, 2009)
Pygocentrus nattereri pertence ordem Characiformes, famlia Characidae sendo
considerada de mdio porte, alcana at 25 cm de comprimento padro. Ocorre nas bacias dos
rios Amazonas, Paran-Paraguai e Essequibo, alm de rios da regio Nordeste do Brasil
(Jgu, 2003; Santos et al., 2006).
Pygocentrus nattereri pelgica, habitando os lagos e remansos de rios de guas
brancas, guas claras e pretas com baixa correnteza. Nos lagos so capturadas principalmente
na gua aberta em ambos os perodos, diurno e noturno. A propenso dessa espcie para ser
17
atrada pelos peixes presos nas malhas das malhadeiras faz com que sejam emalhadas em
grande nmero (Siqueira-Souza e Freitas, 2004; Freitas e Siqueira-Souza, 2009).
A espcie possui colorao variada, o que dificulta sua caracterizao. cinza no
dorso e laranja avermelhada no ventre, seus flancos tm cor castanha-creme com numerosas
pintas de melanina estendendo-se para parte dorsal da cabea, do rostro, das nadadeiras
anteriores e inferiores e nadadeira caudal. Tem desova parcelada, reproduzindo no incio da
enchente, com um tamanho de primeira maturao sexual em torno de 13,0 cm nos machos e
15,0 cm nas fmeas (Queiroz e Magurran, 2005; Santos et al., 2006).
O nome piranha vem do Tupi-guarani e pode ter sido originado da composio das
palavras pyr, significando peixe, e sanha ou ranha, significando dente. Com essa dentio
caracterstica, a piranha vermelha se alimenta arrancando pequenos pedaos de suas presas
(Freitas e Siqueira-Souza, 2009).
Pygocentrus nattereri tem sua dieta baseada principalmente em peixes (Resende,
2000; Behr e Signor, 2008), embora outros itens sejam registrados em menores freqncias
tais como pedaos de peixes, vegetais, insetos, crustceos, moluscos, aranhas, pequenos
vertebrados e escamas de rpteis (Bonetto et al., 1967; Braga, 1981; Piorski et al., 2005;
Carvalho et al., 2007; Behr e Signor, 2008).
Os adultos alimentam-se principalmenteao anoitecer e alvorecer. Os jovens so ativos
durante todo o dia e suas presas so principalmente os pequenos caracdeos e os doraddeos
juvenis que vivem nos bancos de macrfitas, onde buscam refgio e alimento (Claro-Jr, 2003;
Freitas e Siqueira-Souza, 2009).
Do ponto de vista ictioparasitolgico, todas as caractersticas acima citadas contribuem
com um considerado nmero de espcies parasitas que utilizam P. nattereri como hospedeiro
intermedirio, paratnico e definitivo. Estas caractersticas a qualificam para ser usada como
bioindicadora em programas de monitoramento (Thatcher, 2006; Vital et al., 2011).
Pygocentrus nattereri pode ser considerada a espcie de peixe amaznico com a maior
diversidade de metazorios parasitas com atualmente 47 espcies. Vinte e oito espcies da
Sub-Classe Monogenoidea: Amphithecium brachycirrum Boeger e Kritsky, 1988; A.
calycinum Boeger e Kritsky, 1988; A. camelum Boeger e Kritsky, 1988; A. catalaoensis
Boeger e Kritsky, 1988; A. falcatum Boeger e Kritsky, 1988; A. junki Boeger e Kritsky, 1988.
A. microphalum Kritsky, Boeger e Jgu 1997; Anacanthorus anacanthorus Mizelle e Price,
1965; A. braziliensis Mizelle e Price, 1965; A. maltai Boeger e Kritsky, 1988; A. neotropicalis
Mizelle e Price, 1965; A. reginae Boeger e Kritsky, 1988; A. rodonensis Boeger e Kritsky,
18
1988; A. thatcheri Boeger e Kritsky, 1988; A. stachophallus Kritsky, Boeger e Van Every,
1992; Calpidothecioides orthus (Mizelle e Price, 1965) Kritsky, Boeger e Jgu, 1997; C.
serrasalmus (Mizelle e Price, 1965) Kritsky, Boeger e Jgu, 1997, 1997; C. crescentis
(Mizelle e Price, 1965) Kritsky, Boeger e Jgu, 1997; Cleidodiscus amazonensis, Mizelle e
Price, 1965, Enallotecium aegidatum Boeger e Kritsky, 1988; Mymarothecium galeolum
Kritsky, Boeger e Jgu, 1996; Notothecium mizellei Boeger e Kritsky, 1988; N. aegidatum e
Kritsky, 1988; Notozothecium minor Boeger e Kritsky, 1988; N. penetrarum Boeger e
Kritsky, 1988; Pithanothecium amazonensis Mizelle e Price, 1965; P. piranhus Mizelle e
Price, 1965; Rhinoxenus piranhus Kritsky, Boeger e Thatcher, 1988 (Mizelle e Price, 1965;
Boeger e Kritsky, 1988; Malta, 1984; Boeger e Kritsky, 1988; Kritsky, Boeger e Van Every,
1992; Kritsky, Boeger e Jgu, 1996; Kritsky, Boeger e Jgu 1997; Vital, 2008).
Uma espcie da Superordem Eucestoda: Proteocephalus serrasalmus Rego e
Pavanelli, 1990 (Rego e Pavanelli, 1990). Uma espcie do Filo Acanthocephala:
Echinorhynchus paranensis Machado Filho, 1959 (Vicentin, 2009). Quatro espcies do Filo
Nematoda: Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Pereira, 1958; Brevimulticaecum
Mozgovoy, 1951 (larva); Contracaecum sp. Railliet e Henry, 1912 (larva); Eustrongylides sp.
Jgerskild, 1909 (larva) (Barros et al., 2006; Vital, 2008; Vicentin, 2009).
Trs espcies da Sub Classe Copepoda: Rhinergasilus piranhus Boeger e Thatcher,
1988; Myracetyma piraya Malta, 1993; Ergasilus yumaricus Malta e Varella, 1996. (Malta,
1993; Malta e Varella, 1996; Boeger e Tatcher, 1988). Quatro espcies da Sub Classe
Branchiura: Argulus chicomendesi Malta e Varella, 2000; Dolops bidentata Bouvier, 1989;
Dolops carvalhoi Lemos de Castro, 1949; Dolops longicauda Heller, 1857. (Malta e Varella,
2000; Thatcher, 2006).
Trs espcies da Ordem Isopoda: Amphira branchialis, Thatcher, 1993; Braga
patagonica Schioedte e Meinert, 1884; Asotana sp. Schioedte e Meinert, 1881 (Thatcher,
1993; Carvalho et al., 2004). Trs espcies da Subclasse Pentastomida: Sebekia oxycephala
Diesing, 1835 (larva); Leiperia gracile Diesing, 1835 (larva); Subtriquetra sp. 1 (larva)
(Sambon, 1922; Vicentin, 2009; Eiras et al., 2010; Almeida et al., 2010).
Porm, apesar do elevado nmero de espcies descritas, novos estudos tendem a
aumentar o nmero de grupos e espcies parasitas para esse hospedeiro, revelando o papel
determinante dessa espcie de peixe como mantenedora de diversas espcies parasitas o que
contribui diretamente com o aumento da biodiversidade local.
Nessa viso, o objetivo desse captulo foi realizar uma caracterizao da fauna
19
parasitria de P. nattereri em lagos de vrzea da Amaznia Central ao longo de um ano,
identificando novas ocorrncias e espcies que utilizam esse peixe como hospedeiro
intermedirio, paratnico ou definitivo fornecendo assim, subsdios para pesquisas de cunho
ecolgico e ecotoxicolgico apresentadas nos captulos subsequentes.
2. Material e mtodos
2.1. rea de estudo
Caracterizao da rea de estudo
Os lagos amostrados so denominados lagos de vrzea e esto localizados ao longo
das margens do rio Solimes. Essas reas so denominadas de vrzeas baixas, pois so
influenciadas pelo pulso de inundao na poca de cheia, sendo abastecido por lenol fretico
ou igaraps oriundos da floresta circundante no perodo da seca.
Os lagos estudados foram: Baixio, Preto, Iauara, Anan, Campina e Marac, todos
localizados entre as cidades de Manaus e Coari - AM, em um trecho de aproximadamente 400
km (Figura 1). Os seis pontos amostrais esto abaixo descritos segundo Siqueira-Souza (2006)
e representados na figura 2.
Ponto 1- Lago do Baixio (031727,2 S/ 600429,6 O) localizado no municpio de
Iranduba, um lago bastante elptico, com rea de 79,776 ha. Apresenta colorao da gua
branca, suas margens so dominadas por plantas aquticas das espcies Eichornia crassipes,
Paspalum repens, Pistia stratiotes, entre outras. Apresenta profundidade mxima em torno de
8,50m, na cheia e mnima de 0,85m na seca.
Ponto 2- Lago Preto (032117,1 S/ 603728,6 O) localizado no municpio de
Manacapuru apresenta como caracterstica ser mais redondo que alongado, com rea de
221,203 ha. A gua decantada, do tipo cor de ch, percebida em todo o perodo de estudo,
sendo que no perodo de guas altas com a influncia das guas do rio Solimes, o lago
apresentou colorao mais turva. A profundidade mxima varia entre 7,16m na cheia e
mnima de 0,15m na seca.
Ponto 3- Lago Iauara (033639,2 S/ 611633,0 O) localizado no municpio de
Manacapuru, este lago bem mais alongado que largo, com rea de 108,91ha. Sua gua de
cor branca, estando localizado bem na margem do rio Solimes, recebendo a influncia direta
do rio nos perodos de enchente e cheia. Sua profundidade mxima de 6,62m na cheia e
mnima de 1,57m na seca.
Ponto 4- Lago Anan (035354,8 S/ 614018,4 O) localizado no municpio de
20
Anori, o lago possui uma rea de 551,43ha e gua de cor branca. Ao longo do ciclo
hidrolgico, apresenta-se bastante complexo, em comparao aos demais lagos, com um
volume muito grande na cheia, que reduzido para um canal estreito no perodo de
vazante/seca. Sua profundidade oscila entre 9,37m no perodo da cheia e 1,08 m na seca.
Ponto 5- Lago Campina (034615,8 S/ 622010,3 O) localizado no municpio de
Codajs, este lago bastante largo no perodo de guas altas, apresentando como
caracterstica distinguvel em relao aos demais, uma grande rea recoberta por plantas
aquticas Utricularia foliosa, Salvinia auriculata, Pontederia sp., Paspalum repens no
perodo da seca. Sua rea de 188,89 ha e a cor da gua branca, com profundidade mxima
variando entre 9,76m na cheia e mnima de 1,30 m na seca.
Ponto 6- Lago Marac (035032,8 S/ 623432,4 O) localizado no municpio de
Coari tem como caracterstica ser mais extenso que largo, com rea de 169,75 ha. Apresenta
grande quantidade de plantas aquticas: Pontederia sp., Ceratopteris pteridoides, Paspalum
repens e Echinochloa polystachya (Prado, 2005) em suas margens. A cor de sua gua branca
e a profundidade oscilou de 9,00m na cheia a 0,47m na seca.
21
Figura 1. Localizao geogrfica da rea de estudo, localizada na Amaznia Central AM.
22
Figura 2. Viso panormica dos seis pontos amostrados ao longo do Rio Solimes, AM.
Ponto 1- Lago Baixio
Ponto 4- Lago Anan
Ponto 2- Lago Preto
Ponto 3- Lago Iauara
Ponto 5- Lago Campina
Ponto 6- Lago Marac
23
2.2. Coleta dos dados
Para a coleta dos peixes foram realizadas quatro excurses trimestrais nos meses de
maro, junho, setembro e dezembro de 2008. Cada viagem de campo durou onze dias
consecutivos. As coletas dos peixes e anlise da parasitofauna foram realizadas em campo a
bordo de uma embarcao regional adaptada pra esse fim (Figura 3).
Necropsia dos peixes
As coletas dos peixes para as anlises parasitolgicas foram realizadas em parceria
com o grupo de pesquisa da ictiofauna do projeto Inteligncia Estratgica da Indstria do
Petrleo e Gs na Amaznia (PIATAM). Como se trata de exemplares de populaes naturais
o efetivo populacional desconhecido e, conseqentemente no estatisticamente possvel
estabelecer um grau de confiana para detectar pelo menos um exemplar parasitado para um
determinado grau de prevalncia. Dessa forma o tamanho da amostra foi maior possvel
levando em conta as possibilidades de coleta, posterior armazenamento e processamento do
material.
O esforo de pesca foi padronizado em todas as estaes e amostragens, por meio do
uso de redes de espera, dispostas aleatoriamente nos lagos no obedecendo a um padro
quanto ao local amostrado (margens, gua aberta, pausadas, vegetao flutuante). As redes
tinham dimenses de 20m de comprimento por 2m de altura e os tamanhos das malhas foram
de 30, 40, 50, 60, 70, 80, 90 e 100 mm entre ns adjacentes. O tempo de permanncia das
redes na gua foi de aproximadamente 10 horas por lago, perodos diurno e vespertino, com
duas despescas a cada cinco horas.
Todos os pontos de coleta foram georeferenciados com a utilizao de um GPS
(Sistema de Posicionamento Global) Garmin e-Trex, para diminuir a margem de erro na
Figura 3. Embarcao e laboratrio adaptados usados para anlise do material coletado em campo.
24
recolocao das redes. Os exemplares de P. nattereri (Figura 4) capturados foram triados e
identificados em campo com o auxlio de especialistas da Universidade Federal do Amazonas
e Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia-INPA e atravs de chaves de identificao
apresentadas nos trabalhos Santos et al., 2006 e Soares et al., 2007.
Figura 4. A- Exemplar jovem e B- adulto de Pygocentrus nattereri (barras = 5 cm).
Para cada peixe uma ficha de necropsia foi aberta onde todos os dados referentes ao
hospedeiro, local coletado, condies do peixe, dia, hora, local, coletor, necropsiador,
parasitos, aparncia externa, sexo e estgio gonadal (quando possvel), nmero de parasitos,
local de fixao foram registrados. As necropsias foram feitas em campo seguindo um roteiro
adaptado do Laboratrio de Parasitologia e Patologia de Peixes do Instituto Nacional de
Pesquisas da Amaznia (LPP-INPA) descrito em Morais et al. (2010).
2.3. Coleta, fixao e preparao dos parasitos
Em cada pescaria os peixes eram retirados das malhadeiras e imediatamente
inspecionados evitando assim a manipulao excessiva. Nos peixes capturados os parasitos
encontrados foram coletados, fixados e preparados para determinao seguindo metodologia
especfica para cada grupo, mostrada a seguir:
Monogenoidea: Para a coleta dos monogenideos, as brnquias foram excizadas
abrindo-se o oprculo com auxlio de bisturi, tesoura e pina e, em seguida, colocadas
separadas em frascos sem lquido de tamanho proporcional ao tamanho das brnquias. No
frasco contendo as brnquias foi adicionado formol 1: 4.000, agitou-se de 50-70 vezes,
aguardou-se de 1-3 horas e posteriormente foi adicionado formol puro at obter a
concentrao de 5% (Amato et al., 1991).
25
Para a coleta de monogenideos parasitos da superfcie do corpo, os hospedeiros
foram acondicionados em frascos com gua quente (60 70oC), agitados vigorosamente,
coletando-se posteriormente os parasitos e conservando-os em formol 5% (Kristky e
Stockwell, 2005).
Para o estudo dos rgos internos os parasitos foram corados com tricrmico de
Gomori, e para o estudo morfomtrico e das estruturas esclerotizadas, espcimens foram
montados em lminas permanentes em meio de Hoyer modificado para helmintologia e em
Gray e Wess (Amato et al., 1991; Kritsky et al., 1995).
Digenea: Foram examinados cuidadosamente com o auxilio de estereomicroscpio os
olhos, tegumento, escamas, nadadeiras a procura de metacercrias encistadas ou no humor
vtreo. Os cistos encontrados foram imediatamente rompidos para a liberao e coleta dos
parasitos (Eiras et al., 2006).
Cada rgo interno foi aberto em uma placa de Petri individual, onde o contedo de
cada rgo foi analisado em soluo salina a 0,65% (Amato et al., 1991).
Os fils dos peixes foram retirados e examinados em contraste sobre negatoscpio a
procura de metacercrias encistadas (Morais et al., 2011). Os cistos encontrados na
musculatura foram coletados e observados sob microscpio estereoscpio.
Os digenticos encontrados foram fixados com ou sem compresso em A.F.A. (95 partes
de etanol 70 GL, 3 partes de formalina comercial (37-40%) e 2 partes de cido actico glacial),
com o tempo de compresso varivel de 30 minutos a 8 horas (Eiras et al., 2006; Fernandes,
com. pessoal). Depois de terminada a fixao os digenticos foram retirados com auxlio de
finos pincis e conservados em A.F.A. (Thatcher, 1993; Fernandes, com. pessoal).
Para os estudos morfolgicos os digenticos foram desidratados pela srie alcolica,
corados com carmim alcolico clordrico de Langeron (Langeron, 1949), diafanizados em
fenol e creosoto de faia e montados em lmina e lamnula em blsamo do Canad (Amato et
al., 1991; Eiras et al., 2006; Fernandes, com. pessoal).
Cestoda: O trato digestivo foi aberto e os cestides (adultos e larvas) foram coletados
com pincis finos e transferidos para gua destilada. Todo o Cestoda quando pequeno
(metacestides) ou sees contendo o Esclice, poro imatura, madura e grvida, foram
levemente comprimidos entre lminas e colocados no fixador A.F.A. em temperatura
ambiente (Kennedy e Andersen, 1982; Knoff, com. pessoal). Alguns helmintos foram levados
ao refrigerador em gua destilada por no mnimo 24 horas, para possibilitar o relaxamento dos
esclices (Amato, 1985). As larvas foram tratadas como digenticos pequenos, sempre que
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encistadas foram desencistadas (Amato et al., 1991).
Posteriormente, os helmintos foram corados pelo carmim de Langeron e hematoxilina
de Delafield, diferenciados em lcool clordrico a 0,5%, desidratados em srie alcolica
crescente, clarificados em creosoto de Faia e montados entre lmina e lamnula com blsamo
do Canad ou preservadas em etanol 70 GL (Eiras et al., 2006; Knoff, com. pessoal).
Espcimes para cortes histolgicos transversais foram processados segundo tcnicas
usuais em histologia, cortados em micrtomo com espessura de cinco micrmetros e corados
com Hematoxilina-eosina (Pavanelli, 1991).
A terminologia das larvas de Cestoda segue a estabelecida por Chervy (2002), baseada
principalmente nas caractersticas morfolgicas determinveis da larva de Cestoda totalmente
desenvolvida, ou a existncia de uma lacuna principal e a retrao ou invaginao do
Esclice. As medidas so dadas em mm.
Acanthocephala: Os acantocfalos foram coletados do intestino dos hospedeiros com
bastante cuidado com o uso de pincis finos, estiletes e pinas, evitando com que a probscide
se rompesse e ficasse presa na parede intestinal. Em seguida, foram resfriados em refrigerador
por aproximadamente 24 horas em soluo salina a 0,65% para que a probscide fosse
totalmente extrovertida, em seguida foram fixados em A.F.A. e posteriormente armazenados
em etanol 70 GL (Amato et al., 1991).
O estudo anatmico dos acantocfalos foi realizado de acordo com Amin (1969). Para
os estudos morfolgicos os acantocfalos foram corados com carmim alcolico clordrico
(Eiras et al., 2006).
Nematoda: O trato digestivo dos hospedeiros foi aberto e os nematides coletados
com pincis finos, estiletes e pinas. Foram examinadas tambm as cavidades do corpo como
a rbita ocular a procura de nematides adultos e musculatura, mesentrio e intestino atrs de
larvas e adultos.
Os rgos foram colocados separadamente em placas de Petri contendo soluo salina
a 0,65% (Moravec, 1998).
Os helmintos encontrados foram transferidos para outra placa de Petri contendo
soluo salina a 0,65%, com a finalidadede efetuar a limpeza dos parasitos com auxlio de
pincel e estiletes. Uma vez limpos, os nematides foram fixados em A.F.A. aquecido a
aproximadamente 65-70C, para morrerem estendidos (Crdenas, com. pessoal). Os
exemplares foram transferidos para frascos contendo etanol 70 GL com glicerina a 5%, onde
foram conservados (Amato et al., 1991).
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Lminas temporrias foram feitas diafanizando os nematides em cido fnico a 50%,
60% e 70%, e em cido ltico com glicerina entre lmina e lamnula (Moravec, 1998). Para
preservao dos espcimens nas montagens temporrias, cmaras midas foram feitas em
placa de Petri para cada exemplar estudado.
Crustacea: Para Copepoda as brnquias dos hospedeiros foram excizadas, colocadas
em placas de Petri e cada filamento examinado sob microscpio estereoscpio. Os coppodos
das fossas nasais foram retirados e fixados conforme Varella (1992).
Para o estudo morfolgico de Copepoda, lminas permanentes foram preparadas a
partir da montagem total dos parasitos segundo Amato et al. (1991) e Malta e Varella (1996).
Para a coleta de Branchiura e Isopoda a superfcie externa do corpo, nadadeiras,
cavidade bucal e branquial, parede interna do oprculo e aberturas no abdmen dos
hospedeiros foram examinadas. Os crustceos encontrados foram coletados com pincis finos,
estiletes e pinas, e fixados e conservados em etanol 70 GL glicerinado a 10% (Amato et al.,
1991).
Para o estudo dos Branchiura lminas escavadas contendo glicerina e lcool 70%
foram utilizadas para montagens provisrias com crustceos inteiros. Para o estudo de
Isopoda os apndices foram dissecados com estiletes, clarificados com fenol puro e lminas
provisrias foram feitas (Malta e Varella, 2000).
Os cistos de pentastomdeos encontrados no mesentrio e nas paredes intestinais e do
estmago de P. nattereri, foram imediatamente retirados e rompidos com a finalidade de
preparar os parasitos para a identificao. Posteriormente, os parasitos foram fixados e
conservados em etanol 70 GL e montados posteriormente em lminas permanentes em meio
de Hoyer. A identificao dos pentastomdeos foi realizada com base nas dimenses dos seus
ganchos, nmero de segmentos do corpo e poro oral.
Para a identificao dos parasitos encontrados em P. nattereri baseada em
caractersticas morfolgicas, foram utilizadas principalmente as chaves e descries
elaboradas por: Bouvier (1899); Stekhoven (1937); Ringuelet (1948); Machado Filho (1948,
1959); Mizelle e Price (1965); Travassos et al. (1969); Pinto e Noronha (1976); Rego (1979);
Salgado-Maldonado (1979); Malta (1981); Lemos de Castro e Silva (1985); Vicente et al.
(1985); Lemos de Castro (1985,1986); Schmidt (1986); Boeger e Kritsky (1988); Kritsky,
Boeger e Thatcher (1988a); Boeger e Thatcher (1988b); Rego e Eiras (1989); Rego e
Pavanelli, (1990, 1991); Thatcher (1993, 2006); Malta (1993); Malta e Varella (1996, 2000);
Kritsky, Boeger e Jgu (1997); Moravec (1998); Rego et al. (1999) e Vicente e Pinto (1999);
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Gibson et al. (2002); Amin (2002); Rego (2006) e Khon et al. (2007).
Para confirmao especfi