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Ecología y Comportamiento Animal Departamento de Ecología, Genética y Evolución Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Universidad de Buenos Aires Teórica #23: Comportamiento y conservación

Extinciones históricas, recientes y futuras Tasas de extinción históricas (registro fósil): 0.1-1 spp. cada 106 años-especies). Tasas de extinción recientes (últimos 500 años): entre 100 y 1000 veces mayores a las tasas de extinción del registro fósil. Principales causas de extinciones recientes: destrucción y transformación de hábitat, introducción de especies exóticas y sobreexplotación. Se estima que las tasas de extinción aumentarán entre 10 y 100 veces respecto a las tasas de extinción actuales (estimación basada en relaciones superficie-riqueza de especies).

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Conversión de biomas terrestres

Antes de 1950 se convirtió el 40%-70% del área de 6 biomas. Entre 1950 y 1990 se convirtió el 5-10% del área de 5 biomas. Las predicciones para el 2050 son una pérdida adicional del 10%-30% del área de 7 biomas.

Especies globalmente amenazadas

Proporción de especies de distintos taxa de vertebrados, invertebrados y plantas en las distintas categorías de amenaza de la IUCN. EE: extinta en la naturaleza, CR: en peligro crítico, EN: en peligro, VU: vulnerable, DD: datos deficientes, LC+NT: preocupación menor+cercana a la amenaza. Los números arriba de las barras indican el número de especies evaluadas y los números en paréntesis la proporción de especies amenazadas. Los asteriscos indican taxa con valores estimados.

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Biología de la Conservación Biología de la conservación es una ciencia multidisciplinaria que: -Documenta la extensión y distribución de la biodiversidad. -Examina la naturaleza, causas y consecuencias de la pérdida de genes, especies y ecosistemas. -Intenta desarrollar métodos prácticos para reducir la pérdida de genes, especies y ecosistemas.

Desaparición de comportamientos Diversidad comportamental: número total de variantes comportamentales o de historias de vida especie o población específicas.

Ejemplos de desaparición de diferentes comportamientos (comportamiento naive, reconocimiento de predadores, rutas migratorias, dialectos, interacciones en grandes grupos, etc.) en especies de aves y mamíferos.

Caro & Sherman, Conservation Letters 5: 159-166, 2012

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Interfase Conservación-comportamiento En una primera etapa, la biología de la conservación utilizó principios derivados de la sistemática y de la ecología y genética de poblaciones para describir la diversidad biológica y buscar formas de conservarla. A medida que la disciplina se desarrolló, incorporó elementos de la economía, sociología, antropología y filosofía para tratar de entender y cambiar el impacto de las actividades humanas sobre las especies y ambientes. La biología del comportamiento es una ciencia que estudia las causas, desarrollo y valor adaptativo de la variación del comportamiento. En principio se consideró que el comportamiento animal tenia poca relevancia en los estudios de conservación ya que el comportamiento de una población no es totalmente explicado por la suma de los comportamientos de los individuos que la integran. Sin embargo hubo algunas excepciones a esta visión.

Interfase conservación-comportamiento -Programas de recría: Se reconocía que entender el comportamiento individual era relevante para aumentar el éxito reproductivo de pequeñas poblaciones en cautiverio. -Programas de reintroducción: Se reconocía que el comportamiento post-liberación era un elemento clave del éxito de la reintroducción. En la actualidad se acepta que entender el comportamiento animal puede ser pertinente a la conservación de varias formas: -Conocer algunos mecanismos de aprendizaje permite mejorar el éxito reproductivo en cautiverio o el éxito de una reintroducción. -Conocer el comportamiento de una especie permite predecir como va a responder a cambios en el hábitat, competencia con especies introducidas, depredación, o caza. -Conocer el sistema de apareamiento genético y la organización social permite estimar el tamaño efectivo de una población y su crecimiento y probabilidad de extinción.

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Interfase conservación-comportamiento Libros publicados sobre el tema: -Sutherland, W.J. 1996. From Individual Behaviour to Population Ecology. Oxford Series in Ecology and Evolution. Oxford University Press, Oxford. -Clemmons, J.R., and R. Buchholz (eds.). 1997. Behavioral Approaches to Conservation in the Wild. Cambridge University Press, Cambridge. -Caro, T. (ed.). 1998. Behavioral Ecology and Conservation Biology. Oxford University Press, Oxford. -Gosling, L.M., and W.J. Sutherland (eds.). 2000. Behaviour and Conservation. Cambridge University Press, Cambridge. -Festa-Bianchet , M. and M. Apollonio (eds.) 2003. Animal Behavior and Wildlife Conservation. Island Press, Washington, D.C. -Blumstein,D. .and E. Fernández-Juricic, E. 2010. A Primer on Conservation Behaviour. Sinauer Press.

Interacciones entre comportamiento y conservación

Cambios en las condiciones ambientales inducen respuestas comportamentales de acuerdo a la norma de reacción del individuo. Esto a su vez afecta las interacciones entre especies, la dinámica poblacional y los procesos evolutivos y en última instancia, la biodiversidad. Los cambios en las interacciones entre especies, la dinámica poblacional y los procesos evolutivos, afectan a su vez el comportamiento en una red compleja de retroalimentaciones.

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Interacciones entre comportamiento y conservación

Número de artículos que tratan temas de conservación publicados en revistas de ecología en los años 1984, 1994 y 2004. La parte rayada de la barra y el número entre paréntesis indican la proporción de dichos artículos con un enfoque comportamental.

Comportamiento y conservación ex-situ Conservación ex-situ se refiere al mantenimiento de poblaciones fuera de su hábitat natural (jardines botánicos, zoológicos, acuarios, etc.). Una de las formas más comunes de conservación ex-situ es la cría en cautiverio de individuos de especies en peligro crítico (propagación) que posteriormente son reintroducidos en sitios en los que la población fue extirpada (reintroducción). Los programas de cría en cautiverio generalmente tienen una aplicación limitada porque: -En muchas especies es difícil lograr la reproducción en cautiverio. -Los costos de estos proyectos suelen ser muy altos (i.e. 250-500K U$S/año) por lo que implican un costo de oportunidad (se podría usar ese dinero para proyectos de conservación in-situ). -Los animales reintroducidos pueden ser portadores de enfermedades no presentes en las poblaciones silvestres (las que por su reducido tamaño suelen tener baja variabilidad genética y menor capacidad de adaptación a cambios del ambiente).

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Comportamiento y conservación ex-situ A pesar de estos inconvenientes, para algunas especies amenazadas las mejores opciones de conservación son: 1) cría en cautiverio y posterior reintroducción de individuos nacidos en cautiverio en áreas naturales donde se extinguió la población original, o 2) translocación de individuos de poblaciones silvestres a áreas en las que las poblaciones se extinguieron. Programas de conservación ex-situ generalmente ponen énfasis en el mantenimiento de la variabilidad genética a partir de apareamientos programados. Sin embargo, la mayoría de los programas de reintroducción de individuos criados en cautiverio han fracasado debido a que: 1) No resolvieron el problema que causó la extirpación de la población natural. 2) Los individuos reintroducidos (o translocados desde poblaciones sin predadores) tienen tasas de depredación mucho mayores que individuos de poblaciones naturales (con predadores).

Conservación ex-situ y reintroducciones Las principales barreras para la cría y reintroducción suelen ser comportamentales (selección de pareja, estructura social, domesticación). Existen comportamientos que suelen ser aprendidos en el ambiente natural de la especie (evitación de predadores, selección de hábitat) y que están ausentes o son defectuosos en individuos criados en cautiverio. Las presas aisladas de sus predadores pueden perder parte de su comportamiento antipredatorio normal (tanto de evitación -reducir la probabilidad de encuentro- como de respuesta -reducir la probabilidad de ataque exitoso-). ¿Porqué se pierde el comportamiento antipredatorio en ausencia de predadores? Se asume que los comportamientos de evitación y/o de respuesta son mayormente aprendidos. Por ejemplo, en gacelas Gazella thompsoni la distancia de escape ante la presencia de un predador está asociada positivamente con el número de ataques que experimentan).

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Soluciones a problemas de reintroducciones -Mover los animales a áreas sin predadores. -Protegerlos de los predadores (cercos) -Eliminar los predadores -Mejorar su conducta antipredatoria (entrenamiento). Ejemplos de aprendizaje de conductas antipredatorias: 1) Peces ("minnow" Phoxinus phoxinus vs. Lucio Esox luceus) -La presa aprende a asociar el olor de una sustancia liberada por la piel dañada de un conespecífico (estímulo incondicionado) con el olor del predador (estímulo condicionado). -La respuesta (aprendizaje) es mas intensa cuando el estímulo condicionado es una característica de un predador que de un no-predador. 2) Aves (Petroica australis vs. falconiforme) Presas "naive" (sin experiencia con predadores) realizan despliegues agresivos (mobbing) ante modelos de predador luego de haber visto a un conespecífico atacando al modelo (aprendizaje social -condicionamiento clásico-) o de haber sido ellos atacados por el modelo (condicionamiento instrumental). 3) Mamíferos (mono rhesus Macaca mulatta vs. serpiente) Individuos "naive" muestran respuestas antipredatorias (gritos de miedo-alarma) ante videos de serpientes luego de haber visto a su madre responder de esta forma ante videos de serpiente (aprendizaje social -condicionamiento clásico-).

Entrenamiento antipredatorio

Lagorchestes hirsutus (canguro) se extinguió en Australia continental en 1991, probablemente como resultado de una combinación entre perturbación humana, predadores introducidos (zorros y gatos), y sequías excepcionales. Actualmente la especie persiste en 2 islas y en cautiverio (vulnerable). Intentos de reintroducción fallaron como resultado de altas tasas de depredación (aún con control intensivo de depredadores).

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Entrenamiento antipredatorio

Esta especie pudo ser entrenada a aumentar su vigilancia y permanecer más tiempo oculta colocando modelos nuevos (gatos y zorros -evitación innata-) en sus jaulas. Entrenamiento consiste en: -Aparición súbita del modelo en asociación con sonido intenso y vocalizaciones de alarma de la especie. -Modelo que salta hacia el canguro cuando este se acerca en asociación con un fuerte chorro de agua. Los individuos entrenados no retetienen este aprendizaje por mucho tiempo (olvido en algunos meses). ¿Cuán frecuente e intensos deben ser los encuentros con predadores en condiciones naturales para mantener la respuesta de evitación de las presas? ¿Las presas cuyos predadores naturales son extirpados son más sensibles cuando estos son reintroducidos?

Condicionamiento aversivo y control no letal de predadores Condicionamiento aversivo gustativo (cloruro de litio) para entrenar a coyotes (Canis latrans) en condiciones de cautiverio para que dejen de consumir carne de ovejas (Gustavson et al. 1974). Estudios posteriores (Gustavson et al. 1982a) demostraron la eficacia de esta técnica para reducir la depredación de ovejas por coyotes en poblaciones naturales. Beneficios de enseñar a predadores sobre no palatabilidad de ciertas presas: Se reduce la el uso de trampas y cebos letales (inespecíficos, matan a otras especies) o caza (no discrimina entre individuos que consumen ovejas y otros que no consumen), preservando la función de los coyotes en el ecosistema. Condicionamiento aversivo de predadores también fue utilizado para reducir la mortalidad de humanos por ataques de tigres en la India. Se utilizaron maniquíes electrificados en reserva de tigres. Sólo afectaba a los individuos que atacaban humanos. Durante los 3 primeros años del proyecto las muertes se redujeron al 50% (de 45 a 22 por año).

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Habituación a stress antrópico

Efectos de la visita de humanos sobre pingüinos de Magallanes (Spheniscus magellanicus) en Punta Tombo, Argentina. Se midieron los cambios en: 1) giros de cabeza defensivos, y 2) niveles de corticoesterona (hormona secretada en respuesta al estrés) en el plasma de pingüinos con y sin una historia de visitas de turistas. En pingüinos sin exposición previa a turistas, el número de giros de cabeza defensivos y el nivel de corticoesterona en el plasma decrecieron a cinco días de una visita/día de 15 minutos.

Comportamiento de predadores y conservación Predadores forman imagen de búsqueda de sus presas. Festa-Bianchet estudio predación de Ovis canadiensis por parte de pumas (Puma concolor) en una población en la que la mayoría de los pumas estaban instrumentados con radiotransmisores. Entre 1982 y 1993 los pumas fueron responsables de sólo 2 eventos de predación de Ovis canadiensis. En 1993 una hembra de puma cambio de tipo de presa, pasando de consumir ciervos (Odocoileus sp., Cervus elaphus) a ovejas. Esa única hembra fue responsable de una declinación del 20% de la población de ovejas. Aún con bajas densidades de predadores la mortalidad seguía siendo alta (depredación debida a comportamiento individual, independiente de la densidad de predadores). Programa de control de predadores que no tenga en cuenta diferencias individuales va a tener una baja probabilidad de éxito.

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Comportamiento predatorio de leonas durante el ciclo lunar

Izquierda: a) variación del tamaño de la panza de hembras (círculos) y machos (triángulos) de león y b) frecuencia de ataques (rombos) o búsqueda de carroña (cuadrados) por parte de leonas durante el día en distintos momentos del ciclo lunar. Derecha: Numero de ataques a humanos por parte de leonas en distintos momentos del ciclo lunar. Filas: días. Columnas: horas. El color de la celda es proporcional a la luz ambiente.

Programas de recría y proporción de sexos El Kakapo (Strigops habroptilus) es un Psitácido endémico de Nueva Zelanda que está críticamente amenazado. En el año 2001 la población mundial era de 62 individuos con una proporción de sexos sesgada hacia los machos (41 machos y 21 hembras). Son loros no voladores, de hábitos nocturnos, y con un sistema de apareamiento poligínico extremo de tipo “exploded lek”. Tienen un marcado dimorfismo sexual. Los machos (4 kg) son entre un 30 y 40% más grandes que las hembras). Esta especie se reproduce en años en que el alimento es abundante (cada 3-4 años). Las hembras ponen una puesta de 1-4 huevos y se encargan en forma exclusiva de la incubación (30 días). Las crías permanecen en el nido por otras 10 semanas y normalmente sólo 1 o 2 pichones abandonan el nido. Declinación de las poblaciones de esta especie asociada a introducción de mamíferos exóticos (los únicos mamíferos nativos de Nueva Zelanda son murciélagos).

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Programas de recría y proporción de sexos en Kakapos Esfuerzos de conservación concentrados en aumentar el éxito reproductivo proveyendo alimento de alta calidad (manzanas, nueces, batatas) en los territorios de las hembras. Las hembras que recibieron alimento suplementario tenían un mayor tamaño corporal (15%) que hembras no suplementadas pero todas se reproducían por igual. En especies poligínicas, con alta varianza en el éxito reproductivo de los machos, las hembras en mejor condición pueden maximizar su fitness produciendo más crías del sexo de mayor tamaño-costo (Trivers y Willard 1973). Las hembras suplementadas con alimento produjeron nidadas con una proporción significativamente mayor de machos que de hembras (13 vs. 5 -0.72:0.28) que las que no fueron suplementadas (4 vs.11 -0.27:063-). Cuando las hembras fueron suplementadas luego de terminada la puesta la cantidad de machos y hembras producidos fueron 9 y 15 (0.375:0.625). El sexo de los huevos que no eclosionaron fue 12 machos y 6 hembras (proporción primaria de sexos 1:1).

Comportamiento y conservación in-situ Primera aproximación para evaluar si una población está en peligro es el tamaño poblacional (N) y la tasa de crecimiento poblacional (r). Sin embargo, hay otros factores que también afectan la probabilidad de extinción de una población: -Variación en el número de individuos reproductivos -Variación en el éxito reproductivo -Cociente entre el número de machos y hembras que se reproducen Estos factores afectan la variabilidad genética de una población, la que a su vez puede afectar la viabilidad de la misma. El tamaño efectivo poblacional (Ne) es un estimado del número teórico de individuos que se reproducen asumiendo que la población se comporta en forma ideal y es utilizado para determinar la pérdida de variabilidad genética (heterocigosidad) que experimenta una población. El Ne es fuertemente influenciado por el número de individuos que se reproducen exitosamente y por el sistema de apareamiento.

Ne= (4Nm * Nf) / (Nm + Nf)

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Comportamiento y tamaño efectivo poblacional

El comportamiento puede disminuir el tamaño efectivo poblacional al menos de tres maneras: 1) directamente mediante la reducción del tamaño poblacional, 2) indirectamente mediante el aumento del sesgo reproductivo, y 3) indirectamente mediante la reducción del crecimiento poblacional.

Selección sexual y conservación Selección sexual impone un costo a los individuos que presentan el carácter seleccionado sexualmente (se apartan del óptimo utilitario pero los costos en términos de viabilidad son balanceados por el mayor éxito de apareamiento). Sólo unos pocos individuos se benefician por poseer el carácter extravagante (menor tamaño efectivo poblacional) pero todos los individuos de la población pagan el costo de poseer el carácter (aumento de la predación y el parasitismo). En aves, el dicromatismo sexual surge y es mantenido por selección sexual. La probabilidad de introducción exitosa de especies de aves en islas (Nueva Zelanda) fue el doble en especies monocromáticas que en dicromáticas (Sorci et al., Journal of Animal Ecology, 67: 263-269, 1998). En un periodo de 21 años, la tasa de extinción local de especies de aves de Estados Unidos fue un 23% mayor para especies dicromáticas que para monocromáticas (Doherty et al. PNAS 100: 5858-5862, 2003).

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Diseño de reservas 1) Reservas de mayor tamaño son preferibles a reservas de menor tamaño (área-número de especies). 2) Una reserva grande es preferible a varias pequeñas de igual área total (controversia SLoSS) 3) Reservas próximas entre si son preferibles a reservas separadas (menor aislamiento). 4) Reservas agrupadas son preferibles a ordenadas linealmente (facilita movimientos entre reservas). 5) Reservas conectadas por corredores son preferibles a aisladas entre si (facilita dispersión). Problema: corredores también aceleran la dispersión de enfermedades o fuego). 6) Reservas circulares reducen "efecto de borde" (mayor superficie efectiva de reserva)

Si el objetivo de la reserva es conservar una determinada especie, conocer el comportamiento de dicha especie es importante para diseñar apropiadamente dicha reserva.

Comportamiento de dispersión y tamaño de la reserva

Relación entre la distancia media de dispersión y la masa corporal de herbívoros (círculos blancos), omnívoros (círculos mixtos) y carnívoros (círculos negros) en mamíferos de América del Norte). Mamíferos de mayor masa corporal requieren reservas de mayor tamaño para no ver afectado su comportamiento de dispersión.

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Areas de acción y tamaño de la reserva Persistencia de poblaciones de 10 especies de grandes carnívoros en reservas correlaciona positivamente con el tamaño de la reserva, pero el tamaño crítico de la reserva (círculo blanco probabilidad de persistencia de 0.5) depende de cada especie (distintas áreas de acción).

A mayor área de acción se reduciría la probabilidad de persistencia de una población por un mayor efecto de borde para un determinado tamaño de reserva (círculo).

Areas de acción y tamaño de la reserva

Las especies amenazadas de carnívoros tienen un home range mayor que las no amenazadas (variación residual luego de controlar por requerimientos metabólicos).

Para 10 especies de grandes carnívoros se observó una asociación positiva entre el home-range de la especie (contrastes filogenéticamente independientes, sólo hembras) y el tamaño crítico de la reserva en la que dicha especie pudo persistir (con independencia de la densidad de la especie).

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Efecto Allee

Efecto Allee demográfico: Es una relación positiva entre el fitness (normalmente expresado como la tasa de crecimiento poblacional per capita) y la densidad de la población. Umbral Allee: densidad (o tamaño) poblacional por debajo del cual la tasa de crecimiento poblacional per capita pasa a ser negativa.

Algunas causas del “efecto Allee”

Efecto de la densidad poblacional sobre la reproducción -Mayor probabilidad de encontrar pareja. -Facilitación reproductiva (menor probabilidad de reproducirse si no hay otros individuos reproduciéndose). -Cría cooperativa-comunal. Poblaciones pequeñas de plantas sufren una reducción en su uso porque los polinizadores utilizan desproporcionadamente menos a las especies poco abundantes ¿selección apostática, imagen de búsqueda? Efectos sobre probabilidad de de predación o alimentación -Aumento de predación en poblaciones pequeñas por reducción de la vigilancia, defensa comunal o efecto de dilución (tamaño de grupo). -Menor eficiencia en la obtención de alimento en poblaciones pequeñas (aprendizaje social -local enhancement, centros de información-). Efectos genéticos -Deriva genética. -Depresión por endogamia.

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Efecto Allee y éxito de alimentación en el albatros de ceja negra

El éxito de alimentación de una especie de albatros (Thalassarche melanophrys, en peligro) aumenta con la densidad de individuos, aparentemente porque utilizarían como clave para ubicar sus presas (krill) el éxito de captura de conespecíficos (aprendizaje social, copiado de area o 'local enhancement').

Efecto Allee y éxito de alimentación en perros salvajes

Eficiencia de obtención de alimento en función del tamaño de la manada de adultos en perros salvajes (Lycaon pictus, en peligro). Grupos de mayor tamaño son desproporcionadamente más eficientes matando presas y defendiéndolas de cleptoparásitos.

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Efecto Allee y éxito de reintroducciones de marsupiales

Efecto Allee en reintroducciones de marsupiales en Australia. Perameles gunnii es una especie clasificada como "vulnerable" (con una subespecie clasificada como "en peligro crítico"). Causa de declinación fue la introducción de zorros y gatos. Se han realizado 8 reintroducciones (4 fueron fallidas). La tasa de crecimiento poblacional de esta especie aumenta con tamaño poblacional.

Areas en las que el estudio del comportamiento puede contribuir a la conservación

-Extinción de poblaciones pequeñas (sistema de apareamiento, vida en grupos, dicromatismo sexual, etc.). -Sistemas de apareamiento y depresión por endogamia (heterocigocidad, tamaño efectivo poblacional Ne). -Aislamiento reproductivo y especiación (transformación de hábitat y efecto sobre la elección de pareja, hibridización entre especies nativas y exóticas). -Dispersión en poblaciones fragmentadas (teoría de metapoblaciones y comportamiento de dispersión de juveniles). -Predicción de consecuencias del cambio climático (cómo cambia el comportamiento ante la pérdida o fragmentación del hábitat o ante mayores tasas de mortalidad si hay competencia por explotación, interferencia, territorialidad, etc.).

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Areas en las que el estudio del comportamiento puede contribuir a la conservación (II)

Reducción del impacto de especies introducidas de depredadores (manipulación de comportamientos predatorios por condicionamiento aversivo y modificación del comportamiento de presas). Retención de habilidades locomotoras y culturales en programas de cría en cautiverio. Manipulación del comportamiento (inducir doble puesta, cambio de rutas migratorias). Planes de reintroducción (sincronización del comportamiento de ambos sexos). Requerimientos de hábitat (selección de comida, áreas de descanso). Determinación de área mínima de reservas (y dispersión, competencia, sistema de apareamiento). Cría en cautiverio (imposición de pareja, disminución del éxito reproductivo).

Areas en las que el estudio del comportamiento puede contribuir a la conservación (III)

Comportamiento reproductivo y fisiología reproductiva (zoológicos). Preferencia de hábitat (alimentación vs. riesgo de predación o disturbio). Medición de condiciones estresantes o deteriorantes (asimetría fluctuante). Técnicas de censado (considerar cómo el comportamiento determina su éxito). Explotación de recursos y comportamiento de las presas (pesquerías, IFD). Aumento de la población humana (a menor riesgo de muerte, menor reproducción). Descuento (preferencia por beneficios a corto en vez de a largo plazo, impacto sobre el consumo).