EFFETTI DEL SONNO SUI PROCESSI MNESTICI

G. Ficca

Dipartimento di Psicologia, Seconda Università di Napoli

Sonno e processi mnestici

• Effetti del sonno sull’acquisizione di materiale = Imparare stimoli presentati durante il sonno

•Effetti sulla ritenzione ed elaborazione, durante il sonno, di materiale appreso prima del sonno

•Simon e Emmons (1956)Presentazione di materiale verbale durante il sonno, nessun effetto sul ricordo.

Riduzione afferenze sensoriali ? Ridotta risposta alle stesse ?

Trasmissione impulsi nervosi dai corpi genicolati alla corteccia visivaSWS < veglia

Sonno REM: componenti tardive dei potenziali evocati abolite (Llinas e Parè, 1991)

Imparare durante il sonno ?

Teoria di attivazione / recupero

(arousal/retrieval, Koulack e Goodenough, 1976)

La codifica di una traccia dipende dalla presenza di un minimo livello di attivazione (= arousal), non disponibile durante il sonno

Shimizu et al., 1977: apprendimento in sonno quando la somministrazione dello stimolo è seguita da brevi treni di onde alfa

Apprendimento durante il sonno REM > NREM ?

La codifica in sonno di materiale dichiarativo è ridotta, e la somministrazione di tale materiale mentre l’individuo dorme causa essenzialmente una frammentazione del sonno (Roth et al., 1988; Wyatt et al., 1994)

Sembrano invece possibili alcune seplici forme di apprendimento procedurale (Beh e Barratt, 1965)

Ricordare di più grazie al sonno ?

Interferenzaapprendimento

apprendimento

Gli psicologi della memoria iniziano a porre attenzione ai rapporti fra memoria e sonno per rispondere alla domanda:

L’OBLIO E’ DETERMINATO DALL’INTERFERENZA ?

S O N N O

V E G L I A =

Effetto del sonno sulla memoria di materiale pre-sleep

Jenkins e Dallenbach, 1924

Lista* Recall

Lista*

Lista*

Lista*

Recall

Recall

Recall

VEGLIA

SONNO

* sillabe senza senso

Il richiamo del materiale è migliore quando il periodo di ritenzione viene trascorso in sonno rispetto alla veglia (“SLEEP EFFECT”)

Ore1 2 4 8

Molti Autori (Newman, 1939; Lovatt e Warr, 1968;

Idzikowski, 1984, Fischer et al., 2002), nel corso dei

successivi decenni, hanno replicato i risultati di Jenkins e

Dallenbach, utilizzando anche compiti di tipo differente,

come ad esempio il ricordo di brani di prosa o complesse

sequenze motorie.

Pochissime sono state invece le evidenze contrarie allo “sleep effect”, peraltro in studi (e.g., Portnoff, 1966) che soffrivano di limiti metodologici, quali l’assenza di controllo per la variabile circadiana.

Lo “sleep effect”

Messaggi riassuntivi

• Il sonno si è dimostrato efficace nel favorire il consolidamento di materiale appreso prima di dormire, indipendentemente dal tipo di materiale (“sleep effect”)

DURATASonno lungo vs. sonno breve

POSIZIONE RISPETTO AL COMPITOsubito dopo l’apprendimento vs. dopo un periodo di veglia successivo all’apprendimento

Benson e Feinberg, 1968

Ore 4 8

Lista*

Lista*

Lista*

Condizione A

Condizione B

Condizione C

VEGLIA

SONNO

* sillabe senza senso

Recall

Recall

Recall

Effetto sonno nella condizione B > Effetto sonno nella condizione C

Ipotesi: Processi di CONSOLIDAZIONE attiva in sonno

Dopo la scoperta del sonno REM

Cosa c’è nel sonno per la memoria ?

Sonno NREM = prevalenza di processi anabolici (sintesi proteica)

Sonno REM = Attivazione corticale e neurovegetativa, prevalenza di processi catabolici, quadro elettrofisiologico paradosso, simile a quello di veglia

Il secondo mese

• Fusi del sonno• Organizzazione dell’attività oculare simile a

quella dell’adulto• Scomparsa del tracciato alternante • Prevalenza del sonno nel periodo notturno

rispetto a quello diurno

Il secondo mese

• Percezione di patterns complessi

• Modificazioni del controllo motorio e posturale

• Coordinazione visuomotoria

• “Alert activity”

DURATASonno lungo vs. sonno breve

POSIZIONE RISPETTO AL COMPITOsubito dopo l’apprendimento vs. dopo un periodo di veglia successivo all’apprendimento

STRUTTURASonno REM vs. Sonno NREM

Approcci sperimentali allo studio del ruolo del sonno REM sulla memoria

• Manipolazioni cognitive (training intensivo) ed effetti sul sonno REM.

Aumento della quantità di REM ?

• Manipolazioni del sonno (privazione REM) ed effetti sulla memoria.

Peggioramento della performance mnestica ?

Studi sull’uomo

Compito

Liste di parole

Riconoscimento di parole

Test di Corsi

Torre di Hanoi

Inseguimento circolare

Nessuno

Nessuno

Aumento REM

Aumento REM

Aumento Stadio 2

(Hennevin et al., 1995)

Studi sull’animale

Aumento post-apprendimento del sonno REM all’interno di specifiche

“finestre REM”

(Smith, 1995 e 2001)

Dati molto controversi sugli effetti della privazione di singoli stati di sonno sulle prove di richiamo al risveglio

Modifiche degli stadi di sonno dopo training intensivo

Effetto

(Empson & Clark, 1970; Cipolli & Salzarulo, 1979; Yaroush et al., 1971)

Peggioramento delle prestazioni mnestiche dopo privazione di sonno REM ottenuta nel ratto con la tecnica “swimming pool”

(Pearlman, 1981; Smith, 2001)

Ma:

Risultato dovuto allo stress ?

(Vertes & Eastman, 2000)

REM vs. NREM: una questione insoluta

Vertes R.P. & Eastman K.E.

“The case against memory consolidation in REM sleep”

Stickgold R. “Inclusive versus exclusive approaches to sleep and dream

research”

Fishbein W. “The case against memory consolidation in REM sleep. Balderdash !”

Vertes R.P. & Eastman K.E. “REM sleep is not committed to memory”

Behavioral Brain Research, numero speciale su “Sonno e attività mentale”, 2000

I processi mnestici durante

il sonno dipendono dal

sistema di memoria

implicato ?

Memoria dichiarativa: insieme di nozioni, idee ed eventi che possono essere richiamati in maniera cosciente (o “esplicita”) sotto forma di proposizioni verbali e/o immagini mentali

Memoria procedurale: è inconscia, ed espressa da modifiche del comportamento. Include abilità motorie e percettive, ma anche risposte elementari come l’abitudine e il condizionamento

Classificazione dei sistemi di memoria secondo Squire (1984)

REM -------> memoria procedurale

NREM -------> memoria dichiarativa

L’ipotesi “dual process”

Un compito di tipo procedurale:La discriminazione visiva del tessuto

Esempio di stimolo .Tre barre diagonali nel quadrante in basso a destra dello schermo, inserite su uno sfondo di elementi orizzontali.

Una piccola lettera capovolta (una T o una L) al centro funge da target di fissazione.

Karni et al., Science, 1994“Dependence on REM sleep of overnight improvement of a perceptual skill”

• La performance ad un compito di discriminazione visiva migliora dopo una notte di sonno indisturbato.

• La privazione selettiva di sonno REM impedisce tale miglioramento durante un analogo intervallo di ritenzione, mentre…

• …la privazione di Sonno a Onde Lente (SWS) non compromette il miglioramento

Un compito di tipo dichiarativo: La lista di Parole Accoppiate

Sedia MontagnaMoneta CucchiaioBosco StanzaVetro PioggiaFinestra LeoneQuadro TavoloTopo ProfessoreLetto EstateColore Carne

•Il numero di coppie può essere variato a seconda degli scopi della ricerca .

•In alcuni esperimenti, la prima parola della coppia può essere fornita come cue.

•Le parole possono essere associate o non associate.

early late

%

0

10

20

30

40

50

early late

%

0

10

20

30

40

50

% - Improvement

retention interval retention intervalPaired-associate list Mirror tracing

**

SWS

min

0

10

20

30

early late

REM

min

0

10

20

30

early late

Cortisol

µg/dl

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

early late

**

**

Sleep group

Wake group

** ** *

Plihal and Born, 1997, J Cognitive Neurosci

A.) A fronte di solide evidenze sperimentali concernenti la relazione sonno REM-memoria procedurale, il modello non pare spiegare adeguatamente quelle ricerche del passato che non mostravano differenze tra gli stati di sonno, o indicavano persino una superiorità del sonno REM, nella determinazione dello “sleep effect” per il materiale dichiarativo

Alcuni problemi per l’ipotesi “dual-process”

Autori

Test di richiamo Risultati

Empson e Clarke, 1970

Brevi testi

Liste di parole

Peggioramento dopo privazione REM

Peggioramento dopo

privazione REM Tilley e Empson, 1978

Storie

Peggioramento dopo

privazione REM, nessun peggioramento dopo pri vazione SWS

Yaroush et al., 1971 Barrett e Ekstrand, 1972

Liste di parole

1a parte della notte più

benefica della 2a Cipolli e Salzarulo, 1979

Frasi con senso

Frasi senza senso

REM = NREM

REM = NREM

B.) Molti compiti non sono né puramente “procedurali”, né puramente dichiarativi (a.e., apprendimento codici Morse).La suggerita relazione REM-procedurale/NREM-dichiarativo è in effetti confutata da molti studi recenti in cui i compiti hanno caratteristiche “addizionali”.

A.) A fronte di solide evidenze sperimentali concernenti la relazione sonno REM-memoria procedurale, il modello non pare spiegare adeguatamente quelle ricerche del passato che non mostravano differenze tra gli stati di sonno, o indicavano persino una superiorità del sonno REM, nella determinazione dello “sleep effect” per il materiale dichiarativo

Alcuni problemi per l’ipotesi “dual-process”

Wagner et al. 2001; Learning & Memory

SWS – early sleepSWS – early sleep

REM – late sleepREM – late sleep

“Practice with sleep makes perfect: sleep dependent motor skills learning”

(Walker et al., 2002)

“Sleep and the time course of motor skills learning”

(Walker et al., 2003)

Le abilità motorie sono migliorate dallo Stadio 2

Sonno REM -------> memoria procedurale

memoria dichiarativaper materiale con contenuto emotivo

NREM sleep -------> memoria dichiarativaper materiale con contenuto neutrale

memoria procedurale, motoria

E’ realmente plausibile un’interazione fra un sistema di memoria e uno stato di sonno che escluda del tutto l’altro stato ?

oppure:

Un ruolo della cooperazione NREM-REM per lo “sleep

effect” ?

La cooperazione NREM-REM

EVIDENZE NEUROFISIOLOGICHEIl “dialogo” ippocampo-cortecciaREM: flusso di informazioni dalla neocorteccia all’ippocampo, con attivazione delle stesse aree ippocampali attivate nel corso della sessione di apprendimentoSWS: si verifica il cosiddetto “replay” ippocampale: onde sincrone e ampie accompagnano il flusso delle informazioni in direzione opposta (Wilson & McNaughton, 1994, Hinton, 1995; Buszaki, 1998)

EVIDENZE NEUROANATOMICHEDifferenti pattern di attivazione nel NREM rispetto al REM

(Maquet, 1998, 2000)

EVIDENZE DAGLI STUDI SULL’ANIMALEMigliore apprendimento nei ratti per specifiche sequenze di sonno (Giuditta et al., 1995)

Correlation of learning with sleep

-0,20

0,00

0,20

0,40

0,60

0,80

Quartile

r-value

SWS

REMp < 0.05

p < 0.01

L’ipotesi “two-step”

Correlazioni significative sono state trovate fra l’incremento della prestazione mnestica e: a) lo SWS durante il primo quarto della notte (SWS1); b) il REM durante l’ultimo quarto (REM4).

da Stickgold et al., 2001

Alcuni problemi per l’ipotesi “two-step”

Pur indicando la necessità della compresenza nell’episodio di sonno di ambedue gli stati (NREM e REM), fa dipendere l’efficacia dei processi mnestici dalle quantità assolute degli stessi, più che dalla possibilità di una loro reale interazione

Sottolineando l’imprtanza del primo e dell’ultimo quarto di sonno, trascura di chiarire cosa accadrebbe, ai fini dei processi di memorizzazione, nel periodo di sonno intermedio

Messaggi riassuntivi

• Il sonno si è dimostrato efficace nel favorire il consolidamento di materiale appreso prima di dormire, indipendentemente dal tipo di materiale (“sleep effect”)

•Nessuna caratteristica del sonno (durata, collocazione, composizione in stati) si è rivelata necessaria e sufficiente a determinare lo “sleep effect”

DURATASonno lungo vs. sonno breve

POSIZIONE RISPETTO AL COMPITOsubito dopo l’apprendimento vs. dopo un periodo di veglia successivo all’apprendimento

STRUTTURASonno REM vs. Sonno NREM

CONTINUITA’ E ORGANIZZAZIONESonno ininterrotto vs. sonno frammentato

Livelli di organizzazione del sonno

EPISODIO

CICLO

STATO

Aspetti organizzativi intra-stato

Veglia Sonno

NREM REM

NREM-REM

(es.: REMs isolati o in bursts)

La struttura CICLICA del sonno ha una funzione ?

L’organizzazione del sonno, espressa dall’aumento della durata dei cicli NREM-REM, aumenta nel corso del primo sviluppo, in particolare del primo anno di vita

(Fagioli et al., 1981; Ficca et al., 2001)

Total time spent in cycle / Total sleep time

0 10 20 30 40 50 60 70

25-54 weeks

17-22 weeks

8-15 weeks

1-7 weeks

%

Potenziamento a Lungo Termine ?

Il completamento dei cicli di sonno favorisce la sintesi proteica e l’anabolismo

(Barondes, 1989; Bliss & Collinridge, 1995)

La struttura CICLICA del sonno ha una funzione ?

L’organizzazione del sonno, espressa dall’aumento della durata dei cicli NREM-REM, aumenta nel corso del primo sviluppo, in particolare del primo anno di vita

(Fagioli et al., 1981; Ficca et al., 2001)

Il Potenziamento a Lungo Termine

Wake

REM

Stage 1

Stage 2

Stage 3

Stage 4

hours of sleep

1 2 3 4 5 6 7 8

CORRELAZIONI TRA MISURE DEL SONNO E RICORDO DI PAROLE IN SOGGETTI ANZIANI

0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

NREM/REM cycles TCT/TST

Spearman's rho

p < 0.005

p < 0.05

Mazzoni et al., 1999

Veglia

Stadio 1

Stadio 2

Stadio 3

Stadio 4

Sonno REM

Notte C -Risvegli 40’

Notte C + Risvegli 10’

Manipolazione sperimentale dei cicli NREM-REM

0

12

34

5

Continuous Cycles + Cycles -

Conditions

Word pairs

p < 0.05p < 0.05

Ficca et al., 2000

Prestazione mnestica di giovani adulti al risveglio da notti continue, frammentate o disorganizzate

DURATASonno lungo vs. sonno breve

POSIZIONE RISPETTO AL COMPITOsubito dopo l’apprendimento vs. dopo un periodo di veglia successivo all’apprendimento

STRUTTURASonno REM vs. Sonno NREM

CONTINUITA’ E ORGANIZZAZIONESonno ininterrotto vs. sonno frammentato

ORA DEL NICTEMERIOSonno diurno vs. sonno notturno

SONNELLINI POMERIDIANI: UN MODELLO UTILE PER STUDIARE IL RUOLO DEI CICLI NREM-REM

•Circa metà dei pisolini pomeridiani hanno almeno una fase di sonno REM (=1 ciclo)

•La quantità totale di sonno REM è comunque molto limitata

•Anche la quantità di SWS è limitata, perché all’inizio dei sonnellini diurni, per ragioni circadiane, la quasi totalità del sonno NREM è costituita da Stadio 2

(Salzarulo, 1970)

Mednick et al., Nature Neuroscience, 2003

Veglia

Veglia

13.30 14.00 16.00

Sonno

DISEGNO SPERIMENTALE

Montaggio elettrodi

Karolinska Sleepiness Scale Test di richiamo

19.00

Somministrazione materiale e primo richiamo

L‘obiettivo é verificare se un sonnellino diurno favorisca il ricordo di materiale dichiarativo

Misure del sonno Media ± d.s.

Tempo a letto (min) 124,8 ± 20,2

Tempo Totale di Sonno (min) 73,7 ± 23

Efficienza di sonno (%) 60 ± 11

Stadio 2 (%) 61,4 ± 8,9

SWS (%) 29,4 ± 12,3

REM (%) 9,1 ± 8,9

50

60

70

80

90

100

110

120

h 14 h 16 h 19

Recall scores (%)

NapWake

Ftime= 0,3 ns; Fcondition= 9,0 **

Richiamo delle coppie di parole ai tre tempi

Muto et al. 2005

***

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

h 14 h 16 h 19

KSS scores

NapWake

Ftempo= 1,4, ns; Fcondizione= 8,9 **

Punteggi KSS dei due gruppi ai tre tempi

Muto et al. 2005

Conclusioni (1)

• I sonnellini pomeridiani non hanno mostrato nel nostro studio significativi effetti sulla memoria di materiale verbale

NAPS ----------------- Prevalente composizione in NREM

• Evidenza a sfavore della relazione “one-to-one” sonno NREM-memoria dichiarativa

Differenze fra naps contenenti esclusivamente sonno NREM e naps contenenti anche sonno REM?

40

50

60

70

80

90

100

110

120

130

140

h 14 h 16 h 19

recall scores (%)

Nap noREM

Nap REM

Richiamo del materiale verbale al risveglio da naps con o senzasonno REM (almeno 10’)

*

• Sonnellini diurni contenenti almeno 10 minuti di sonno REM sembrano migliorare il ricordo di liste di parole al risveglio

• Presenza del REM = Completamento del ciclo ?

Conclusioni (2)

Messaggi riassuntivi

• Il sonno si è dimostrato efficace nel favorire il consolidamento di materiale appreso prima di dormire, indipendentemente dal tipo di materiale (“sleep effect”)

• Nessuna caratteristica del sonno (durata, collocazione, composizione in stati) si è rivelata necessaria e sufficiente a determinare lo “sleep effect”

•La ricerca sta attualmente considerando con molta attenzione gli aspetti di tipo architetturale e organizzativo (compartecipazione di sonno NREM e REM, cicli di sonno)

(....) the pre-sleep stimulus is involved in sleep

mentation not just once (in a particular stage

or sleep type) but many times. This in turn

suggests that the match between the features of

the stimulus and those of other information in

memory is ITERATED.

Cipolli et al., 1983