IMPORTANCIA DEL BANCO DE SEMILLAS Y LA DISPERSIÓN POST­ DISTURBIO EN LA REGENERACIÓN DE PLANTAS EN CLAROS NATURALES

DE UN BOSQUE AMAZÓNICO COLOMBIANO

LUIS SANTIAGO CASTILLO MARTÍNEZ

Director: PABLO R. STEVENSON Co­director: CARLOS DANIEL CADENA

TESIS PARA OPTAR AL TÍTULO DE BIÓLOGO BOGOTÁ, 2008

IMPORTANCIA DEL BANCO DE SEMILLAS Y LA DISPERSIÓN POST­ DISTURBIO EN LA REGENERACIÓN DE PLANTAS EN CLAROS NATURALES

DE UN BOSQUE AMAZÓNICO COLOMBIANO

Seed­bank and post­disturbance dispersal importance in the plants regeneration of natural gaps in a Colombian Amazonian forest

Luis S. Castillo

Resumen

Los estudios de la dinámica de claros tienen como fin entender los procesos de sucesión, que son importantes para entender patrones de coexistencia de especies y, por tanto, de la alta diversidad encontrada en los bosques tropicales. El proceso de sucesión secundaria de estos sitios disturbados comienza a partir de cuatro vías distintas: el banco de semillas, el banco de yemas (reiteraciones), el banco de plántulas y la lluvia de semillas. En el presente estudio, desarrollado en un bosque amazónico colombiano, evalué experimentalmente la importancia que tiene tanto el banco de semillas como la lluvia de semillas en la dinámica de sucesión de los claros naturales. Para ello realicé distintos tratamientos de exposición de muestras del sustrato del bosque en claros naturales, e hice un seguimiento continuo durante 4 meses. Cuantifiqué el establecimiento de plántulas mayores a 1 cm. de altura y su respectiva morfoespecie. Los resultados indican que el banco de semillas, desde la segunda semana de seguimiento, aporta un mayor número de individuos, un mayor número de especies y por tanto una mayor diversidad de plántulas, que lo aportado por la lluvia de semillas. De hecho, el aporte de esta última es casi nulo durante estos primeros 4 meses de sucesión. El muy pobre enriquecimiento, tanto del banco de semillas como de la muy escasa lluvia de semillas, con especies de bosque primario tolerantes a la sombra, indica que estas no juegan un papel importante en las etapas primarias de la sucesión en la zona de estudio. Estos resultados pueden ser causados por el estado de la comunidad animal de vectores dispersores de tamaño medio a grande, que suele presentar densidades bajas en lugares con baja productividad como los bosques amazónicos de aguas negras y por la presión de caza presente en la zona.

Palabras clave Dispersión de semillas, dormancia de semillas, lluvia de semillas, regeneración de claros naturales, teoría del disturbio intermedio.

Seed dispersal, seed dormancy, seed rain, regeneration of natural gaps, intermediate disturbance theory.

1. Introducción

Los claros naturales son claves en el mantenimiento de la diversidad de las especies en bosques tropicales, pues crean un ambiente heterogéneo, contrastante con la continuidad del bosque, que permite una mayor cantidad de nichos (Grubb 1977, Connell 1978, Dalling & Hubbell 2002, Wright 2002, pero ver Hubbell et al. 1999). Sin embargo, la evaluación y cuantificación del papel de los claros en el mantenimiento de la diversidad es complicada, pues la regeneración de un claro es un proceso dinámico y multifactorial. Este proceso depende en gran medida de las condiciones circundantes, de

la edad y del tamaño del mismo y de la calidad de la comunidad de dispersores, entre otros factores (Shupp et al. 1989). Por esto mismo, son pocos los estudios detallados que ahondan en la dinámica del proceso de regeneración de los claros, especialmente abordando la prueba de hipótesis de manera experimental.

Algunos estudios han demostrado la importancia del banco de semillas en los procesos de sucesión secundaria que ocurren en los claros (Swaine & Hall 1983, Lawton & Putz 1988, Dalling & Hubbell 2002, Martins & Engel 2007). En el suelo, semillas de algunas especies pueden reposar dormantes durante largos periodos de tiempo, como por ejemplo, las semillas de plantas pioneras. Las condiciones cambiantes y novedosas que se presentan desde que se forma un claro, traen como consecuencia la germinación y el establecimiento de una gran cantidad de semillas viables de estas poblaciones presentes en el suelo desde antes del disturbio.

Otros estudios han enfatizado la importancia de la dispersión de semillas en los procesos de regeneración tras disturbios, ya sea por estar continuamente enriqueciendo el banco de semillas, o por llevar directamente las semillas al lugar disturbado (Gorchov et al. 1993). Entre los vectores dispersores los más estudiados están el viento y los animales vertebrados como aves, primates, marsupiales, roedores y murciélagos. El éxito de una semilla para alcanzar un lugar propicio para su germinación y establecimiento depende del tipo de vector dispersor y, si es de tipo zoocórico, de los patrones de movimiento, comportamiento y tratamiento que el agente de a las semillas (eg. Heithaus et al. 1975, Stevenson et al. 2002, Clark et al. 2005, Westcott et al. 2005). En términos de regeneración vegetal, se ha resaltado la importancia de las aves y principalmente de los murciélagos debido a que estos dispersores voladores frecuentan zonas abiertas como los claros (Gorchov et al. 1993, Estrada­Villegas et al. 2007). Además la anemocoria es importante, pues las corrientes de vientos que arrastran semillas parecen concentrarse en estos sitios disturbados (Shupp et al. 1989). Otras fuentes importantes de regeneración son el banco de plántulas y las reiteraciones o rebrotes (banco de yemas) de los plantas que fueron afectadas por el disturbio (Teketay 1997, Bond & Midgley 2001, Klimesova & Klimes 2007, Frey et al. 2007).

El objetivo de este estudio es evaluar la importancia relativa que tienen el banco de semillas y la lluvia de semillas en la regeneración primaria de los claros naturales, y determinar qué factores pueden estar influyendo sobre la calidad y composición de cada una; pues son muy pocos los estudios que evalúan el papel de estas dos fuentes de regeneración de manera conjunta y experimental, y si lo hacen, implementan una metodología poco confiable o práctica que no puede ser del todo extrapolable a bosques húmedos tropicales de tierras bajas (ej. Lawton & Putz 1988, Dalling & Hubbell 2002).

2. Métodos

2.1. Sitio de estudio

El presente estudio fue desarrollado durante los meses de septiembre a diciembre de 2007, en un bosque de aguas negras amazónico, primario, continuo y de tierra firme en la Estación Biológica el Zafire (4º00´00´´ S, 69º53´57´´ W, 130 msnm). La estación se encuentra a 27 km al norte de la ciudad de Leticia (Colombia). La temperatura

promedio es de 26°C, y la precipitación media mensual es aproximadamente 280 mm, presentando una temporada de lluvias en los meses de noviembre a abril con un pico aproximado máximo de 355 mm por mes, y una temporada seca en los meses de junio a agosto con un mínimo aproximado de 160 mm por mes (IDEAM, 2001).

2.2. Evaluación del banco y la lluvia de semillas

Para evaluar la importancia del banco y de la lluvia de semillas en la regeneración temprana, realicé experimentos de manipulación del sustrato del suelo en diez claros naturales jóvenes (entre dos meses y dos años de edad) con un área entre 101 m 2 y 309 m 2 (media=174,4 m 2 , DE=67.2m 2 ) y una apertura del dosel entre el 8.2% y el 39.5% (media=21.7%, DE=9.6%). Estos claros estaban distribuidos en un área aproximada de 25 hectáreas de bosque primario.

2.2.1. Montaje de los tratamientos

Realicé cuatro tratamientos por claro: Banco (B), Banco más Lluvia (B+L), Lluvia (L) y Control (C). El tratamiento B consistió en el traspaso de suelo de bosque maduro al claro y el posterior bloqueo de la lluvia de semillas con una malla de tela con poros de 0.5 x 0.5 mm. Con ello pretendí que las plántulas resultantes fueran únicamente dadas por la germinación de semillas que se encontraban en el suelo. El tratamiento B+L difiere del anterior por la ausencia de la malla protectora. Allí, se supone que germinarán plántulas cuyas semillas provienen tanto del banco como de la lluvia de semillas. El tratamiento L consistió en el traspaso al claro de suelo esterilizado por exposición a 100ºC durante más de 2 horas. Allí pretendí recuperar plántulas cuyas semillas provienen únicamente de la lluvia de semillas al claro. El tratamiento C es un control y difiere del tratamiento L por la aplicación adicional de la malla protectora que impide la llegada de semillas. En este control no debería haber germinación alguna de plantas provenientes del banco, ni de la lluvia de semillas. También pretende controlar contaminación externa de semillas, la efectividad de la malla y de la esterilización. El volumen de suelo en cada traspaso era de alrededor de 40 litros (bloques de 100 x 50 x 8 cm de profundidad). Todas las muestras de suelo fueron tomadas del bosque maduro a una distancia aproximada de 30 m del claro a tratar. Las mallas protectoras se elevaban a 5 cm del suelo para permitir el paso de depredadores de semillas pequeños. Para los tratamientos B, B+L y L realicé una repetición más en cada claro y calculé un promedio con los datos de los dos transpasos de tierra, para evitar pseudoreplicación.

2.2.2. Monitoreo y toma de datos

Todas las plántulas mayores a 1 cm. de altura que se establecieron en los distintos tratamientos fueron marcadas con una cinta plástica para poderles realizar un seguimiento a través del tiempo. Las plántulas las censé semanalmente, durante los dos primeros meses, y quincenalmente, durante los siguientes dos meses. Cada una era identificada a nivel de morfoespecie o al menor nivel taxonómico posible.

2.2.3. Variables y estadísticos

Para cada uno de los tratamientos, según la semana, calculé el número de individuos presentes, el número de plántulas acumuladas a ese momento, la riqueza de

morfoespecies y un índice de diversidad calculado como la transversa de Simpson = 1 / ∑pi 2 , donde pi es la proporción de individuos de la morfoespecie i en la población.

Para evaluar las diferencias entre tratamientos para las cuatro variables analizadas, realicé pruebas no paramétricas de Kruskal­Wallis para las semanas 2, 8 y 16 del monitoreo, y entre cada par de tratamientos. Los análisis los consideré significativos con un criterio de α = 0.05.

2.3. Cuantificación de la lluvia de semillas

Además de los experimentos, evalué la biomasa seca total de semillas y de semillas dispersadas (entendidas como las semillas desnudas cuyo parental no se encontraba encima al recolector) mediante el uso de trampas colgantes (Stevenson & Vargas 2008). Cada trampa tenía un área aproximada de 0.41 m 2 y ojo de la malla menor a 0.1 mm. Para ello, realicé un muestreo quincenal durante dos meses (15 octubre al 15 diciembre), a un área aproximada de 7.37 m 2 (lo que corresponde a un total de dieciocho recolectores) del borde entre claro y bosque, a otra área idéntica de los claros, y a un área igual del bosque continuo (el muestreo se distribuyó en seis de los claros analizados anteriormente).

3. Resultados

En los diez claros estudiados, la emergencia de nuevas plántulas se hizo evidente a partir de la segunda semana luego del montaje de los tratamientos. Durante las siguientes seis semanas, la tasa de emergencia de nuevas plántulas mayores a 1cm de altura fue relativamente alta y constante para los tratamientos banco más lluvia (B+L) y banco (B). De ahí en adelante, disminuyó gradualmente y de forma notoria (Fig. 1b). En contraste, la emergencia de plántulas fue muy baja en los tratamientos de lluvia (L) y control (C). De hecho, en algunos claros, no apareció ningún individuo durante las 16 semanas de seguimiento en estos tratamientos.

En ningún momento del monitoreo se observaron diferencias estadísticamente significativas en el número de plántulas, el número de plántulas acumuladas, la riqueza de morfoespecies o la diversidad entre el tratamiento banco (B) y banco más lluvia (B+L), ni entre la lluvia (L) y el control (C). Sin embargo, a partir de la segunda semana sí encontré diferencias significativas entre los dos grupos de tratamientos mencionados anteriormente (banco = lluvia + banco > lluvia = control) (Anexo 1). A la semana 3 de monitoreo ya se encuentran diferencias significativas entre el tratamiento B+L y el C (número de individuos: 4.834 = 2 א, número de individuos acumulados: 2 א = 5.018, riqueza de morfoespecies: א 2 = 5.784 y diversidad: א 2 = 5.784; p<0.05). Es evidente que los tratamientos del banco y banco más lluvia aportan un mayor número de plántulas y plántulas acumuladas, una mayor riqueza de morfoespecies y una mayor diversidad que los tratamientos de sólo lluvia, y que el control. Estas diferencias se hicieron más notorias a través del tiempo (Figura 1), al menos durante las primeras 16 semanas de regeneración simulada de los claros.

Los taxones más representativos, algunos de los cuales estuvieron presentes en todos los tratamientos y claros, fueron en su orden de abundancia: Cecropia sp. (Urticaceae),

varios miembros de la familia Melastomataceae, Apeiba sp. (Malvaceae), y algunos miembros de las familias Dilleniaceae, Solanaceae, Annonaceae y Poaceae. La representatividad en los tratamientos de plántulas no pioneras de gran porte, con semillas de tamaño medio a grande, fue muy baja (3.4% de los individuos en la semana 16). La biomasa seca total de semillas (productividad de semillas) recolectadas en trampas en bosque continuo fue de 42.35 mg/m 2 *día. El promedio para los seis claros evaluados de la biomasa seca de semillas dispersadas que cayó como lluvia al centro de los claros, al borde de los mismos y al bosque continuo fue de 0.83 mg/m 2 *día (DE=1.19 mg/m 2 *día), 1.28 mg/m 2 *día (DE=1.37 mg/m 2 *día) y 2.99 mg/m 2 *día respectivamente. Desafortunadamente por un error experimental, no logré obtener replicabilidad en el dato del bosque continuo, por tanto, no se pudo realizar una prueba estadística que le diera soporte a los resultados.

Fig.1. Gráficos donde se muestra el efecto de los tratamientos de banco y lluvia de semillas (B+L), banco de semillas (B), lluvia de semillas (L) y control (C) sobre: (I) el número total de individuos de plántulas presentes, (II) el número acumulado de individuos de plántulas, (III) el número de morfo­especies de plantas presentes y (IV) la diversidad de plántulas (calculado como la transversa del índice de Simpson = 1/∑p 2 ), para plántulas mayores a 1cm. de altura. El eje x representa el tiempo, con respecto a la semana de seguimiento. Las unidades muestrales corresponden a diferentes claros (N=10) de la estación el Zafire, en el trapecio amazónico colombiano. Las barras de error corresponden a los límites de confianza del 95%. El grupo a (B y B+L) difiere estadísticamente del grupo b (L y C) a partir de la semana 3 en adelante, con un p<0.05.

4. Discusión

Este estudio demuestra que el banco de semillas juega un papel muy importante en la regeneración primaria de los claros naturales en comparación con el papel de la lluvia de semillas, lo que concuerda con estudios previos (Swaine & Hall 1983, Lawton & Putz 1988, Dalling & Hubbell 2002, Martins & Engel 2007). En el banco de semillas permanecen en estado latente una gran cantidad de semillas de plantas pioneras, como melastomatáceas, poaceas, solanáceas, yarumos, lianas (ej. dileniáceas), anonáceas y malváceas, las cuales pueden germinar a partir de los 8 ó 15 días después de la formación del claro. Muchas de estas semillas pueden germinar como resultado de haber sido sometidas a las condiciones cambiantes de luminosidad y humedad, entre otras (Bazzas & Pickett 1980 Garwood 1983, Kowzlowski 2002). Según Dalling y Hubbell (2002), las comunidades de plántulas provenientes del banco de semillas que germinan en las etapas primarias de regeneración reflejan muy bien la composición inicial de semillas de éste banco.

Mis datos muestran que tras cuatro meses de formación de un claro, el banco de semillas puede aportar alrededor de seis veces más plántulas que la lluvia de semillas en el lugar de estudio.En términos de riqueza de especies y diversidad, el banco contribuye alrededor de tres veces más que la lluvia de semillas.

Este resultado anterior puede explicarse por varios motivos. Primero, la densidad de los animales dispersores, especialmente aves y murciélagos, puede ser muy baja en el Zafire por ser un bosque amazónico que crece en las márgenes de ríos de aguas negras (relacionado a suelos con muy pocos nutrientes y bosques de baja productividad) comparados con los bosques húmedos tropicales cercanos a las vertientes de la cordillera andina que crecen en las márgenes de los ríos de aguas blancas (relacionado a suelos ricos en nutrientes y con bosques de alta productividad) (Junk 1984). Esto es bastante probable, pues este patrón se ha encontrado para otro tipo de frugívoros como los primates (Stevenson 2001).

Un apoyo a esta idea proviene de la comparación de las estimaciones de la biomasa de semillas dispersadas que se realizó simultáneamente en dos lugares más de la amazonía colombiana, usando la misma metodología de trampas colgantes de semillas. En un bosque continuo de la Estación Biológica Caparú, Vaupés (Vargas: datos sin publicar), se encontró una mayor biomasa de semillas dispersadas, en comparación con este estudio. De manera similar en La Estación Experimental El Trueno, Guaviare (Muñoz 2008), con una alta abundancia de primates dispersores, también se encontró una alta biomasa de semillas dispersadas. Estas diferencias parecen estar asociadas con la densidad poblacional de grandes primates dispersores atelinos (Tabla 1), que en las tres zonas de estudio estarían representados por el género Lagothrix. Los miembros de esta subfamilia se han resaltado por ser efectivos dispersores de semillas, involucrados en más de la mitad de los eventos de frugivoría y dispersión, incluso en comunidades muy diversas (Stevenson 2007).

Segundo, se ha postulado que los claros jóvenes no son ambientes que ofrecen muchos recursos ni lugares de percha que atraigan a los dispersores, y que por el contrario, pueden ser ambientes donde hay un mayor riesgo de depredación (Schupp et al. 1989). El hecho de que la biomasa de las semillas dispersadas a los claros sea apenas de 0.832

mg/m2*día, cerca de una tercera parte de la biomasa encontrada en el bosque continuo, indica que los claros pudieron haber sido menos frecuentados por dispersores frugívoros. Vale la pena anotar que las pocas semillas que llegan a claros son de plantas pioneras y son tamaño pequeño. Por ejemplo, de las semillas que cayeron dentro de los recolectores de los claros durante los dos meses de muestreo, sólo el 4.4% (cuyo peso era mayor a 0.1 g c/u.) representaban el 88.2% de la biomasa. El borde de los claros presentó una biomasa intermedia, lo cual podría deberse a que la lluvia de semillas que cae en estos recolectores proviene especialmente del lado del bosque continuo y no tanto del lado del claro. A pesar de que el esfuerzo de muestreo fue bajo y las desviaciones estándar altas, estos patrones sugieren que hay cierto grado de dispersión dirigida de especies pioneras a claros (Howe & Smallwood 1982), donde los murciélagos pueden estar jugando un papel importante por ser capaces de defecar en vuelo en zonas abiertas (Gorchov et al. 1993). Sin embargo, estos resultados no son concluyentes, pues no logré realizar una prueba estadística que los soporte.

Tercero, el banco de semillas de un bosque maduro lleva mucho más tiempo enriqueciéndose de semillas pioneras y no pioneras (Swaine 2001). Según esto, se espera que la cantidad de semillas en el banco supere al de semillas que llegan por posterior dispersión en las etapas primarias del claro. De acuerdo a los resultados de este estudio, la baja cantidad plantas tolerantes a la sombra estableciéndose indica que, en este sistema, no suelen acumularse semillas de estas especies en el suelo (Dalling & Hubbell 2002), y que por ello, se les conocen como semillas efímeras o transitorias del banco (Swaine 2001, Martins & Engel 2007).

Cuarto, el banco se ha enriquecido de semillas de especies de plantas que pueden no estar en etapas de fructificación en los momentos tempranos de regeneración del claro y, por tanto, su posibilidad de llegar al disturbio por medio de dispersión es nula. Esta posibilidad, por si sola, no puede explicar completamente los patrones observados, ya que, como se observó, la biomasa de semillas dispersadas en otros lugares del bosque fue mayor que en los claros, lo que indica que pueden existir ciertas especies de plantas que, estando en fructificación, sus semillas no logran llegar a los claros por la existencia del fenómeno de dispersión limitada (Hurtt & Pacala 1995, Hubbell et al. 1999, Nathan & Muller­Landau 2000), y posiblemente asociado a la baja densidad de la fauna dispersora.

Quinto, es posible que la densidad de parentales de plantas pioneras sea muy baja en los bosques maduros donde normalmente se encuentran la mayoría de los claros naturales. Esto disminuiría enormemente el enriquecimiento de la lluvia de semillas con propágulos de estas especies de plantas (Dalling & Hubbel 2002). Esta idea puede ser puesta a prueba realizando una comparación de la lluvia de semillas de plantas pioneras entre lugares con distintos regímenes de disturbio. Si la hipótesis es correcta, se esperaría que en aquellos lugares donde existe una alta tasa de formación de claros, la cantidad de semillas de plantas pioneras en las trampas de semillas colgantes va a ser mayor que en lugares con una baja tasa de formación de disturbios naturales.

Como se observa en la figura 1, la contribución a la regeneración del tratamiento banco (B) y el de banco más lluvia (B+L), así como el de lluvia (L) y el control (C), no son estadísticamente diferentes entre sí en ninguna de las variables analizadas. Esto permite concluir que la lluvia de semillas es casi nula en las etapas tempranas de regeneración

de disturbios en este bosque maduro amazónico, al menos en el lapso de tiempo evaluado, lo que explica por qué la contribución del tratamiento de banco (B) y el de banco más lluvia (B+L) son similares. El hecho de que en el control (C) se presentaran algunos pocos casos de emergencia de plántulas pioneras, indica que algunas semillas lograron llegar al interior del tratamiento y reclutar plántulas de al menos 1 cm de altura. Esto pudo haber ocurrido por dos razones: 1) por haber sobrevivido al tratamiento de esterilización por temperatura, lo cual es poco probable, pues una semilla de esos tamaños tan pequeños no podría resistir esas condiciones tan adversas, y 2) por haber sido arrastradas secundariamente por el viento, el agua o algún otro vector, desde las vecindades del tratamiento o por entre los agujeros de la malla protectora. Esto es bien probable, dado que hay estudios que documentan la dispersión de semillas pequeñas por vectores en estratos razantes al suelo o en su interior (ej. lombrices: Willems & Huijsmans 1994, hormigas: MacMahon et al. 2000, escarabajos: Andresen & Levey 2004). Esto lleva a concluir, que la lluvia de semillas es casi nula en estas etapas tempranas de regeneración de disturbios en el bosque maduro amazónico. Curiosamente, hay una pequeña tendencia no significativa a que el tratamiento del banco (B) presente un mayor número de individuos que al del banco más lluvia (B+L). Aún así, esto no ocurre en términos de riqueza de morfoespecies y diversidad. Esto se puede deber a que la malla protectora presente en el tratamiento B puede cumplir un efecto no deseado de invernadero, causando que las condiciones de humedad y temperatura sean más estables, permitiendo una mayor germinación de las semillas presentes en el banco, sin importar la especie.

El hecho de que sólo el 3.4% de las plantas censadas en la semana 16 sean de especies de estadios sucesionales tardíos (i.e., plantas tolerantes a la sombra), puede ser el resultado de varios aspectos importantes: 1) La depredación sobre semillas grandes en los claros podría ser mayor que en el bosque continuo (Shupp et al. 1989). 2) El potencial de dormancia de estas especies es muy bajo y por eso la proporción del banco de semillas representada por estas especies es casi nula (Swaine 2001, Dalling & Hubbell 2002, Martins & Engel 2007). 3) Durante los cuatro meses de estudio el bosque podría no haber estado en su pico de fructificación anual (concordante con los patrones de fructificación de la mayoría de los bosques del oriente colombiano, Stevenson, com. pers.). 4) La productividad del bosque podría ser reducida, lo que es apoyado por mi observación de una biomasa de semillas de 42.35 mg/m 2 *día, mientras que en otros bosques esta biomasa puede ser mucho mayor (ej. 106.63 mg/m 2 *día en la Estación Biológica Caparú para el mismo período, Vargas: datos sin publicar). 5) La densidad de dispersores de gran tamaño es baja en el Zafire (ej. Lagothrix lagothricha, ver tabla 1), ya sea por la baja productividad de estos bosques amazónicos (Defler 1996, Stevenson 2001), ó por la alta presión de caza ejercida por parte de las comunidades indígenas y los colonos (Peres & Palacios 2007, Castillo observaciones personales). Sin embargo, se espera que a medida que pase el tiempo de sucesión, la proporción de plantas del bosque primario vaya aumentando gradualmente hasta sobrepasar la proporción de las plantas pioneras (Swaine & Hall 1983).

La baja biomasa total de semillas encontrada en El Zafire, apoya la idea de que a menor productividad de los bosques menor va a ser la densidad de primates dispersores (Defler 1996, Stevenson 2001), en este caso de L. lagothricha, especie propuesta como el vector zoocórico que dispersa mayor biomasa y número de semillas en los bosques tropicales donde esta presente (Stevenson 2007). Por tanto, menor va a ser la biomasa de semillas

dispersadas cuando no están o tienen poblaciones reducidas, dando como resultado un pobre enriquecimiento del banco de semillas con propágulos de plantas de estadios sucesionales tardíos. Se espera que este patrón sea aplicable a aves y murciélagos frugívoros también, pues la abundancia de estos organismos parece responder directamente a la disponibilidad de recursos. Por ejemplo, Loiselle y Blake (1991) demostraron que las variaciones en disponibilidad de frutos, en las selvas de Costa Rica afectan la dinámica de las comunidades de aves del sotobosque, en términos de composición de especies y abundancia de individuos. Más recientemente Loiselle & Blake (1999) encontraron que las sombras de semillas de plantas pioneras están muy influenciadas por ciertas especies de aves, pero no por otras, resaltando asimetrías en el papel de las aves dispersoras. Lo mismo sucede para los murciélagos frugívoros pertenecientes a la subfamilia Phyllostominae, que son sensibles a la disminución en la disponibilidad de recursos causada por la fragmentación y por ello son propuestos como organismos indicadores del estado de los ecosistemas (Medellín et al. 2000). Por otro lado, Robinson et al. (2000) muestran que la densidad de individuos de aves en la Amazonia es menor en comparación con las selvas panameñas, sin importar que en la Amazonia el número de especies sea mayor, lo que podría apoyar la explicación de la baja lluvia de semillas a los claros de este bosque amazónico. Sin embargo, ellos argumentan que la menor densidad de aves en la Amazonia se puede explicar mejor por las diferencias en las historias biogeográficas entre los dos lugares, que por otros factores.

Tabla 1. Valores de biomasa seca de semillas dispersadas en bosque maduro de tierra firme, para mediados de octubre a mediados de diciembre del 2007, en tres estaciones de investigación de bosques húmedos tropicales colombianos, y su respectiva densidad de un dispersor, Lagothrix lagothricha (Primates: Atelini).

Estación Biomasa de Semillas Dispersadas Densidad de L.

lagothricha

mg / m 2 *dia Esfuerzo de muestreo (N° recolectores) Indv./km 2

El Zafire 2.99 18 2.45 †

Caparú 31.958 ‡ 200 ‡ 6.6 ♦

El Trueno 27.641 40 37.93 ∆

‡ Vargas, datos sin publicar. Muñoz 2008 † Stevenson et al., datos sin publicar. ♦ Palacios & Peres 2005 ∆ Escobar et al. 2007

En resumen, los aspectos discutidos podrían estar sugiriendo que, en lugares donde los dispersores son abundantes, la lluvia de semillas a los claros podría ser de mayor importancia en la dinámica temprana de regeneración respecto a la encontrada en este estudio. Sin embargo, serán necesarios más estudios detallados en otros lugares, para probar si una comunidad particular de dispersores pueda modificar el patrón encontrado en este estudio (i.e., que el establecimiento a partir de la lluvia de semillas vaya a ser superior a la del banco de semillas). También es importante estudiar si el proceso de regeneración sería mucho más rápido con una mayor abundancia de animales dispersores, pues además, el banco se estaría enriqueciendo con un mayor número de semillas de estadios sucesionales tardíos. Para corroborar esto, es necesario hacer estudios similares en bosques tropicales que crecen en suelos más ricos en nutrientes, donde se espera que la comunidad de dispersores sea más abundante.

5. Conclusiones

El banco de semillas es la mejor vía, en términos de número de individuos y especies, para la regeneración primaria de claros naturales, comparado con la lluvia de semillas pos­disturbio en el sitio de estudio. Esto indica que el banco de semillas juega un papel fundamental en la regeneración primaria de los sitios disturbados donde el banco no ha sido degradado, convirtiéndose en una fuente importante de plántulas pioneras necesarias para su eventual uso como medio de restauración y recuperación de zonas degradadas por la influencia humana. El estado y abundancia de la fauna frugívora dispersora parece tener una gran influencia sobre la calidad y la composición del banco y de la lluvia de semillas. En aquellos sitios donde la fauna es poco abundante, se espera que el proceso de regeneración de zonas disturbadas natural y antropogénicamente sea más lento y cualitativa y cuantitativamente diferente en términos de número de individuos y de especies vegetales. Por esto, es importante generar planes de protección y conservación de los animales para facilitar la regeneración natural y la restauración ecológica de zonas intervenidas.

Agradecimientos

Agradezco a Pablo Stevenson por dirigir, corregir y apoyar este trabajo y a Daniel Cadena por su codirección y sus correcciones pertinentes al documento. Gracias a mis padres por su constante apoyo. Agradezco la colaboración de Maria Cristina Peñuela y su equipo, por permitir que este estudio se pudiera realizar a feliz término en la Estación Biológica el Zafire. A las comunidades indígenas del Km.6 y del Km.11 en Leticia, por permitir la investigación en esta zona, y a las personas que de una u otra forma participaron y fueron un gran apoyo en la toma de datos en campo y en la elaboración de este manuscrito.

Literatura citada

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Anexos

Anexo 1. Valores chi­cuadrado ( 2 א) de la prueba de Kruskal­Wallis entre pares de tratamientos para las cuatro variables y las tres semanas analizadas.

2 א

S2 S8 S16 B+L B 0.436 2.183 2.412

B+L L 4.238* 12.991*** 12.468*** B+L C 3.229 10.638*** 14.460*** B L 6.218* 14.118*** 12.728***

B C 5.014* 12.440*** 14.460*** Núm

ero de

individuos

L C 0.047 0.425 0.614

B+L B 0.436 1.298 2.647

B+L L 4.238* 13.574*** 13.813*** B+L C 3.229 12.718*** 14.361***

B L 6.218* 14.065*** 14.350*** B C 5.014* 13.276*** 14.361*** N

úmero de

Individuos

Acumulados

L C 0.047 0.052 0.911

B+L B 0.547 0.013 0.415 B+L L 4.238* 13.553*** 11.181***

B+L C 2.943 10.305*** 14.571*** B L 6.224* 13.100*** 11.497*** B C 5.018* 10.045** 14.571*** R

iqueza de

Morfoespecies

L C 0.047 0.219 1.620

B+L B 0.547 0.206 0.023

B+L L 4.238* 12.497*** 8.314** B+L C 2.943 9.487** 13.951*** B L 6.228* 12.757*** 6.270*

B C 5.014* 6.294* 12.835***

Diversidad

L C 0.047 0.219 1.615 * p<0.05 ** p<0.01 *** p<0.001