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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR -
BADPI
A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) (Characiformes:
Characidae) de lagos de várzea da Amazônia Central
MARIEL ACÁCIO DE LIMA
Manaus, Amazonas
Junho, 2010
ii
MARIEL ACÁCIO DE LIMA
A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) (CHARACIFORMES:
CHARACIDAE) de lagos de várzea da Amazônia Central
Orientador: José Celso de Oliveira Malta Dr.
Co-orientadora: Ângela Maria Bezerra Varella Dra.
Dissertação apresentada à Coordenação
do Programa de Pós-Graduação em
Biologia de Água Doce e Pesca Interior
como parte dos requisitos para obtenção
do título de mestre em Ciências
Biológicas, área de concentração
Biologia de Água Doce e Pesca Interior.
Manaus, Amazonas
Junho, 2010
Sinopse:
Foi caracterizada a fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus de seis lagos do rio Solimões no período da seca.
Palavras-chave: várzea, rio Solimões, Serrasalmus rhombeus, parasitas de
peixes, Amazônia Central.
L732 Lima, Mariel Acácio de A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linneaus, 1776)
(Characiformes: Characidae) de lagos de várzea da Amazônia Central / Mariel Acácio de Lima.--- Manaus : [s.n.], 2010.
43 f. : il. color. Dissertação (mestrado)-- INPA, Manaus, 2010
Orientador : José Celso de Oliveira Malta Co-orientador : Ângela Maria Bezerra Varella Área de concentração : Biologia de Água Doce e Pesca Interior (Ecologia)
1. Piranha preta. 2. rio Solimões 3. Parasitofauna.
I. Título. CDD 19. ed. 597.52
iv
Dedicatória
Dedico este trabalho aos meus pais,
Francisco Acácio e Valda Melo
e aos meus irmãos Thiago e Marcelo
v
“O vento sussurra a canção tão bonita
que todo cenário parece dançar
da praia alvinha de lá do terceiro
avança ansioso o primeiro banzeiro
num manso galope pra ilha beijar”
Celdo Braga e Adalberto Holanda
vi
AGRADECIMENTOS
Aos meus orientadores Dr. José Celso Malta e Dra. Ângela Varella, pela
paciência, pela inserção no mundo da parasitologia de peixes e assim ter aberto
caminhos para o mundo da pesquisa.
Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado e PIATAM pelo apoio financeiro
e logístico.
A Carminha e Elany que sempre foram atenciosas e pacientes com os problemas
burocráticos do mestrado e mesmo assim sempre com sorriso no rosto.
Aos companheiros do Laboratório de Parasitologia e Patologia de Peixes/INPA:
Daniel, José, Larissa, Zuh, Camila, Márcio, Aprígio e Sandro e ao técnico Edílson.
Aos Doutores Jansen Zuanon; Geraldo Mendes; Celso Morato; Carlos Edwar e
Lúcia Rapp, pelos conhecimentos passados ao longo do mestrado.
Aos amigos da pós-graduação BADPI 2008 e aos grandes companheiros que tive
o prazer de conhecer na cidade de Manaus, ambos proporcionaram muitos momentos de
alegria.
Não poderia deixar de agradecer aos amigos acreanos que não tiveram presente
nessa etapa da vida, mas que mesmo assim foram importantes na conclusão do estudo.
vii
RESUMO
Foi estudada a fauna de parasitos de 45 Serrasalmus rhombeus coletados na estação de
seca em seis lagos de várzea do rio Solimões, em dezembro de 2007. Dezessete eram
machos e 28 fêmeas e 44 (97,7%) dos peixes estavam parasitados. Um total de 2.017
parasitos foi coletado, 17 espécies de Monogenoidea: Amphithecium diclonophallum; A.
falcatum; A. muricatum; Anacanthorus amazonicus; A. jegui; A. scapanus; A.
sciponophalus; A. serrasalmi; Anacanthorus sp.1; Anacanthorus sp.2; Anacanthorus
sp.3; Anacanthorus sp.4; Anacanthorus sp.5; Notothecium cyphophalum; Notothecium
sp.1; Notozothecium aegidatum; N. teinodendrum. Duas de Digenea Clinostomum sp. e
larvas de digenea encistadas. Uma espécie de Nematoda Procamallanus (S) inopinatus.
Duas espécies de Copepoda Ergasilus yumaricus e Myracetyma piraya. Uma de
Branchiura, Argulus chicomendesi. Os ectoparasitos foram mais abundantes.
Procamallanus (S) inopinatus, Ergasilus yumaricus. e A. chicomendesi são novos
registros de ocorrência em S. rhombeus. Trinta e cinco S. rhombeus estavam parasitados
com larvas de digenéticos encistadas na pele. Os peixes que apresentaram os índices
parasitários mais elevados foram dos lagos Campina e Anana. Os machos de S.
rhombeus estavam mais parasitados que as fêmeas. Os peixes maiores apresentaram
maiores quantidades de parasitos.
viii
ABSTRACT
The parasites fauna of 45 Serrasalmus rhombeus colleted in dry season from six
floodplain lakes of the Solimões River, in December of 2007, were studied. Seventeen
were males and 28 females and 44 (97.7%) of fish were parasitized. A total of 2017
parasites were collected, 17 species of Monogenoidea: Amphithecium diclonophallum;
A. falcatum; A. muricatum; Anacanthorus amazonicus; A. jegui; A. scapanus; A.
sciponophalus; A. serrasalmi; Anacanthorus sp.1, Anacanthorus sp.2, Anacanthorus
sp.3, Anacanthorus sp.4, Anacanthorus sp.5. Notothecium cyphophalum; Notothecium
sp.1; Notozothecium aegidatum; N. teinodendrum. Two species of Digenea,
Clinostomum sp. e metacercariae. One species of Nematoda, Procamallanus (S)
inopinatus. Two species of Copepoda, Ergasilus yumaricus e Myracetyma piraya and
one of Branchiura, Argulus chicomendesi. The parasites were most abundant.
Procamallanus (S) inopinatus, Ergasilus yumaricus and A. chicomendesi are new
records of occurrence in S. rhombeus. Thirty-five S. rhombeus were infected with cysts
of metacercariae of digenetic in the skin. Fish that had the highest numbers of parasites
were the Campina and Ananá lakes. The prevalence of fish from all lakes studied was
100%, except in Lake Maraca which was 90%. The number of parasites in the males of
S. rhombeus was higher than in females. Larger fish had higher number of parasites.
ix
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. xi
1. INTRODUÇÃO ..................................................................................................... 1
1.1 A bacia e hidrografia da Amazônia ...................................................................... 1
1.2 O hospedeiro Serrasalmus rhombeus ................................................................... 2
1.3 A fauna de parasitos de peixes ............................................................................. 4
1.4 Interações parasita-hospedeiro ............................................................................. 5
1.5 Os parasitos de Serrasalmus rhombeus ................................................................ 6
2. OBJETIVOS ............................................................................................................. 8
2.1 Objetivo geral ...................................................................................................... 8
2.2 Objetivos específicos ........................................................................................... 8
3. METODOLOGIA ..................................................................................................... 9
3.1 Área de estudo ..................................................................................................... 9
3.2 Coleta dos peixes ............................................................................................... 10
3.3 Coleta dos parasitos ........................................................................................... 11
3.4 Preparação de lâminas para estudos taxonômicos ............................................... 11
3.5 Identificação das espécies de parasitas: .............................................................. 12
3.6 Índices parasitários ............................................................................................ 12
3.7 Análises estatísticas ........................................................................................... 13
4. RESULTADOS ...................................................................................................... 14
5. DISCUSSÃO .......................................................................................................... 21
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ..................................................................... 25
x
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Espécies parasitas encontradas em Serrasalmus rhombeus provenientes dos
lagos do rio Solimões - AM ........................................................................................ 14
Tabela 2– Os índices parasitários dos peixes de seis lagos de várzea do rio Solimões,
Amazonas. .................................................................................................................. 16
Tabela 3 - Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago do Baixio. ............... 17
Tabela 4 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Preto. ..................... 17
Tabela 5 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Ananá. ................... 18
Tabela 6 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Campina. ............... 18
Tabela 7 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Maracá................... 19
Tabela 8 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Aruã. ..................... 19
xi
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – O hospedeiro Serrasalmus rhombeus ............................................................ 3
Figura 2 - Localização geográfica dos lagos de várzea estudados. ................................. 9
Figura 3 - Relação entre o sexo do hospedeiro e abundância de parasitos de Serrasalmus
rhombeus de lagos do rio Solimões, Amazonas, Brasil. ............................................... 20
1
1. INTRODUÇÃO
1.1 A bacia e hidrografia da Amazônia
A região amazônica compreende uma imensa área de 7,9 milhões de km2, onde
300.000km² são de áreas alagáveis associadas aos grandes rios da bacia. Estas áreas são
submetidas a flutuações no nível das águas que influenciam as características limnológicas,
biológicas e ecológicas dos corpos de água. Como resultante da história geológica e do clima,
abriga o sistema fluvial mais extenso e de maior massa líquida da terra, sendo coberta pela
maior floresta pluvial tropical (Sioli, 1991).
O rio Solimões-Amazonas, seus tributários e sua extensa área de captação,
aproximadamente 6,15 milhões de km², formam o maior complexo hídrico do mundo, com
uma descarga anual de água para o mar de 200.000 m³ por segundo (Osborne, 2000). Essa
enorme descarga se deve a ampla extensão da sua área de captação e a alta pluviosidade nas
suas cabeceiras, principalmente na região dos Andes (Ramalho et al., 2009).
O rio Solimões-Amazonas, cuja origem está nas regiões andina e pré-andina, estende-
se no Brasil por uma distância de 3.000km. O processo erosivo ocorrente na região de
nascente é intenso, onde gera alta carga de sedimentos carreados pelo rio, e assim, representa
um modelo clássico de sistema de água da região amazônica, com águas turvas, barrentas e
com alta condutividade (Sioli, 1991).
Chuvas abundantes e o degelo na região andina junto a sazonalidade provocam uma
flutuação anual unimodal e de grande amplitude, no nível da água do rio Solimões-
Amazonas. Com isso, uma área de transição aquático-terrestre é formada, onde ao longo do
ano ocorrem profundas mudanças, e os seres vivos residentes são adaptados a estas flutuações
(Junk et al., 1989). O pulso de inundação e o relevo plano da depressão amazônica causam o
transbordamento do canal principal do rio e inundação de uma grande extensão da floresta
amazônica: a planície de inundação Amazônica (Prance, 1979).
O ciclo unimodal do pulso de inundação pode ser dividido em quatro fases: enchente,
cheia, vazante e seca. A enchente ocorre quando há aumento do nível do rio e acentuada
expansão dos ambientes aquáticos na planície de inundação. A cheia é caracterizada quando o
nível da água atinge o seu máximo, pelo período de curta duração, pouca oscilação do nível e
pelo domínio do ambiente aquático na planície de inundação. A vazante é quando o ambiente
aquático passa a se contrair. A seca quando o nível das águas está reduzido (Lowe-
McConnell, 1999).
O período de seca, geralmente, é considerado o mais dramático para a maioria das
espécies, pois o ambiente aquático está bastante reduzido, oferecendo pouco alimento e
2
abrigo. Por outro lado, este é o período mais favorável aos predadores que passam a perseguir
os cardumes de caracoídeos e siluroídeos que se encontram migrando no canal do rio ou
presos nos lagos (Barthem e Goulding, 1997; Lowe McConnel, 1999).
Associada aos ambientes aquáticos amazônicos, encontra-se a fauna de peixes mais
diversificada e rica do mundo, com aproximadamente 3000 espécies válidas e estimativas que
podem chegar até 8000 espécies (Goulding, 1980; Vari e Malabarba, 1998; Reis et al., 2003).
A ictiofauna amazônica é representada principalmente por peixes da superordem
Ostariophysi, com 85% das espécies, sendo 43% da ordem Characiformes, 39% da
Siluriformes e 3% da Gymnotiformes. As demais espécies pertencem a outras famílias de
diferentes ordens (Lowe-McConnell, 1999).
1.2 O hospedeiro Serrasalmus rhombeus
Dentro da ordem Characiformes, familia Serrasalmidae, estão as piranhas ou
pirambebas, são predadoras e se alimentam, principalmente, de pedaços de nadadeiras,
escamas e outras partes do corpo de suas presas (Northcote et al., 1986; Pompeu, 1999;
Pompeu e Godinho, 2003), são peixes característicos de ambientes lênticos (Goulding, 1980;
Sazima e Machado, 1990).
Peixes da família Serrasalmidae são comuns em regiões alagadas. São peixes sociais
que podem formar grupos de três a 20 indivíduos, atacam suas presas em momentos de
distração, desorientação, debatendo-se ou feridas. São ativos principalmente durante o dia e
estendem o tempo de forrageamento até o início da noite (Sazima e Machado, 1990). Isto
porque se orientam visualmente para alimentação (Sazima e Pombal Junior, 1988).
Segundo Braga (1976) as piranhas são peixes gregários, estacionários e não
propriamente migradores. Seus deslocamentos são reduzidos e de caráter trófico, sendo
comumente encontradas em ambientes lênticos.
3
Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766), popularmente conhecida como piranha-
preta, é um peixe de grande porte, sendo a maior das piranhas, podendo chegar até 50cm de
comprimento total. Ocorre comumente em rios e lagos, formam um grupo de peixes restrito à
América do Sul. Sua distribuição abrange uma área que se estende desde a bacia do Prata até
o Orinoco, sendo considerada onívora, consome peixes, invertebrados, insetos e material
vegetal (Santos et al. 2006).
Figura 1 – O hospedeiro Serrasalmus rhombeus (Fonte: aquazone.gr)
A piranha preta ao contrário das espécies migradoras tem desova parcelada, dispensa
qualquer tipo de cuidado parental e até onde se conhece, também desovam no período de
águas altas (Pizarro, 1998; Lowe-McConnell, 1999).
Serrasalmus rhombeus possui corpo comprido quando juvenil e romboidal em
adultos, boca com a mandíbula prognata, afilada em juvenis, muito robusta em adultos,
escamas numerosas e pequenas. A coloração do corpo é geralmente prateada ou cinzenta.
Juvenis e adultos jovens têm o corpo coberto de manchas escuras arredondadas e a região
ventral e cabeça com tonalidades alaranjadas. A nadadeira caudal tem uma faixa basal preta
em forma de V e a anal com a base e região distal dos raios escura, membranas com uma
tênue cor avermelhada ou alaranjada (Jegú e Santos, 1998).
4
1.3 A fauna de parasitos de peixes
Os parasitos são usualmente divididos, em relação ao habitat, em ecto e endoparasito,
onde os ectoparasitos são considerados os que vivem na superfície do hospedeiro e os
endoparasitos os que habitam o interior dos hospedeiros. No caso de peixes como hospedeiro,
os ectoparasitos podem viver no tegumento, nadadeiras, boca, ou sobre as brânquias e os
endoparasitos os demais habitats são considerados como interior (Thatcher, 2006).
O ciclo de vida pode ser muito variável. Os mais simples necessitam de apenas um
hospedeiro, sendo conhecido como ciclo de vida direto ou monoxeno. Os mais complexos
utilizam mais de um hospedeiro para completar seu ciclo e é chamado de ciclo de vida
indireto ou heteroxeno (Eiras, 1994).
As peculiaridades do ambiente aquático facilitam a propagação, reprodução e
complementação do ciclo de vida dos parasitos e outros fatores de relevante importância para
a sobrevivência de cada grupo de organismos parasitos. Esses conjuntos de fatores tornam os
peixes, os vertebrados que apresentam índices elevados de infestação por parasitos (Malta,
1984).
Os parasitos de peixes apresentam uma distribuição mundial e afeta todas as espécies,
seja de água tropical ou temperada, e independente do nicho ecológico ou habitat do
hospedeiro. Os ictioparasitos estão representados por um grande número de espécies
pertencentes a numerosos grupos (Protozoa, Coelenterata, Monogenea, Digenea, Nematoda,
Acantocephala e Crustacea) (Eiras, 1994).
Dentre os numerosos grupos de parasitos encontram-se os platelmintos da classe
Monogenoidea, os quais na sua imensa maioria são ectoparasitas e hermafroditas com ciclo
de vida direto. Parasitam as brânquias, opérculos, nadadeiras, tegumento, boca e fossas nasais
e dificilmente os ductos intestinais. Estes parasitos são de dimensões relativamente pequenas,
medindo 500 micrômetros a 3cm de comprimento (Kritsky et al., 1998).
A classe Digenea é composta por endoparasitas com ciclo de vida heteroxeno. Todos
digenéticos, são hermafroditas, com exceção de algumas formas que habitam o sangue e
tecido do hospedeiro. Numerosas espécies são descritas para peixes marinhos e de água doce.
A maioria dos adultos vive no intestino, mas as metacercárias podem ser encontradas em
vários locais do hospedeiro (Thatcher, 2006).
Os nematóides são comuns em peixes e podem ser parasitas na forma de larvas ou
adultos. De modo geral, não determinam prejuízos em peixes, porém algumas espécies
podem ser transmitidas ao homem, causando doenças. Este grupo apresenta um sistema
5
digestivo completo, sexos separados, podem ser vivíparos ou ovíparos com ciclo de vida
direto ou indireto (Moravec, 1998).
Os crustáceos, assim como os monogenóideos, são ectoparasitos de peixes. Parasitam
a boca, narinas, opérculo, brânquias e tegumento. Os principais grupos de crustáceos
parasitos de peixes são Copepoda, Branchiura e Isopoda (Malta e Varella, 2009).
Nas últimas décadas os estudos sobre a fauna de parasitos e as relações com os
hospedeiros, tem aumentado. Na região amazônica estudos com fauna de parasitos foram
realizados por Malta (1982a, 1982b, 1983) e Malta e Varella (1983), onde estudaram a
influência do ciclo hidrológico sobre a fauna de crustáceos Branchiura e viram que esses
parasitos apresentam abundância maiores nos períodos de águas altas.
Belmont-Jegú (1992), estudou a fauna de Monogenoidea das famílias Dactylogyridae
e Gyrodactylidae presentes em três espécies de peixes do gênero Mylesinus Valenciennes,
1849 coletadas em rios amazônicos e encontrou doze espécies distribuídas nos gêneros
Anacanthorus Mizelle & Price, 1965, Notozothecium Boeger & Kritsky, 1988 e Gyrodactylus
Nordmann, 1832.
Fischer et al., (2003) trabalhando com fauna de parasitos do tambaqui Colossoma
macropomum (Cuvier, 1818), coletados no médio rio Solimões e baixo rio Amazonas,
encontraram nove espécies de parasitos: três monogenóideos: Anacanthorus spatulatus
Bychowsky, 1933, Linguadactyloides brinckmanni Thatcher & Kritsky, 1983, e uma do
gênero Notozothecium Boeger & Kritsky, 1988. Espécimes da família Paramphistomidae
(Trematoda). Um de Acanthocephala: Neochinorynchus buttnearae Golvan, 1956 e duas de
Nematoda: Spirocamallanus sp. e Procamallanus sp.
Vital (2008) estudou a diversidade de parasitos de Pygocentrus nattereri (Kner, 1858)
coletadas no lago Piranha, no Estado do Amazonas. Foram encontradas sete espécies de
monogenóideos: Amphitecium brachycirrum Boeger & Kritsky, 1988, A. calycinum Boeger
& Kritsky, 1988, A. catalaoensis Boeger & Kritsky, 1988, Amphitecium junki Boeger &
Kritsky, 1988, Pithanothecium amazonensis (Mizelle & Price, 1965). Uma espécie de
Nematoda: P. Inopinatus Travassos, 1929. Uma de Copepoda: Miracetyma sp. e uma de
Isopoda: Amphira branchialis Thatcher, 1993.
1.4 Interações parasita-hospedeiro
Além de estudos sobre composição da fauna de metazoários parasitos de peixes, os
parasitos podem ser indicativos de muitos aspectos da biologia de seus hospedeiros.Os
6
parasitos são animais que dependem de seus hospedeiros para sua dispersão, distribuição
geográfica e sobrevivência. A composição da fauna de parasitos e o hábitat do hospedeiro é
uma relação que não é governada por um fator, mas por um conjunto de fatores que podem
proporcionar modificações na distribuição da comunidade de parasitas (Dogiel, 1961).
Os peixes passam por variações em seu comportamento, biologia, dieta e em suas
condições fisiológicas, isso pode ocasionar mudanças na fauna de parasitas relacionadas à
história de vida do hospedeiro ao longo do desenvolvimento ontogenético (Bauer, 1961;
Campbell et al., 1980; Eiras, 1994)
Estratégias do ciclo de vida dos parasitos podem ser importantes para definir sua
posição na comunidade (Bush e Holmes, 1986). No qual, predadores especialistas abrigarão
uma fauna parasitária distinta daqueles generalistas e variações na dieta em função do
crescimento dos hospedeiros irão refletir na composição e estrutura da fauna de parasitas
(Campbell et al., 1980).
Outro fator preponderante são as diferenças na fisiologia e comportamento entre
machos e fêmeas dos hospedeiros que também podem exercer influência na fauna de
parasitos (Dogiel, 1961).
A organização da comunidade de parasitas pode então ser influenciada pelo: tamanho
do hospedeiro; mudanças na dieta; aumento no volume do alimento, variações
comportamentais entre o sexo do hospedeiro, modificação na possibilidade de contato com
hospedeiros intermediários e pelas condições do meio (Bauer, 1961)
1.5 Os parasitos de Serrasalmus rhombeus
Quatro grupos de parasitos são registrados parasitando S. rhombeus, perfazendo um
total de 24 espécies: Monogenoidea (21), Digenea (1), Copepoda (1) e Isopoda (1).
Monogenoidea: Amphithecium diclonophallun Kritsky, Boeger & Jegú, 1997; A.
falcatum Boeger & Kritsky, 1988; A. junki Boeger & Kritsky, 1988; A. muricatum Kritsky,
Boeger & Jegú, 1997; Anacanthorus amazonicus Van Every & Kritsky, 1992; A.
gravihamulatus Van Every & Kritsky, 1992; A. jegui Van Every & Kritsky, 1992; A.
prodigiosus Van Every & Kritsky, 1992; A. sciponophalus Van Every & Kritsky, 1992; A.
serrasalmi Van Every & Kritsky, 1992; Enallothecium aegidatum Boeger & Kritsky, 1988;
E. cornutum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; E. umbelliferum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998;
Mymarothecium dactylotum Kritsky, Boeger & Jegú, 1996; M. galeolum Kritsky, Boeger &
Jegú, 1996; M. whittingtoni Kritsky, Boeger & Jegú, 1996; Notothecium cyphophallum
Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; N. deleastum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; N. phyliticum
7
Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; Notozothecium teinodendro Kritsky, Boeger & Jegú, 1996;
Rhinoxenus euryxenos Domingues & Boeger, 2005.
Digenea: Prosorhynchus piranhus Thatcher, 1999.
Isopoda: Vanamea symmetrica Van Name, 1925.
Copepoda: Ergasilus yumaricus Malta & Varella, 1996.
A grande maioria das espécies parasitas registradas para S. rhombeus não são oriundas
do rio Solimões. Sendo assim, torna-se necessário não somente conhecer a fauna de parasitos
de S. rhombeus das planícies inundadas do rio Solimões-Amazonas como também os índices
parasitários, caracterizando a natureza dos habitats em termos de associação de invertebrados
de vida livre e parasitas com S. rhombeus nos lagos de várzea estudados.
8
2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
Conhecer as espécies que compõem a fauna de metazoários parasitos de S. rhombeus
de seis lagos de várzea do rio Solimões
2.2 Objetivos específicos
1 - Identificar os parasitos de S. rhombeus;
2 - Determinar os índices parasitários: Intensidade média, Abundância média e Prevalência;
3 – Conhecer as relações hospedeiro-parasita;
4 – Analisar se há diferença no número total de parasitos entre machos e fêmeas;
5 - Verificar se existe efeito do tamanho dos hospedeiros machos e fêmeas em relação ao
número total de parasitos.
9
3. METODOLOGIA
3.1 Área de estudo
As amostragens foram realizadas em seis lagos de várzea ao longo do rio Solimões :
Baixio (1), Preto (2), Ananá (3), Campina (4), Aruã (5) e Maracá (6), estes lagos estão
localizados entre um intervalo de 400 km, que vai de Manaus - AM a Coari – AM, referente à
área de estudo do projeto PIATAM (Figura 2).
Figura 2 - Localização geográfica dos lagos de Várzea estudados. 1. lago Baixio; 2. lago
Preto; 3. lago Ananá; 4. lago Maracá; 6. lago Aruã.
Lago do Baixio (S 03°17’27,2”/ W 60°04’29,6”) – localizado na margem esquerda do
rio, no município de Iranduba, muito próximo da confluência dos rios Solimões e Negro. Está
em uma região de várzea baixa denominada “baixio”, na região em que o interflúvio dos dois
rios é mais estreito. É um lago bastante elíptico, com área de 79,776ha. Apresenta coloração
da água branca, suas margens são dominadas por plantas aquáticas (Figura 2, ponto 1).
Lago Preto (S 03°21’17,1”/ W 60°37’28,6”) – localizado à margem direita do rio
Solimões, no município de Manacapuru. É separado do rio Solimões por uma alta restinga e a
conexão com este rio é obtida através do sistema de lagos do Manaquirí. É mais largo que
extenso, com área de 221,203ha, a coloração da água é escura, tipo cor de chá (decantada) e
sua margem é recoberta por vegetação. (Figura 2, ponto 2)
10
Lago Ananá (S 03°53’54,8”/ W 61°40’18,4”) – localizado no município de Anori, na
margem esquerda do rio Solimões. Possui uma área de 551,43ha sendo bastante complexo em
comparação aos demais lagos, pois ao longo do ciclo hidrológico, apresenta um alto volume
na cheia se reduz para um canal estreito no período de vazante/seca. (Figura 2, ponto 3)
Lago Campina (S 03°46’15,8”/ W 62°20’10,3”) – localizado no município de
Codajás, sua área é de 188,89ha. No período de cheia o lago é bastante largo, apresentando
como característica distinguível em relação aos demais, uma grande área recoberta por
plantas aquáticas, no período de águas altas. (Figura 2, ponto 4)
Lago Maracá (S 03°50’32,8”/ W 62°34’32,4”) – Está situado na margem esquerda do
rio Solimões, no limite entre o municípios de Coari e Codajás. Tem como característica ser
mais extenso que largo, disposto perpendicularmente em relação ao Solimões, possui uma
área de 169,75 ha. Apresenta grande quantidade de plantas aquáticas em suas margens.
(Figura 2, ponto 5)
Lago Aruã (S 04° 06’ 35,8” e W 63° 33’ 06,6”) – É um típico lago de rio, formado na
foz do rio Urucu. Apresenta características das águas escuras do rio Urucu, no período de
cheia e seca, e das águas brancas do rio Solimões no período enchente e vazante. (Figura 2,
ponto 6)
3.2 Coleta dos peixes
Os hospedeiros foram coletados em dezembro de 2007, período de seca, em parceria
com o grupo de pesquisadores de Ictiofauna do projeto PIATAM.
O esforço de pesca foi realizado por meio do uso de redes de espera, dispostas nos
lagos não obedecendo a um padrão quanto ao local amostrado (margens, água aberta,
pausadas, vegetação flutuante). As redes possuíam dimensões de 20m de comprimento por
2m de altura e os tamanhos das malhas eram de 30, 40, 50, 60, 70, 80, 90 e 100 mm entre nós
opostos. O tempo de permanência das redes na água foi de 10 horas por lago, período diurno,
com duas despescas ao longo deste tempo.
Os peixes capturados foram identificados em campo com o auxílio de chaves e de
especialistas da Universidade Federal do Amazonas, após isto os seguintes dados foram
efetivados:
- Comprimento padrão (Cp) em cm: distância desde a ponta do focinho até a última vértebra,
na base dos raios caudais medianos, medidos com ictiômetro;
- Comprimento total (Ct) em cm: distância desde a ponta do focinho até o final da nadadeira
caudal;
11
- Peso total (Pt) de cada indivíduo inteiro, em gramas (g);
Todos os peixes coletados foram etiquetados e acondicionados em sacos plásticos de
acordo com o local de coleta e imediatamente congelados a -18ºC na embarcação. Ao chegar
a Manaus os peixes foram transferidos para caixas de isopor de 120 litros e posteriormente
para um congelador a -18 ºC até o momento da necropsia.
3.3 Coleta dos parasitos
Após a biometria e o congelamento dos hospedeiros, foi feita a coleta de exemplares
de Monogenoidea da superfície do corpo, cavidade bucal, superfície interna do opérculo e
mais raramente no trato digestivo, linha lateral, ductos excretores e sistema circulatório
(formas larvais), foram feitas raspagens lavando com formol 1:4000 e o líquido recolhido em
placas de petri. Os monogenóideos encontrados foram coletados diretamente com finos
pincéis e estiletes e fixados em formol 5% (Amato et al., 1991).
As brânquias foram removidas e colocadas em placas de Petri contendo água
destilada, e com auxílio de um estilete foi observado minuciosamente cada filamento do arco
branquial, os parasitos encontrados foram coletados, os monogenóideos fixados em formol a
5% e os crustáceos em álcool 70%.
O exame das fossas nasais foi feito conforme Varella (1992), onde as fossas nasais
foram lavadas com água destilada, e delicadamente foi retirada a roseta nasal do interior do
osso nasal, colocando-a dentro de uma placa de Petri com água destilada, lavando-a várias
vezes com auxilio de uma pisseta. Com auxilio de estiletes, cada dobra foi examinada em
busca de parasitos. Todo o líquido dos vidros foi decantado e examinado.
No trato digestivo foram analisados cecos pilóricos e intestinos (anterior, médio e
posterior). Cada um foi colocado em uma placa de Petri e adicionado água destilada. Logo
após, foram abertos com tesoura, lavados e analisados sob estereomicroscópio. Os
exemplares de Digenea, Nematoda, foram fixados em AFA conforme Amato et al. (1991).
Para as espécies de Copepoda e Branchiura foi examinada a superfície externa do
corpo, nadadeiras, cavidade bucal e branquial, parede interna do opérculo, aberturas no
abdômen. Os crustáceos foram coletados com pincéis, finos estiletes e pinças e conservados
em etanol 70% glicerinado a 10% (Malta e Varella, 1983; Malta e Varella, 1996).
3.4 Preparação de lâminas para estudos taxonômicos
12
Monogenoidea:
Montagem em Gray e Wess: Os espécimes foram colocados em água por 1-5
minutos; Transferidos para uma pequena gota de Grey e Wess, sobre uma lâmina limpa; e
colocado uma lamínula com tamanho proporcional ao tamanho do espécime (Amato et al.
1991).
Digenea:
Primeiramente passaram por uma hidratação gradativa em etanol a 70 o
GL, 50 o
GL e
30o GL cada etapa com um tempo de 15 minutos. Logo em seguida, foram corados com
carmim e depois lavados rapidamente com água destilada. A próxima etapa foi a desidratação
com etanol: cada uma de 15 minutos: 30o GL, 50
o GL e 70
o GL. A penúltima etapa foi a
desidratação com etanol a 70 o
GL, 80 o
GL e 90 o
GL e 2 banhos de álcool absoluto por 15
minutos cada. E por final a clarificação pelo creosoto de faia por tempo variável (Amato et
al.1991).
Nematoda
Os nematódeos foram colocados entre lâmina e lamínula, posteriormente a lamina foi
preenchida com fenol puro para clarificar as estruturas (Yamaguti, 1961).
Copepoda e Branchiura
Para o estudo das espécies de Copepoda e Branchiura lâminas escavadas contendo
glicerina e álcool 70% foram utilizadas para montagens provisórias com crustáceos inteiros
ou dissecados. Alguns copépodos foram corados em Eosina/Orange G (Malta e Varella,
2000).
3.5 Identificação das espécies de parasitas:
Foram utilizadas bibliografias específicas para cada grupo de parasito, entre as quais
estão: Yamaguti (1963a; 1963b); Schmidt e Hugghins (1973); Khalil et al. (1984); Kritsky et
al. (1992; 1997a; 1997b); Thatcher (1993; 2006); Moravec (1998). Kohn e Cohen (1998);
Kohn e Paiva (2000), Rego e Pavanelli (1999).
3.6 Índices parasitários
Os índices parasitários foram medidos conforme Serra-Freire (2002) e Bush et al. (1997):
Coeficiente de Prevalência: corresponde a relação entre o número de hospedeiros
parasitados dividido pelo número de hospedeiros examinados, multiplicado por 100;
P = (HI/ HE)100
Onde: P = prevalência;
13
I = número de hospedeiros infectados.
E = número de hospedeiros examinados.
Índice de Abundância média: corresponde ao número médio de parasitos encontrados para
o total de hospedeiros examinados.
IA = ∑xi / HE
Onde: IA = índice de abundância;
Xi = número de parasitos em cada hospedeiro;
∑xi = soma de parasitos nos hospedeiros;
HE = número de hospedeiros examinados.
Intensidade média: este índice mede a quantidade média de parasitismo só entre os
hospedeiros parasitados.
IMP: ∑xi / HI
Onde: IMP = intensidade média de parasitismo;
Xi = número de todos os parasitos em cada hospedeiro;
∑xi = soma de todos os parasitos nos hospedeiros;
HI = número de hospedeiros infectados.
3.7 Análises estatísticas
O teste de Mann Whitney foi realizado para verificar se há diferença no número de
parasitos entre machos e fêmeas
O teste de qui-quadrado foi utilizado para determinar o efeito do tamanho dos
hospedeiros machos e fêmeas no número total de parasitos (Zar, 1996). Todos os resultados
foram considerados significativos quando p<0,05.
14
4. RESULTADOS
Estrutura e composição da fauna de parasitos de Serrasalmus rhombeus
Foram analisados 45 espécimes de S. rhombeus coletados em seis lagos do rio
Solimões. A média de comprimento padrão dos hospedeiros foi de 10,63cm e amplitude de
comprimento padrão na amostra foi de 8,8 – 28,4cm. O comprimento total apresentou uma
média de 12,57cm e uma amplitude de 10,2 – 33,1cm e o furcal com média de 11,95cm e
amplitude de 8,4 – 32,8cm, o peso médio foi de 97,72g com amplitude de 12,3 – 840,18g.
Quarenta e quatro S. rhombeus (97,7%) apresentavam pelo menos uma espécie de
parasito. Ao todo foram coletados 2.017 espécimes de metazoários parasitando a piranha-
preta, distribuídos em 23 espécies de cinco grupos: Monogenoidea (17), Digenea (2),
Nematoda (1), Copepoda (2) e Branchiura(1) (Tabela 1).
Tabela 1 - Espécies parasitas encontradas em Serrasalmus rhombeus provenientes dos lagos
do rio Solimões - AM
Grupos Espécies parasitas
Monogenoidea Amphithecium diclonophallum Kritsky, Boeger & Jegú, 1988
A. falcatum Boeger & Kritsky, 1988
A. muricatum Kritsky, Boeger & Jégu, 1988
Anacanthorus amazonicus Kritsky & Boeger, 1995
A. jegui Van Every & Kritsky, 1992
A. scapanus Van Every & Kritsky, 1992
A. sciponophalus Van Every & Kritsky, 1992
A. serrasalmi Van Every & Kritsky, 1992
Anacanthorus sp.1
Anacanthorus sp.2
Anacanthorus sp.3
Anacanthorus sp.4
Anacanthorus sp.5.
Notothecium cyphophalum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998
Notothecium sp.1
Notozothecium aegidatum Kritsky, Boeger & Jegú, 1996
N. teinodendrum Kritsky, Boeger & Jégu, 1996
Digenea Clinostomum sp.
Larvas de digenéticos (metacercárias encistadas)
Nematoda Procamalanus (S) inopinatus (Pereira, 1985)
Copepoda Ergasilus yumaricus Malta & Varella, 1996
Myracetyma piraya Malta, 1993
Branchiura Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000
15
Espécies de Copepoda, Branchiura e Nematoda são novos registros de ocorrência em
S. rhombeus. A média de parasitos por hospedeiro foi de 44,7, desse total, 1.977 são de
ectoparasitas (larvas de digenéticos foram consideradas como ectoparasitos) e 68
endoparasitas.
Monogenóideos e copépodes foram mais representativos com uma prevalência de
91,1% e 80% e abundância média de 17,0 e 14,9 parasitos por peixe. Em seguida vieram as
larvas de Digenea com prevalência de 57,8% e abundância de 11,0. Procamalanus (S)
inopinatus apresentou prevalência de 60% e média de 1,48 por peixe examinado. As espécies
com menores índices parasitários foram Argulus chicomendesi e Clinostomum sp com
prevalência de 8,9% e 2,2%, abundância de 0,1 e 0,02, respectivamente.
Um total de 764 monogenóideos foi encontrado parasitando as brânquias de S. rhombeus.
Os índices parasitários foram os mais elevados: intensidade média 18,63; abundância 17,0 e a
prevalência 91,1%. Dezessete espécies distribuídas em quatro gêneros foram identificadas
(Tabela 1).
Foram encontradas 511 digenéticos em 35 exemplares de S. rhombeus. Um único
espécime foi identificado: Clinostomum sp., coletado no interior do arco branquial, formando
nesta região uma cor avermelhada no tecido que reveste o arco. 510 digenéticos estavam
encistados nas regiões das nadadeiras anal, caudal e dorsal e também nos tegumentos da
região mediana próxima à linha lateral e na região dorsal próximo a abertura do opérculo. Os
locais, onde foram encontradas as metacercárias apresentavam pontos pretos encapsulados,
não foi possível a identificação até espécie, sendo neste trabalho nomeado como Digenea sp.
Sessenta e sete Procamalanus (S) inopinatus (Pereira, 1985) foram encontrados
parasitando os olhos, estômagos e cecos pilóricos de S. rhombeus. Um total de 11 indivíduos
foram coletados parasitando os cecos pilóricos e 56 na luz do estômago e intestino. A
prevalência foi de 60%, a intensidade média de 2,5 e a abundância média de 1,5.
Seiscentos e setenta e dois copépodes foram coletados parasitando os filamentos
branquiais de S. rhombeus provenientes dos seis lagos estudados. Apresentaram abundância
média de 14,9 e intensidade média 18,6. Duas espécies foram identificadas: 624 Ergasilus
yumaricus Malta & Varella, 1996 e 48 Myracetyma piraya Malta, 1993.
Quatro S. rhombeus dos 45 analisados estavam parasitados por Argulus chimendesi
Malta & Varella, 2000 que apresentou uma prevalência de 8,9%, abundância média de 0,1 e
intensidade média de 1,0. Um exemplar foi coletado próximo à nadadeira peitoral e os demais
16
na cavidade branquial. Peixes de quatro lagos estavam parasitados com A. chicomendesi:
Baixio, Preto, Ananá e Maracá.
Os lagos do rio Solimões e os parasitos de Serrasalmus rhombeus
Em todos os seis lagos estudados foram capturados S. rhombeus. Os peixes com maior
número de parasitos foram coletados nos lagos Campina e Ananá com um total de 512 e 361
parasitos, respectivamente. Os hospedeiros dos lagos Maracá, Preto, Aruã e Baixio
apresentaram um total de 303, 300, 284 e 257 parasitos, respectivamente (Tabela 2).
Os peixes de todos os lagos estudados tiveram a prevalência de 100% exceto no lago
Maracá que foi de 90%, porém os hospedeiros do lago Maracá apresentaram a maior riqueza
de parasitos. Os peixes do lago do Baixio foram os que apresentaram os maiores índices
parasitários seguidos pelos do lago Preto (Tabela 2 e 3).
Clinostomum sp, A. muricatum, N. aegidatum, N. cyphophalum e Anacanthorus sp.5
foram espécies exclusivas dos peixes do lago Ananá. Anacanthorus scapanus só ocorreu em
peixes do lago Baixio e A. serrasalmi nos do lago Aruã.
Tabela 2– Os índices parasitários dos peixes de seis lagos de várzea do rio Solimões,
Amazonas.
Índices parasitários
Lagos NP PE PP AM IM P %
Maracá 303 10 9 30,3 33,7 90,0
Aruã 284 7 7 40,6 40,6 100,0
Campina 512 11 11 46,4 46,4 100,0
Ananá 361 8 8 45,0 45,0 100,0
Preto 300 5 5 60,0 60,0 100,0
Baixio 257 4 4 64,5 64,5 100,0
NP: número de parasitos; PE: peixes examinados; PP: peixes parasitados; AM: abundância
média; IM: intensidade média; P%: prevalência.
Quatro espécimes de S. rhombeus foram coletados no lago do Baixio, onde 257
parasitos foram coletados. A prevalência foi de 100%, abundância e intensidade média de
64,5. Os hospedeiros estavam parasitados por 10 espécies: Amphithecium sp.1; A.
amazonicus; A. scapanus; Anacanthorus sp.1; Anacanthorus sp.2; Anacanthorus sp.4
17
(Monogenoidea); M. piraya e E. yumaricus (Copepoda); A. chicomendesi (Branchiura) e P.
(S.) inopinatus (Nematoda). Ergasilus yumaricus foi à espécie que apresentou os maiores
índices parasitários (Tabela 3).
Tabela 3 - Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago do Baixio.
Espécies NP PE PP AM IM P%
Monogenoidea 19 4 4 4,7 4,7 100,0
Myracetyma piraya 8 4 3 2,0 2,7 50,0
Ergasilus yumaricus 209 4 4 52,2 52,2 100,0
Argulus chicomendesi 1 4 1 0,2 1,0 25,0
Procamallanus (S.) inopinatus 20 4 3 5 6,7 75,0
NP: número de parasitos; PE: peixes examinados; PP: peixes parasitados; AM: abundância
média; IM: intensidade média; P%: prevalência.
Quatro S. rhombeus do lago Preto estavam parasitadas por sete espécies, onde 300
parasitos foram coletados. A prevalência foi de 100%, abundância e intensidade média 60. Os
peixes do lago Preto apresentaram uma riqueza de sete espécies: A. diclonophalum, A.
falcatum, Anacanthorus sp.2, N. Teinodendrum (Monogenoidea); E. yumaricus e
Myracetyma piraya (Copepoda). Digenea sp foi a mais representativa (Tabela 4).
.
Tabela 4 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Preto.
Espécies NP PE PP AM IM P%
Monogenoidea 99 4 4 24,5 24,5 100,0
Myracetyma piraya 9 4 1 2,3 9,0 25,0
Ergasilus yumaricus. 57 4 4 14,3 14,3 100,0
Digenea sp. 34 4 2 8,5 17,0 50,0
NP: número de parasitos; PE: peixes examinados; PP: peixes parasitados; AM: abundância
média; IM: intensidade média; P%: prevalência.
Seis S. rhombeus do lago Ananá estavam parasitados, onde a prevalência foi de 100%,
abundância e intensidade média de 45,1 com um total de 361 parasitos coletados. Os peixes
do lago Ananá apresentaram uma riqueza de 13 espécies: A. falcatum, A. muricatum, A,
amazonicus, Anacanthorus sp.2, Anacanthorus sp.5, N. cyphophalum, N. Aegidatum
18
(Monogenoidea); Clinostomum sp. e digenéticos encistados; P. (S). inoponatus (Nematoda);
E. yumaricus e M. piraya (Copepoda) e A. chicomendesi (Branchiura). E. yumaricus
apresentou os maiores índices (Tabela 5).
Tabela 5 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Ananá.
Espécies NP PE PP AM IM P%
Monogenoidea 158 8 6 19,7 26,0 75,0
Myracetyma piraya 16 8 5 2,0 3,2 62,5
Ergasilus yumaricus. 127 8 6 15,9 21,2 75,0
Argulus chicomendesi 1 8 1 0,1 1,0 12,5
Procamallanus (S.) inoponatus 18 8 4 2,2 4,5 50,0
larvas de Digenea 56 8 1 7,0 56,0 12,5
Clinostomum sp. 1 8 1 0,1 1,0 12,5
NP: número de parasitos; PE: peixes examinados; PP: peixes parasitados; AM: abundância
média; IM: intensidade média; P%: prevalência.
Onze S. rhombeus do lago Campina estavam parasitadas, onde 512 parasitos foram coletados.
A prevalência foi de 100%, abundância e intensidade média foi de 46,5. Os peixes do lago
Campina apresentaram uma riqueza de dez espécies. A. diclonophalum, A. falcatum, A. jegui,
Anacathorus sp.1, Anacanthorus sp.2, Notothecium sp.1(Monogenoidea). E. yumaricus e M.
piraya (Copepoda); P. (S.) inopinatus (Nematoda) e Digenea sp. Diferentemente dos peixes
dos demais lagos, as larvas de Digenea sp. foram as mais abundantes com uma média de 26,4
parasitos por peixe e prevalência de 63,5 (Tabela 6).
Tabela 6 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Campina.
Espécies NP PE PP AM IM P%
Monogenoidea 128 11 11 11,5 11,5 100,0
Myracetyma piraya 10 11 2 0,9 5,0 18,2
Ergasilus yumaricus. 57 11 8 6,1 8,4 72,6
Procamallanus (S.) inoponatus 14 11 4 1,3 3,5 36,4
larvas de Digenea 291 11 7 26,4 41,6 63,5
NP: número de parasitos; PE: peixes examinados; PP: peixes parasitados; AM: abundância
média; IM: intensidade média; P%: prevalência.
19
Oito S. rhombeus do lago Maracá estavam parasitadas, onde 303 parasitos foram
coletados. A prevalência foi de 90% , abundância média 30,3 e intensidade média 33,6. Os
peixes do lago Maracá apresentaram uma riqueza de catorze espécies. A. diclonophalum, A.
falcatum, A. jegui, A. amazonicus, A. sciponophalus, Anacanthorus sp.1, Anacanthorus sp.3,
Anacanthorus sp.4, Notothecium sp.1 (Monogenoidea); E. yumaricus e M. piraya
(Copepoda); A. chicomendesi (Branchiura); P. (S.). inopinatus (Nematoda) e Digenea sp que
apresentou os maiores índices parasitários (Tabela 7).
Tabela 7 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Maracá.
Espécies NP PE PP AM IM P%
Monogenoidea 13 10 8 1,3 1,5 80,0
Myracetyma piraya 2 10 2 0,2 1 20,0
Ergasilus yumaricus. 137 10 8 13,7 17,0 80,0
Argulus chicomendesi 1 10 1 0,1 1,0 10,0
Procamallanus (S) inopinatus 2 10 2 0,2 1,0 20,0
Metacercárias 69 10 5 6,9 13,8 50,0
NP: número de parasitos; PE: peixes examinados; PP: peixes parasitados; AM: abundância
média; IM: intensidade média; P%: prevalência.
Sete S. rhombeus do lago Aruã estavam parasitados e 284 parasitos foram coletados.
A prevalência foi 100%, abundância e intensidade média 40,6. Os peixes do lago Aruã
apresentaram uma riqueza de dez espécies. A. jegui, A. serrasalmi, A. sciponophalus,
Anacanthorus sp.1, Anacanthorus sp.2, Notothecium sp.1 (Monogenoidea); E. yumaricus e
M. piraya (Copepoda) P. (S.). inopinatus (Nematoda) e Digenea sp que apresentou os
maiores índices (Tabela 8).
Tabela 8 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Aruã.
Espécies NP PE PP AM IM P%
Monogenoidea 196 7 7 28,0 28,0 100,0
Myracetyma piraya 3 7 3 0,42 1 42,8
Ergasilus yumaricus. 32 7 3 4,6 10,6 42,8
Procamallanus (S.) inopinatus 13 7 2 1,8 6,5 28,6
20
Digenea sp 40 7 2 5,6 20,0 28,6
NP= número de parasitos; PE= peixes examinados; PP= peixes parasitados; AM= abundância
média; IM= intensidade média; P%= prevalência.
Interações parasita/hospedeiro
Foram examinados 17 S. rhombeus machos e 28 fêmeas; a média dos comprimentos
totais foi de 14,96cm (10,2 a 33,1cm) para fêmeas e 16,25cm (11,2 a 20,6 cm) para machos,
tendo sido observadas diferenças significativas de tamanho entre os dois sexos (t= -18.7629;
p< 0.0001).
Com relação ao sexo dos hospedeiros, os testes “U” de Mann-Whitney mostraram
influência significativa do sexo no número total de parasitos nos hospedeiros de S. rhombeus,
sendo, em média, os parasitos mais abundantes nos machos (U0,05(2)18,27= 2.0367;
p=0,0417) (Figura 3).
O tamanho dos peixes também influenciou no número de parasitos, onde o teste do
Qui-quadrado apresentou variação significativa no número de parasitos em relação ao
tamanho de machos e fêmeas, onde os hospedeiros maiores apresentaram maior número de
parasitos (X20,05;2,2= 33,076; p < 0,0001).
Figura 3 - Relação entre o sexo do hospedeiro e número total de parasitos de Serrasalmus
rhombeus de lagos do rio Solimões, Amazonas, Brasil.
21
5. DISCUSSÃO
Estrutura e composição da assembléia de parasitos de Serrasalmus rhombeus
Um conjunto de fatores deve ser considerado ao se desenvolver estudos em ecologia
de parasitos, onde muitas variáveis determinam a estrutura das infracomunidades parasitárias,
como, por exemplo, o ciclo de vida dos parasitos associados a comportamentos alimentares
dos seus hospedeiros (Tanaka, 2000).
Em S. marginatus e S. maculatus os grupos mais abundantes como Monogenea e
Copepoda, estavam relacionados por terem ciclo de vida monoxeno e não dependiam de
hospedeiros intermediários. Aliado à alimentação das piranhas, que é basicamente de
pedaços de nadadeiras e de peixes que não favorecia a ingestão das formas larvais de outros
grupos de parasitas cujo ciclo de vida era indireto (Tanaka, 2000)..
No presente estudo as espécies de Monogenoidea e de Copepoda também foram os
grupos mais representativos em abundância e riqueza de espécie. Estes grupos também
podem estar relacionados com o comportamento alimentar do hospedeiros, tendo em vista
que grande parte dos conteúdos estomacais dos hospedeiros apresentou insetos e pedaços de
nadadeiras, o que dificulta a ingestão de larvas de parasitos de ciclo de vida indireto.
Segundo Anderson et al. (1993) muitos parasitos são restritos não apenas a certos
locais do hospedeiro, mas particularmente à espécie hospedeira. No último caso, pode ser
definido como especificidade parasitária, onde a afinidade do parasito com a espécie ou
grupo de espécies de hospedeiros é expressa como uma adaptação mútua do parasito e do
hospedeiro (Varella, 1992).
Córdova e Pariselle (2007) observaram uma diversidade alta de monogenóideos
parasitando S. rhombeus na bacia amazônica boliviana, coletaram 1.135 monogenóideos
pertencentes a seis gêneros e onze espécies. Córdova (2008) estudou a fauna de
monogenóideos de S. maculatus e S. spilopleura e encontrou uma fauna de 25 e 22 espécies,
respectivamente.
Nesse trabalho foi coletado 764 monogenóideos de 17 espécies. Cinco destas também
foram encontradas por Córdova e Pariselle (2007): A. jegui, A. amazonicus, A.
sciponophallus, N. Teinodendrum, A. diclonophallum e sete das espécies encontradas por
Córdova (2008) também ocorreram em S. rhombeus: A. jegui; A. amazonicus; A. serrasalmi;,
A. scapanus; A. sciponophallus; Notozothecium teinodendrum; Amphithecium
22
diclonophallum, demonstrando assim uma afinidade entre as espécies encontradas e
hospedeiros do gênero Serrasalmus.
Muitas espécies parasitas podem ser coletadas em locais incomuns de seus locais de
fixação. Gomes (2007) encontrou larvas de Terranova serrata (Drasche, 1884) (Nematoda) e
Caballerotrema arapaimensis Thatcher, 1980 (Trematoda), que normalmente vivem no trato
digestivo, fixadas nos arcos branquiais. Eventos como estes, são comuns em necropsias e
podem estar relacionados aos métodos de captura ou congelamento dos peixes, onde o
hospedeiro é submetido ao estresse o que pode provocar deslocamentos dos parasitos do local
de infecção/infestação e também influenciam nos aspectos quantitativos das infecções
(Willians et al., 1991; Luque e Chaves, 1999).
Clinostomum sp. que comumente é encontrada parasitando a pele de peixes causando
a doença dos pontos amarelos (Vianna et al. 2005; Carvalho et al. 2008). Neste trabalho foi
coletada no interior do arco branquial de S. rombheus, onde os hospedeiros foram
manuseados para biometria e posteriormente congelados.
A ocorrência de nematóides intestinais em peixes de água doce é amplamente
reconhecida, tendo sido registrada em diversas famílias desses hospedeiros, como
Anostomidae, Characidae, Serrasalmidae, Erythrinidae, Pimelodidae, Doradidae e Cichlidae
(Moravec, 1998).
Procamallanus (S) inopinatus é geralmente encontrado parasitando o intestino e
estômago de peixes tanto de água doce quanto salgada. É considerada a espécie mais comum
do gênero no Brasil que inclui 25 espécies de parasitos de peixes de água doce da região
Neotropical (Moreira, 1994; Moravec, 1998).
Procamallanus spp. foi encontrado parasitando peixes de diversas famílias no rio São
Francisco, na usina de Três Marias (MG). A maior prevalência ocorreu em peixes da família
Anostomidae (74,5%) (Moreira, 1994).
Vital (2008) coletou oito P. (S) inopinatus parasitando o intestino de P. nattereri do
lago Piranha, na estação seca. A prevalência foi 45%, a intensidade média de 1,0 e a
abundância média de 0,4. Nesse trabalho 67 P. (S) inopinatus foram encontrados parasitando
S. rhombeus. A prevalência foi de 60%, a intensidade média 2,48 e abundância média de
1,48.
Nesse trabalho observou-se para P. (S) inopinatus que os índices parasitários foram
maiores que os encontrados por Vital (2008) em P. nattereri. Em S. rhombeus a prevalência
foi cerca de 1,5 vezes maior, a intensidade 2,5 vezes e a abundância média quase 4 vezes. Os
dados indicam que para S. rombheus, nos lagos estudados, o ciclo de vida de P. (S)
23
inopinatus teve mais êxito de ser completado, considerando que o hospedeiro em estudo,
apresenta uma variação em seus itens alimentares durante seu crescimento (Pizzaro, 1998), o
que pode ter ocasionado maior ingestão de hospedeiros intermediários.
Na região Neotropical, as espécies de Copepoda da família Ergasilidae de água doce,
estão incluídas em oito gêneros: Ergasilus Nordmann, 1832; Acusicola Cressey, 1970;
Brasergasilus, Thatcher & Boeger, 1983, Amplexibranchius Thatcher & Paredes, 1985,
Rhinergasilus, Boeger & Thatcher, 1988; Prehendorastrus Boeger & Thatcher, 1990;
Miracetyma Malta, 1993; Pindapixara Malta, 1995 (Malta, 1993; 1995; Malta e Varella,
1998).
Para peixes da família Serrasalmidae duas espécies de Copepoda são citadas:
Miracetyma piraya Malta, 1993 parasitando Pygocentrus nattereri (Kner, 1858) provenientes
do rio Mamoré, um afluente do rio Madeira e Ergasilus yumaricus Malta, 1995 parasitando
P. nattereri, S. rhombeus e Prystobrycon eigenmanni (Norman, 1929) coletadas nos rios:
Guaporé, Mamoré, Pacaás-Novos e Ji-Paraná no Estado de Rondônia (Malta, 1993; 1996) e
apresentaram prevalência de 30,0%, intensidade média 15,0 e abundância de 5 parasitos por
hospedeiro
No presente trabalho E. yumaricus e M. piraya foram encontradas parasitando os
filamentos branquiais de S. rhombeus, sendo ambas primeiro registro em peixes de lagos de
várzea do rio Solimões. Os índices parasitários de E. yumaricus foram mais elevados que os
encontrados por Malta e Varella (1995), podendo haver uma associação do clico de vida
direto do parasito com o comportamento gregário do hospedeiro, e desta forma facilita a
propagação desta espécie parasita.
Quatro espécies de Branchiura são citadas parasitando P. nattereri na Amazônia:
Argulus multicolor Stekhoven, 1937, Dolops longicauda Heller, 1857, D. bidentata (Bouvier,
1899) e D. carvalhoi Lemos de Castro, 1949 (Malta, 1982a; 1984; 1998; Malta e Varella,
1983; 2000;).
Argulus chicomendesi foi descrito parasitando sete espécies de peixes de cinco
famílias e duas ordens: Siluriformes: Pimelodidae: Hypophtalmus edentatus (Spix, 1829) e
Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes, 1840); Characiformes: Characidae: Brycon
erythropterus (Cope, 1872); Anostomidae: Schizodon fasciatus Spix & Agassiz, 1829;
Prochilodontidae: Prochilodus nigricans (Agassiz, 1829); Serrasalmidae: C. macropomum e
P. nattereri o que indica uma baixa especificidade parasitária (Malta e Varella, 2000).
Argulus chicomendesi foi à primeira espécie de Branchiura que apresentou índices
altos de infestação em peixes criados em cativeiro na Amazônia. Em 1983 ocorreu uma
24
infestação maciça em Brycon amazonicus (Spix & Agassiz, 1829) na estação de Aquacultura
do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Estado do Amazonas. No ano de
1998 esta mesma espécie foi coletada parasitando o tambaqui (C.macropomum), em uma
estação de aquacultura no município de Itacoatiara com dois a quatro branquiúros coletados
por hospedeiro (Malta e Varella, 2000).
Nesse trabalho é feito o primeiro registro de A. chicomendesi parasitando S.
rhombeus. Ocorreu em peixes de quatro dos seis lagos estudados, onde foi observado baixos
índices de infestação: abundância média variou de 0,1 – 0,27, a intensidade média de 1 – 3,5
e a prevalência de 12,5% - 36,4. Mostrando que geralmente os índices parasitológicos são
mais baixos em peixes de ambiente natural que em peixes de ambientes confinados.
Estudos sobre a fauna de parasitos de peixes, podem gerar várias informações sobre
aspectos diversos da biologia e história natural dos hospedeiros, como hábito alimentar,
reprodução e movimentos migratórios (Margolis, 1965; Mackenzie, 1983). À medida que o
peixe cresce, ocorrem alterações no seu comportamento alimentar e reprodutivo, que podem
influenciar na sua fauna parasitária (Takemoto et al., 1996).
O tamanho do hospedeiro, considerado uma expressão de sua idade, apresenta um
conjunto de fatores tais como: migração do hospedeiro para a reprodução, que pode causar
variações no espectro alimentar decorrentes da mudança no uso do habitat; variação nos
diferentes itens alimentares do hospedeiro no decorrer do seu crescimento até a vida adulta,
que são importantes na variação do número de parasitos (Dogiel, 1961, Pavanelli et al.,
2004).
Além do tamanho do hospedeiro, o efeito do sexo do hospedeiro sobre os índices
parasitários tem sido objeto de estudo em vários grupos de vertebrados (Luque et al., 1996).
Diferenças no parasitismo de machos e fêmeas podem constituir um fator importante quando
necessidades energéticas desiguais, diferentes hábitos alimentares ou diferenças fisiológicas
ocorrem entre um e outro sexo (Poulin, 1996; González e Acuña, 2000).
No presente trabalho, tanto o tamanho do hospedeiro quanto o sexo, apresentaram
influência no número de parasitos, sendo os peixes maiores mais parasitados que peixes
menores e hospedeiros machos foram mais parasitados que fêmeas, mostrando que a
densidade dos parasitos está de acordo com a área disponível para fixação.
25
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Anderson, J.A.; Blazek, K.J.; Percival, T.J; Janovy-Jr, J. 1993. The niche of gill parasite
Dactylogyrus banghami (Monogenea: Dactylogyridae) on Notropis stramineus (Pisces:
Cyprinidae). Journal of Parasitology, 79(3): 435-437.
Amato, J.F.R; Boeger, W. A; Amato, S.B. 1991. Protocolos para laboratório: coleta e
processamento de parasitas de pescado. Imprensa Universitária, Rio de Janeiro, Brasil.
77pp.
Barthem, R.; M. Goulding. 1997. The catfish connection: ecology, migration and
conservation of Amazonian predators. Columbia University Press, New York, USA.
144pp.
Bauer, O.N. 1961. Relationships between host fishes and their parasites. In: V.A. Dogiel;
G.K. Petrushevski; Y.I. Polyanski (Eds.). Parasitology of fishes. Traduzido por Z. Kabata,
Oliver and Boyd, London. p. 84-103.
Belmont-Jegú, E. 1992. Monogenoidea (Platyhelmintes) indicadores da biogeografia
histórica de três espécies de Mylesinus (Characoidea, Serrasalmidae) na bacia
Amazônica. Dissertação de Mestrado. Fundação Universidade do Amazonas, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas. 76pp.
Braga, R.A. 1976. Ecologia e etologia de piranhas do nordeste do Brasil (Pisces-
Serrasalmus). DNOCS, Fortaleza, Brasil. 268pp.
Britski, H.A.; Sato, Y.; Rosa, A.B.S 1984. Manual de identificação de peixes da região de
Três Marias, (com chave de identificação para os peixes da Bacia do São Francisco).
3.ed., Codevasp, Brasília, Brasil. 115pp.
Bush, A. O.; Holmes, J. C., 1986, Intestinal helminthes of lesser scaup ducks: an interactive
community. Canadian Journal Zoology., 64: 142-152.
Bush, A.O; Lafferty, K.D; Lotz, J.M; Shostak, A.W. 1997. Parasitology meets ecology on its
own terms: Margolis et al. 1982. Revisited. Journal of Parasitology, 83(4): 575-583.
Campbel, R.A.R.L. Haedrich; Munroe, T.A. 1980. Parasitism and ecological relationship
among deep-sea benthic fishes. Marine Biology, 57:67-75.
Carvalho, A.D.; Tavares, L.E.R; Luque, J.L. 2008. Metacercárias tipo Neascus em
Geophagus brasiliensis (Perciformes: Cichlidae) do rio do Peixe, Juiz de Fora, Brasil.
Acta Scientiarum Biological Sciences, 30(3): 315-320.
Córdova, L. M. C. 2008. Dactylogyridae (Platyhelminthes; Monogenoidea) de Serrasalmus
maculatus e S. spilopleura (Characiformes, Serrasalminae) na Bacia Amazônica, Sub-
26
bacias Mamoré e Iténez da Bolívia. Dissertação de mestrado, Universidade Federal do
Paraná, Curitiba – PR. 73pp.
Córdova, L. Pariselle, A. 2007. Monogenoidea en Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766)
de la Cuenca Amazónica Boliviana Monogenoidea of Serrasalmus rhombeus (Linnaeus,
1766) from the Bolivian Amazon Basin. Revista Peruana de Biologia, 14(1): 11-16.
Dogiel, V.A. 1961 Ecology of the parasites of freshwater fishes. In: Dogiel, V.A.;
Petrushevski, G.K.; Polyanski, Y.I. (Eds.). Parasitology of fishes. Leningrad: University
Press, Rússia. p. 1-47.
Eiras, J.C. 1994. Elementos de ictioparasitologia.Fundação Engenheiro Antônio de Almeida,
Porto, Portugal. 339pp.
Fischer, C; Malta, J.C.O.; Varella, A.M.B. 2003. Os parasitas do tambaqui, Colossoma
macropomum (Cuvier, 1818) (Characiformes: Characidae) do médio rio Solimões (AM) e do
baixo rio Amazonas (PA) e seu potencial como indicadores biológicos. Acta Amazonica,
33(4): 651-662.
Gomes, A.L. 2007. Estrutura e diversidade da fauna de parasitas do pirarucu Arapaima
gigas (Schinz, 1822) em uma área de várzea da Amazônia. Tese de doutorado, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas. 75pp.
González, M.T.; Acuña, E. 2000. Influence of host size and sex on the endohelminthes
infracommunities of the red rockfish Sebastes capensis of northern Chile. Journal of
Parasitology, 86(4): 854-857.
Goulding, M. 1980. The fishes and the forest: exploration in Amazonian natural history.
University of California Press, Berkeley. 280pp.
Jegú, M; Santos. G.M. 1998. Lê genre Serrasalmus (Pisces: Serrasalmidae) dans lê bas
Tocantins (Brésil, Pará), avec a description dúne espécie nouvelle, S. gerye, da bassin
Araguaia-Tocantins. Revista Hydrobiologia Tropical, 21(3): 239-274.
Junk, W.J.; Bayley, P.B.; Sparks, R.E.1989. The flood pulse concept in river-floodplain
systems. Canadian special publications of fisheries and aquatic sciences. 106: 110-127.
Khalil, L.F.; Jones, A.; Bray, R.A. 1984. Keys to the cestode parasites of vertebrates. Cab
International, Cambridge, UK. 751pp.
Kohn, A.; Cohen, S.C. 1998. South American Monogenea – list of species, hosts and
geographical distribution. International Journal for Parasitology, 28: 1517–1554.
Kohn, A.; Paiva, M.P. 2000. Fishes parasitized by Monogenea in South America. In:
Salgado-Maldonado, G.; A.N. Garcia-Aldrete and V.M. Vidal – Martinez (Eds.)
27
Metazoan parasites in the neotropics: a systematic and ecological perspective. Instituto
de Biologia, UNAM, México. p.25–60.
Kritsky, D.C.; Boeger, W.A.; Van Every, L.R. 1992. Neotropical Monogenoidea. 17.
Anacanthorus Mizelle and Price, 1965 (Dactylogyridae, Anacanthorinae) from
Characoid fishes of the Central Amazon. Journal of the Helminthological Society of
Washington, 59(1): 25-51.
Kritsky, D.C.; Boeger, W.A.; Jegú, M. 1997a. Neotropical Monogenoidea. 29.
Ancyrocephalinae (Dactylogyridae) of piranha and their relatives (Teleostei,
Serrasalmidae) from Brazil: Species of Amphithecium Boeger and Kritsky, 1988,
Heterothecium gen. n. and Pithanothecium gen. n. Journal of the Helminthological
Society of Washington, 64(1): 25-54.
Kritsky, D.C.; Boeger, W.A.; Jegú, M. 1997b. Neotropical Monogenoidea. 30.
Ancyrocephalinae (Dactylogyridae) of piranha and their relatives (Teleostei,
Serrasalmidae) from Brazil: Species of Calpidothecium gen. n., Calpidothecioides gen.
n., Odothecium gen. n., and Notothecioides gen. n Journal of the Helminthological
Society of Washington, 64(2): 208-218.
Kritsky, D.C.; Boeger, W.A.; Jegú, M. 1998. Neotropical Monogenoidea. 31.
Ancyrocephalinae (Dactylogyridae) of piranha and their relatives (Teleostei,
Serrasalmidae) from Brazil: Species of Notozothecium Boeger e Kritsky, 1988, and
Enallothecium gen. n. Journal of the Helminthological Society of Washington, 65(1): 31-
49.
Lowe-McConnell, R.H. 1999. Estudos ecológicos em comunidade de peixes tropicais.
EDUSP, São Paulo, Brasil. 524pp.
Luque, J.L.; Amato, J.F.R.; Takemoto, R.M. 1996. Comparative analysis of the communities
of metazoan parasites of Orthopristis ruber and Haemulon steindachneri (Osteichthyes:
Haemulidae) from the southeastern Brazilian littoral: I. Structure and influence of the size
and sex of hosts. Brazilian Journal of Biology, 56(2): 279-292.
Luque, J.L; Chaves, N.D. 1999. Ecologia da comunidade de metazoários parasitos da
anchova Pomatomus saltator (Linnaeus) (Osteichthyes: Pomatomidae) do litoral do
Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 16(3): 711-723.
Mackenzie, K. 1983. Parasites as biological tags in fish populations study. Advances in
Applied Biology, 7: 251-331.
28
Malta, J.C.O. 1982a. Os argulídeos (Crustacea: Branchiura) da Amazônia Brasileira. Aspectos
da ecologia de Dolops discoidalis Bouvier, 1899 e D. bidentata Bouvier,1899. Acta
Amazonica, 12(3): 521-528.
Malta, J.C.O. 1982b. Os argulídeos (Crustacea: Branchiura) da Amazônia Brasileira, 2.
Aspectos da ecologia de Dolops geayi Bouvier, 1897 e Argulus juparanaensis Castro,
1950. Acta Amazonica, 12(4): 701-705.
Malta, J.C.O. 1983. Os argulídeos (Crustacea: Branchiura) da Amazônia brasileira, 4.
Aspectos da ecologia de Argulus multicolor, Stekhoven 1937 e A. pestifer Ringuelet
1948. Acta Amazonica, 13(3-4): 489-496.
Malta, J.C.O. 1984. Os peixes de um lago de várzea da Amazônia Central (lago Janauacá, rio
Solimões) e suas relações com os crustáceos ectoparasitas (Branchiura: Argulidae). Acta
Amazonica, 14(3-4): 355-372.
Malta, J.C.O. 1993. Miracetyma etimaruya gen. et sp. n. (Copepoda: Poecilostomatoida:
Ergasilidae) from freshwater fishes of the Brazilian Amazon. Acta Amazonica, 23(1): 49-
57.
Malta, J.C.O. 1995. Pindapixara tarira gen. et sp. n. (Copepoda: Ergasilidae) das brânquias
de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (Characiformes: Erythrinidae) da Amazônia
brasileira. Acta Amazonica, 24(1/2): 135-144.
Malta, J.C.O. 1998. Maxillopoda - Branchiura. In: Yong, P.(Ed.). Catalogue of Crustacea of
Brasil. Museu Nacional, Rio de Janeiro. 67 - 74.
Malta, J. C. O. ; Varella, A. M. B. 2009. Os crustáceos branquiúros parasitas de peixes
(Argulidae: Maxillopoda). In: Fonseca, C.; Magalhães, C.; Rafael, J. A.; Franklin, E.
(Eds.). A fauna de artrópodes da reserva florestal Ducke. 1 ed. Manaus, Amazonas,
Brasil.17-20.
Malta, J.C.O; Varella, A. 1983. Os argulídeos (Crustacea: Branchiura) da Amazônia
brasileira, 3. Aspectos da ecologia de Dolops striata Bouvier, 1899 e D. carvalhoi Castro,
1949. Acta Amazonica, 13(2): 299-306.
Malta J.C.O.; Varella A.M. 1995. Ergasilus yumaricus sp. n. (Copepoda: Ergasilidae) das
brânquias de Pygocentrus nattereri (Kner, 1860), Serrasalmus rhombeus (Linnaeus,
1819) e Prystobrycon eingenmanni (Norman, 1929) (Characiformes: Serrasalmidae) da
Amazônia brasileira. Acta Amazonica, 25: 93-100.
Malta J.C.O. & Varella A.M. (1996) Ergasilus turucuyus sp. n. (Copepoda: Ergasilidae) das
brânquias de Acestrorhynchus falcatus (Bloch, 1794) e A. falcirostris (Cuvier, 1819)
(Characiformes: Characidae) da Amazônia brasileira. Acta Amazonica, 26: 69–76.
29
Malta, J.C.O.; Varella, A. 1998. Maxillopoda - Copepoda - Poecilostomatoida. In: Yong,
P.(Ed.). Catalogue of Crustacea of Brasil. Museu Nacional, Rio de Janeiro. p. 241-249.
Malta, J.C.O.; Varella, A. 2000. Argulus chicomendesi sp. n. (Crustacea: Argulidae) parasitas
de peixe da Amazônia. Acta Amazonica, 30(1): 481-498.
Margolis, L. 1965. Parasites as an auxiliary source of information about the biology of pacific
salmons (Genus Oncorhynchus). Journal of Fish Researches Canada, 22(6): 1387-1395.
Moravec, F. 1998. Parasitic nematodes of freshwater fishes of Neotropical region..
Academia, Praha, Czech Republic. 464pp.
Moreira, N.I.B. 1994. Spirocamallanus inopinatus (Travassos, Artigas & Pereira, 1928) e
Spirocamallanus saofranciscencis sp.n. (Nematoda, Camallanidae) em peixes da Represa
de Três Marias. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia. 46 (5): 485-500.
Northcote, T.G.; Northcote, R.G.; Arcifa, M.S. 1986. Differential cropping of the caudal fin
lobes of prey fishes by the piranha, Serrasalmus spilopleura Kner. Hydrobiologia,
141(3): 199-205.
Osborne, P.L. 2000. Rivers, floodplains and estuaries: the flood-pulse and river continuum
concepts. In: Osborne, P. L. (Ed.). Tropical ecosystems and ecological concepts.
Cambridge University Press. Cambridge, United Kingdom. 464pp.
Pavanelli, G.C.; Machado, M.H.; Takemoto, RM.; Guidelli, GM.; Lizama, M.A.P. 2004.
Helminth fauna of the fishes: diversity and ecological aspects. In: Thomaz, S.M. et al
(Ed.). The upper Paraná River and its floodplain: physical aspects, ecology and
conservation. Leiden: Backhuys Publishers. 309-329.
Pizarro, M.C.D.A. 1998. Dieta e reprodução da piranha-preta (Serrasalmus rhombeus,
Linnaeus, 1766) na represa hidrelétrica de Balbina – AM, Brasil. Dissertação de
Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus – AM. 67pp.
Pompeu, P.S. 1999. Dieta da pirambeba Serrasalmus brandtii Reinhardt (Teleostei,
Characidae) em quatro lagoas marginais do rio São Francisco, Brasil. Revista Brasileira
de Zoologia, 16(2): 19-26.
Pompeu, P.S.; Godinho, H.P. 2003. Dieta e estrutura das comunidades de peixes de três
lagoas marginais do médio São Francisco. In: Godinho, H.P.; Godinho, A.L. (Eds.).
Águas, peixes e pescadores do São Francisco das Minas Gerais. Belo Horizonte: PUC
Minas. p. 183-194.
Poulin, R. 1996. Sexual inequalities in helminthes infections: a cost of being a male.
American Naturalist, 147(3): 287- 295.
30
Prance, G.T. 1979 Notes on the vegetation of Amazônia III. The terminology of Amazonian
forest types subject to inundation. Brittonia, 31(1): 26-38.
Ramalho, E. E.; Macedo, J.; Vieira, T. M.; Valsecchi, J.; Calvimontes, J.; Marmontel, M.;
Queiroz, H. L. 2009. Ciclo hidrológico nos ambientes de várzea da Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Mamirauá – Médio rio Solimões, período de 1990 A 2008.
Uakari, 5(1): 61-87.
Rego, A.A.; Pavanelli, G. 1999. Cestodes in South American freshwater fishes. Keys to
genera and brief description of species. Revista Brasileira de Zoologia, 16(2): 299-367.
Reis, R.E.; Kullander, S.O.; Ferrari C.J. 2003. Check list of the freshwater fishes of South and
Central America. EDPUCRS, Porto Alegre, Brasil. 742pp.
Santos, G.; Ferreira, E.; Zuanon, J. 2006. Peixes comerciais de Manaus. Ibama, Manaus,
Brasil. 144pp.
Sazima, I.; Machado, F.A. 1990. Underwater observation of piranhas in western Brazil.
Environmental Biology of Fishes, 28(1-4): 17-31.
Sazima, I.; Pombal Junior, J.P. 1988. Mutilação de nadadeiras em acarás Geophagus
brasiliensis por piranhas Serrasalmus spilopleura. Revista Brasileira de Biologia, 48(3):
477-483.
Serra-Freire, N.M. 2002. Planejamento e análise de pesquisas parasitológicas. Universidade
Federal Fluminense, Niterói, Brasil. 199pp.
Sioli, H. 1991. Amazônia: fundamentos da ecologia da maior região de florestas tropicais.
Editora Vozes, Petrópolis, Brasil. 72pp.
Schmidt, G.D.; Hugghins, E.J. 1973. Acanthocephala of South American fishes. Part 1.
Eoacanthocephala. The Journal of Parasitology, 59(5): 829-835.
Takemoto, R.M., Amato, J.F.R.; Luque, J.L. 1996. Comparative analysis of the metazoan
parasite communities of leatherjackets, Oligoplites palometa, O. saurus, and O. saliens
(Osteichthyes: Carangidae) from Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira
de Biologia, 56(4): 639-650.
Tanaka, L. K. 2000. Aspectos ecológicos dos parasitos de Serrasalmus marginatus
Valenciennes, 1847 e Serrasalmus spilopleura Kner, 1860 (Characiformes,
Serrasalmidae) do rio Baía, planície de inundação do alto rio Paraná, Dissertação de
Mestrado, Universidade Estadual de Maringá, Maringá. 32pp.
Thatcher, V.E. 1993. Trematódeos Neotropicais. INPA. Manaus, Brasil. 553pp.
Thatcher, V.E. 2006. Amazon Fish Parasites, 2ª Ed., Pensoft Publishers. Sofia, Bulgária.
508pp.
31
Varella, A.M.B. 1992. Copépodos (Crustacea) parasitas das fossas nasais de peixes,
coletados na região de Rondônia, Brasil. Tese de doutorado, Instituto de biociências do
campus de rio claro, Universidade estadual paulista ”Julio de Mesquita Filho”. 105pp.
Vari, R.P.; Malabarba, L.R. 1998. Neotropical ichthyology: an overview. Pages 1–11 in
Malabarba, L.R.; Reis, R.E.; Vari, R.P.; Lucena, Z.M.S.; Lucena, C.A.S. (Eds).
Phylogeny and classification of Neotropical fishes. EDIPUCRS, Porto Alegre, Brazil p.
1-11
Vianna, R.T; Pereira. J.J; Brandão. 2005. D.A Clinostomum complanatum (Digenea,
Clinostomidae) Density in Rhamdia quelen (Siluriformes, Pimelodidae) from South
Brazil. Brazilian Archives of Biology and Technology, 48(4): 635-642.
Vital, J.F. 2008. Diversidade de parasitas de Pygocentrus nattereri (Kner, 1858)
(Characiformes: Characidae) durante o ciclo hidrológico em um lago de várzea e seu
potencial como indicadora da qualidade ambiental. Dissertação de mestrado, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia. Manaus, Amazonas. 51pp.
Yamaguti, S. 1963a. Systema helminthum vol. IV Monogenea and Aspidocotylea. Interscience
Publishers, New York, USA. 699pp.
Yamaguti, S. 1963b. Parasitic Copepoda and Branchiura of fishes. Interscience Publishers,
New York, USA. 1104pp.
Williams, E.H.; L. Bunkley-Williams; M.J. Dowgiallo;Dyer, W.G. 1991. Influence of
collection methods on the occurrence of alimentary canal helminthes parasites in fish.
Journal Parasitology. 77: 1019-1022.
Zar, J.H. 1996. Biostatistical Analysis. 3ed. Englewood Cliffs, New Jersey, USA. 717pp.