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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM GENÉTICA, CONSERVAÇÃO E
BIOLOGIA EVOLUTIVA.
DEYLA PAULA DE OLIVEIRA
Manaus - Amazonas
Maio de 2015
DISTRIBUIÇÃO E DIVERSIDADE FILOGENÉTICA DE LAGARTOS DA
AMAZÔNIA BRASILEIRA
ii
DEYLA PAULA DE OLIVEIRA
ORIENTADOR: Ph.D Tomas Hrbek
Tese apresentada ao Programa de Pós - graduação
em Genética, Conservação e Biologia Evolutiva
do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia,
como parte dos requisitos para a obtenção do
título de Doutor em Genética, Conservação e
Biologia Evolutiva.
Manaus - Amazonas
Maio de 2015
DISTRIBUIÇÃO E DIVERSIDADE FILOGENÉTICA DE LAGARTOS DA
AMAZÔNIA BRASILEIRA
iii
FICHA CATALOGRÁFICA
(Catalogação realizada pela Biblioteca do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia -
INPA)
O48 Oliveira, Deyla Paula de
Distribuição e diversidade filogenética de lagartos da Amazônia
brasileira / Deyla Paula de Oliveira. --- Manaus: [s.n.], 2015.
230 p. : il.
Tese (Doutorado) --- INPA, Manaus, 2015.
Orientador: Tomas Hrbek.
Área de concentração : Genética, Conservação e Biologia
Evolutiva.
1. Lagartos. 2. Filogenética. I. Título.
CDD 597.95
1. Comunidade-Filogenética. 2. Diversidade genética. 3. Lagartos Amazônicos. I. Título
SINOPSE
Foram inventariadas seis áreas na Amazônia brasileira e quantificado a estrutura
filogenética dessas seis comunidades inventariadas; analisado as divergências genéticas
das espécies de lagartos de 22 localidades por meio do DNA barcode (gene CO1) e
inferido as divergências genéticas das espécies Plica plica e Plica umbra com os genes
mitocondriais CO1, 16S rRNA e um gene nuclear (PRLR). Os resultados obtidos
permitiram entender a distribuição e a diversidade filogenética de 54 espécies de
lagartos da Amazônia brasileira e contribuiram para o conhecimento da biodiversidade
do grupo foco do estudo
Palavras-chave: Amazônia, Diversidade filogenética, Lagartos
iv
Dedico este trabalho...
Ao meu pai, Raimundo Mendes de Oliveira e
minha mãe Leila Maria Oliveira Mendes. Essa
tese não seria possível sem toda a educação,
caráter e persistência proporcionada por vocês!
À minha pequena cidade natal, Alvorada-
Tocantins.
À Amazônia e sua rica biodiversidade.
v
Meus agradecimentos...
É exatamente disso que a vida é feita, de momentos, momentos que temos que
passar, sendo bons ou ruins, para o nosso próprio aprendizado, nunca esquecendo o mais
importante: nada nessa vida é por acaso, absolutamente nada. Por isso, temos que nos
preocupar em fazer a nossa parte da melhor forma possível. A vida nem sempre segue a
nossa vontade, mas ela é perfeita naquilo que tem que ser (Chico Xavier).
O doutorado não foi uma etapa fácil, agradável em alguns momentos, porém muito
proveitosa e uma fase de muito aprendizado e principalmente de muito crescimento
pessoal.
Esse sonho não teria se tornado realidade sem a ajuda de algumas pessoas, por isso
gostaria de agradecer em especial...
Primeiramente ao nosso criador, Deus;
Aos meus pais Raimundo e Leila, irmãos Ana Paula e Douglas e minha querida
sobrinha Raíssa. Minha família é meu porto seguro. Indiretamente essa conquista também
é deles;
A todos os meus professores (do ensino fundamental ao doutorado) pela bagagem
de conhecimento que me foi repassado. Gostaria de agradecer especialmente a professora
Maria do Socorro Souza por ter me mostrado o fascinante mundo dos livros e da literatura,
minha segunda paixão. De coração, muito obrigada. Considero todos vocês guerreiros, pois
ser professor no Brasil não é uma tarefa fácil e vocês brilhantemente excercem essa linda
profissão que é a docência;
Aos meus dois primeiros pais na pesquisa, Ricardo José Gunski, pela oportunidade
da monitoria na disciplina Biologia Molecular na graduação e Waldesse Piragé de Oliveira
Júnior pelos primeiros ensinamentos e encaminhamentos nesse fascinamente mundo da
Genética Molecular Animal;
Ao orientador Tomas Hrbek, pela orientação, pelos ensinamentos/sugestões,
perfeccionismo e pela confiança em mim depositada nesses sete anos de trabalho em
conjunto. Muito obrigada!
À Izeni Pires Farias, pelas imensas oportunidades, pelos direcionamentos em
muitos momentos e pelos “puxões de orelha”;
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) e aos professores do
Programa de Pós-graduação em Genética, Conservação e Biologia Evolutiva (GCBEv),
vi
pela oportunidade desse aperfeiçoamento;
Aos colegas do laboratório de Evolução e Genética Animal (LEGAL), pela ajuda e
pelos momentos de convivência no dia-a-dia do laboratório;
Ao técnico do LEGAL Adriano Cantuária pela ajuda com as extrações dos DNAs;
À Maria da Conceição Freitas dos Santos (Concy) pela atenção, ajuda, amizade e
pela oportunidade em acompanhá-la no Estágio Docência na Universidade do Estado do
Amazonas (UEA);
Aos vários amigos que fiz em Manaus pelas alegrias e tristezas compartilhadas, em
especial ao meu grande amigo e porto seguro aqui em Manaus, Edson Júnior do Carmo (o
“ negão de tirar o chapéu ”). Meu amigo querido que levarei para sempre em meu coração;
Aos amigos que carinhosamente dispuseram um tempinho e fizeram as correções
no plano, resumos, manuscritos e na versão inicial da tese: Carlos Faresin (Cacá), Cleuton
Miranda, Fábio Muniz (Fabinho), Fabíola da Costa Rodrigues (FCR), João Paulo Barreira
de Sousa Segundo, Joiciane Farias (Joice), Julio do Vale, Maria Doris Escobar Lizarazo,
Patrik Ferreira Viana (meu primo), Sérgio Marques (Bogão) e Vinicius Carvalho;
Aos amigos que me ajudaram com alguma das análises, gráficos e mapas, Ana
Paula Costa de Carvalho (Aninha), Elivânia dos Santos Reis (Vaninha), Elciomar Oliveira,
Emanuell Duarte Ribeiro, Fabricio Baccaro, Jessica Motta de Sousa, Juan Miguel Ruiz
Ovalle;
Aos amigos e colegas que fiz nos cursos de inglês e espanhol, nas academias, nos
supermecados, bares, shoppings, pontos de ônibus, etc. Com vocês eu pude aprender um
pouco mais sobre a cultura local e vocês também me proporcionaram que eu saísse um
pouco desse mundo científico e não “pirasse” por completo;
Aos amigos Fabiano Waldez, Patrik Ferreira Viana, Priscila Azarak, Sérgio
Marques (Bogão), Vinicius Carvalho, por ceder tecidos de lagartos de várias localidades da
Amazônia brasileira;
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) (n°
proc. 12002011) pela concessão da bolsa de doutorado;
Ao projeto de pesquisa Sisbiota/Rede - BioPHAM pela oportunidade da coleta das
amostras de lagartos em seis localidades da Amazônia brasileira;
Ao CNPq (n° proc. 563348/2010) e FAPEAM (021/2011 - Universal Amazonas
pelo financiamento do projeto de pesquisa.
vii
Certeza
De tudo, ficaram três coisas:
a certeza de que estava sempre começando,
a certeza de que era preciso continuar e a
certeza de que seria interrompido antes de
terminar.
Fazer da interrupção um caminho novo,
da queda um passo de dança,
do medo uma escada,
do sonho uma ponte,
da procura um encontro...”
“das dificuldades, um desafio”
Fernando Sabino
Cada fracasso ensina ao homem algo que
ele precisava aprender....
Charles Dickens
Era uma menina do interior que sonhava
alto, sonhava crescer, aprender sempre e
sempre e que desde criança se interessava
pelos animais e achava o máximo a
pesquisa científica... (D.P.O).
viii
RESUMO
Métodos para quantificar o esforço amostral, estimar as relações filogenéticas e as
divergências genéticas das espécies têm permitindo entender os processos evolutivos e
históricos envolvidos na estruturação das comunidades e na diferenciação entre as
espécies. Focando em lagartos, esta tese teve como objetivo investigar os seguintes temas:
(1) a quantificação do esforço amostral das coletas realizadas em seis localidades da
Amazônia brasileira; (2) inferir a estrutura filogenética dessas seis comunidades de
lagartos usando dados gerados a partir do DNA barcode (gene mitocondrial COI); (3) gerar
dados de distâncias genéticas dentro e entre as espécies de lagartos de 22 localidades da
Amazônia brasileira por meio de DNA barcode e (4) avaliar a divergência genética para
taxa chaves (Plica plica e P. umbra) a partir do DNA barcode, 16S rRNA, e do marcador
nuclear PRLR. A tese está organizada em cinco capítulos experimentais, bem como uma
introdução geral. Capítulos 1 a 5 são organizadas sob a forma de artigos científicos. No
capítulo I foi quantificado o esforço de amostragem de lagartos inventariados em um único
local e posteriormente no capítulo II em seis locais na Amazônia brasileira. No Capítulo III
foram utilizadas amostras de DNA de espécies de lagartos nas seis áreas inventariadas na
Amazônia brasileira para avaliar a estrutura filogenética das comunidades com base numa
árvore gerada com o marcador mitocondrial CO1. No Capítulo IV, um banco de dados
CO1 para 54 espécies de lagartos de 22 locais na Amazônia brasileira foi estabelecida. No
Capítulo V, inferiu-se a diversidade intra e interespecífica de duas espécies de lagartos
Plica (Plica plica e Plica umbra) com o uso dos marcadores mitocondriais CO1, 16S
rRNA e um gene nuclear (receptor de prolactina - PRLR). A riqueza das espécies
inventariadas nas seis localidades foi similar ao encontrado em outros inventários
realizados em áreas da bacia Amazônica. A amostragem foi representativa da riqueza de
espécies esperada para cada área inventariada, com o encontro de espécies comuns, com
ampla distribuição pela bacia Amazônica e espécies com distribuição mais restrita a certas
áreas e ambientes. O DNA barcode permitiu conhecer a distribuição da diversidade
genética de 54 espécies de lagartos amazônicos. Encontrada alta divergência
intraespecífica e delimitação em mais do que uma entidade evolutiva em 34 espécies.
Sendo assim, pressume-se que a diversidade das espécies de lagartos encontra-se
subestimada. Plica plica e Plica umbra compreendem mais do que uma entidade evolutiva
distinta estruturada através da paisagem amazônica e as linhagens encontradas para ambas
ix
as espécies são em grande parte concordantes com a formação hipotética das áreas de
endemismo propostas para a Amazônia brasileira.
Palavras-chaves: Amazônia, diversidade genética, DNA mitocondrial e nuclear, estrutura
filogenética, lagartos.
x
ABSTRACT
Methods to quantify sampling effort and estimate phylogenetic relationships and genetic
divergences of species have allowed a better understanding of the evolutionary and
historical processes involved in community structuring and differentiation between species.
Focussing on lizards, this thesis aims to investigate these themes by: (1) quantifying
sampling effort of collections made across six locations in the Brazilian Amazon; (2)
inferring the phylogenetic structure these six communities of lizards using data generated
from the DNA barcodes (mitochondrial gene COI); (3) generating genetic distances within
and between lizard species at 22 locations in the Brazilian Amazon through DNA
barcoding; and (4) assessing genetic divergences for key taxa (Plica plica and P. umbra)
from DNA barcodes, 16S rRNA, and the nuclear PRLR marker. The thesis is organized
into five experimental chapters, as well as a general introduction. Chapters one to five are
organized in the form of scientific articles. In Chapter I, we quantified the sampling efforts
of inventoried lizards in one location , and subsequently in II, at six locations in the
Brazilian Amazon. In Chapter III, we used DNA samples of species of lizards in the six
scheduled areas of the Brazilian Amazon to assess the phylogenetic structure of the
communities with based on a tree generated with the mitochondrial marker CO1. In
Chapter IV an CO1 database for 54 species of lizards of 22 locations in the Brazilian
Amazon has been established. In Chapter V, it was inferred intra- and interspecific
diversity of two species of Plica lizards (Plica plica and Plica umbra) with the use of
mitochondrial markers CO1, 16S rRNA and a nuclear gene (prolactin receptor - PRLR).
Our results offer an overview of the lizards of the Brazilian Amazon and contributes to an
increased knowledge of the group in terms of their genetic and spatial diversity. The
richness of species inventoried in the six locations was similar to that found in other
inventoried conducted in areas of the Amazon basin. The sample was representative of the
richness of expected species inventoried for each area, with the encounter of common
species, widely distributed by the Amazon basin and species with more restricted
distribution to certain areas and environments. The DNA barcode allowed to know the
distribution of the genetic diversity of 54 species of Amazonian lizards. Found intraspecific
divergence and high definition of more than one entity 34 evolutionary species. Thus, it
assumes that the diversity of lizards is underestimated. Plica plica and Plica umbra
comprise more than a distinct evolutionary entity structured through the Amazonian
xi
landscape and the lineages found for both species are largely consistent with the
hypothetical formation of areas of endemism proposals for the Brazilian Amazon.
Key words: Amazon, genetic diversity, Mitochondrial and nuclear DNA, phylogenetic
structure, lizards.
xii
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO GERAL...............................................................................................17
1.1. Diversidade de lagartos.................................................................................................17
1.2. Padrões de diversificação dos vertebrados na Amazônia..............................................20
1.3. Entendimento dos padrões da biodiversidade...............................................................17
1.4. Marcadores moleculares como ferramenta para o conhecimento dos padrões e
diversidade genética das espécies.........................................................................................22
2. OBJETIVOS...................................................................................................................28
3. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.........................................................................29
CAPÍTULO I - ARTIGO I.................................................................................................42
CAPÍTULO II - ARTIGO II.............................................................................................64
CAPÍTULO III - ARTIGO III..........................................................................................99
CAPÍTULO IV - ARTIGO IV.........................................................................................125
CAPÍTULO V - ARTIGO V............................................................................................186
3. CONCLUSÃO GERAL...............................................................................................222
ANEXO I...........................................................................................................................223
xiii
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I
Tabela 1. Espécies de lagartos registradas na área de estudo e comparação da fauna de
lagartos do rio Jatapú com sete áreas da Amazônia brasileira, localizada no Escudo
Cristalino das Guiana...........................................................................................................56
CAPÍTULO II
Tabela 1. Espécies de lagartos registradas nas seis áreas invetariadas................................91
Tabela 2. Valores calculados dos estimadores de riqueza Jacknife2, Chao 2 e ICE, com
base nas amostragens feitas nas seis comunidades..............................................................98
CAPÍTULO III
Tabela 1. Nome e referência das seqüencias dos primers usados na amplificação e
sequenciamento utilizados no presente estudo...................................................................119
Tabela 2. Espécimes de lagartos analisados no estudo......................................................120
Tabela 3. Valores da diversidade filogenética de Faith’s (PD) e da riqueza de espécies
(RE) para as seis comunidades analisadas.........................................................................108
Tabela 4. Valores observados de MPD nas seis comunidades de lagartos analisadas......109
Tabela 5. Valores observados de MNTD nas seis comunidades de lagartos analisadas...110
CAPÍTULO IV
Tabela 1. Espécimes de lagartos analisados no estudo......................................................146
Tabela 2. Espécies de lagartos registradas nas 22 áreas de coleta. ...................................167
Tabela 3. Nome e referência das sequências dos primers usados na amplificação e
sequenciamento utilizados no presente estudo...................................................................172
Tabela 4. Porcentagem média da distância intraespecífica (K2P) para todos os táxons de
lagartos representados por mais de um espécime...............................................................173
Tabela 5. Porcentagem média da distância interespecífica (K2P) entre os genêros de
lagartos amazônicos representados por mais que uma espécie..........................................174
Tabela 6. Número das linhagens biológicas encontradas para cada espécie.......................176
CAPÍTULO V
Tabela 1. As amostras de Plica plica e Plica umbra analisadas neste
estudo.................................................................................................................................211
Tabela 2. Localização das áreas de endemismo da Amazônia mostradas na Figura 1......215
Tabela 3. Nome, sequências e referências dos primers mitocondriais utilizados na
xiv
amplificação e sequenciamento do presente estudo...........................................................216
xv
LISTA DE FIGURAS
INTRODUÇÃO GERAL
Figura 1. Áreas de endemismo baseada na distribuição de aves em áreas da Amazônia
brasileira...............................................................................................................................19
Figura 2: Esquema do genoma mitocondrial.......................................................................24
CAPÍTULO I
Figura 1. Algumas das localidades do Escudo das Guianas citado no texto.......................46
Figura 2. Algumas das espécies de lagartos da área central do rio Jatapú..........................57
Figura 3. Amostragem baseado na curva de rarefação das espécies de lagartos coletados na
região central do rio Jatapú..................................................................................................58
CAPÍTULO II
Figura 1. Mapa das seis áreas inventariadas.......................................................................69
Figura 2. Fotos dos espécimens representativos das seis áreas inventariadas....................95
Figura 3. Amostragem baseado na curva de rarefação das espécies de lagartos coletadas
nas seis áreas inventariadas no presente estudo...................................................................84
CAPÍTULO III
Figura 1. Mapa da bacia Amazônica brasileira, mostrando a localização das seis áreas
utilizadas para avaliar a estrutura filogenética das assembléias de lagartos......................104
Figura 2. Correlação entre a diversidade filogenética de Faith’s (PD) e da riqueza de
espécies para as seis comunidades analisadas....................................................................109
Figura 3. Dendrograma da diversidade β filogenética (Comdist) das seis comunidades de
lagartos com base no valor MPD.......................................................................................110
Figura 4. Dendrograma da diversidade β filogenética (Comdistnt) das seis comunidades de
lagartos com base no valor MNPD....................................................................................111
CAPÍTULO IV
Figura 1. Mapa das áreas de amostragem dos lagartos coletados no estudo.....................177
Figura 2. Árvore de máxima verossimilhança a partir das sequências de CO1 mostrando os
clados das espécies de lagartos analisadas no estudo.........................................................179
CAPÍTULO V
Figura 1. Amostragem de Plica plica e Plica umbra ao longo da bacia Amazônica........191
Figura2. Fotografias de lagartos Plica plica de três localidades da Amazônia
brasileira.............................................................................................................................218
xvi
Figura3.Fotografias de lagartos Plica umbra de várias localidades da Amazônia
brasileira.............................................................................................................................219
Figura 4. Árvore de máxima verossimilhança a partir das sequências de CO1 mostrando os
clados das espécies de Plica analisadas no estudo.............................................................221
17
1. INTRODUÇÃO GERAL
1.1. Diversidade de lagartos
Lagartos são um grupo parafilético de répteis que juntamente com as serpentes e
as anfisbenas, compõem o clado Squamata (Camargo et al., 2010). A maior diversidade
do clado concentra-se no grupo dos lagartos, com 5.987 espécies, distribuídas em 28
famílias (Uetz e Hošek, 2014). Townsend et al. (2011), em uma recente revisão
filogenética, propuseram separar as famílias parafiléticas Polychrotidae para o gênero
Polychrus e Dactyloidae para o gênero Anolis. Outras mudanças taxonômicas foram
propostas para o grupo de lagartos nos últimos anos, estabelecendo assim, novas
famílias (Dactyloidae) (Nicholson et al., 2012), novos gêneros (Chatogekko) (Gamble et
al., 2011), (Ameivula, Aurevela, Contomastix e Modopheros) (Harvey et al., 2012) e
novas espécies (Plica caribeana, Plica kathleenae, Plica medemi e Plica rayi) (Murphy
e Jowers, 2013).
Atualmente no Brasil são registradas 248 espécies de lagartos, distribuídas em
14 gêneros e 12 famílias, sendo a família Gymnophtalmidae a mais diversificada, com
87 espécies válidas (Bérnils e Costa, 2012). Para a Amazônia brasileira,
aproximadamente 100 espécies são encontradas (Ávila-Pires, 1995, 2007), variando de
12 a 40 espécies por inventários realizados em diferentes localidades (Cunha et al.,
1985; Nascimento et al., 1987; Zimmerman e Rodrigues, 1990; Martins, 1991; Vitt et
al., 2008; Ávila-Pires et al., 2009; 2010; França e Venâncio, 2010; Ilha e Dixo, 2010;
Mendes-Pinto e Souza, 2011; Waldez et al., 2013). Provavelmente a biodiversidade de
lagartos na Amazônia brasileira esteja sendo subestimada e espera-se que o número de
espécies encontradas nesse bioma aumente à medida que as lacunas de amostragem
forem preenchidas (Ávila-Pires et al., 1995; 2007). Geurgas e Rodrigues (2010)
detectaram cinco linhagens evolutivas na espécie Chatogekko amazonicus (Andersson,
1918) e representa um exemplo de como a biodiversidade do grupo é subestimada.
Embora um certo número de inventários tenha sido realizado com espécies de
lagartos amazônicos, o estudo do grupo ainda merece uma atenção especial (Rodrigues
e Ávila-Pires, 2005; Peloso et al., 2011). Os inventários são ferramentas importantes,
uma vez que permite conhecer a fauna, descobrir novas espécies, revelar áreas
endêmicas e os atuais níveis de biodiversidade dos grupos estudados (Lopes, 2000),
fornecendo assim, subsídios para pesquisas em diversas áreas, tais como: ecologia,
18
sistemática, filogeografia e filogenia e consequentemente permitir entender a história
evolutiva e a diferenciação entre as espécies.
1.2. Padrões de diversificação dos vertebrados na Amazônia
Durante as últimas décadas um grande esforço tem sido feito no intuito de
entender a alta biodiversidade encontrada na Amazônia brasileira. Isto se deve a
diferentes eventos, tais como, a teoria dos refúgios (Haffer, 1969), a formação dos rios e
seus afluentes (a hipótese dos rios como barreiras) (Wallace, 1852), a teoria da incursão
marinha (Bates, 2001) e o soerguimento dos Andes (Nores, 2004). Provavelmente não
haja um único processo que possa explicar toda a diversidade amazônica e sim, um
conjunto de fatores distintos que tenha contribuído para a formação dos padrões que se
têm hoje (Antonelli et al., 2010).
Estudos indicam que a distribuição da fauna Amazônica não ocorre ao acaso e
que segue alguns padrões gerais nos quais as espécies estariam distribuídas em
determinadas regiões geográficas, conhecidas como áreas de endemismo, delimitadas
pelos grandes interflúvios (Silva et al., 2005; Haseyama e Carvalho, 2011). Essas áreas
possuem congruência de táxons espacial e filogeneticamente com um conjunto próprio
de linhagens e com trajetórias evolutivas diferenciadas (Silva et al., 2005). Os padrões
de distribuição das espécies e táxons nessas áreas respondem a uma série de processos
que atuaram ao longo do tempo (Haseyama e Carvalho, 2011). Alfred R. Wallace
(1852) foi um dos primeiros pesquisadores a detectar que diferentes espécies de
primatas estavam confinadas em áreas geográficas isoladas pelos afluentes do rio
Amazonas. Cracraft (1985) propôs 33 áreas de endemismo para a Avifauna da América
do Sul. Posteriormente, padrões similares foram encontrados em outros grupos, como
por exemplo, anfíbios e répteis (Ron, 2000), borboletas (Racheli e Racheli, 2004) e aves
(Ribas et al., 2012).
As áreas de endemismos estão bem estabelecidas e os seus limites têm sido
raramente contestados (Naka, 2011). Silva et al. (2005) reconheceram oito grandes
áreas de endemismo para a Amazônia: Guiana, a leste do rio Negro por todo o Escudo
das Guianas; Imeri, a oeste do rio Negro e a leste do rio Japurá; Napo, a oeste do rio
Japurá e a norte do alto rio Amazonas; Inambari, sul do rio Amazonas e oeste do rio
Madeira; Rondônia, leste do rio Madeira e oeste do rio Tapajós; Tapajós, área a leste do
rio Tapajós e oeste do rio Xingu; Xingu, região a leste do rio Xingu e oeste do rio
19
Tocantins; Belém, área a leste do rio Tocantins. Recentemente, Borges e Silva (2012)
propuseram a existência de uma nova área denominada rio Negro devido à presença de
uma distinta avifauna no interflúvio Negro/Solimões, totalizando então, nove áreas de
endemismo para a Amazônia (Figura 1).
Figura 1. Áreas de endemismo baseada na distribuição de aves em áreas da Amazônia
brasileira, conforme Cracraft (1985) e Silva et al. (2005). Fonte: Borges e Silva (2012).
Para lagartos da Amazônia brasileira, Ávila-Pires (1995) propõe uma divisão
principal leste-oeste. No estudo de Ávila-Pires (1995) esta divisão se manifesta como a
substituição ou distribuição de espécies restritas tanto à parte Ocidental e Oriental da
Amazônia. Apesar da detecção de um padrão leste-oeste e/ou Ocidental-Oriental, um
padrão único de distribuição geográfica para lagartos Amazônicos, ainda não foi
encontrado (Souza et al., 2013).
As áreas de endemismo reconhecidas atualmente foram baseadas em estudos de
distribuição geográfica dos táxons morfologicamente distintos, sem considerar suas
relações evolutivas (Aleixo e Rossetti, 2007). Recentemente, dados moleculares
mostraram que as áreas de endemismos propostas para a Amazônia brasileira refletem
20
as relações históricas comuns entre as espécies co-distribuídas, como por exemplo em
espécies de aves (Fernandes et al., 2012, 2013).
1.3. Entendimento dos padrões da biodiversidade
O entendimento dos padrões e processos que geraram a biodiversidade é
essencial para o desenvolvimento de estratégias de conservação e monitoramento (Xu et
al., 2008) e tem sido tarefa central em pesquisas básicas e aplicadas (Economo et al.,
2015), fornecendo assim, dados para o entendimento da biodiversidade para diversos
grupos taxônomicos (Webb, 2000; Webb et al., 2002; Vitt et al., 2003).
Frequentemente, as explicações para os principais padrões e processos na
distribuição da biodiversidade têm, tradicionalmente, se concentrado apenas em fatores
ambientais (Donoghue et al., 2008), como por exemplo, os filtros ambientais e a
similaridade limitante (Webb et al., 2002). Os filtros ambientais atuariam como regras
de montagem nas comunidades por favorecer a coexistência de espécies mais similares
do que se esperaria ao acaso, pois as condições ambientais atuariam como um filtro
selecionando e possibilitando a persistência de um espectro relativamente pequeno de
traços funcionais das espécies (Funk et al., 2008). Por sua vez, a similaridade limitante
assumiria que a coocorrência de espécies somente é possível se as espécies possuíssem
características distintas entre si (ou seja, baixa sobreposição de nicho), pois espécies
com características similares tenderiam a se excluir devido à competição (Funk et al.,
2008).
Conforme Webb et al. (2002), comunidades biológicas podem exibir três
padrões contrastantes: um padrão do tipo agrupamento filogenético, padrão de dispersão
filogenética e um padrão aleatório ou igual ao esperado ao acaso. Em uma comunidade
com estrutura filogenética agrupada espera-se encontrar espécies filogeneticamente
próximas com altos níveis de coocorrência, e que apresentem o uso similar do nicho ou
traços ecológicos (como por exemplo, hábitat, microhábit e dieta) (Cianciaruso et al.
2009; Cavender-Bares et al., 2009), visto que as comunidades seriam estruturadas por
filtros ambientais. Deste modo, o conservadorismo do nicho e dos traços ecológicos faz
com que as comunidades apresentem uma estrutura filogenética similar e compartilhem
uma história evolutiva comum (Webb et al., 2002; Whitfeld et al., 2011).
Em contrapartida, para uma comunidade com estrutura filogenética do tipo
dispersa (Webb et al., 2002), espera-se que a similaridade limitante constitua a força
21
estruturadora e que as espécies estreitamente relacionadas e que têm o uso similar do
nicho, sejam localmente excluídas e espécies não relacionadas filogeneticamente que
convergiram num uso similar do nicho poderão coexistir, visto que essas espécies não
tenderiam a competir fortemente por não serem ecologicamente similares (Webb et al.,
2002; Cianciaruso et al. 2009). Finalmente, o padrão de estrutura filogenética seria
aleatório quando tanto a similaridade limitante quanto os filtros ambientais operassem
simultaneamente (Webb et al., 2002).
Porém, com o rápido crescimento do conhecimento filogenético, as taxas de
diversificação e os dados biogeográficos, ou seja, os processos históricos, forneceram
uma base teórica em um contexto evolutivo para o entendimento dos fatores que
geraram a biodiversidade existente (Donoghue et al., 2008), bem como proporcionaram
novas percepções sobre os padrões subjacente à estrutura das comunidades de plantas
(Baraloto et al., 2012; Hawkins et al., 2014), fungos (Edwards e Zak, 2010); formigas
(Smith et al., 2014); abelhas (Harmon-Threatt e Ackerly, 2013); mamíferos (Cardillo et
al., 2011; Raia, 2010) e aves (Gómez et al., 2010; Barnagaud et al., 2014).
Em lagartos, os primeiros estudos sobre os processos responsáveis pela estrutura
das comunidades foram efetuados em regiões áridas, tais como os desertos dos Estados
Unidos, Austrália, África e América do Sul (Huey e Pianka, 1981). No Brasil, estudos
com comunidades de lagartos foram realizados com comunidades encontradas em
restingas (Hatano et al., 2001; Teixeira 2001), áreas de cerrado (Gainsbury e Colli,
2003; Mesquita et al., 2006a; Werneck et al., 2009), savanas amazônicas (Vitt e Zani,
1998; Mesquita et al., 2006b) e na floresta amazônica (Vitt e Caldwell 1994; Vitt et al.,
1999; Garda et al., 2013). Basicamente os parâmetros utilizados para explicar a
estruturação das comunidades de lagartos nesses trabalhos e áreas, têm sido a dieta, o
microhabitat, morfologia e o período de forrageamento.
Vitt et al. (1999) analisaram a ecologia de 19 espécies de lagartos amazônicos do
rio Curuá-Una, Pará e as evidências mostram que as comunidades de lagartos são
estruturadas de acordo com o microhabitat e os tipos de presa (dieta) e que tal estrutura
é histórica, ou seja, não é o resultado direto de interações entre as espécies em
andamento a nível local. Porém Vitt et al. (1999), salientam que isso não significa
necessariamente que as interações locais e a história recente não tenham contribuído
com a estruturação desta comunidade, mas reforçam que as interações locais recentes
são provavelmente mais fortes entre táxons mais estreitamente relacionados. Lagartos
do gênero Anolis do Caribe apresentam caracteres morfológicos que evoluem
22
rapidamente quando as espécies interagem, sendo considerados exemplos de que a
história recente contribuiu com a estruturação das comunidades do grupo (Losos et al.,
1997). Esse padrão é repetido em diferentes ilhas e por diferentes linhagens evolutivas
de lagartos Anolis (Losos, 1992).
Determinantes históricos na diversificação das comunidades de lagartos de
enclaves de cerrado foram abordados por Gainsbury e Colli (2003). Os autores
argumentam que a riqueza de espécies de lagartos é menor em ambientes de enclaves de
cerrado, em comparação a outras regiões tropicais da América do Sul, em virtude da
retração do cerrado ao sul e à expansão da floresta amazônica ao norte, ocasionando
extinções e migrações de espécies. Recentemente, Rabosky et al. (2011) utilizaram uma
abordagem filogenética para entender como as comunidades de lagartos foram
estruturadas, levando em consideração sua história evolutiva. Nesse trabalho, os autores
fizeram um comparativo da estrutura filogenética de comunidades e a evolução do nicho
em três clados de lagartos do deserto da Austrália, com o uso de filogenias geradas com
quatro genes nucleares e dois genes mitocondriais.
Lagartos são excelentes organismos modelos para a investigação dos padrões da
estrutura filogenética de comunidades e de diversidade filogenética (Camargo et al.,
2010), pois apresentam baixa capacidade de dispersão em comparação a outros grupos
de vertebrados (ex. aves) (Miralles e Carranza, 2010), são taxonomicamente
diversificados (Zhou et al., 2006, Camargo et al., 2010) e relativamente abundantes.
Mesmo que o grupo seja considerado modelo para o teste de hipóteses ecológicas e
evolutivas em diferentes níveis (populações, comunidades) e em diferentes escalas
(espaciais e temporais) (Camargo et al., 2010), informações a respeito dos processos e
dos padrões que permitiram a organização e a diversificação na Amazônia brasileira,
onde o grupo apresenta elevada diversidade, ainda não é claro. Os fatores ambientais,
biogeográficos e evolutivos que determinam as diferenças na estrutura das comunidades
de lagartos e sua diversificação na Amazônia brasileira são pouco conhecidos (Neckel-
Oliveira e Gordo, 2004). Sendo assim, a inclusão de dados moleculares também é
essencial para a compreensão dos processos responsáveis pelos padrões que geraram a
atual configuração das comunidades de lagartos na Amazônia brasileira e a
diferenciação dentro e entre as espécies.
1.4. Marcadores moleculares como ferramentas para o conhecimento dos padrões e
diversidade genética das espécies
23
Marcadores moleculares mitocondriais e nucleares têm se tornado uma parte
fundamental e uma ferramenta essencial em estudos que visam conhecer os padrões e a
diversidade genética das espécies (Avise, 1994). Porém, em sua maioria, estudos
genéticos com espécies animais têm focado no DNA mitocondrial (DNAmt) (Zink e
Barrowclough, 2008). O genoma mitocondrial apresenta diversas características que
fazem dele um marcador amplamente utilizado em trabalhos com vertebrados (Lloyd et
al., 2012), por ser uma molécula de fácil amplificação; possuir elevada taxa de mutação,
de modo que seus genes codificadores de proteína evoluam a uma taxa de 5 a 10 vezes
maior que os genes codificadores de proteínas do DNA nuclear (Simon et al., 2006);
alta taxa de evolução, apresentando polimorfismo em nível intraespecífico (Avise,
2000); transmissão em sua maioria materna; ser constituído por uma molécula de DNA
circular com aproximadamente 16-20 kpb de tamanho, com conteúdo gênico
conservado (apenas 37 genes); estrutura gênica simples (não possui DNA repetitivo,
transposons, íntros ou pseudogenes), possuir genes codificadores de duas subunidades
ribossômicas (12S e 16S), 22 genes para RNAs transportadores, subunidades 6 e 8 de
ATP sintase (ATP6 e ATP8), sete subunidades da NADH desidrogenase (ND1-ND6 e
ND4L), uma região rica em A + T (em vertebrados é chamada D-loop) não-codificadora
e que parece conter o controle da replicação e transcrição do DNAmt, citocromo b
(cytb) e três subunidades da enzima citocromo c oxidase (COI, COII e COIII) (Moritz et
al., 1987; Nedbal e Flynn, 1998).
Parte do gene mitocondrial citocromo c oxidase subunidade I (COI), com
aproximadamente 648 pares de bases (Figura 2), foi proposto por Hebert et al. (2003
a,b), como um sistema universal de identificação e delimitação de espécies animais
(Gómez et al., 2007). Essa técnica, conhecida como DNA barcode, é uma iniciativa
mundial dedicada a produzir um inventário molecular da biodiversidade mundial
(Hebert et al., 2003 a,b).
24
Figura 2: Esquema do genoma mitocondrial. A seta indica posição do gene citocromo
oxidase subunidade I (COI). Fonte: Barcodes of Life (http://www.barcodinglife.org).
Em 2004, foi criado o ‘‘Consortium for the Barcode of Life’’ (CBOL), por meio
do qual surgiu o Barcode of Life Data Systems (BOLD), uma plataforma de
bioinformática que integra e suporta todas as fases desde a coleta do espécime até a
validação das seqüências de CO1 (Ratnasingham e Hebert, 2007). Posteriomente,
diversas iniciativas de projetos globais de barcode focada em grupos específicos estão
em andamento: em peixes, o Fish Barcode of Life Initiative (FISH-BOL,
www.fishbol.org) (Ward et al., 2009); em tubarões, o Shark Barcode of Life Project
(www.sharkbol.org); em aves, All Barcoding Initiative (ABBI, www.
barcodingbirds.org) (Kerr et al., 2009), em mamíferos, Mammal Barcode of Life (www.
mammaliabol.org) e em anfíbios e répteis, DNA Barconding Amphibians & Reptiles
(COLD CODE, http://www.ibol.org/herps-come-in-from-the-cold/) (Murphy et al.,
2013). No Brasil, existe um consórcio de identificação molecular da biodiversidade, o
Projeto BrBOL (http://brbol.org/pt-br). Tais projetos servem como banco de dados das
sequências geradas com o COI, cujas sequências depositadas permitem indentificar ou
descrever espécies (Stech et al., 2013). É importante ressaltar que os dados acerca dos
répteis são escassos no BOLD (Pincheira-Donoso et al., 2013) e no COLD, tornando
ainda mais importante os esforços no sentido de aumentar o volume de informações de
DNA barcode disponíveis para as espécies do grupo.
O principal pressuposto para a efetividade do DNA barcode é que a divergência
intraespecífica seja consideravelmente menor que a divergência interespecífica,
chamado de Barcoding Gap e que a monofilia recíproca seja o principal determinante
para a existência deste (Hebert et al., 2003 a,b; Hebert et al., 2004). Grupos que exibem
25
um padrão geográfico de monofilia recíproca não compartilham mais nenhum dos
haplótipos ancestrais, comportando-se como linhagens evolutivas distintas (Avise et al.,
1987). Nesse contexto, para demilitar as espécies/linhagens e verificar a existência do
Barcoding Gap, usa-se métodos puros de distância genética, sendo aplicado um limiar
“x” (Hebert et al., 2003 a,b). Esse limiar “x” varia muito entre os táxons, podendo variar
entre 1% em cnidários a mais de 15% em anelídeos e crustáceos (Hebert et al. 2003 b).
Um limiar de 10% foi sugerido como indicativo de espécies crípticas em anfíbios
(Vences et al. 2005a). Xia et al. (2012) e Jeong et al. (2013), estabeleceram um limiar
de 5% para identificar e delimitar espécies de anfíbios e répteis. Porém, considera-se
que o limiar para identificar e diferenciar espécies de anfíbios e répteis ainda é arbitrário
e um valor único possa não ser apropriado. Em espécies que sofreram especiação há
muito tempo ou espécies em alopatria, as diferenças entre as divergências intra e
interespecíficas são bem demarcadas (Crawford et al., 2010). No entanto, espécies que
sofreram especiação rápida ou recente, pode não ser possível identificar um limiar entre
as divergências inter e intraespecíficas, devido à sobreposição entre os dois valores
(Meier et al., 2006).
Métodos tradicionais de delimitação das espécies/linhagens baseados apenas em
distâncias genéticas entre grupos definidos a priori, não levando em consideração as
diferenças do tempo de divergência entre elas, geraram questionamentos quanto a
utilidade do DNA barcode na delimitação e identificação das espécies (Vogler et al.,
2006). Com isso, uma série de métodos para delimitar as espécies com dados de DNA
barcode foram propostos (Pons et al., 2006; Puillandre et al., 2012; Monaghan et al.,
2009; Zhang et al. 2013).
Dos métodos concebidos para delimitar as espécies/linhagens com dados do
DNA barcode, tem-se o Automatic Barcode Gap Discovery Method (ABGD) (Puillandre
et al., 2012), o General Mixed Yulecoalescent Method (GYMC) (Pons et al., 2006;
Monaghan et al., 2009) e o modelo Poisson Tree Processes (bPTP) (Zhang et al. 2013).
O ABGD fornece um algoritmo eficiente que permite particionar o conjunto dos dados
das sequência do DNA barcode como grupos de táxons, ou seja, em espécies candidatas
ou hipóteses de espécies principais, de acordo com uma série de distâncias potenciais do
limiar do Barcode Gap (Puillandre et al., 2012). O método GMYC e bPTP são baseados
em um modelo evolutivo dado uma topologia de uma árvore, o que permite diferenciar
entre os processos interespecífico (''diversificação'') e intraespecífico (''coalescentes'')
dos processos de ramificação das linhagens (Pons et al., 2006;. Monaghan et al., 2009;
26
Zhang et al. 2013). O método bPTP, assim como o método GMYC, requer uma árvore
totalmente resolvida como entrada para as análises, mas ao contrário GMYC, o bPTP
não requer uma árvore ultramétrica para a demilitação objetiva das linhagens (Zhang et
al. 2013). O uso de diferentes métodos fornece uma abordagem mais eficiente e permite
demilitar as espécies/linhagens com maior robustez (Carstens et al., 2013).
Posteriormente, tendo como base os resultados primários, é possível incorporar dados
adicionais como: DNA nuclear, morfologia e distribuição geográfica das
espécies/linhagens para descrever possíveis espécies novas (Puillandre et al., 2012).
O DNA barcode, tem se mostrado bastante efetivo na identificação e delimitação
rápida de uma grande variedade de taxa, incluindo gastrópodes (Remigio e Hebert,
2003); crustáceos (Costa et al., 2007); mosquitos (Kumar et al., 2007); aranhas
(Greenstone et al., 2005); peixes (Ward et al., 2005; Ardura et al., 2010; Pereira et al.,
2013; Paz et al., 2014); anfíbios (Vences et al., 2005 a,b; Crawford et al., 2012); aves
(Vilaça et al., 2006; Kerr et al., 2007; Johnsen et al., 2010), morcegos (Clare et al.,
2007, 2011), répteis (Nagy et al., 2012; Jeong et al., 2013) e lagartos (Nguyen et al.,
2014; Ayala-Varela et al., 2014). Também tem provado ser útil em outras finalidades,
incluindo filogenética de comunidades e traços evolutivos (Joly et al., 2013), como por
exemplo no entendimento dos processos de distribuição e estrutura filogenética de
comunidades de árvores tropicais (Kress et al., 2009, 2010), formigas (Smith et al.,
2014), Lepidoptera (Craft et al., 2010) e bactérias (Barberán e Casamayor, 2010).
Apesar de todos os benefícios advindos dos estudos com os marcadores
mitocondriais, deve-se considerar que o genoma mitocondrial é herdado como uma
única unidade, com isso os genes individuais podem não ser considerados como fonte
de informações filogenéticas independentes (Townsend et al., 2008). Além do mais,
inferências baseadas apenas em um loco podem gerar conclusões incorretas quanto à
história evolutiva dos táxons, principalmente devido a dificuldade em distinguir
divergência populacional recente, que causa incomplete lineage sorting, de introgressão
histórica, na qual o material genético de uma espécie pode entrar no pool gênico de
outra através da hibridização (Milá et al., 2011). Sendo assim, é importante a inclusão
de dados dos genomas mitocondriais e nucleares em trabalhos de reconstruções
filogenéticas, uma vez que o uso de marcadores com locus únicos pode fornecer
inferências tendenciosas e simplistas (Funk e Omland, 2003; Townsend et al., 2008).
Em função disso, as informações de ambos os genomas, permitem gerar dados
filogenéticas mais robustas (Olave et al., 2011), já que o genoma nuclear apresenta
27
regulação e organização mais complexa que o genoma mitocondrial e ao contrário do
DNA mitocondrial, oferece uma variedade de marcadores independentes, por não
estarem ligados (Townsend et al., 2008). O genoma nuclear está organizado em
sequências de DNA codificante, com genes de cópia única ou famílias multigênicas,
sequências de DNA não codificante (como os íntrons e as regiões reguladoras) e DNA
repetitivo” (Townsend et al., 2008).
A maioria dos estudos com espécies de lagartos tem utilizado genes do mtDNA
como marcadores moleculares, como por exemplo em: Anolis grahami (Jackman et al.,
2002), Tarentola mauritanica (Harris et al., 2004), Hemidactylus (Carranza e Arnold,
2006), Thecadactylus (Bergmann e Russell, 2007), Eurolophosaurus (Passoni et al.,
2008), Eremias (Guo et al., 2011), Anolis chrysolepis (D’ Angiolella et al., 2011), Plica
plica (Murphy e Jowers, 2013), Alopoglossus (Torres - Carvajal e Lobos, 2014). Porém,
existem estudos que fizeram uso de apenas genes nucleares, como em: Gekkota (Han et
al., 2004) e Iguanídeos (Townsend et al., 2011); e outros que usaram uma combinação
de marcadores de ambos os genomas, como em: Hemidactylus (Arnold et al., 2008),
Gonatodes (Gamble et al., 2008), Chatogekko amazonicus (Geurgas e Rofrigues, 2010),
Atlantolacerta andreanskyi (Barata et al., 2012), Iphisa elegans (Nunes et al., 2012),
Timon (Ahmadzadeh et al., 2012). Estudos como os citados, contribuíram para o
entendimento dos processos evolutivos, das relações filogenéticas e filogeográficas e
descrição de novas espécies ou mudanças do status taxonômico, linhagens crípticas e
possíveis espécies candidatas, dados que podem ser utilizados para a conservação da
biodiversidade do grupo. Porém estudos genéticos com espécies de lagartos são
incipientes na Amazônia brasileira. Como o gene ribossomal 16S é um dos genes
mitocondriais mais utilizados em estudos filogenéticos em lagartos (e. g Murphy e
Jowers, 2013) e loci informativos codificadores de proteínas nucleares (NPCL) têm
permitido inferir as relações filogenéticas e variações intra e interespecífica em
Squamatas, incluindo lagartos (Townsend et al., 2008), neste estudo, foram utlizados
dois genes mitocondriais (CO 16S rRNA) e um gene nuclear (receptor de prolactina -
PRLR) a fim de analisar a diversidade genética das espécies de lagartos amazônicos e
elucidar a estrutura filogenética das comunidades. Além disso, foi quantificado o
esforço amostral das espécies de lagartos inventariados em seis localidades da
Amazônia brasileira.
28
2. OBJETIVO GERAL
Esta tese foi subdividida em cinco capítulos e cada capítulo objetivou:
CAPÍTULO I: Inventariar uma área do estado do Amazonas localizada no Escudo
Cristalino das Guianas e comparar com sete outras áreas localizadas no mesmo escudo;
CAPÍTULO II: Inventariar seis localidades da Amazônia brasileira localizadas no
Escudo das Guianas, Escudo Brasileiro e bacia sedimentar, estados do Amazonas e
Pará;
CAPÍTULO III: Analisar a estrutura filogenética das comunidades de lagartos das seis
localidades inventariadas na Amazônia brasileira com base em dados do marcador
mitocondrial CO1 (DNA barcode);
CAPÍTULO IV: Analisar a divergência genética de 54 espécies nominais de lagartos
provenientes de 22 localidades da Amazônia brasileira por meio do gene COI (DNA
barcode);
CAPÍTULO V: Analisar os padrões de distribuição da diversidade genética das
espécies Plica plica e Plica umbra a partir do DNA barcode, 16S rRNA e do marcador
nuclear PRLR.
29
3. Referências bibliográficas
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892.
42
CAPÍTULO I
Este manuscrito foi publicado na revista Check List e segue as normas dessa revista.
A versão em inglês encontra-se no Anexo I
Lagartos da área central do rio Jatapú, Amazonas, Brasil
43
Lagartos da área central do rio Jatapú, Amazonas, Brasil
Deyla Paula de Oliveira 1*, Sergio Marques Souza
2, Luciana Frazão
1, Alexandre
Pinheiro de Almeida 1 e Tomas Hrbek
1.
1 Universidade Federal do Amazonas (UFAM), Departamento de Biologia (ICB), Laboratório de
Evolução e Genética Animal (LEGAL), Avenida Rodrigo Octávio Jordão Ramos, 3000, Coroado II. CEP
69077-000, Manaus, AM, Brasil.
2 Universidade de São Paulo (USP), Departamento de Zoologia, Rua do Matão, travessa 14, 101, Butantã.
CEP 05422 - 970, São Paulo, SP, Brasil.
* Autor para correspondência: E-mail: [email protected].
Resumo: O presente estudo relata um inventário das espécies de lagartos da região
central do rio Jatapú localizado no estado do Amazonas, Brasil. Os lagartos foram
coletados por meio de três métodos: busca visual diurna e noturna, armadilhas de
interceptação e queda com cerca-guia e coletas ocasionais. Foram registradas 24
espécies de lagartos pertencentes a 18 gêneros e 8 famílias. Estimadores não-
paramétricos de riqueza (Bootstrap, Chao 2, Jackknife 1 e ACE) foram utilizados para
estimar a porcentagem total da riqueza amostrada. A riqueza esperada das espécies
variou de 27 espécies estimado via Bootstrap a 30 com Jackknife 1. A composição da
fauna de lagartos encontrada na área central do rio Jatapú foi comparada com 7 outras
áreas publicadas e coletadas na região do Escudo Cristalino das Guianas. A composição
da fauna de lagartos do rio Jatapú foi semelhante a FLOTA Faro (84%) e com menor
similaridade à ESEC Grão-Pará Centro (66%). Não houve associação entre a
similaridade faunística e a distância geográfica. A lista das espécies presentes contribuiu
para o conhecimento da fauna de lagartos da porção sul do Escudo Cristalino da Guiana,
no Brasil.
Introdução
A compilação mais atualizada da taxonomia indica, que o Brasil abriga 248
espécies de lagartos (Bérnils e Costa, 2012). Destes, aproximadamente 100 espécies são
encontradas na Amazônia brasileira (Ávila-Pires et al. 2007). A riqueza local de lagartos
previamente pesquisados em locais de floresta tropical amazônica, localizada na porção
brasileira do Escudo Cristalino da Guiana, inventariadas com armadilhas de queda com
44
cerca-guia e buscas visuais diurnas e noturnas, variou de 15 a 24 espécies (por exemplo
Ávila-Pires et al. 2010; Ilha e Dixo 2010). Em áreas fora do Escudo Cristalino da
Guiana porém dentro do bioma Amazônico, a diversidade variou de 20 a 40 espécies de
lagartos por área inventariada (e.g Cunha et al. 1985; Nascimento et al. 1987;
Zimmerman e Rodrigues 1990; Martins, 1991; Vitt e Zani 1996; Vitt et al. 2008;
Macedo et al. 2008; Ávila-Pires et al. 2009; França e Venâncio 2010; Mendes-Pinto e
Souza 2011). Um das explicações para as diferenças na riqueza local, incluindo espécies
endêmicas, é que a bacia Amazônica é um mosaico de distintas fito-fisionomias
observáveis em diferentes escalas geográficas (Silva et al. 2005). Um fator adicional
que contribui é que as diferentes porções da bacia Amazônica têm diferentes origens
geológicas e diferentes idades e, portanto, diferentes histórias evolutivas (Wesselingh et
al. 2010).
Embora um certo número de estudos tenha focado em espécies Amazônicas de
lagartos florestais (e.g. Cunha et al. 1985; Nascimento et al. 1987; Martins, 1991;
Ávila-Pires 1995, 2009, 2010), o conhecimento do grupo ainda é incipiente (Rodrigues
e Ávila-Pires 2005; Ávila-Pires et al. 2010; Peloso et al. 2011). A diversidade de
espécies de lagartos amazônicos é susceptível de ser subestimado dado que muitas áreas
da bacia amazônica continuam pouco inventariadas ou não foram inventariadas em sua
totalidade (Bernarde et al. 2011) e altos níveis de diversidade críptica foram relatados
em grupos distribuídos em toda a bacia (e.g. Glor et al. 2001; Geurgas e Rodrigues
2010; Bergmann e Russel 2007). A tendência é, portanto, que a diversidade bem como o
número de espécies aumente na medida em que novas áreas da Amazônia sejam
inventariadas e a taxonomia propriamente avaliada.
Como parte da floresta amazônica foi e continua a ser irreversivelmente perdida
antes mesmo de que investigações possam ser feitas (Queiroz et al. 2006), e
considerando que os lagartos estão sujeitos às perturbações ambientais e à degradação
ambiental (Vitt et al 2008; Sivervo et al. 2010), existe a necessidade de estudos e
pesquisas em localidades não inventariadas ou pouco inventariadas.
Inventários da fauna em regiões da Amazônia brasileira que não tenham sido
previamente pesquisadas fornecem informações sobre a história natural básica,
ecologia, distribuição geográfica. Além disso, os inventários de fauna pode fornecer
material para análises biogeográficas e padrões filogenéticos dos grupos, e assim,
fornecer dados essenciais para a tomada de decisão em relação às áreas prioritárias para
a conservação da biodiversidade (e.g. Capobianco et al. 2001; França e Venâncio 2010).
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Aqui é apresentada uma lista das espécies de lagartos encontradas durante uma
expedição à área central do rio Jatapú, estado do Amazonas, Brasil. Também foram
feitas comparações da composição das espécies desta região com o encontrado em
outras sete regiões pesquisadas e amostradas na porção brasileira do Escudo Cristalino
das Guianas.
Material e métodos
Área de Estudo
O inventário da fauna de lagartos foi realizado em duas localidades situadas nas
margens opostas da área central do rio Jatapú, afluente do rio Uatumã, estado do
Amazonas, Brasil, localizado a aproximadamente 250 Km em linha reta a nordeste da
cidade de Manaus. As duas localidades foram São José do Jabote (SJJ - 01 ° 55'53 "S,
58 ° 15'21" W), na margem esquerda do rio e São João do Lago da Velha (SJLV - 02 °
1'31 " S, 58 ° 11'24 "W), na margem direita do rio (Figura 1). Ambas as localidades
estão situadas no município de São Sebastião do Uatumã, no estado do Amazonas,
Brasil. Uma grade padronizada foi aberta em cada local de amostragem, composta por
três trilhas paralelas de 5.0 km separadas por 1.0 km. As trilhas foram abertas
aproximadamente perpendicular ao rio. Ambos os conjuntos de trilhas estão localizados
em uma região de densa floresta tropical (Radambrasil 1976).
A vegetação na margem direita cresce em um terreno quaternário aluvial (paleo-
várzea), apresentando um terreno plano e não dissecado. Contém também áreas
sazonalmente inundadas e manchas de floresta densa de campina. A floresta na margem
esquerda tem um dossel mais alto, com menor penetração da luz solar e está situado em
um terreno de terra-firme altamente dissecado. Toda a área está dentro da formação
geológica conhecido como o Escudo Cristalino das Guianas.
O clima é equatorial pluvial (quente e úmido), com chuvas predominantes no
período de novembro a abril. A média diária da temperatura é de 28 °C e a umidade
relativa média é de 97.2%. A amostragem foi feita em setembro, que marca o fim da
estação seca (maio a setembro).
46
Figura 1. Algumas das localidades do Escudo Cristalino das Guianas citado no texto:
A) rio Jatapú; B) FLOTA Faro; C) FLOTA Trombetas; D) FLOTA Paru; E) ESEC Grão-
ParáSul; F) ESEC Grão-Pará Centro; G) REBIO Maicuru; e H) ESEC Grão-Pará Sul. A
área A foi ampliada para mostrar as duas áreas estudadas: São José do Jabote e (1) São
João do Lago da Velha (2).
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Coleta de dados
As espécies de lagartos foram coletados ao longo de 16 dias de coleta em
setembro de 2011 (estação seca), utilizando-se três métodos: buscas visuais diurnas e
noturnas; armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia (Cechin e Martins 2000;
Ribeiro-Jr et al. 2008) e coletas ocasionais (Sawaya et al., 2008).
Buscas visuais diurnas e noturnas consistiu em um pesquisador caminhando
lentamente ao longo das trilhas, procurando pelos espécimes. Buscas diurnas e noturnas
foram realizada por dois pesquisadores ao longo de um trecho de 1000 m durante
aproximadamente três (9 às 12 da manhã) e cinco (7 a 12 da noite) horas,
respectivamente. Foram feitos esforços para inspecionar todos os microhabitats
visualmente acessíveis encontrados ao longo das trilhas (por exemplo, troncos caídos,
cavidades, vegetação arbórea, etc).
As armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia consistiu num conjunto
de quatro recipientes 100 L enterrados no solo (69 cm de profundidade), colocados 8 m
eqüidistantes umas das outras em uma forma padrão de Y. Armadilhas foram
interligadas por cerca-guias de plástico com 80 cm de altura, que nortearam os animais
até as armadilhas. Cada conjunto de armadilhas de queda com cerca-guia caracterizava
uma estação de amostragem. Um total de nove estações (36 recipientes) foram
colocados na localidade SJLV. Um total de sete estações (28 recipientes) foram
colocados na localidade SJJ. Vegetação de floresta predominou em todas as estações,
variando de floresta baixa a floresta alta (planalto). Todas as estações foram
posicionados a 500 m uma das outras e foram mantidas entre 14-30 de setembro de
2011. As armadilhas foram vistoriadas diariamente.
Coletas ocasionais resultou da captura e / ou observações feitas por pessoas
envolvidas em pesquisas de outros grupos taxonômicos. Esta informação só foi
considerada para inclusão como um registro válido quando o espécime foi coletado ou
adequadamente fotografado. Espécimes de Ameiva ameiva e Tupinambis teguixin
também foram coletadas como captura ocasional em armadilhas Tomahawk®
implantado pela equipe de pesquisadores de pequenos mamíferos. Iguana iguana não
foi coletada, mas avistada várias vezes e contada entre as espécies encontradas na
região.
Algumas espécies arbóreas, aquáticas e fossoriais não foram amostradas na área
devido à natureza dos métodos de amostragem, embora provavelmente presentes. A
48
coleta e o transporte do material foram feitas mediante a autorização do ICMBio /
Sisbio (processo 28976- 1).
Os espécimes foram sacrificados com o anestésico cloridrato de lidocaína 2% e
éter dietílico (cf. AVMA 2001). Pequenas incisões foram então feitas na região ventral
de cada indivíduo para a retirada das amostras de fígado e / ou tecido muscular. Os
tecidos biológicos foram armazenadas em microtubos e preservados em álcool a 95%
para futuras análises moleculares. As amostras de tecido foram depositados na coleção
de tecido do Laboratório de Evolução e Genética Animal [CTGA - ICB / UFAM
(CGEN, deliberação n ° 75 de 26 de agosto de 2004)] da Universidade Federal do
Amazonas e na coleção de tecidos do INPA. Após a remoção das amostras de tecido, os
espécimes foram fixados em formaldeído 10% injetado na cavidade do corpo e trato
digestivo (Franco e Salomão 2002) e após a fixação preservados em álcool 70%.
Vouchers foram depositados Coleção de anfíbios e répteis do Instituto Nacional
de Pesquisas da Amazônia (INPA - H) e na Coleção Zoológica Paulo Bürhnheim da
Universidade Federal do Amazonas (CZPB / UFAM), Manaus, Amazonas, Brasil
(Anexo 1). A nomenclatura utilizada neste estudo segue a lista brasileira de répteis
(Bérnils e Costa 2012), considerando as recentes mudanças propostas pelo Gamble et
al. (2011) e Hedges e Conn (2012).
Análises estatísticas
Eficiência do esforço amostral foi avaliada utilizando estimadores não-
paramétricos de riqueza de espécies na forma dos estimadores Bootstrap, Chao 2,
Jackknife 1 e Ace. As análises foram realizadas no programa EstimateS 9.1.0 (Colwell
et al. 2012). A suficiência da amostragem foi verificada com base na acumulação do
número de espécies como uma função dos dias de amostragem usando os quatro índices
acima, e o estimador Mao Tau.
A composição da fauna lagartos encontrada na área central do rio Jatapú foi
comparada com outras sete áreas publicadas e amostradas na região brasileira do
Escudo Cristalino das Guianas. Estas áreas foram: Floresta Estadual (FLOTA) Faro
(203 km da área central do rio Jatapú), FLOTA Paru (494 km), FLOTA Trombetas (238
km), Reserva Biológica (REBIO) Maicuru (660.11 km) e setores norte (294 km), centro
(333 km) e sul (420 km) da Estação Ecológica (ESEC) Grão - Pará (Ávila-Pires et al.
2010). O estudo de Ávila-Pires et al. (2010) foi escolhido com base nas semelhanças do
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esforço de amostragem: armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia (que têm
importância considerável sobre a amostragem de espécies com hábitos fossoriais, por
exemplo, Gymnophthalmidae), tempo similar de amostragem e as localidades situadas
na parte brasileira do Escudo Cristalino das Guianas (ver Tabela 1).
Para o cálculo da semelhança com a fauna das sete localidades, foi adotado a
equação dois de Simpson (2) (Simpson, 1960), que leva em consideração a
possibilidade de que a amostragem possa não representar a riqueza propriamente dita
das espécies da área amostrada. A fórmula é a seguinte: C / N1 x 100; onde C é igual ao
número de espécies encontradas em comum em ambas as localidades e N1 é igual ao
número de espécies na localidade com a menor riqueza faunística ou presumivelmente a
amostragem mais incompleta. O índice é uma porcentagem da riqueza faunística, que é
compartilhada com a maior riqueza faunística. Para testar se a distância geográfica teve
influência sobre a similaridade das composições faunísticas, foram testados se a
distância geográfica está correlacionada com o valor da equação 2 de Simpson com o
uso do pacote estatístico R versão 3.0.2 (R Development Core Team, 2013).
Resultados e discussão
A fauna de lagarto da área central do rio Jatapú consistiu em 24 espécies,
distribuídas em 18 gêneros e oito famílias (ver Tabela 1). Fotografias das amostras
representativas são mostrados na Figura 2. Gymnophthalmidae foi a família com maior
riqueza de espécies na área amostrada, com nove espécies, sendo responsável por 39.1%
(nove espécies) da riqueza local, seguido de Dactyloidae Fitzinger de 1843,
Sphaerodactylidae Underwood, 1954, Teiidae Merrem, 1820 e Tropiduridae Bell in
Darwin, 1843 (cada uma com três espécies). As famílias Iguanidae Gray, 1827,
Phyllodactylidae Gamble, Bauer, Greenbaum & Jackman, 2008 e Mabuyidae Mittleman
de 1952 foram, cada uma representadas por apenas uma espécie (Tabela 1).
Onze espécies de lagartos foram coletados em ambas as margens do rio Jatapú:
Anolis fuscoauratus D'Orbigny, 1837, Anolis planiceps Troschel 1848, Anolis
chrysolepis Duméril & Bibron, 1837, Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758), Arthrosaura
reticulata (O 'Shaughnessy, 1881), Iguana iguana (Linnaeus, 1758), Iphisa elegans
elegans Gray, 1851, Kentropyx calcarata Spix, 1825, Copeoglossum nigropunctatum
(Spix, 1825) sensu Nicholson et al. 2012, Plica umbra (Linnaeus, 1758) e Tupinambis
teguixin (Linnaeus, 1758). Nove espécies de lagartos foram coletados apenas na
50
margem direita do rio, a saber: Bachia flavescens (Bonnaterre, 1789), Bachia panoplia
Thomas, 1965, Chatogekko amazonicus (Andersson, 1918) sensu Gamble et al. (2011),
Leposoma osvaldoi Ávila-Pires 1995, Leposoma percarinatum (Müller, 1923),
Pseudogonatodes guianensis Parker, 1935, Ptychoglossus brevifrontalis Boulenger,
1912, Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) e Uranoscodon superciliosus
(Linnaeus, 1758). Quatro espécies foram coletadas apenas na margem esquerda do rio,
respectivamente: Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855), Leposoma guianense Ruibal
1952, Plica plica (Linnaeus, 1758) e Alopoglossus angulatus (Linnaeus, 1758).
As diferenças nos parâmetros ecológicos como riqueza e composição de
espécies pode ser esperado como resposta à variação natural e fatores ambientais em
toda a paisagem (Gordo 2003; Fraga et al. 2011). Contudo algumas espécies registradas
em apenas uma das margens do rio Jatapú têm uma ampla distribuição, e em outras
áreas provavelmente ocorra em lados opostos do rio. Neste caso, o encontro destas
espécies numa das margens pode ser um efeito aleatório, não podendo ser interpretado
como um padrão verdadeiro da distribuição destas espécies. Por exemplo, Plica plica é
amplamente distribuída na bacia Amazônica e ocorre em habitats presentes em ambas as
margens do rio Jatapú, mas foi coletada apenas na margem esquerda do rio.
Analogamente, Uranoscodon superciliosus é tipicamente encontrado em áreas perto de
córregos (zonas ripárias) ou em áreas inundadas (igapós) e exibe fidelidade considerável
para este tipo de ambiente (Vitt et al. 2008). Estes habitats podem ser encontrados em
ambos os lados do rio Jatapú, mas estavam presentes apenas na parcela da margem
direita do rio, portanto, não é surpreendente que a espécie tenha sido coletada apenas
nessa margem do rio Jatapú. Ambos os casos gera variância na amostragem e falsas
ausências, mas a fonte subjacente desta aleatoriedade é diferente. A região central do rio
Jatapú parece só restringir o distribuição geográfica das espécies do gênero Leposoma.
As duas espécies de Leposoma osvaldoi e Leposoma percarinatum foram registradas
apenas na margem direita, enquanto Leposoma guianense foi registrada somente na
margem esquerda. A espécie L. percarinatum está amplamente distribuída em toda a
Amazônia e, provavelmente, também ocorre na margem esquerda do rio Jatapú, apesar
de não ter sido encontrada nessa presente pesquisa. No entanto, Leposoma osvaldoi e L.
guianense parecem ter distribuições alopátricas, com Leposoma osvaldoi sendo restrito
às áreas ao entorno da cidade de Manaus (identificado como Leposoma sp. em Vitt et al.
2008) e L. guianense sendo típico do Escudo Cristalino das Guiana na porção nordeste
da bacia Amazônica (não ocorrendo em Manaus; Vitt et al. 2008). Os limites da
51
distribuição de ambas as espécies são pouco conhecidas, especialmente os limites
ocidentais de L. guianense e os limites orientais de Leposoma osvaldoi. Neste contexto
geográfico, é razoável supor que o rio Jatapú atue como uma barreira para a distribuição
destas espécies. No entanto, não se pode descartar a possibilidade de que este fenômeno
possa ser explicada por diferenças na fito-fisionomia entre os locais de coleta. Para
testar essa hipótese, seria necessário amostrar um local pertencente ao baixo plateau na
sub-região da Amazônia na margem direita e um local pertencente aos aluviões
quaternários na margem esquerda do rio Jatapú.
Os estimadores de riqueza de espécies preveu 27 a 31 espécies de lagartos para a
região central do rio Jatapú. O estimador Bootstrap mostrou que 27 espécies seria o
esperado, enquanto Chao 2 e Ace mostraram 29 e Jackknife 1 estimou 31 espécies.
Embora todos os estimadores demonstrem que a estabilidade na riqueza de espécies não
tenha sido atingida (Figura 3), as análises demonstraram que o esforço de amostragem
atingiu 80 - 88% das espécies esperadas para esta área. Na verdade, algumas espécies de
lagartos não registradas no presente estudo podem ocorrer na região, tais como: Varzea
bistriata (Spix, 1825), Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758), Tretioscincus agilis
(Ruthven, 1916) e Uracentron azureum azureum (Linnaeus, 1758), todas espécies cujas
distribuições geográficas teoricamente abrange a área central do rio Jatapú (Martins,
1991).
Em outros inventários na Amazônia brasileira, a riqueza de espécie variou de 20
a 34 espécies por região pesquisada; por exemplo: Carajás, Pará (n = 20 espécies)
(Cunha et al. 1985); Belém, Pará (n = 20) (Nascimento et al. 1987); Usina Hidrelétrica
de Balbina, no rio Uatumã, AM (n = 20) (Martins, 1991); Espigão do Oeste, RO (n =
29) (Macedo et al. 2008); Reserva Florestal Adolpho Ducke, Amazonas (n = 34) (Vitt et
al. 2008); Curuá Una, Santarém, Pará (n = 22), Parque Estadual Guajará-Mirim,
Rondônia (n = 23); Fazenda Scheffer no rio Ituxi, Amazonas (n = 26), Porto Walter, no
rio Juruá, Acre (n = 26) (Ávila-Pires et al. 2010.); Boca do Acre, Amazonas (n = 19)
(França e Venâncio 2010); Rio Preto da Eva, Amazonas (n = 20) (Ilha e Dixo 2010) e
Floresta Nacional do Trairão, Pará (n = 23) (Mendes Pinto e Souza 2011); Juruti, Pará
(n = 33) (Prudente et al. 2013).
Somando todas as espécies de lagartos das sete áreas inventariados no Escudo
Cristalino da Guiana por Ávila-Pires et al. (2010) com a área do presente estudo,
contabiliza-se 38 espécies de lagartos; com cada área contendo entre 12 a 24 espécies
(Tabela 1). A parte norte da ESEC Grão-Pará compartilhou o maior número de espécies
52
com o rio Jatapú (17 espécies), seguido pela Flota Faro e REBIO Maicuru (16 espécies,
respectivamente). FLOTA Paru com 14 espécies, FLOTA Trombetas com 11 espécie,
região sul da ESEC Grão-Pará e parte central da ESEC Grão-Pará compartilharam 10
espécies, respectivamente (Tabela 1). Espécies em comum a todas as áreas foram:
Chatogekko amazonicus, Gonatodes humeralis, Plica umbra, Ameiva ameiva,
Kentropyx calcarata, Bachia flavescens e Leposoma guianense. Chatogekko
amazonicus, Gonatodes humeralis, Ameiva ameiva e Kentropyx calcarata são espécies
amplamente distribuídas na Amazônia brasileira (Prudente et al. 2013). Leposoma
guianense é considerada endêmica do Escudo Cristalino da Guiana (Ávila - Pires et al.
2010; Cole et al. 2013).
Outro aspecto interessante é que algumas espécies de lagartos parecem definir
um grupo com a distribuição mais restrita a locais na porção sudeste do Escudo das
Guianas. Este padrão é definido por duas espécies (Leposoma osvaldoi e Bachia
panoplia), ambas encontradas no rio Jatapú e com registro a oeste da FLOTA Faro. Já
não existe registros dessas duas espécies mais a leste, apesar do fato de que Leposoma
osvaldoi historicamente tem sido confundida com Leposoma guianense (S. M. Souza,
comunicação pessoal). Além disso, as duas espécies mencionadas anteriormente são
também conhecidas em áreas que circundam a cidade de Manaus (Vitt et al. 2008).
A similaridade da fauna de lagartos da área do rio Jatapú e as sete localidades do
Escudo Cristalino das Guianas, com base na Equação 2 de Simpson, variou de 84% a
66% (Tabela 1). A maior similaridade foi observada com a FLOTA Faro (84%), seguido
pela ESEC Grão Pará Sul (83%) e Flota Paru (82%). Rebio Maicuru mostrou 76% de
semelhança; ESEC Grão Pará Norte 70%; enquanto a Flota Trombetas (68%) e ESEC
Grão Pará Centro (66%) foram as menos semelhante à localidade do rio Jatapú (Tabela
1). No entanto, não houve correlação entre as distâncias geográficas das áreas
amostradas, com a similaridade medida pela equação 2 de Simpson (Kendall’s tau = -
0,07632858, p = 0,5775).
O presente estudo oferece um conhecimento mais amplo sobre a biodiversidade
dos lagartos em uma área da Amazônia não previamente amostrada. Os tecidos e as
amostras coletadas vão permitir responder perguntas que envolvam a filogeografia,
biogeografia e filogenética de comunidades em estudos futuros. Assim, os estudos das
relações evolutivas entre as espécies dos grupos, bem como a padrões de distribuição
das espécies poderam ser melhores investigadas. Além disso, as coleções herpetológicas
do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA - H) e Coleção Zoologica Paulo
53
Bürhnheim da Universidade Federal do Amazonas (CZPB / UFAM) serão enriquecidas
com a inclusão das amostras coletadas.
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Tabela 1. Espécies de lagartos registradas na área de estudo e comparação da fauna de lagartos do rio Jatapú com sete áreas da Amazônia
brasileira, localizada no Escudo Cristalino das Guiana e coletados por Ávila-Pires et al. (2010). X indica a presença das espécies, enquanto que
para a região central do rio Jatapú, D, E e D, E indicam que a espécie foi coletada à direita, à esquerda e em ambas as margens do rio,
respectivamente.
Nome das espécies Jatapú Flota Faro Flota Trombetas Grão Pará Norte Grão Pará Centro Grão Pará Sul Rebio Maicuru Flota Paru
LAGARTOS
Dactyloidae
Anolis auratus X
Anolis chrysolepis D, E X X X X
Anolis fuscoauratus D, E X X X X X X
Anolis ortonii X
Anolis philopunctata
Anolis planiceps D, E
Anolis punctatus X
Gymnophthalmidae
Alopoglossus angulatus
e X X
Amapasaurus tetradactylus X X
Arthrosaura kockii X X
Arthrosaura reticulata D, E X X X
Bachia flavescens D X X X X X X X
Bachia panoplia D X
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Cercosaura argulus X X
Cercosaura ocellata ocellata X X X
Gymnophthalmus cf. underwoodi X
Iphisa elegans elegans D, E X X
Leposoma guianense E X X X X X X X
Leposoma percarinatum D X X X X
Leposoma cf. osvaldoi D X
Neusticurus bicarinatus X X
Neusticurus rudis X
Ptychoglossus brevifrontalis D X X
Tretioscincus agilis X X X X X X
Iguanidae
Iguana iguana iguana D, E X
Phyllodactylidae
Thecadactylus rapicauda D X X
Scincidae
Copeoglossum nigropunctatum D, E X X X X X
Sphaerodactylidae
Chatogekko amazonicus D X X X X X X X
Gonatodes annularis X X X
Gonatodes humeralis E X X X X X X X
Lepidoblepharis heyerorum X X X
Pseudogonatodes guianensis D X X X
Teiidae
Ameiva ameiva ameiva D, E X X X X X X X
56
Cnemidophorus sp.
Kentropyx calcarata D, E X X X X X X X
Kentropyx striata X X
Tupinambis teguixin D, E
Tropiduridae
Plica plica E X X X
Plica umbra umbra D, E X X X X X X X
Uranoscodon superciliosus D X X X X X X
Número de espécies 24 19 16 24 15 12 21 17
Número de espécies em comum - 16 11 17 10 10 16 14
Equação de simpson (2) - 84% 69% 71% 67% 83% 76% 82%
Amostragem por dia 19 15 16 18 22 16 17 16
Mês da amostragem Setembro Janeiro Abril Agosto-setembro Janeiro Junho Outubro-
novembro Dezembro
Estação Estação
seca Estação chuvosa
Estação chuvosa Estação seca Estação chuvosa Estação chuvosa Estação seca Estação chuvosa
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Figura 2. Algumas das espécies de lagartos da área central do rio Jatapú (a)
Copeoglossum nigropunctatum (b) Anolis fuscoauratus, (c) Anolis chrysolepis, (d)
Bachia panoplia, (e) Alopoglossus angulatus, (f) Arthrosaura reticulata, (g) Leposoma
guianense macho, (h) Leposoma guianense fêmea. (Foto: S. M. Souza).
58
Figura 3. Amostragem baseado na curva de rarefação das espécies de lagartos coletados
na região central do rio Jatapú. O eixo X corresponde ao o número de espécies coletadas
por dia e o eixo Y representa a estimativa do número de espécies coletadas. Número das
espécies foram estimadas por meio de Mao Tau, Bootstrap, Chao 2, Jackknife 1 e ACE.
Agradecimentos: Os autores agradecem a Sebastião Batista e aos moradores das
comunidades de São José do Jabote e São João do Lago da Velha, que ajudou na
abertura das trilhas e no trabalho de campo; Emanuell D. Ribeiro, Guilherme F. Dias,
Maria N. Silva, Natália Carvalho, Mário S. Nunes, Olavo P. Colatreli, Rafael
Kautzmann e Carlos H. Schneider por contribuir com a amostragem; Marcelo Gordo,
Marcelo Menin e Vinícius Carvalho por auxiliar na identificação do material; sugestões
e correções foram feitas por Ermelinda Oliveira; Roberto Rojas Zamora ajudou com a
confecção do mapa e Izeni Pires Farias pelo apoio financeiro através do projeto CNPq /
SISBIOTA-BioPHAM 563348/2010. Charles J. Cole e um revisor anônimo fizeram
valiosos comentários na versão anterior deste manuscrito. O inventário aqui mostrado é
baseado em coletadas feitas pelo projeto financiado pelo CNPq intitulado Sisbiota/
Rede-BioPHAM (Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade/Rede de
investigação para ampliar o conhecimento sobre a biodiversidade de vertebrados da
Amazônia brasileira com aplicações para o seu uso e conservação). DP Oliveira teve
bolsa de pesquisa da CAPES (n° proc. 12002011). S. M. Souza bolsa de pesquisa da
59
FAPESP. A. P. Almeida e L. Frazão foram bolsistas de pesquisa do CNPq. T. Hrbek
teve apoio de uma bolsa de pesquisa do CNPq durante o estudo.
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Neotropical Rainforests. New Haven: Yale University Press.
Apêndice 1. Voucher dos espécimens.
Anolis chrysolepis: INPA-H 31848, An. fuscoauratus: INPA-H 31854, An. planiceps:
INPA-H 31856, Alopoglossus angulatus: CZPB 29-40, Arthrosaura reticulata: CZPB
63
21-25, CZPB 21-26, CZPB 25-34, CZPB 22- 29, Bachia flavescens: CZPB 25-35, Ba.
panoplia: INPA-H 31847, Iphisa e. elegans: CZPB 23-31, CZPB 22-30, CZPB 28-39,
Leposoma guianense: INPA - H 31182 a 31189, Le. percarinatum: INPA-H 31178 a
31181, Le. cf. osvaldoi: INPA-H 31173 a 31177, Ptychoglossus brevifrontalis: CZPB
26- 36, CZPB 26-37, Thecadactylus rapicauda: CZPB 32-44), Copeoglossum
nigropunctatum: CZPB 21-27, CZPB 22-28, Chatogekko amazonicus: CZPB 24-32,
CZPB 27-38, Gonatodes humeralis: CZPB 30-41, CZPB 30- 42, Ameiva ameiva CZPB
33-45, Kentropyx calcarata: INPA-H 31712, Tupinambis teguixin: CZPB 34-46, Plica
plica: CZPB 35-47, Pl. umbra umbra: CZPB 31-43, Uranoscodon superciliosus: INPA-
H 31724.
64
CAPÍTULO II
Este manuscrito será submetido à revista Biodiversity Data Journal e segue as normas
dessa revista.
Lagartos (Squamata: Lacertilia) de seis áreas da Amazônia brasileira
65
Lagartos (Squamata: Lacertilia) de seis áreas da Amazônia brasileira
Deyla Paula de Oliveira 1*, Sergio Marques de Souza
2, Rommel Roberto Rojas
Zamora1, Elciomar Araújo de Oliveira
1, Vinicius Tadei de Carvalho
1, Tomas Hrbek
1
1 Laboratório de Evolução e Genética Animal (LEGAL), Departamento de Biologia (ICB), Universidade
Federal do Amazonas (UFAM), Av. Rodrigo Octávio Jordão Ramos, 3000, 69077-000, Manaus - AM,
Brasil.
2 Universidade de São Paulo (USP), Departamento de Zoologia, Rua do Matão, travessa 14, 101, Butantã.
CEP 05422-970, São Paulo, SP, Brazil.
* Correspondência para: Deyla Paula de Oliveira
Fone: + 55 (92) 8255-9486, Email: [email protected]
RESUMO: Durante as últimas décadas um grande esforço tem sido feito com o intuito
de entender a origem da alta biodiversidade encontrada na Amazônia brasileira. Uma
parte importante desse esforço é conhecer a distribuição e a composição das espécies.
Sendo assim, no presente artigo, apresentamos e discutimos os resultados de inventários
de espécies de lagartos realizados em seis áreas da Amazônia brasileira localizadas no
Escudo Cristalino das Guianas, Escudo do Brasileiro e Bacia sedimentar, estados do
Amazonas e Pará, Brasil. Foram registrados um total de 53 espécies de lagartos em
todas as áreas, distribuídas em 9 famílias e 27 gêneros. A suficiência amostral e a
riqueza de espécies foram verificadas por meio do Mao Tau, Jackknife 2, Chao 2 e ICE.
Foram encontrados riquezas similares ao de outros inventários realizados na bacia
Amazônica e o número de espécies provavelmente esteja próximo da real diversidade de
espécies esperadas para cada localidade com sucesso amostral de 80% em média. As
diferenças na riqueza de espécies entre as localidades são inerentes a cada área.
Palavras-chave: Biodiversidade, Lagartos, inventário.
INTRODUÇÃO
Apesar de possuir reconhecidamente uma enorme diversidade faunística, o
bioma Amazônico continua a ser relativamente pouco conhecido e estudado (Lewinsohn
66
e Prado 2005). A enorme extensão e a dificuldade de acesso às localidades são alguns
dos fatores que propiciam a existência de lacunas no conhecimento (Bernarde et al.
2011). Com isso, inventários em áreas não amostradas ou pouco amostradas são
importantes e contribuem para ampliar o conhecimento da fauna Amazônica.
Inventários permitem conhecer a composição e a riqueza das espécies em
determinada área, descobrir novas espécies, revelar áreas de endemismo e
consequentemente entender a história evolutiva das espécies (Lopes, 2000; França e
Venâncio, 2010). Tais informações fornecem subsídios para pesquisas em diversas
áreas, como ecologia, sistemática, filogeografia e filogenia, podendo auxiliar inclusive,
no direcionamento de esforços de conservação mais apropriados em um contexto geral,
uma vez que são capazes de indicar hotspots de diversidade ou mesmo áreas que
precisam ser recuperadas (Capobianco et al. 2001).
Lagartos amazônicos são excelentes organismos modelos para inventários de
fauna, por ser um grupo taxonomicamente diversificado (Camargo et al. 2010), e
relativamente abundante na Amazônia brasileira, com aproximadamente 100 espécies
em toda a floresta Amazônica (Ávila-Pires et al. 2007), sendo que em nível local, a
diversidade tem variado de 12 a 40 espécies em inventários realizados em diversas
localidades da bacia Amazônica (Vitt et al. 2008, Ávila-Pires et al. 2009, 2010, França e
Venâncio 2010, Ilha e Dixo 201, Mendes-Pinto e Souza 2011, Waldez et al. 2013). Uma
das explicações para as diferenças em termos de riqueza local, incluindo espécies
endêmicas, é que a bacia Amazônica é um mosaico de regiões com fito-fisionomias
distintas, observáveis em diferentes escalas geográficas (Silva et al. 2005). Além disso,
a bacia amazônica apresenta diferentes origens geológicas com diferentes idades e,
portanto, diferentes histórias evolutivas (Wesselingh et al. 2010). Tem-se detectado que
diferentes espécies encontram-se confinadas em áreas geográficas isoladas pelos rios da
bacia Amazônica e seus afluentes, que funcionam como barreiras (Wallace, 1852),
reduzindo ou inibindo o fluxo gênico entre as populações de táxons irmãos que habitam
margens opostas de um mesmo rio, levando consequentemente à diferenciação e
especiação das mesmas, como por exemplo, para espécies de anfíbios e répteis (Ron,
2000), borboletas (Racheli e Racheli, 2004) e aves (Ribas et al., 2012)
Embora o conhecimento da fauna de lagartos ainda esteja longe do ideal
(Rodrigues e Ávila-Pires 2005; Peloso et al. 2011), espera-se, por conseguinte, que a
diversidade, bem como o número de espécies descritas aumentem, na medida em que
novas áreas forem inventariadas. Sendo assim, neste estudo propôs conhecer a riqueza
67
das espécies de lagartos em seis áreas da Amazônia brasileira localizadas no Escudo das
Guianas, Escudo Brasileiro e bacia sedimentar, estados do Amazonas e Pará, conforme
objetivos similares aos Rapid Biological Inventories (sensu Hayden 2007), sendo
direcionados a inventários em áreas não amostradas ou pouco amostradas e com alta
relevância biológica.
MATERIAL E MÉTODOS
Áreas do estudo
Foram realizados seis inventários entre 2011 e 2014, em áreas distribuídas ao
longo da bacia amazônica brasileira, em um transecto leste-oeste, nos estados do
Amazonas e Pará, Brasil, de modo que quatro dessas áreas estavam localizadas no
estado do Amazonas e duas áreas localizadas no estado do Pará (Figura 1). Em cada
localidade amostrada foram abertas duas grades padronizadas, situadas nas margens
opostas e perpendiculares ao curso dos rios. Cada grade era composta por três trilhas
paralelas de 3.0 km, cada uma distanciada 1.0 km da subjacente. A amostragem
padronizada permitiu quantificar, qualificar e comparar os resultados entre as áreas.
A primeira localidade corresponde à área do rio Japurá, pertencente à Amazônia
Ocidental, situados na Bacia sedimentar, ao norte do rio Solimões. As grades
encontravam-se nas margens opostas do rio Japurá, margem esquerda (1°43'25.1" S,
69°0.8'25.3" W) e margem direita (1°84'33.0" S, 69°0.3'1.73" W) (Figura 1).
A segunda localidade situa-se no município de Santa Isabel do Rio Negro,
distante 781 km da cidade de Manaus por via fluvial. A área pertence à Amazônia
Ocidental, Escudo Cristalino das Guianas. As duas grades encontravam-se nas margens
opostas da bacia do alto rio Negro, sendo a primeira grade nas proximidades do rio
Ayuanã (0°33'36.90" S, 64°55'5.98" W), afluente da margem direita do rio Negro,
distante 17.2 km do município de Santa Isabel do rio Negro e a segunda grade nas
proximidades do rio Darahá (0°23'33.10"S, 64°44'52.00" W), afluente da margem
esquerda do rio Negro, distante 25.0 km do mesmo município (Figura 1).
A terceira localidade corresponde ao Igarapé do Jacinto, nas proximidades do
Parque Nacional Nascentes do Lago Jari (Parna Jari) e Reserva Biológica do Abufari
(Rebio Abufari), ambos localizados no município de Tapauá, estado do Amazonas,
Brasil. A área pertence à Amazônia Ocidental, situada na Bacia Sedimentar, ao sul do
68
rio Solimões. As duas grades encontravam-se nas margens opostas do rio Purus, sendo
uma grade situada no Igarapé do Jacinto (5°41'36.50" S, 63°11'57.30" W), margem
direita do rio Purus, distando 10.0 km do município de Tapauá e a segunda grade na
Rebio Abufari, comunidade Turiaçu (5°59'6.90" S, 62°58'38.40" W), margem esquerda
do rio Purus, distante 73.0 km a noroeste do município de Tapauá (Figura 1).
A quarta localidade corresponde à área do rio Jatapú, principal afluente do rio
Uatumã, município de São Sebastião do Uatumã, distando cerca de 250 km a nordeste
da cidade de Manaus, estado do Amazonas, Brasil. A área pertence à Amazônia Central,
Escudo Cristalino das Guianas. As duas grades situavam-se nas margens opostas do rio
Jatapú, sendo a primeira grande situada na comunidade São José do Jabote (1°55'53.00"
S, 58°15'21.00" W), margem esquerda do rio Jatapú e a segunda grade na comunidade
São João do Lago da Velha (2° 1'31.00" S, 58°11'24.00" W), margem direita do rio
Jatapú (Figura 1).
A quinta área corresponde à Reserva Biológica Trombetas (ReBio Trombetas) e
Floresta Nacional Saracá-Taquera (Flona Saracá-Taquera), ambos pertencentes a cidade
de Faro, estado do Pará, Brasil. A área encontra-se na Amazônia Oriental, situadas no
Escudo Cristalino das Guianas. As grades encontravam-se nas margens opostas do rio
Trombetas, sendo a primeira grade na na ReBio Trombetas (1°11'50.90" S,
56°40'12.08" W), margem direita do rio Trombetas e a segunda grade na Flona Saracá-
Taquera (1°28'5.00" S, 56°46'60.00" W), margem esquerda do rio Trombetas (Figura 1).
A sexta área corresponde à Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns (Resex
Tapajós-Arapiuns) e Floresta Nacional do Tapajós (Flona Tapajós), ambos pertecentes
ao município de Aveiro, estado do Pará, Brasil. A área pertence à Amazônia Oriental,
estando situadas no Escudo do Brasileiro. As grades encontravam-se nas margens
opostas do rio Tapajós, sendo a primeira grade na Resex Tapajós-Arapiuns, comunidade
Cametá (3°18'40.05"S, 55°20'43.91"W, margem esquerda do rio Tapajós e a segunda na
Flona Tapajós, comunidade Itapuama (3°20'26.22"S, 55°9'30.80"W), margem direita do
rio Tapajós (Figura 1).
69
Figura 1. Mapa das seis áreas inventariadas. As áreas foram indicadas de A1 a A6. A1
corresponde a área do rio Japurá, Amazonas, sendo 1.1, a margem esquerda do rio e 1.2,
a margem direito do rio, respectivamente; A2 corresponde a área de Santa Isabel do rio
Negro, Amazonas, sendo 2.1 a área do rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio
Negro e 2.2 a área do rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro; A3
corresponde a área Igarapé do Jacinto, nas proximidades do Parque Nacional Nascente
do Lago Jari (Parna Jari) e Reserva Biológica do Abufari (Rebio Abufari), Amazonas,
sendo que 3.1 corresponde a margem esquerda do rio Purus no Igarapé do Jacinto e 3.2
corresponde a margem direita do rio Purus, Rebio Abufari; A4, corresponde a área do
rio Jatapú, Amazonas, 4.1, a margem esquerda do rio e 4.2 corresponde a margem
direito do rio, respectivamente; A5 corresponde a Reserva Biológica Trombetas (ReBio
Trombetas) e Floresta Nacional Saracá-Taquera (Flona Saracá-Taquera), Pará, sendo
que 5.1 corresponde a margem esquerda do rio Trombetas (ReBio Trombetas) e 5.2, a
margem direita do rio Trombetas (Flona Saracá-Taquera); A6 são as áreas Reserva
Extrativista Tapajós-Arapiuns (Resex Tapajós-Arapiuns) e Floresta Nacional do Tapajós
(Flona Tapajós), Pará, sendo que 6.1 corresponde a margem esquerda do rio Tapajós
(Resex Tapajós-Arapiuns) e 6.2 a margem direita rio Tapajós (Flona Tapajós).
Coleta dos dados
70
O delineamento amostral deste trabalho foi traçado com o intuito de maximizar
o número de espécies amostradas em um período de tempo relativamente curto, 16 a 28
dias de coleta. Desse modo, foram utilizados três métodos de coletas complementares:
procura visual diurna e noturna, armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia
(pitfalls traps) (Cechin e Martins, 2000; Ribeiro-Junior et al., 2008), além de coletas
ocasionais (Sawaya et al., 2008). A estratégia de integrar diferentes metodologias de
coleta, é reconhecidamente mais eficiente na capacidade de detectar a diversidade
durante inventários realizados em florestas tropicais (Ribeiro-Júnior et al., 2008).
A procura visual noturna e diurna consistiu no deslocamento a pé, em velocidade
lenta, ao longo das trilhas que compunham cada grade, à procura dos espécimes. A
busca ativa diurna foi realizada nos trechos entre as áreas onde estavam instalados os
pitfall traps (detalhado a seguir). Durante o período noturno, foram percorridos trechos
de 1.000 m durante aproximadamente um período de cinco horas. O esforço de captura
abrangeu todos os microhabitats possíveis e encontrados ao longo das trilhas, como
vegetação, troncos caídos, folhiços e igarapés, localizando espécimes tanto em
atividade, quanto em locais de abrigo.
As armadilhas de interceptação e queda com cerca guia (pitfall traps) foram
preparadas com um conjunto de quatro recipientes de 100 L enterrados no solo,
instalados equidistantemente entre si, à uma distância de 8 m e dispostos em forma de
Y. As armadilhas estavam interligadas por uma cerca guia de plástico com 80
centímetros de altura, que permitia guiar os espécimes para dentro das armadilhas,
possibilitando a captura tanto de espécies terrestres, quanto fossoriais e de vida críptica
(eg. lagartos de liteira/folhiço). Cada conjunto de armadilhas descrito acima
caracterizava uma estação de amostragem. Em cada grade foram instaladas 12 estações
(48 recipientes de 100 L), ou seja, 24 estações de amostragem por região inventariada
(totalizando 96 recipientes de 100 L), uma vez que em cada uma das regiões foram
construídas duas grades, uma em cada margem do rio principal. Todas as estações foram
posicionadas 500 m uma das outras e as armadilhas permaneceram abertas por até 20
dias durante cada expedição, sendo vistoriadas diariamente. Os animais coletados foram
acondicionados em sacos plásticos transparentes ou de pano contendo anotações (data,
número da estação de armadilhagem, hora de coleta, etc). Além das duas metodologias
de coletas supracitadas, alguns dos espécimens foram coletados sem o uso de
armadilhas, fora da busca ativa e por terceiros, denominada de coletas ocasionais.
71
Os espécimes coletados foram anestesiados e eutanasiados com cloridrato de
lidocaína 2% e éter etílico (cf. American Veterinary Medical Association 2001). Foram
feitas pequenas incisões na região ventral e femural de cada animal para a retirada de
amostra de tecido hepático e / ou muscular. Os tecidos foram armazenados em
microtubos e preservados em álcool 95%. Após a retirada dos tecidos, aplicou-se
formaldeído 10 % nas cavidades corpóreas para fixação dos tecidos (Franco e Salomão
2002) e depois de 24 horas, conservados em etanol 70%. Alguns dos exemplares foram
fotografados e/ou tiveram suas características morfológicas e padrões de coloração
registrados in vivo. Os espécimes-testemunho foram coletados de acordo com as
licenças concedidas pelo ICMBio/Sisbio (processos 28976-1, 35424-1, 40186-1, 40186-
2).
A nomenclatura para identificar morfologicamente os exemplares coletados
neste estudo segue a lista brasileira de répteis (Bérnils e Costa 2012) e Reptile Database
(Uetz e Hošek 2014), considerando as recentes mudanças propostas por Gamble et al.
(2011), Hedges e Conn (2012) e Harvey et al. (2012). Embora as espécies do gênero
Anolis tenham sido recentemente realocadas em um novo gênero (Norops) por
Nicholson et al. (2012), que foi posteriormente questionado por diversos pesquisadores
(Poe 2013), foi adotado no presente artigo o nome Anolis para o gênero. Os exemplares
foram identificados com a ajuda dos pesquisadores do projeto SISBIOTA grupo
Herpetofauna.
Análises dos dados
A eficiência da amostragem em termos de representatividade da riqueza de
espécies de uma dada região pode ser verificada a posteriori por meio da rarefação
baseada em amostra (curva de acumulação de espécies). Sendo assim, para verificar se a
riqueza das espécies de lagartos das seis áreas estudadas foram totalmente amostradas,
foi utilizado o índice de Mao Tau (Sarmento-Soares et al. 2008).
Com o intuito de se estimar o número potencial de espécies, foi utilizado o
estimador de riqueza (Jackknife 2) (Smith e Van Belle, 1984). Esse estimador, faz uma
estimativa da riqueza total somando a riqueza observada com um parâmetro calculado a
partir do número de espécies raras e do número de amostras. Utiliza os uniques e o
número de indivíduos que ocorrem em duas amostras (duplicates), sendo calculado pela
equação:
72
1
2322
212
mm
mQ
m
mQSS obsjack
Onde:
Sjack2 = Estimativa Jacknife 2 da riqueza de espécies
Sobs = Número total de espécies observadas em todas as unidades amostrais
Q1 = Número de espécies “uniques” (que ocorreram em apenas uma amostragem)
Q2 = Número de espécies “duplicates” (que ocorreram em duas amostragens)
m = Número total de amostragens
Para reforçar a estimativa do potencial número da riqueza de espécies também
foi calculado o índice Chao 2 (Chao, 1987). Este índice se baseia na riqueza das
espécies que ocorreram em uma ou duas amostras (respectivamente uniques e
duplicates), tendo como pressuposto que quanto maior o número de espécies nestas
condições, maior a chance de ser encontrado espécies ainda não amostradas na
comunidade (Magurran, 2004).
O estimador de riqueza Chao 2 é calculado por:
2
2
12
2Q
QSS obschao
Onde:
Schao2 = Estimador de riqueza Chao 2
Sobs = Número total de espécies observadas em todas as unidades amostragens
Q1 = Número de espécies “uniques” (que ocorreram em apenas uma amostragens)
Q2 = Número de espécies “duplicates” (que ocorreram em duas amostragens)
Outro estimador utilizado foi o ICE (Incidence-based Coverage) (ICE)
(Chazdon et al.1998), que permite determinar os limites para que uma espécie seja
considerada infrequente (que ocorrem em poucas unidades amostrais). São consideradas
infrequentes, espécies com incidência entre 1 e 10 indivíduos por área.
Especificamente, estes três estimadores foram escolhidos dentre os inúmeros
73
existentes e descritos na literatura (Colwell et al. 2012), conforme algumas
recomendações. Por exemplo, Jackknife 2 é um dos estimadores menos influenciados
pelo tamanho amostral (Palmer 1991, Colwell e Coddington 1994), Chao 2 é um
estimador pouco influenciado pelo grau de agregação espacial das espécies nas amostras
(Colwell e Coddington 1994) e ICE é um estimador que apresenta um desempenho
superior aos demais para estimar a riqueza e verificar a suficiência amostral (Chazdon et
al. 1998). As análises foram realizadas no programa EstimateS 9.1.0 (Colwell et al.
2012). O gráfico da suficiência da amostragem verificada com base na acumulação do
número de espécies como uma função dos dias de amostragem usando os três
estimadores não-paramétricos acima, e o estimador Mao Tau (Colwell et al. 2004)
foram geradas com o auxílio do pacote estatístico R versão 3.0.2 (R Development Core
Team, 2013).
Recursos de dados
Todos os tecidos coletados foram depositados na Coleção da Universidade
Federal do Amazonas, (CTGA/UFAM), administrada pelo Laboratório de Evolução e
Genética Animal (LEGAL) (CGEN, resolução No 75 de 26/08/04) e na Coleção de
tecidos do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). Vouchers estão
depositados na Coleção de Anfíbios e Répteis do Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia (INPA-H) e na Coleção de Zoologia Paulo Bürhnheim da UFAM
(CZPB/UFAM), Manaus, Amazonas, Brasil.
rio Jatapú, Amazonas, Brasil: Alopoglossus angulatus (CZPB 29-40); Ameiva ameiva
(CZPB 33-45, INPA-H 34793, INPA-H 34793, INPA-H 34797, INPA-H 34795, INPA-
H 34799); Anolis chrysolepis (INPA-H 31848); Anolis planiceps (INPA-H 31856);
Anolis fuscoauratus (INPA-H 31854); Arthrosaura reticulata (CZPB 21-25, CZPB 21-
26, CZPB 25-34, CZPB 22-29; INPA-H 34830, INPA-H 34798, INPA-H 34827, INPA-
H 34821, INPA-H 34846); Bachia panoplia (INPA-H 31847); Bachia flavescens
(CZPB 25-35); Chatogekko amazonicus (CZPB 24-32, CZPB 27-38); Copeoglossum
nigropunctatum (CZPB 21-27, CZPB 22-28, INPA-H 34805, INPA-H 34840);
Gonatodes humeralis (CZPB 30-41, CZPB 30-42); Iphisa elegans elegans (CZPB 23-
31, CZPB 22-30, CZPB 28-39, INPA-H 34838, INPA-H 34807), Kentropyx calcarata
(INPA-H 31712); Leposoma osvaldoi (CTGA_L_0142); Plica umbra umbra (CZPB 31-
43); Plica plica (CZPB 35-47); Ptychoglossus brevifrontalis (CZPB 26-36, CZPB 26-
74
37); Thecadactylus rapicauda (CZPB 32-44); Tupinambis teguixiin (CZPB 34-46;
INPA-H 34800, INPA-H 34796); Uranoscodon superciliosus (INPA-H 31724).
Santa Isabel do Rio Negro, rio Ayuanã/ rio Darahá, Amazonas, Brasil: Ameiva
ameiva (INPA-H 34826, INPA-H 34794); Anolis planiceps (INPA-H 34764);
Arthrosaura reticulata (INPA-H 34796); Chatogekko amazonicus (INPA-H 34814,
INPA-H 34783, INPA-H 34731, INPA-H 34786); Copeoglossum nigropunctatum
(INPA-H 34809, INPA-H 34782, INPA-H 34775, INPA-H 34769); Enyalioides laticeps
(INPA-H 34808); Gonatodes humeralis (INPA-H 34768, INPA-H 34787, INPA-H
34747); Iphisa elegans elegans (INPA-H 34779); Kentropyx pelviceps (INPA-H 34752);
Kentropyx altamazonica (INPA-H 34813); Ptychoglossus brevifrontalis (INPA-H
34726, INPA-H 34728, INPA-H 34759); Pseudogonatodes guianensis (INPA-H 34776,
INPA-H 34739, INPA-H 34781, INPA-H 34784); Thecadactylus solimoensis (INPA-H
34802); Tretioscincus oriximinensis (INPA-H 34785); Uranoscodon superciliosus
(INPA-H 34803); Varzea bistriata (INPA-H 34814).
Igarapé do Jacinto/ Rebio Abufari, Amazonas, Brasil: Alopoglossus angulatus
(INPA-H 34780, INPA-H 34819, INPA-H 34770, INPA-H 34770); Alopoglossus
atriventris (INPA-H 34771, INPA-H 34767); Ameiva ameiva (INPA-H 34734, INPA-H
34792); Anolis fuscoauratus (INPA-H 34748); Anolis ortonii (INPA-H 34755); Anolis
tandai (INPA-H 34757, INPA-H 34730, INPA-H 34729); Anolis transversalis (INPA-H
34753, INPA-H 34746); Arthrosaura reticulata (INPA-H 34735); Cercosaura argulus
(INPA-H 34761, INPA-H 34760); Cercosaura ocellata ocellata (INPA-H 34732);
Crocodilurus amazonicus (INPA-H 34804); Kentropyx pelviceps (INPA-H 34744,
INPA-H 34824, INPA-H 34841); Leposoma osvaldoi (INPA-H 31124, INPA-H 31127,
INPA-H 31119, INPA-H 31123, INPA-H 31126, INPA-H 31106, INPA-H 31112);
Leposoma percarinatum (INPA-H 31107, INPA-H 31111, INPA-H 31110, INPA-
H31122, INPA-H 31121, INPA-H 31105); Leposoma snethlageae (INPA-H 31104,
INPA-H 31113, INPA-H 31116, INPA-H 31118, INPA-H 31117, INPA-H 31109, INPA-
H 31120, INPA-H 31108, INPA-H 31114, INPA-H 31115)
Flona Tapajós/Resex Tapajós-Arapiuns, Pará, Brasil: Ameiva ameiva (INPA-H
34750, INPA-H 34736, INPA-H 34810); Anolis tandai (INPA-H 34753, INPA-H
34778); Anolis planiceps (INPA-H 34745, INPA-H 34751, INPA-H 34723); Anolis
punctatus INPA-H 34825); Arthrosaura reticulata (INPA-H 34742, INPA-H 34772,
INPA-H 34738); Bachia flavescens (INPA-H 34766, INPA-H 34741); Cercosaura
ocellata ocellata (INPA-H 34743, INPA-H 34737, INPA-H 34727); Cercosaura
75
oshaughnessyi (CTGA_L_0522); Chatogekko amazonicus (INPA-H 34762, INPA-H
34777, INPA-H 34754); Copeoglossum nigropunctatum (INPA-H 34818, INPA-H
34817, INPA-H 34832); Gonatodes humeralis (INPA-H 34765, INPA-H 34756, INPA-
H 34774, INPA-H 34740); Gonatodes hansemani (INPA-H 34773); Iguana i guana
(INPA-H 34801); Kentropyx calcarata (INPA-H 34725, INPA-H 34823, INPA-H 34831,
INPA-H 34724); Leposoma percarinatum (INPA-H 34763); Neuticurus bicarinatus
(CTGA_L_0725); Plica umbra ochrocollaris (CTGA_L_0579);
Flona Saracá-Taquera/ReBio Trombetas, Pará, Brasil: Anolis fuscoauratus (INPA-H
34842, INPA-H 34833); Anolis tandai (INPA-H 34829); Anolis chrysolepis (INPA-H
34822, INPA-H 34820); Arthrosaura reticulata (INPA-H 34845, INPA-H 34843, INPA-
H 34837, INPA-H 34844); Bachia flavescens (INPA-H 34811, INPA-H 34816);
Chatogekko amazonicus (INPA-H 34835); Copeoglossum nigropunctatum (INPA-H
34828); Iphisa elegans elegans (INPA-H 34836); Kentropyx calcarata (INPA-H 34815,
INPA-H 34812); Neuticurus ecpleopus (CTGA_L_0867); Tretioscincus agilis
(CTGA_L_0907);
rio Japurá, Amazonas, Brasil: Anolis auratus (CTGA_L_0995); Bachia peruana
(CTGA_L_1043); Cercosaura bassleri (CTGA_L_1183); Lepidoblepharis heyerorum
(CTGA_L_1096); Leposoma parietale (CTGA_L_1194); Neuticurus racenisi (UFAM:
CTGA_L_1021).
Resultados e Discussão
Ao total foram registradas 53 espécies, distribuídas em 9 famílias e 27 gêneros
(Tabela 1, Anexo A). As áreas apresentaram entre 17 a 30 espécies de lagartos, sendo
que a localidade com menor riqueza de espécies foi Santa Isabel do rio Negro (rio
Darahá/rio Ayuanã) com 17 espécies registradas e a área com maior número de riqueza
de espécies foi o rio Japurá, com 30 espécies registradas (Tabela 1, Anexo A). Fotos dos
espécimens representativos de quatro das seis áreas são mostradas na figura 2 (A-F,
Anexo B).
A família mais representativa em todas as áreas foi Gymnophthalmidae (n = 22,
41.50%), seguida por Dactyloidae (n = 8, 15.09 %), Teiidae (n = 7, 13.20 %);
Sphaerodactylidae (n = 6, 11.32 %); Tropiduridae (n = 4, 7.54 %); Mabuyidae e
Phyllodactylidae (n = 2, 3.77 % cada). Para as famílias Hoplocercidae e Iguanidae
apenas uma espécie foi registrada (Tabela 1, Anexo A).
76
Seis espécies (11.3%) foram compartilhadas em todas as seis áreas inventariadas
(Tabela 1, Anexo A). As três áreas localizadas no Escudo Cristalino das Guianas
compartilharam 8 espécies (15.09%), com registro de Anolis chrysolepis apenas nessas
três áreas. 15 espécies (28.30%) foram compartilhadas nas duas áreas localizadas na
bacia Sedimentar, com registro de Alopoglossus atriventris apenas para essas duas áreas
(Tabela 1, Anexo A). 11 espécies (1120.75%) foram coletados em ambas as margens da
localidade correspondente ao rio Jatapú, com 9 espécies (16.98%) coletadas apenas na
margem direita e 4 espécies (7.54%) na margem esquerda (Tabela 1, Anexo A). 10
espécies (18.86%) foram coletadas em ambas as margens da localidade correspondente
a Santa Isabel do rio Negro, com 6 espécies (11.32%) na margem direita e uma espécies
(1.88%) na margem esquerda. Na área do Igarapé do Jacinto/Rebio Abufari, 32.07% das
espécies foram coletadas em ambas as margem, com 9 espécies (16.98%) na margem
direita e 3 espécies (5.66%) na margem esquerda. Para a Flona Tapajós/Resex Tapajós-
Arapiuns, 13 espécies (24.52%) das espécies foram coletadas em ambas as margem,
com 8 espécies (15.09%) na margem direita e 7 espécies (13.20%) na margem esquerda.
Na Flona Saracá-Taquera/ ReBio Trombetas, 10 espécies (18.86%) foram coletadas em
ambas as margens, sendo 9 espécies (16.98%) apenas na margem direita e 3 espécies
(5.66%) na margem esquerda. No rio Japurá, 14 espécies (26.41%) foram coletadas em
ambas as áreas, com 13 espécies (24.52%) na margem direita e 2 espécies (3.77%)
apenas na margem esquerda (Tabela 1, Anexo A).
A riqueza encontrada em campo para a área do rio Jatapú (n = 24 espécies)
representou 70.58%, 85.71% e 82.75% da riqueza média estimada por Jackknife 2,
Chao 2 e ICE. Para a área de Santa Isabel do Rio Negro (rio Ayanã/Darahá), a riqueza
encontrada em campo (n = 17 espécies) representou 68.00%, 85.00% e 77.27% da
riqueza média estimada com os três estimadores. Na Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto, a
riqueza encontrada (n = 29 espécies) representou 82.85%, 93.54% e 90.62% da riqueza
média prevista com os três estimadores. Na área da Flona Tapajós/Resex Tapajós-
Arapiuns, foi estimada entre 87.50%, 62.22% e 68.29% como riqueza média prevista
com os três estimadores, com n = 28 espécies encontrada em campo. Entre 56.41% a
100%, respectivamente foi a riqueza média estimada na Flona Saracá-Taquera/ReBio
Trombetas, com n = 22 espécies, encontrada em campo. Sendo assim, poderíamos
considerar que encontramos a totalidade de espécies esperadas para essa área, porém
com base em um inventário realizado na Flona Saracá-Taquera (Morato et al. 2014), a
totalidade das espécies esperadas para essa localidade não foram atingidas. Na área do
77
rio Japurá a riqueza média prevista com os três estimadores foi de 76.92%, 88.23% e
88.23%, com n = 30 espécies, encontrada em campo. Os valores dos três estimadores de
riqueza para as seis localidades encontram-se na Tabela 2, Anexo C.
Considerações sobre algumas das espécies
As seis espécies compartilhadas em todas as áreas, Gonatodes humeralis, Anolis
fuscoauratus, Arthrosaura reticulata, Copeoglossum nigropunctatum, Ameiva ameiva e
Uranoscodon superciliosus, são espécies com ampla distribuição geográfica pela bacia
Amazônica. Gonatodes humeralis é um dos muitos lagartos comuns na região
Amazônica, sendo encontrada em quase toda a Floresta Amazônica, em ambientes de
floresta primária ou secundária, em ambientes de várzea ou de áreas úmidas, nas
florestas de galeria do Brasil Central, e em algumas ilhas, como Trinidad e Tobago (Vitt
et al. 2008; Ávila-Pires et al. 2012, Cole et al. 2013, Prudente et al. 2013). Da mesma
forma que Gonatodes humeralis, a espécie Anolis fuscoauratus é comumente
encontrada na região Amazônica, em vegetação, troncos, galhos ou cipós (Vitt et al.
2008). Essa espécie é distribuída em boa parte do norte da América do Sul a leste dos
Andes, Mata Atlântica, leste do Brasil, onde se estende ao sul até o Estado do Espírito
Santo (Vitt et al. 2008).
Arthrosaura reticulata é encontrada na região Amazônica, no Brasil, Guiana
Francesa, Guiana, Colômbia, Equador e Peru, na floresta primária ou secundária, em
bordas de matas (Ávila-Pires, 1995). Copeoglossum nigropunctatum é um lagarto
heliotérmico, que habita o interior das florestas tropicais, embora muitas vezes possa ser
encontrado em áreas abertas na floresta (clareiras naturais e ambientes de borda), em
galhos, troncos caídos e em ambientes perturbados (Vitt et al. 2008). Com ampla
distribuição em toda a Amazônia brasileira, estendendo-se ao sul até o estado brasileiro
de Mato Grosso do Sul, sendo encontrado também na Mata Atlântica brasileira (Vitt et
al. 2008). Evidênicas filogenéticas mostram que C. nigropunctatum é um complexo que
inclui várias espécie crípticas (Miralles e Carranza 2010, Hedges e Conn 2012). Ameiva
ameiva é uma espécie que pode ser encontrada em uma ampla variedade de ambientes,
em áreas de floresta, de vegetação aberta (clareiras naturais), em áreas antropizadas e
em cidades (Colli 1991, Sartorius et al. 1999), estando distribuída no Novo Mundo,
ocorrendo desde o sul do México, América Central em grande parte das áreas tropicais e
subtropicais da América do Sul (Vitt et al. 2008). Várias subespécies já foram
78
reconhecidas para A. ameiva (Peters e Donoso-Barros 1970), porém a maioria dos
autores adotam uma visão conservadora e a consideraram como uma espécie
monotípica, com ampla distribuição (Ávila-Pires 1995).
Uranoscodon superciliosus é uma espécie da família Tropiduridae, com distribuição
no Brasil (estados do Amazonas, Maranhão, Pará, Amapá, Roraima e Rondônia),
Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Venezuela, Colômbia, Peru e Bolívia (Beni)
(Ávila-Pires 1995). Tipicamente encontrado em áreas nas proximidades de córregos
(zonas ripárias) ou em áreas inundadas (igapós), exibindo fidelidade considerável para
este tipo de ambiente (Vitt et al. 2008).
A espécie A. chrysolepis coletada apenas nas áreas correspondente ao Escudo
Cristalino das Guianas, corrobora com a endemicidade sugerida por Ávila-Pires et al.
(2010), que afirmou que a espécie é endêmica de áreas localizadas nesse escudo. Até
recentemente, essa espécie era considerada um complexo de espécies, agrupada em
cinco subespécies, a saber: A. chrysolepis chrysolepis, A. chrysolepis planiceps, A.
chrysolepis scypheus, A. chrysolepis tandai, A. chrysolepis brasiliensis, sendo todas
posteriomente elevadas ao status de espécies com base em dados morfológicos e
moleculares (D’Angiolella et al. 2011).
Assim como A. chrysolepis, a espécie fossorial e não heliotérmica, Bachia
panoplia também é endêmica do Escudo Cristalino das Guianas, porém, com registro no
presente estudo apenas para o rio Jatapú em sua margem direita (Tabela 1, Anexo A). A
espécie foi registrada em um inventário feito na FLOTA Faro, área localizada no Escudo
Cristalino das Guianas (Ávila-Pires et al. 2010).
Alopoglossus atriventris, espécie esta coletada apenas nas duas áreas localizadas
RebioAbufari/Igarapé do Jacinto e rio Japurá, é um lagarto da família
Gymnophthalmidae, encontrada na serapilheira da floresta tropical na bacia Amazônica,
mais comumente em floresta de terra firme (Ávila-Pires 1995, Vitt et al. 2007), com
ocorrência apenas para a parte Ocidental da Amazônia brasileira, Peru, Equador e
Colômbia (Köhler et al. 2012).
As espécies menos frequentes foram Cnemidophorus lemniscatus lemniscatus e
Neusticurus bicarinatus, coletados apenas na margem direita do rio Tapajós (Flona
Tapajós) e a espécie Cercosaura oshaughnessyi, na margem esquerda do rio Tapajós
(Resex Tapajós-Arapiuns) (Tabela 1, Anexo A). Cnemidophorus lemniscatus
lemniscatus, é considerado um complexo de espécies, encontrado em áreas abertas ao
norte do Amazonas, sendo bastante difundida no estado do Pará, sul do Amazonas
79
(Ávila-Pires 1995). A biologia, sistemática e ecologia do complexo de espécie
Cnemidophorus lemniscatus lemniscatus têm sido extensivamente estudada (Peters e
Donoso-Barros 1970, Cole e Dessauer 1993, Ugueto et al. 2009, Mojica et al. 2003).
Em uma recente revisão, os autores propuseram uma taxonomia revisada para o gênero
Cnemidophorus (Harvey et al. 2012). A espécie também foi coletada em uma área nas
proximidades do rio Curuá-Una, afluente da margem direita do Amazonas, 18.0 km a
leste da cidade de Santarém, estado do Pará, Brasil (Ávila-Pires et al. 2009).
Neusticurus bicarinatus é um lagarto diurno, semiaquático, sendo encontrado
nas proximidades de corpos de água, como córregos, igarapés e pântanos (Ávila-Pires
1995, Martins 1991). Distribui-se pelo nordeste da América do Sul, no leste da
Venezuela, Guiana, Suriname, Guiana Francesa e Brasil (Ávila-Pires 1995), sendo
considerado endêmico da regiões biogeográficas, Guiana, Belém e Xingu (Ávila-Pires
et al. 2010), apesar de que a Flona Tapajós, encontra-se na região biogeográfica
Tapajós. A espécie também foi coletada na Estação Ecológica Grão-Pará, parte central e
norte, área localizada no Escudo Cristalino das Guianas (Ávila-Pires et al. 2010).
Cercosaura oshaughnessyi distribui-se no Peru, Colômbia, Equador, Guiana Francesa e
Brasil (Amazonas e Amapá) (Uetz e Hošek 2014), também sendo encontrada em outro
inventário no rio Juruá (Ávila-Pires et al. 2009).
As espécies Anolis auratus e Bachia peruana, foram coletadas apenas na
margem direita do rio Japurá e as espécies Leposoma parietale e Neusticurus racenisi,
em ambas as margens do rio Japurá. Anolis auratus é um lagarto diurno, heliotérmico,
sendo encontrado na Guiana Francesa, Suriname, Guiana, Venezuela, Colômbia, norte
do Panamá e Brasil (Ávila-Pires 1995). No Brasil ocorre em enclaves de formação
abertas ao longo da Amazônia (Pará e leste do Amazonas) e nos estados do Amapá e
Roraima (Ávila-Pires 1995). Esta espécie também foi coletada por Ávila-Pires et al.
(2010) na Estação Ecológica Grão-Pará, parte central e por Mendes-Pinto e Souza
(2011) na Floresta Nacional do Trairão, ambos no estado do Pará, Brasil. A espécie
Bachia peruana é encontrada no Peru e no Brasil, nos estados do Acre e Amazonas,
sendo relatada pela primeira vez no Brasil, no estado do Acre (Ávila-Pires 1995).
Leposoma parietale, uma espécie da família Gymnophthalmidae, é encontrada
no sudeste da Colômbia, Venezuela (no estado de Táchira), leste do Equador, nordeste
do Peru e Brasil (Uetz e Hošek 2014), em floresta primária, secundária, bordas de
floresta, clareiras, em meio à serapilheira e em pequenos troncos (Ávila-Pires 1995).
Essa espécie apresenta caracteres em comum com Leposoma osvaldoi, como por
80
exemplo, a presença de um faixa lateral escura, no entanto, cada espécie tem uma
combinação única de caracteres próprios (Ávila-Pires 1995). Neusticurus racenisi
também incluida na família Gymnophthalmidae é uma espécie encontrada na Venezuela
e em Roraima, Brasil na Serra de Parima, em altitudes entre 400 a 1.215 m (Ávila-Pires
1995), não tendo sido até então relatada para o estado do Amazonas, Brasil.
A espécie Varzea bistriata foi coletada apenas na margem direita do rio Purus
(Rebio Abufari) e as espécies Leposoma snethlageae e Thecadactylus solimoensis
apenas na margem esquerda do rio Purus (Igarapé do Jacinto) (Tabela 1, Anexo A). A
distribuição de Varzea bistriata ainda não é clara, em virtude da espécie ser confundida
com a espécie Copeoglossum nigropunctatum (Uetz e Hošek 2014), mas segundo Uetz e
Hošek (2014) é uma espécie que distribui-se pela Guiana Francesa, Bolívia e Brasil
(estados do Amazonas, Pará, Amapá e Rio de Janeiro). Leposoma snethlageae é
encontrada no Brasil a sudoeste do estado do Amazonas, até pelo menos o Porto de
Urucu, rio Urucu e município de Tabatinga, Amazonas, Brasil (Uetz e Hošek 2014).
Thecadactylus solimoensis é uma espécie da família Phyllodactylidae, sendo descrita
recentemente por Bergmann e Russel (2007). A espécie apresenta ampla distribuição
geográfica, abrangendo ambientes tropicais a leste dos Andes no Equador, Peru, Bolívia
e nos estados de Rondônia e Amazonas, Brasil (Bergmann e Russel 2007). As espécies
Varzea bistriata, Thecadactylus solimoensis e Leposoma snethlageae também foram
encontradas em um inventário feito por Waldez et al. (2013), na Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Piagaçu-Purus (RDS-PP), região do baixo rio Purus na
Amazônia Central, área contígua a Reserva Biológica do Abufari (Rebio Abufari).
A espécie Leposoma osvaldoi foi coletada apenas nas margens direita dos rios
Jatapú, Purus (Rebio Abufari) e Tapajós (Flona Tapajós). L. osvaldoi é uma espécie com
ocorrência no Brasil, nos estados de Rondônia, Mato Grosso, Amazonas e Pará (Uetz e
Hošek 2014), sendo primeiramente descrita por Ávila- Pires (1995) nos estados de
Rondônia e Mato Grosso e posteriormente por Pinto (1999). Pellegrino et al. (2011)
relataram a ocorrência da espécie no estado do Amazonas, apesar de que os autores
sugerem que as populações do estado do Amazonas possam ser na verdade um táxon
ainda não descrito.
Tretioscincus agilis foi registrada apenas nas margens direita dos rios Purus
(Rebio Abufari) e Trombetas (Flona Saracá-Taquera) e a espécie Tretioscincus
oriximinensis apenas nas margens direita dos rios Darahá, em Santa Isabel do rio Negro
e Trombetas (Flona Saracá-Taquera). T. agilis é um lagarto diurno, heliotérmico, com
81
distribuição na Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Venezuela, Colômbia e Brasil
(estados do Pará e Amazonas) (Ávila-Pires 1995, Uetz e Hošek 2014). A espécie foi
considerada endêmica das regiões biogeográficas, Guiana, Belém e Xingu por Ávila-
Pires et al. (2010), apesar de que a Rebio Abufari encontra-se na região biogeográfica
Inambari. Tretioscincus oriximinensis é um lagarto terrícola, encontrado em meio à
serapilheira ou sobre ambientes rochosos (Morato et al. 2014) em países como
Venezuela (território Amazônico), Colômbia e nos estados do Amazonas e Pará, Brasil
(Uetz e Hošek 2014), sendo descrita por Ávila-Pires (1995) com base em um exemplar
encontrado na vila de Oriximiná, estado do Pará, Brasil.
Como exemplificado, alguns dos táxons foram restritos a determinadas
localidades e margens. Estudos com diversos grupos taxonômicos têm mostrado que os
rios da bacia Amazônica e seus afluentes funcionam como barreiras (Wallace, 1852),
reduzindo ou inibindo o fluxo gênico entre as populações de táxons irmãos que habitam
margens opostas de um mesmo rio, levando consequentemente à diferenciação e
especiação das mesmas. Em um estudo com espécies de anuros, os autores registraram
cinco espécies de anuros diurnos confinadas apenas na margem esquerda do rio
Madeira, Brasil e uma espécie restrita apenas à margem direita, o que indica que esse
rio funciona como uma barreira, limitando a distribuição das espécies de anuros (Dias-
Terceiro et al. 2015).
Comparação com outros estudos
Riqueza similar de espécies de lagartos inventariadas em diferentes tipos de
paisagens florestais pode ser encontrada quando se empregam esforços de coleta e
estratégias de amostragens similares (Waldez et al. 2013). Sendo assim, os números de
espécies encontradas em cada uma das seis localidades, que variou de 17 a 30 espécies,
estão de acordo com o registrado em outros inventários de lagartos feitos em áreas da
bacia Amazônica feitos em até cinco semanas e com métodos similares de coleta. Pode-
se citar como exemplos, o inventário de Bernardo et al. (2012), feito na Reserva
Biológica do Tapirapé (REBIOTA), uma área de Floresta Amazônica, localizado na
região sudeste do estado do Pará, Brasil, conhecida pela intensa indústria de mineração.
Nesse trabalho, os autores encontraram 14 espécies de lagartos em 21 dias de coleta nas
estações seca e chuvosa, utilizando como metodologias de coletas pitfalls e busca ativa.
Outro exemplo é o trabalho de França e Venâncio (2010), no qual os autores
82
encontraram 19 espécies de lagartos em um inventário realizado no município de Boca
do Acre, localizado a sudoeste do estado do Amazonas, Brasil em 23 dias de coleta na
estação chuvosa. Ilha e Dixo (2010), em 38 dias de coleta em uma área de terra-firma da
Amazônia Central, município de Rio Preto da Eva, Brasil, encontraram 20 espécies de
lagartos, por meio de pitfalls e busca ativa. Mendes-Pinto e Souza (2011) em 18 dias de
coleta na Floresta Nacional do Trairão, localizado na parte sudoeste do estado do Pará,
Brasil, encontraram 23 espécies de lagartos.
Eficiência da amostragem em termos de representatividade da riqueza
Tão importante quanto o uso de métodos complementares de coleta é a
verificação da eficiência de amostragem em termos de representatividade da riqueza de
espécies em uma dada região (Colwell et al. 2012), que no presente trabalho foram
verificados por meio de três estimadores não-paramétricos de riqueza: Jackknife 2,
Chao 2 e ICE. As curvas de acumulação de espécies de Mao Tau não alcançaram uma
assíntota (Figura 3), mostrando que a riqueza das comunidades não foram amostradas
completamente, fato esse confirmado com os três estimadores de riqueza utilizados
(Jackknife 2, Chao 2 e ICE). Por não alcançar a assíntota, os estimadores apresentaram
número de espécies superiores à riqueza amostrada nas seis áreas (Tabela 2, Anexo C).
De fato, a riqueza total das espécies de lagartos nas seis áreas inventariadas não foram
totalmente amostradas, mas foram amostradas espécies comuns, com ampla distribuição
pela bacia Amazônica e espécies com distribuição mais restrita a certas áreas e
ambientes. Porém, em todas as áreas, foi conseguido um sucesso amostral de 80% em
média, o que indica que o número de espécies nas seis áreas provavelmente esteja
próximo da diversidade real de espécies esperadas para cada localidade. No entanto, é
sabido que para conhecer a verdadeira riqueza e a diversidade herpetofaunística em uma
determinada área da bacia Amazônica brasileira, bem como coletar o maior número
possível de espécies raras e com distribuições restritas, é necessário estudos a longo
prazo, com grande esforço de amostragem, conforme estudos feitos por Vitt et al.
(2008), em uma área de floresta de terra firme próxima à cidade de Manaus, Amazonas,
a Reserva Florestal Adolfo Ducke, onde foram registradas 35 espécies de lagartos. Em
outro inventário feito por Waldez et al. (2013) na Reserva de Desenvolvimento
Sustentável Piagaçu-Purus, os autores encontradas 34 espécies de lagartos. Sendo assim,
propõe-se um maior esforço de coleta em termos de dias de coleta, nas áreas que
83
apresentaram menores números de riqueza de espécies (rio Ayuanã/Darahá e Flona
Saracá-Taquera/ReBio Trombetas). Atribui-se também o menor número de espécies
registradas nessas duas áreas, em virtude dos meses de amostragem, que corresponde à
estação chuvosa na Amazônia brasileira.
Considerações finais
A riqueza de espécies, em particular, continua a ser um dos principais parâmetros que
podem ser usados para explicar os padrões de biodiversidade de uma determinada área,
sendo um dos componentes centrais em muitos estudos que visam a conservação e o
manejo das espécies (Xu et al. 2008). Sendo assim, este estudo propôs conhecer a
composição e a riqueza das espécies de lagartos em seis áreas da Amazônia brasileira,
conforme objetivos similares aos Rapid Biological Inventories (sensu Hayden 2007),
sendo direcionados a inventários em áreas não amostradas ou pouco amostradas e com
alta relevância biológica. Algumas das áreas inventariadas são consideradas áreas
prioritárias para novos inventários (a saber, Bacia do alto rio Negro; Bacia do rio
Tapajós; Bacia do rio Japurá e Bacia do rio Purus), conforme recomendações do
MMA/SBF (2002). Embora preliminares, os inventários nas seis área da bacia
Amazônica apresentados neste artigo trazem importantes contribuições para o
entendimento da distribuição e composição das espécies de lagartos em mais seis áreas
da bacia Amazônica. Numa perspectiva atemporal, os seis inventários permitirão
responder perguntas que envolvam filogeografia, biogeografia e filogenética de
comunidades em outros estudos. Assim, os estudos das relações evolutivas entre os
grupos, bem como os padrões de distribuição das espécies de lagartos amazônicos
poderão ser melhor investigadas. Além disso, as coleções herpetológicas do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA - H) e da Coleção Zoológica Paulo
Bürhnheim da Universidade Federal do Amazonas (CZPB/UFAM) foram enriquecidas
com a inclusão dos espécimens que foram coletados. Foram encontrados riquezas
similares ao de outros inventários realizados na bacia Amazônica e o número de
espécies provavelmente esteja próximo da real diversidade de espécies esperadas para
cada localidade com sucesso amostral de 80% em média. As diferenças na riqueza de
espécies entre as localidades são inerentes a cada área.
84
Figura 3. Amostragem baseado na curva de rarefação das espécies de lagartos coletadas
nas seis áreas inventariadas no presente estudo. O eixo X é o número de espécies
coletadas por dia e o eixo Y representa a estimativa do número de espécies. A riqueza
das espécies foram estimados através dos estimadores Jackknife 2, Chao 2, ICE e Mao
Tau.
Agradecimentos: Agradecemos ao Julio do Vale pela ajuda com a logística em duas
áreas de coleta (Santa Isabel do rio Negro e Igarapé do Jacinto/Rebio Abufari);
85
Sebastião Batista e os comunitários pela ajuda com a abertura das trilhas nas seis áreas
de coleta, Fabricio Baccaro pela ajuda com os gráficos de rarefação, Fabio Muniz e
María Doris Escobar Lizarazo pela leitura do primeiro manuscrito. Um agradecimento
especial vai para todos os participantes do projeto SISBIOTA grupo Herpetofauna.
Apoio logístico e financeiro foi fornecido pelo CNPq/SISBIOTA-BioPHAM
563348/2010 e FAPEAM 021/2011-Universal Amazonas. Os inventários aqui
mostrados são baseados nas coletadas feitas pelo projeto Sisbiota / Rede - BioPHAM
(Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade / Rede de investigação para ampliar o
conhecimento sobre a biodiversidade de vertebrados da Amazônia brasileira com
aplicações para o seu uso e conservação). D. P. Oliveira e E. A. Oliveira tiveram bolsa
de pesquisa da CAPES; S. M. Souza bolsa de pesquisa da FAPESP; R. R. R. Zamora
teve bolsa de pesquisa do CNPq; V. T Carvalho bolsa de pesquisa da FAPEAM e T.
Hrbek contou com uma bolsa de pesquisa do CNPq durante o estudo.
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91
ANEXO A
Tabela 1. Espécies de lagartos registradas nas seis áreas invetariadas. D, E e D-E, indicam margem direita, margem esquerda e margens direita-
esquerda, correspondentes às margens onde as espécies foram coletadas, respectivamente.
Nome das espécies por família Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Área 6
Dactyloidae Fitzinger, 1843
Anolis auratus Daudin, 1802
D
Anolis chrysolepis Duméril e Bibron, 1837 D, E D, E
D
Anolis fuscoauratus D’Orbigny, 1837 D, E D D, E D D, E D, E
Anolis ortonii Cope, 1868
D
Anolis planiceps Troschel 1848 D, E D, E
D, E
Anolis punctatus Daudin, 1802
E E D
Anolis tandai Avila-Pires, 1995
D, E D, E D, E
Anolis transversalis Duméril, 1851
D, E
D
Gymnophthalmidae Merrem, 1820
Alopoglossus angulatus (Linnaeus, 1758) E
D, E
D, E
Alopoglossus atriventris Duellman, 1973
D, E
D, E
Arthrosaura reticulata (O' Shaughnessy, 1881) D, E D, E D, E D, E D, E D, E
Bachia flavescens (Bonnaterre, 1789) D
E D
Bachia panoplia Thomas, 1965 D
Bachia peruana (Werner, 1901)
D
Cercosaura argulus Peters, 1863
D D
Cercosaura ocellata ocellata Wangler, 1830
D, E D, E
Cercosaura ocellata bassleri Ruibal, 1952
D
Cercosaura oshaughnessyi (Boulenger, 1885)
E
92
Iphisa elegans elegans Gray, 1851 D, E
D, E D, E D, E D
Leposoma guianense Ruibal, 1952 E
D E
Leposoma percarinatum (Müller, 1923) D D, E E D, E
D
Leposoma parietale (Cope, 1885)
D, E
Leposoma osvaldoi Ávila-Pires, 1995 D
D D
Leposoma snethlageae Ávila-Pires, 1995
E
Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758)
D
Neusticurus ecpleopus Cope, 1876
D D, E
Neusticurus racenisi Roze, 1958
D, E
Ptychoglossus brevifrontalis Boulenger, 1912 D
D, E D D D, E
Tretioscincus agilis (Ruthven, 1916)
D
D
Tretioscincus oriximinensis Ávila-Pires, 1995
D
D
Hoplocercidae Frost & Etheridge, 1989
Enyalioides laticeps (Guichenot, 1855)
D, E
D, E
Iguanidae Gray, 1827
Iguana iguana iguana (Linnaeus, 1758) D, E
E E D
Mabuyidae Mittleman, 1952
Copeoglossum nigropunctatum (Spix, 1825) D, E D D, E D, E D D
Varzea bistriata (Spix, 1825)
D
Phyllodactylidae Gamble, Bauer, Greenbaum & Jackman, 2008
Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) D
E E D
Thecadactylus solimoensis Bergmann & Russell, 2007
E
Sphaerodactylidae Underwood, 1954
Chatogekko amazonicus (Anderson, 1918) D
D, E D, E D, E D
Coleodactylus septentrionalisVanzolini, 1980
E
Gonatodes hasemani Griffin, 1917
D D, E
Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855) E D, E D, E D, E D, E D, E
93
Lepidoblepharis heyerorum Vanzolini, 1978
D, E
Pseudogonatodes guianensis (Parker, 1935) D D, E
E
Teiidae Merrem, 1820
Ameiva ameiva(Linnaeus, 1758) D, E D, E D, E E D, E D, E
Cnemidophorus lemniscatus lemniscatus (Linnaeus, 1758)
D
Crocodilurus amazonicus Spix, 1825
D D
Kentropyx altamazonica (Cope, 1876)
D, E D
Kentropyx calcarata Spix, 1825 D, E
D, E D, E
Kentropyx pelviceps Cope, 1868
E D, E D
D, E
Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758) D, E
D
D
Tropiduridae Bell in Darwin, 1843
Plica plica (Linnaeus, 1758) E D D, E D, E
Plica umbra umbra (Linnaeus, 1758) D, E D
D, E
Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825)
D, E D, E
D, E
Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) D D, E D, E D D, E D
Número de espécies 24 16 29 28 22 30
Dia de amostragem 19 20 20 23 21 29
Mês da amostragem Março/Abril Março/Abril Agosto Agosto/Setembro Novembro/Dezembro Agosto/Setembro
Estação estação chuvosa estação chuvosa estação seca estação seca estação chuvosa estação seca
Região Biogeográfica Escudo Cristalino
das Guianas
Escudo Cristalino
das Guianas e
Bacia Sedimentar
Bacia Sedimentar Escudo do Brasil-Central Escudo Cristalino das
Guianas
Bacia
Sedimentar
As áreas foram indicadas de A1 a A6. A1 corresponde a área do rio Jatapú (margens esquerda e direita do rio); A2 corresponde a área de Santa
Isabel do rio Negro, Amazonas (rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro e Ayuanã, afluente da margem direita); A3 Reserva
Biológica do Abufari (Rebio Abufari), Amazonas, margem esquerda rio Purus e Igarapé do Jacinto nas proximidades do Parque Nacional
Nascente do Lago Jari (Parna Jari), Amazonas, margem direita rio Purus; A4 Floresta Nacional do Tapajós (Flona Tapajós), Pará, margem direita
94
rio Tapajós e Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns (Resex Tapajós-Arapiuns), Pará, margem esquerda rio Tapajós; A5 Floresta Nacional Saracá-
Taquera (Flona Saracá-Taquera), Pará, margem direita do rio Trombetas e Reserva Biológica Trombetas (ReBio Trombetas), Pará, margem
esquerda do rio Trombetas e A6 Japurá, Amazonas (margens esquerda e direita do rio).
95
ANEXO B
Figura 2.A. Algumas das espécies de lagartos da área
central do rio Jatapú. (1) Copeoglossum
nigropunctatum (2) Anolis fuscoauratus, (3) Anolis
chrysolepis, (4) Bachia panoplia, (5) Alopoglossus
angulatus, (6) Arthrosaura reticulata, (7) Leposoma
guianense macho, (8) Leposoma guianense fêmea
(Foto: S. M. Souza)
Figura 2.B. Algumas das espécies de lagartos do rio
Ayuanã/Darahá. (1) Arthrosaura cf. reticulata, (2)
Tretioscincus sp. (3) Enyalioides laticeps (fêmea),
(4) Enyalioides laticeps (detalhe da cabeça), (5)
Plica plica, (6) Plica plica (juvenil), (7)
Copeoglossum nigropunctatum, (8) Kentropyx
pelviceps (juvenil) (Foto: V. T. Carvalho)
96
Figura 2.C. Algumas das espécies de lagartos da
Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto. (1) Chatogekko
amazonicus, (2) Alopoglossus atriventris, (3)
Arthrosaura cf. reticulata, (4) Cercosaura argulus,
(5) Iphisa elegans, (6) Cercosaura ocellata, (7)
Leposoma snethlageae,( 8) Copeoglossum
nigropunctatum (Foto: V. T. Carvalho)
Figura 2.D. Algumas das espécies de lagartos da
Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto. (1) Ameiva
ameiva, (2) Kentropyx pelviceps, (3) Anolis tandai
(macho), (4) Anolis tandai (apêndice gular), (5)
Anolis tandai (fêmea), (6) Anolis tandai (apêndice
gular), (7) Anolis transversalis (fêmea), (8) Anolis
transversalis (apêndice gular) (Foto: V. T.
Carvalho)
97
Figura 2.E. Algumas das espécies de lagartos do rio
Japurá. (1) Anolis sp., (2) Anolis sp. (apêndice gular),
(3) Anolis punctatus (fêmea), (4) Anolis fuscoauratus,
(5) Chatogekko amazonicus, (6) Thecadactylus
rapicauda, (7) Alopoglossus angulatus, (8)
Alopoglossus atriventris (Foto: V. T. Carvalho)
Figura 2.F. Algumas das espécies de lagartos do
rio Japurá. (1) Arthrosaura cf. reticulata, (2)
Bachia peruana, (3) Cercosaura ocellata (macho),
(4) Cercosaura ocellata, (5) Leposoma sp., (6)
Neusticurus cf. racenisi, (7) Enyalioides laticeps
(macho), (8) Uranoscodon superciliosus (Foto: V.
T. Carvalho)
98
Anexo C
Tabela 2. Valores calculados dos estimadores de riqueza de espécies Jacknife 2, Chao 2
e ICE, com base nas amostragens feitas nas seis comunidades na Amazônia brasileira
Localidades Riqueza observada (sp) Riqueza estimada
Jackknife 2 Chao 2 ICE
rio Jatapú
rio Ayuanã/Darahá
24
17
34
25
28
20
29
22
Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto 29 35 31 32
Flona Tapajós/Resex Tapajós-Arapiuns 28 45 41 39
Flona Saracá-Taquera/ReBio Trombetas 22 20 21 22
rio Japurá 30 39 34 34
99
CAPÍTULO III
Lagartos da Amazônia brasileira: uma estimativa das relações filogenéticas de seis
comunidades
100
Lagartos da Amazônia brasileira: uma estimativa das relações filogenéticas de seis
comunidades
Deyla Paula de Oliveira 1, Tomas Hrbek
1*
1 Laboratório de Evolução e Genética Animal (LEGAL), Departamento de Biologia (ICB), Universidade
Federal do Amazonas (UFAM), Av. Rodrigo Octávio Jordão Ramos, 3000, 69077-000, Manaus - AM,
Brasil.
* Correspondência para: Deyla Paula de Oliveira
Fone: + 55 (92) 8255-9486. Email: [email protected]
RESUMO: Durante as últimas décadas um grande esforço tem sido feito, com o intuito
de entender a alta biodiversidade registrada na região Amazônica. Uma parte importante
dessa discussão é entender os fatores reponsáveis pela estruturação das comunidades.
Neste estudo, foi utilizado dados do marcador mitocondrial CO1 (DNA barcode), com o
objetivo de analisar a estrutura filogenética de seis comunidades de lagartos da
Amazônia brasileira. Foi calculado a alfa-diversidade filogenética por meio das métricas
diversidade filogenética de Faith’s (PD), distância filogenética média par-a-par (MPD) e
a distância média do táxon mais próximo (MNTD) e a beta diversidade filogenética.
Foram apresentados resultados preliminares sobre a estrutura filogenética de seis
comunidades de lagartos da Amazônia brasileira com indícios de agrupamento
filogenético em três comunidades e dispersão filogenética nas outras três comunidades
analisadas.
Palavras-chave: Biodiversidade, comunidades, filogenética.
INTRODUÇÃO
Nos últimos anos, estudos com comunidades de espécies tem focado nos
mecanismos e processos que influenciam a riqueza, composição e os padrões
filogenéticos que estruturam tais comunidades (Webb, 2000; Webb et al., 2002),
fornecendo dados para o entendimento da biodiversidade encontrada nessas
comunidades para diversos grupos taxômicos (Economo et al., 2015). Frequentemente,
101
as explicações para os principais processos e padrões responsáveis pela estruturação em
comunidades de espécies têm, tradicionalmente, se concentrado apenas nos fatores
ambientais (ver Donoghue et al., 2008), como por exemplo, os filtros ambientais e a
similaridade limitante (Webb et al., 2002; Verdú, 2010). Porém, sabe-se que tanto os
fatores ecológicos, quanto os fatores evolutivos são importantes na estruturação e
distribuição da biodiversidade em comunidades de espécies (Eiserhardt et al., 2013).
Sendo assim, a inclusão de informações evolutivas, como a diversidade filogenética,
pode ajudar no entendimento dos padrões atuais encontrados nas comunidades (Cadotte
et al., 2010; Gómez et al., 2010; Lanfear e Bromham, 2011). A diversidade filogenética
é crucial e pode ser utilizado para o melhor planejamento de medidas que visam
conservar as espécies inseridas nas comunidades e com isso, a perda da história
evolutiva dos táxons pode ser minimizada (Cavender-Bares et al., 2009).
Os marcadores moleculares têm se tornado uma parte fundamental e uma
ferramenta essencial em estudos com comunidades de espécies, o que permite elucidar
os padrões, o grau de diversidade genética dentro e entre as espécies e as relações
filogenéticas dos grupos (Thomson et al., 2010). Estudos com este enfoque têm
utilizado filogenias já publicadas e/ou seqüências de DNA disponíveis e depositadas em
bancos públicos de sequências (e.g. GenBank) (Gómez et al., 2010; Gonzalez-Caro et
al., 2012). Filogenias moleculares geradas com o gene mitocondrial CO1 (DNA
barcode) foram utilizados para o entedimento da distribuição, composição e da estrutura
filogenética de comunidades de bactérias (Barberán e Casamayor, 2010), floresta
tropical (Kress et al., 2009, 2010; Hollingsworth et al., 2009) e formigas (Smith et al.,
2014). Estudos utilizando abordagens filogenéticas com dados genéticos visando o
estudo das comunidades de lagartos são escassos. Rabosky et al. (2011), comparou a
estrutura filogenética de comunidades e a evolução do nicho em três clados de lagartos
do deserto da Austrália com o uso de filogenias geradas com genes nucleares e
mitocondriais.
Lagartos amazônicos são excelentes organismos modelos para a investigação
dos padrões da estrutura filogenética de comunidades (Camargo et al., 2010), pois
apresentam baixa capacidade de dispersão em comparação com outros grupos de
vertebrados (e.g. aves) (Miralles e Carranza, 2010), são taxonomicamente diversificados
(Zhou et al., 2006, Camargo et al., 2010) e relativamente abundantes na Floresta
Amazônia brasileira, com aproximadamente 100 espécies (Ávila-Pires et al., 2007),
sendo encontradas de 12 a 35 espécies por área (Vitt et al., 2008; Ávila-Pires et al.,
102
2009; 2010; Mendes-Pinto e Souza, 2011; Waldez et al., 2013; Oliveira et al., 2014).
A riqueza de espécies de lagartos, especialmente na Florestas Amazônica
brasileira, representa um grande desafio para compreender os padrões estruturantes das
comunidades de espécies do grupo. Sendo assim, no presente artigo, uma filogenia das
espécies de lagartos Amazônicos com dados do gene CO1 (DNA barcode) foram
utilizadas com vistas a analisar a estrutura filogenética do grupo em seis comunidades
da Amazônia brasileira.
MATERIAL E MÉTODOS
Coleta dos espécimens
As seis áreas foram amostradas entre os anos de 2011 a 2014, distribuídas ao
longo da bacia Amazônica, em um transecto leste-oeste, nos estados do Amazonas e
Pará, Brasil, de modo que quatro dessas áreas estavam localizadas no estado do
Amazonas e duas áreas localizadas no estado do Pará (Figura 1). Em cada localidade
amostrada foram abertas duas grades padronizadas, situadas nas margens opostas e
perpendiculares ao curso dos rios. Cada grade era composta por três trilhas paralelas de
3.0 km, cada uma distanciada 1.0 km da subjacente. A amostragem padronizada
permitiu quantificar, qualificar e comparar os resultados entre as áreas.
A primeira localidade correspondeu à área do rio Japurá, pertencente à
Amazônia Ocidental, situados na bacia sedimentar, ao norte do rio Solimões. As grades
encontravam-se nas margens opostas do rio Japurá, margem esquerda (1°43'25.1" S,
69°0.8'25.3" W) e margem direita (1°84'33.0" S, 69°0.3'1.73" W) (Figura 1).
A segunda localidade situava-se no município de Santa Isabel do Rio Negro,
distante 781 km da cidade de Manaus por via fluvial. A área pertence à Amazônia
Ocidental, Escudo Cristalino das Guianas. As duas grades encontravam-se nas margens
opostas da bacia do alto rio Negro, sendo a primeira grade nas proximidades do rio
Ayuanã (0°33'36.90" S, 64°55'5.98" W), afluente da margem direita do rio Negro,
distante 17.2 km do município de Santa Isabel do rio Negro e a segunda grade nas
proximidades do rio Darahá (0°23'33.10"S, 64°44'52.00" W), afluente da margem
esquerda do rio Negro, distante 25,0 km do mesmo município (Figura 1).
A terceira localidade correspondeu ao Igarapé do Jacinto, nas proximidades do
Parque Nacional Nascentes do Lago Jari (Parna do Jari) e Reserva Biológica do Abufari
103
(Rebio Abufari), ambos localizados no município de Tapauá, estado do Amazonas,
Brasil. A área pertence à Amazônia Ocidental, estando situada na Bacia Sedimentar, ao
sul do rio Solimões. As duas grades encontravam-se nas margens opostas do rio Purus,
sendo uma grade situada no Igarapé do Jacinto (5°41'36.50" S, 63°11'57.30" W),
margem direita do rio Purus, distando 10.0 km do município de Tapauá e a segunda
grade na Rebio Abufari, comunidade Turiaçu (5°59'6.90" S, 62°58'38.40" W), margem
esquerda do rio Purus, distante 73.0 km a noroeste do município de Tapauá (Figura 1).
A quarta localidade correspondeu à área do rio Jatapú, principal afluente do rio
Uatumã, município de São Sebastião do Uatumã, distando cerca de 250 km a nordeste
da cidade de Manaus, estado do Amazonas, Brasil. A área pertence à Amazônia Central,
Escudo Cristalino das Guianas. As duas grades situavam-se nas margens opostas do rio
Jatapú, sendo a primeira grande situada na comunidade São José do Jabote (1°55'53.00"
S, 58°15'21.00" W), margem esquerda do rio Jatapú e a segunda grade na comunidade
São João do Lago da Velha (2° 1'31.00" S, 58°11'24.00" W) (Figura 1).
A quinta área correspondeu à Reserva Biológica Trombetas (ReBio Trombetas) e
Floresta Nacional Saracá-Taquera (Flona Saracá-Taquera), ambos pertencentes à cidade
de Faro, estado do Pará, Brasil. A área encontra-se na Amazônia Oriental, situadas no
Escudo Cristalino das Guianas. As grades encontravam-se nas margens opostas do rio
Trombetas, sendo a primeira grade na na ReBio Trombetas (1°11'50.90" S,
56°40'12.08" W), margem direita do rio Trombetas e segunda grade na Flona Saracá-
Taquera (1°28'5.00" S, 56°46'60.00" W), margem esquerda do rio Trombetas (Figura 1).
A sexta área correspondeu à Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns (Resex
Tapajós-Arapiuns) e Floresta Nacional do Tapajós (Flona Tapajós), ambos pertecentes
ao município de Aveiro, estado do Pará, Brasil. A área pertence à. As grades
encontravam-se nas margens opostas do rio Tapajós, sendo a primeira grade Resex
Tapajós-Arapiuns, comunidade Cametá (3°18'40.05"S, 55°20'43.91"W, margem
esquerda do rio Tapajós e a segunda na Flona Tapajós, comunidade Itapuana
(3°20'26.22"S, 55°9'30.80"W), margem direita do rio Tapajós (Figura 1).
104
Figura. 1. Mapa da bacia Amazônica brasileira, mostrando a localização das seis áreas
utilizadas para avaliar a estrutura filogenética das assembléias de lagartos.
O delineamento amostral deste trabalho foi traçado com o intuito de maximizar
o número de espécies amostradas em um período de tempo relativamente curto, 16 a 28
dias de coleta. Desse modo, foram utilizados três métodos de coletas complementares:
procura visual diurna e noturna, armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia
(pitfalls traps) (Cechin e Martins, 2000; Ribeiro-Junior et al., 2008), além de coletas
ocasionais (Sawaya et al., 2008). A estratégia de integrar diferentes metodologias de
coleta, é o reconhecidamente mais eficiente na capacidade de detectar a diversidade
herpetofaunística durante inventários realizados em florestas tropicais (Ribeiro-Júnior et
al., 2008).
A procura visual noturna e diurna consistiu no deslocamento a pé, em velocidade
lenta, ao longo das trilhas que compunham cada grade, à procura dos espécimes. A
busca ativa diurna foi realizada nos trechos entre as áreas onde estavam instalados os
pitfall traps (detalhado a seguir). Durante o período noturno, foram percorridos trechos
de 1.000 m durante aproximadamente um período de cinco horas. O esforço de captura
abrangeu todos os microhabitats possíveis e encontrados ao longo das trilhas, como
vegetação, troncos caídos, folhiços e igarapés, localizando espécimes tanto em
atividade, quanto em locais de abrigo.
105
As armadilhas de interceptação e queda com cerca guia (pitfall traps) foram
preparadas com um conjunto de quatro recipientes de 100 L enterrados no solo,
instalados equidistantemente entre si, à uma distância de 8 m e dispostos em forma de
Y. As armadilhas estavam interligadas por uma cerca guia de plástico com 80
centímetros de altura, que permitia guiar os espécimes para dentro das armadilhas,
possibilitando a captura tanto de espécies terrestres, quanto fossoriais e de vida críptica
(eg. lagartos de liteira/folhiço). Cada conjunto de armadilhas descrito acima
caracterizava uma estação de amostragem. Em cada grade foram instaladas 12 estações
(48 recipientes de 100 L), ou seja, 24 estações de amostragem por região inventariada
(totalizando 96 recipientes de 100 L), uma vez que em cada uma das regiões foram
construídas duas grades, uma em cada margem do rio principal. Todas as estações foram
posicionadas 500 m uma das outras e as armadilhas permaneceram abertas por até 20
dias durante cada expedição, sendo vistoriadas diariamente. Os animais coletados foram
acondicionados em sacos plásticos transparentes ou de pano contendo anotações (data,
número da estação de armadilhagem, hora de coleta, etc). Além das duas metodologias
de coletas supracitadas, alguns dos espécimens foram coletados sem o uso de
armadilhas, fora da busca ativa e por terceiros, que nós denominamos de coletas
ocasionais.
Os espécimes coletados foram anestesiados e eutanasiados com cloridrato de
lidocaína 2% e éter etílico, respectivamente (cf. American Veterinary Medical
Association, 2001). Foram feitas pequenas incisões na região ventral e femural de cada
animal para a retirada de amostra de tecido hepático e / ou muscular. Os tecidos foram
armazenados em microtubos e preservados em álcool 95%. Após a retirada dos tecidos,
aplicou-se formaldeído 10 % nas cavidades corpóreas para fixação dos tecidos (Franco e
Salomão, 2002) e depois de 24 horas, conservados em etanol 70%. Alguns dos
exemplares foram fotografados e / ou tiveram suas características morfológicas e
padrões de coloração registrados in vivo. Os espécimes-testemunho foram coletados de
acordo com as licenças concedidas pelo ICMBio/Sisbio (processos 28976-1, 35424-1,
40186-1, 40186-2).
Todos os tecidos coletados foram depositados na Coleção da Universidade
Federal do Amazonas, (CTGA/UFAM), administrada pelo Laboratório de Evolução e
Genética Animal (LEGAL) (CGEN, resolução No 75 de 26/08/04) e na Coleção de
tecidos do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). Vouchers estão
depositados na Coleção de Anfíbios e Répteis do Instituto Nacional de Pesquisas da
106
Amazônia (INPA-H) e na Coleção de Zoologia Paulo Bürhnheim da UFAM
(CZPB/UFAM), Manaus, Amazonas, Brasil.
A nomenclatura para identificar morfologicamente os exemplares coletados
neste estudo segue a lista brasileira de répteis (Bérnils e Costa, 2012) e Reptile
Database (Uetz e Hošek, 2014), considerando as recentes mudanças propostas por
Gamble et al. (2011), Hedges e Conn (2012) e Harvey et al. (2012). Embora as espécies
do gênero Anolis tenham sido recentemente realocadas em um novo gênero (Norops)
por Nicholson et al. (2012), que foi posteriormente questionado por diversos
pesquisadores (Poe, 2013), foi adotado neste artigo o nome Anolis para o gênero.
Extração do DNA e sequenciamento do gene mitochondrial CO1
Os DNAs genômicos foram extraídos das amostras de tecido (fígado e/ou
músculo da cauda) preservadas em álcool 95% por meio do protocolo fenol-clorofórmio
(Sambrook e Russell, 2001). Posteriormente, os DNAs foram quantificados e avaliados
com o auxílio do espectrofotômetro NanoDrop 2000 (Thermo Scientific, Uniscience,
Brasil). As reação em cadeia da polimerase (PCR) (Innis et al., 1990) foi utilizada para
amplificar o gene mitocondrial COI (Ivanova et al., 2007) (Tabela 1). As amplificações
foram efetuadas em um termociclador Veriti® 96-well Thermal Cycler (Applied
Biosystems, Foster City, CA, USA) em um volume final de reação de 15 μL, contendo
5.3 μL de água ultrapura, 1.2 µL de 50 mM MgCl2 (Fermentas), 1.2 µL de 10 mM
dNTPs (Fermentas), 1.5 µL de tampão 10X (100 mM Tris-HCl, pH 8,5, 500 mM KCl)
(Fermentas), 1.5 µL de BSA; 1.5 μl do primer C_VF1LFt1–C_VR1LRt1 (2μM) (Tabela
1), 0.3 µL de 1 U da enzima Taq DNA polimerase (Fermentas) e 1.0 µL de DNA (50
ng/µL). Os ciclos de amplificação seguiram uma desnaturação inicial de 68°C por 1
minuto, seguido de 35 ciclos de desnaturação a 93°C por 30 segundos, anelamento a
50°C por 35 segundos e extensão a 68°C por 90 segundos. Uma extensão final foi
realizada a 68°C por 7 minutos.
Posteriomente, as amplificações foram checadas via eletroforese em gel de
agarose a 1% corado com GelRed™ (Biotium, Inc.) e purificados com uma solução de
Exonuclease I e Fosfatase alcalina de camarão (ExoSap-IT®) (USB Corporation)
(Hanke e Wink, 1994). Após a purificação, os fragmentos de PCR foram submetidas a
reação de sequenciamento que compreendeu 4.4 μL de água ultrapura; 1.3 μL de
tampão de sequenciamento 5X; 0.3 μL de BigDye Terminator v 3.1 (Applied
107
Biosystems, Foster City, CA, USA); 2.0 μL dos primers forward (M13F -21) (2 μM)
e/ou reverse (M13R -27) (2 μM) (Messing, 1983) (Tabela 1) e 2.0 μL do produto de
PCR purificado (20-50 ng/μL). As condições de termociclagem da reação seguiram os
passos de Platt et al. (2007). Posteriromente os produtos sequenciados foram
purificados por precipitação com EDTA/etanol e então sequenciados em um
sequenciador automático ABI PRISM® 3130 xl (Applied Biosystems, Foster City, CA,
USA).
Alinhamento das sequências CO1 e reconstrução filogenética
Os eletroferogramas de 108 indivíduos de 45 espécies (Tabela 2) foram
importados para o programa Geneious 6.1.8 (Kearse et al., 2012) e as seqüências
consensos foram geradas. Cada sequência consenso foi traduzida in silico, quando
apropriada e posteriormente editada e alinhada. O alinhamento foi exportado em um
arquivo de extensão FASTA (*.fasta/*.fas) para a reconstrução filogenética que foi feita
no programa BEAST 1.7.5 (Drummond et al. 2012).
Análises filogenéticas da estrutura das seis comunidades
Foi usado o pacote ‘Picante’ (Kembel et al., 2010) no ambiente computacional R
(R Development Core Team, 2013) para calcular as métricas da estrutura filogenética de
comunidades. Para as análises nesse pacote, pelo menos dois arquivos precisam ser
inseridos: (1) uma árvore filogenética, contendo uma sequência representantitava de
cada espécie e (2) uma matriz de dados com a a presença / ausência das espécies por
localidade.
Esse pacote contém funções para o cálculo das medidas mais comumente usadas
em α-diversidade filogenética (parentesco evolutivo dentro de comunidades ecológica),
incluindo a diversidade filogenética de Faith’s (PD), a distância filogenética média par-
a-par (MPD) e a distância média do táxon mais próximo (MNTD) dentro de uma
comunidade. Além das comparações feitas dentro de comunidades reais e nulas, o
pacote Picante possibilita ainda o cálculo de valores de diversidade β Filogenética por
meio das funções comdist e comdistnt, que permitem avaliar o equivalente ao MPD e
MNTD, respectivamente entre as comunidades.
A primeira métrica, a PD (Faith, 1992) é a soma de todos os comprimentos dos
108
ramos que separam taxa em uma comunidade (Cianciruso et al., 2009). Os valores
obtidos variam em função do número de espécies e das diferenças filogenéticas entre
elas (Cianciruso et al., 2009). A MPD quantifica as relações filogenéticas dos
indivíduos em cada área, por meio da distância média entre todos os pares de
indivíduos, gerando o valor geral da estrutura filogenética da comunidade (Webb,
2000). A métrica MNPD é a distância filogenética média do parente mais próximo de
todas as espécies, sendo o equivalente às taxas de espécies por gênero (Webb, 2000).
Comdist calcula a distância entre as comunidades usando a distância média entre todos
os pares de indivíduo e Comdistnt calcula a distância entre as comunidades usando
pares de espécies selecionadas entre as amostras.
Resultados
Os valores de diversidade filogenética de Faith’s (PD) das seis comunidades de
lagartos foram diferentes entre si (Tabela 3). Comunidades com os maiores números de
espécies analisadas (i.g. Igarapé Jacinto/Rebio Abufari) apresentaram os maiores
valores de PD e comunidades com os menores números de espécies analisadas (i.g.
Ayuanã/Darahá) apresentaram os menores valores de PD. A diversidade filogenética de
Faith’s e a riqueza de espécies de lagartos foram correlacionadas (Figura 2).
Tabela 3. Valores da diversidade filogenética de Faith’s (PD) e da riqueza de espécies
(RE) para as seis comunidades analisadas na Amazônia brasileira.
Localidades PD RE
Ayuanã/Darahá 1.73 9
Flona Saracá-Taquera/Rebio Trombetas 1.74 10
Flona Tapajós/Resex Tapajós-Arapiuns 3.20 21
Igarapé Jacinto/Rebio Abufari 4.27 31
rio Japurá 1.87 10
rio Jatapú 3.36 22
109
Figura 2. Correlação entre a diversidade filogenética de Faith’s (PD) e da riqueza de
espécies para as seis comunidades analisadas na Amazônia brasileira.
Os valores de MPD variaram de 0.76 a -0.84 entre as comunidades
Ayuanã/Darahá e Flona Tapajós/Resex Tapajós-Arapiuns, respectivamente (Tabela 4).
Para os valores de MNTD, houve uma variação de 0.15 a -0.81, entre as comunidades
Flona Tapajós/Resex Tapajós-Arapiuns e rio Jatapú (Tabela 5).
Tabela 4. Valores observados de MPD nas seis comunidades de lagartos analisadas.
MPD.obs.z é o número efetivo padronizado do MPD versus a comunidade nula.
MPD.obs.p é o P-value da MPD observada versus a comunidade nula.
Localidades N. de taxa MPD.obs.z MPD.obs.p
Ayuanã/Darahá 9 0.76 0.75
Flona Saracá-Taquera/Rebio Trombetas 10 0.26 0.56
Flona Tapajós/Resex Tapajós Arapiuns 21 -0.84 0.20
Igarapé Jacinto/Rebio Abufari 31 -0.29 0.36
rio Japurá 10 -0.03 0.44
rio Jatapú 22 0.12 0.53
110
Tabela 5. Valores observados de MNTD nas seis comunidades de lagartos analisadas.
MPD.obs.z é o número efetivo padronizado do MNTD versus a comunidade nula.
MPD.obs.p é o P-value da MNTD observada versus a comunidade nula.
Localidades N. de taxa MNTD.obs.z MNTD.obs.p
Ayuanã/Darahá 9 -0.61 0.25
Flona Saracá-Taquera/Rebio Trombetas 10 -1.48 0.07
Flona Tapajós/Resex Tapajós Arapiuns 21 0.15 0.55
Igarapé Jacinto/Rebio Abufari 31 -0.44 0.32
rio Japurá 10 -0.36 0.34
rio Jatapú 22 -0.81 0.21
O dendrograma da diversidade β filogenética, função comdist calculada com
base no valor de MPD, mostrou que a comunidade Ayuanã/Darahá (A) apresentou a
maior distância filogenética em comparação com as demais comunidades (Figura 3). Na
diversidade β filogenética, função comdistnt calculada com base no valor de MNTD, as
comunidades ao norte (comunidades C-D) e sul (comunidades A-B) do rio Amazonas,
foram respectivamente mais relacionados entre si (Figura 4), com uma divisão leste
(comunidades E-F) a oeste (comunidades C-D/ A-B) entre as comunidades.
Figura 3. Dendrograma da diversidade β filogenética (Comdist) das seis comunidades
de lagartos com base no valor MPD.
111
Figura 4. Dendrograma da diversidade β filogenética (Comdistnt) das seis comunidades
de lagartos com base no valor MNPD.
Discussão
O rápido crescimento do conhecimento filogenético, forneceram uma base
teórica em um contexto evolutivo para o entendimento dos processos que geraram a
biodiversidade existente (Donoghue et al., 2008), bem como proporcionaram novas
percepções sobre os padrões subjacentes à estrutura das comunidades de espécies
(Alexandrou et al., 2011; Lanfear e Bromham, 2011). Porém, poucos estudos têm
considerado a importância de fatores evolutivos com vistas a explicar a estrutura
filogenética de comunidades (Eiserhardt et al., 2013; Brunbjerg et al., 2014). Em um
dos trabalhos com esse enfoque, os autores utilizaram o DNA mitocondrial CO1 para
analisar a diversidade e a estrutura filogenética de comunidades de formigas da Costa
Rica (Smith et al., 2014). Os autores comentam que apesar da limitação e do CO1 não
apresentar um sinal filogenético profundo, o padrão de diversidade filogenética
encontrado com o gene CO1 foi similar ao encontrado a partir de dados multi-gene,
sendo assim, mostrou-se útil para medir a diversidade filogenética do grupo em estudo.
No presente trabalho, as informações filogenéticas geradas com o DNA mitocondrial
CO1 foram usadas para o entedimento dos fatores estruturantes em seis localidades e
suas comunidades de lagartos da Amazônia brasileira.
As informações sobre a estrutura das comunidades foram obtidas por meio dos
cálculos de algumas métricas filogenéticas. Essas métricas permitem “capturar” o
componente evolutivo no nível local, designado por Whittaker (1960) como diversidade
112
alfa ou diversidade de espécies por unidade de espaço (Magurran, 2004) e entre
comunidades, designada como diversidade beta (Whittaker, 1960). A primeira métrica, a
diversidade filogenética de Faith’s (PD) (Faith, 1992), tem sido utilizada com o intuito
de avaliar a importância da composição das espécies na estrutura das comunidades
(Gómez et al., 2010). Portanto, a PD de uma comunidade é uma função do número de
espécies e da diferença filogenética entre elas (Faith, 1992). Sendo assim, os valores
obtidos varia em função do número de espécies (sua riqueza) e das diferenças
filogenéticas entre elas (Cianciruso et al., 2009). Aqui, foi encontrado uma correlação
entre a diversidade filogenética de Faith’s e a riqueza de espécies para as seis
comunidades. Os valores relativamente baixos de PD para algumas das comunidades
estão diretamente relacionados à baixa riqueza de espécies analisadas nestes locais.
Os resultados sugerem que os mecanismos que conduzem os padrões de
estruturação filogenética entre as seis comunidades de lagartos amazônicos não são
idênticos. Foi encontrado valores positivos (MPD.obs.z > 0) de MPD e P-value
(MPD.obs.p > 0.5) para as comunidades Ayuanã/Darahá, Flona Saracá-Taquera/Rebio
Trombetas e rio Jatapú, indicativo de dispersão filogenética ou uma maior distância
filogenética entre as espécies coocorrentes do que o esperado. Dispersão filogenética é
resultante da exclusão competitiva dependendo da distribuição filogenética dos atributos
de habitats das espécies (Webb et al., 2002). Valores negativos de MPD (MPD.obs.z <
0) e P-value (MPD.obs.p < 0.5), indicativo de agrupamento filogenético ou pequenas
distâncias filogenéticas entre as espécies coocorrentes do que o esperado, foram
encontradas nas comunidades Flona Tapajós/Resex Tapajós Arapiuns, Igarapé
Jacinto/Rebio Abufari e rio Japurá. Em geral, estudos em diversas comunidades têm
encontrado um agrupamento filogenético (Vamosi et al., 2009) e, consequentemente,
apontam para um papel predominante dos filtros ambientais na estruturação dessas
comunidades (Webb et al., 2002). Isso é particularmente comum em florestas (Webb,
2000, Cavender-Bares et al., 2006, Kembel e Hubbell, 2006). Ao contrário das florestas,
um padrão de dispersão filogenética foi encontrado por Rabosky et al. (2011) em três
clados de lagartos (gênero Ctenotus, família Agamidae e geckonídeos do gênero
Diplodactylus) do deserto da Austrália, indicando que as interações atuais e históricas
levaram aos padrões semelhantes de estrutura da comunidade nesses três clados. Em
comunidades de lagartos Amazônicos do rio Curuá-Una, Pará, Brasil, o microhabitat e
os tipos de presa (dieta) foram os fatores estruturantes nessa comunidade, sendo assim,
a estrutura é histórica, ou seja, não é o resultado direto de interações entre espécies em
113
andamento a nível local (Vitt et al., 1999). Porém Vitt et al. (1999), salientam que isso
não significa necessariamente que as interações locais e a história recente não tenham
contribuído com a estruturação desta comunidade, mas reforçam que as interações
locais recentes são provavelmente mais fortes entre táxons mais estreitamente
relacionados. Lagartos do gênero Anolis do Caribe apresentam caracteres morfológicos
que evoluem rapidamente quando as espécies interagem, sendo considerados exemplos
de que a história recente contribuiu com a estruturação das comunidades do grupo
(Losos et al., 1997). Esse padrão é repetido em diferentes ilhas e por diferentes
linhagens evolutivas de lagartos Anolis (Losos, 1992).
O cálculo das funções comdist e comdistnt, permitiu avaliar o equivalente ao
MPD e MNTD, respectivamente entre as seis comunidades e verificar se os processos
históricos são fatores importantes na diferenciação entre as seis comunidades. O
comdist mostrou que a comunidade Ayuanã/Darahá apresentou a maior distância
filogenética em comparação com as demais comunidades estudadas (Figura 3). Por
meio do cálculo comdistnt, foi encontrado agrupamentos norte-sul do rio Amazonas e
uma divisão leste-oeste entre as comunidades (Figura 4). O padrão leste-oeste, contrasta
com a estrutura da faunas de lagarto da bacia amazônica proposta por Ávila-Pires
(1995). No estudo de Ávila-Pires (1995) esta divisão se manifesta como a substituição
ou distribuição de espécies restritas tanto à parte Ocidental e Oriental da Amazônia.
Estudos com hipóteses filogenéticas podem resultar em novidades no que diz
respeito aos fatores que influenciam os padrões de estruturação das comunidades de
espécies, pois permitem descrever os padrões de distribuição das espécies em cada uma
das comunidades analisadas e ainda identificar aquelas áreas que poderão garantir a
preservação do potencial evolutivo e daqueles táxons considerados raros
filogeneticamente. Neste trabalho foram apresentados resultados preliminares sobre a
estrutura filogenética de seis comunidades de lagartos da Amazônia brasileira com
indícios de agrupamento filogenético em três comunidades e dispersão filogenética nas
outras três comunidades analisadas.
Agradecimentos: Nós agradecemos ao Julio do Vale pela ajuda com a logística em
duas áreas de coleta (Santa Isabel do rio Negro e Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto);
Sebastião Batista e os comunitários pela ajuda com a abertura das trilhas em seis pontos
de amostragem (Jatapú; Santa Isabel do rio Negro; Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto;
Resex Tapajós-Arapiuns/Flona Tapajós; Rebio Trombetas/Flona Saracá-Taquera e
114
Japurá); Cleuton Miranda e João Paulo Barreira de Sousa Segundo por ler o primeiro
rascunho deste manuscrito, Patrik Ferreira Viana pela ajuda com a identificação de
alguns dos exemplares, Carlos Faresin pela ajuda com o desenho do mapa e Emanuell
Ribeiro Duarte pela ajuda com as análises. Um agradecimento especial vai para todos os
participantes do projeto SISBIOTA grupo Herpetofauna. Apoio logístico e financeiro foi
fornecido pelo CNPq/SISBIOTA-BioPHAM 563348/2010 e FAPEAM 021/2011-
Universal Amazonas. Permissão para a coleta das amostras foram concedidas pelo
ICMBio/SISBIO. D.P.O recebeu bolsa de doutorado da CAPES e T.H uma bolsa de
produtividade em pesquisa do CNPq durante a execução deste estudo.
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892.
119
Tabela 1. Nome e referência das seqüencias dos primers usados na amplificação e sequenciamento da região COI do DNA utilizados no presente
estudo.
Gene Primer Primer sequence 5’ - 3’ Referências
CO1 (C_VF1LFt1 – C_VR1LRt1)
LepF1_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTATTCAACCAATCATAAAGATATTGG
Ivanova et al., 2007
VF1_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCACAAAGACATTGG
VF1d_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCACAARGAYATYGG
VF1i_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCAIAAIGAIATIGG
LepR1_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAAACTTCTGGATGTCCAAAAAATCA
VR1d_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGGCCRAARAAYCA
VR1_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGGCCAAAGAATCA
VR1i_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGICCIAAIAAICA
CO1 M13F (-21) TGTAAAACGACGGCCAGT
Messing, 1983 M13R (-27) CAGGAAACAGCTATGAC
120
Tabela 2. Espécimes de lagartos analisados no estudo. As informações incluem números das amostras depositadas no CTGA / UFAM de todas as
amostras analisadas no estudo.
Família/Nome das espécies Localidade ID Número CTGA
Dactyloidae
Anolis auratus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1054
Anolis chrysolepis rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0088
Anolis chrysolepis ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas CTGA_L_0903
Anolis fuscoauratus rio Jatapú, margem esquerda, AM CTGA_L_0001
Anolis fuscoauratus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0383
Anolis fuscoauratus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0663
Anolis fuscoauratus ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0770
Anolis fuscoauratus Flona Saracá-Taquera, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0894
Anolis planiceps rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0072
Anolis planiceps rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0172
Anolis planiceps Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0606
Anolis punctatus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1187
Anolis tandai Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0305
Anolis tandai Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0443
Anolis tandai Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Trombetas,
PA CTGA_L_0552
Anolis transversalis Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0276
Anolis transversalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0462
Gymnophthalmidae Localidade ID Número CTGA
Alopoglossus angulatus rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0058
121
Alopoglossus angulatus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0299
Alopoglossus angulatus Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0434
Alopoglossus angulatus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1000
Alopoglossus atriventris Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0423
Alopoglossus atriventris rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1030
Arthrosaura reticulata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0014
Arthrosaura reticulata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0316
Arthrosaura reticulata Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0853
Arthrosaura reticulata rio Japurá, margem esquerda CTGA_L_1101
Bachia flavescens rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0081
Bachia panoplia rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0018
Cercosaura argulus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0277
Cercosaura argulus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0720
Cercosaura ocellata ocellata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0273
Cercosaura ocellata ocellata Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0587
Cercosaura ocellata ocellata Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós,
PA CTGA_L_0729
Cercosaura ocellata ocellata Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0750
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0054
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0087
Iphisa elegans elegans Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0352
Iphisa elegans elegans Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0445
Iphisa elegans elegans Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0730
Iphisa elegans elegans Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0842
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0041
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0044
122
Leposoma guianense Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0858
Leposoma guianense Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0860
Leposoma guianense rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1151
Leposoma parietale rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1062
Leposoma percarinatum rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0208
Leposoma percarinatum Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0492
Leposoma osvaldoi rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0075
Leposoma osvaldoi Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0315
Leposoma osvaldoi Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0631
Leposoma snethlageae Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0425
Leposoma snethlageae Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0430
Leposoma snethlageae Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0442
Neusticurus bicarinatus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0725
Neusticurus ecpleopus rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1169
Ptychoglossus brevifrontalis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0119
Ptychoglossus brevifrontalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0484
Ptychoglossus brevifrontalis Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0565
Ptychoglossus brevifrontalis rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1190
Tretioscincus oriximinensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0237
Hoplocercidae Localidade ID Número CTGA
Enyalioides laticeps rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0238
Iguanidae Localidade ID Número CTGA
Iguana iguana iguana Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós,
PA CTGA_L_0641
Mabuyidae Localidade ID Número CTGA
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0016
123
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0091
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0131
Copeoglossum nigropunctatum Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0312
Copeoglossum nigropunctatum Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0491
Copeoglossum nigropunctatum Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós,
PA CTGA_L_0548
Copeoglossum nigropunctatum Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0594
Copeoglossum nigropunctatum ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0699
Copeoglossum nigropunctatum rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1108
Copeoglossum nigropunctatum rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1184
Varzea bistriata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0280
Phyllodactylidae Localidade ID Número CTGA
Thecadactylus rapicauda rio Jatapú CTGA_L_0094
Thecadactylus rapicauda ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0979
Sphaerodactylidae Localidade ID Número CTGA
Chatogekko amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0278
Chatogekko amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_495
Chatogekko amazonicus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0584
Chatogekko amazonicus ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0915
Gonatodes hasemani Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0371
Gonatodes humeralis rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0165
Lepidoblepharis heyerorum rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1096
Pseudogonatodes guianensis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0032
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0185
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0206
Pseudogonatodes guianensis rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1019
124
Teiidae Localidade ID Número CTGA
Ameiva ameiva ameiva rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0212
Cnemidophorus lemniscatus lemniscatus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0758
Crocodilurus amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0306
Kentropyx altamazonica rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0260
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0089
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0126
Kentropyx calcarata Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós,
PA CTGA_L_0647
Kentropyx pelviceps rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1104
Tupinambis teguixin rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0140
Tupinambis teguixin Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0386
Tropiduridae Localidade ID Número CTGA
Plica plica rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0146
Plica plica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0186
Plica plica Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0363
Plica umbra umbra Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0980
Plica umbra ochrocollaris Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0271
Plica umbra ochrocollaris Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós,
PA CTGA_L_0579
Plica umbra ochrocollaris Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0712
Plica umbra ochrocollaris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1105
Plica umbra ochrocollaris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1147
Uranoscodon superciliosus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0385
Uranoscodon superciliosus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0747
Uranoscodon superciliosus rio Japura, margem direita CTGA_L_1097
125
CAPÍTULO IV
Este manuscrito será submetido à revista PLoS ONE e segue as normas dessa revista.
DNA barcode na estimativa da diversidade genética de espécies de lagartos
(Reptilia: Squamata) da Amazônia brasileira
126
DNA barcode na estimativa da diversidade genética de espécies de lagartos
(Reptilia: Squamata) da Amazônia brasileira
Deyla Paula de Oliveira 1, Sergio Marques de Souza
2, Vinicius Tadei de Carvalho
1,
Fabiano Waldez 3, Roberto Rommel Zamora
1, Priscila Azarak
1, Tomas Hrbek
1*
1 Laboratório de Evolução e Genética Animal (LEGAL), Departamento de Biologia (ICB), Universidade
Federal do Amazonas (UFAM), Av. Rodrigo Octávio Jordão Ramos, 3000, CEP 69077-000, Manaus -
AM, Brasil, 2 Universidade de São Paulo (USP), Departamento de Zoologia, Rua do Matão, travessa 14,
101, Butantã. CEP 05422 - 970, São Paulo - SP, Brasil, 3
Laboratório de Biologia, Instituto Federal de
Educação, Ciência e Tecnologia do Amazonas (IFAM), Rua Santos Dumont s/n, Vila Verde, CEP 69640-
000, Tabatinga - AM, Brasil.
RESUMO: Os lagartos constituem um grupo de vertebrados terrestres altamente
diversificados e abundantes na Floresta Amazônica brasileira. Contudo a diversidade de
espécies de lagartos nessa paisagem pode estar sendo subestimada em virtude da sua
grande dimensão e dos poucos estudos direcionados ao grupo. Considerando a utilidade
do DNA barcode, como uma ferramenta eficaz e rápida para acelerar a identificação e
descoberta de espécies, no presente estudo a ferramenta foi utilizada para identificar e
delimitar 524 espécimens de lagartos amazônicos, representando 10 famílias, 29
gêneros e 54 espécies nominais de 22 localidades. As linhagens evolutivas para cada
uma das espécies foram delimitadas com o método ABGD. Encontrada alta divergência
genética com oito espécies apresentando divergência intraespecífica média ≥ 10%,
sugestivas de espécies crípticas. Delimitação de 62.96% (34 spp.) em mais do que uma
entidade evolutiva distinta, indicativo de que o número de espécies de lagartos
amazônicos pode ser maior do que o descrito e que a real diversidade do grupo está
sendo subestimada. Nesse caso, são necessárias investigações posteriores, com o uso da
taxonomia integrativa para confirmações desses taxa, contribuindo assim para a
melhoria da estimativa da riqueza das espécies do grupo. O presente estudo é o primeiro
a examinar um grande número de espécies de lagartos da Amazônia brasileira. Os
resultados confirmaram a eficácia do DNA barcode como uma ferramenta que permite
identificar as espécies. A ferramenta permitiu ainda conhecer a biodiversidade das
espécies de lagartos amazônicos, dando uma idéia da distribuição da divergência
127
genética intra e interespecífica do grupo em foco.
Palavras-chave: Biodiversidade; delimitação de espécies, gene mitocondrial.
INTRODUÇÃO
A Amazônia apresenta alta biodiversidade de espécies, sendo considerada uma
das regiões mais megadiversas do mundo [1]. Apesar disso, o conhecimento da
diversidade de boa parte das espécies amazônicas ainda é incipiente [1, 2]. Além do
mais, o aumento das ameaças de desflorestamento dessa paisagem, com a
implementação de estradas como a BR319, mudanças do código florestal, expansão das
fronteiras agrícolas representam um alerta para a urgente necessidade de acelerar o
conhecimento acerca da biodiversidade encontrada nessa região [3,4].
Os marcadores moleculares surgiram como uma nova ferramenta para facilitar e
complementar os estudos taxonômicos e com isso acelerar o acesso ao conhecimento da
biodiversidade animal [5, 6, 7]. O DNA mitocondrial citocromo C oxidase subunidade I
(CO1) tem sido defendido como uma ferramenta universal, eficaz, rápida e confiável
para a identificação e descoberta das espécies animais [8, 9, 10]. Conhecida também
como “DNA barcode”, essa ferramenta tem permitido solucionar problemas da
taxonomia clássica [8, 9] e detectar espécies crípticas [11, 12].
O DNA mitocondrial tem sido utilizado com sucesso em trabalhos com diversos
táxons, incluindo Lepidoptera [13, 14], peixes [15, 16, 17], aves [18, 11], morcegos [19,
20] e primatas [21]. O CO1 também foi utilizado com o intuito de ser estabelecido um
banco de “DNA barcode” para répteis não-aviários de Madagáscar (Squamata e
Testudines) [22], fornecendo uma ferramenta útil e padronizada para a identificação das
espécies da herpetofauna coreana, visando o monitoramento e o manejo das mesmas
[23] sendo utilizado para descrever uma nova espécie de lagarto Cyrtodactylus
puhuensis [24].
Lagartos (Squamata: Sauria) consituem um grupo de vertebrados terrestres
diversificado e abundante na floresta Amazônica brasileira, com aproximadamente 100
espécies [25]. Contudo a diversidade de espécies de lagartos nessa região pode estar
sendo subestimada em virtude da grande dimensão dessa paisagem, o que dificulta o
acesso à determinadas localidades com possíveis populações isoladas [26, 27], dos
poucos estudos de cunho genético direcionados ao grupo [28, 1, 29, 30] e da ausência
128
de revisões taxonômicas mais acuradas. Neste contexto, a metodologia do “DNA
barcode” pode desempenhar um papel importante e proporcionar uma ferramenta eficaz
na identificação e delimitação genética das espécies de lagartos Amazônicos, o que
permitirá conhecer melhor a biodiversidade do grupo. Sendo assim, esse artigo teve
como objetivo estabelecer um banco de dados de “DNA barcode” para 54 espécies
nominais de lagartos (54% das espécies de lagartos descritos até o momento para a
Amazônia brasileira) de 22 localidades da Amazônia brasileira. E com base nas
comparações dos padrões da divergência genética entre taxa coespecíficos e congêneres
poder fornecer informações valiosas sobre a história evolutiva recente das linhagens
com os dados do “DNA barcode”.
MATERIAL E MÉTODOS
Declaração de Ética
Todas as amostras usadas neste estudo foram coletadas de acordo com as leis
brasileiras e aprovadas pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos
Naturais Renováveis (IBAMA), através do Sistema de Autorização e Informação em
Biodiversidade (SISBIO) (processos 28976-1, 35424-1, 40186-1, 40186-2).
Dados da amostragem
A amostragem inclui 524 espécimens de lagartos, representando 10 famílias, 29
gêneros e 54 espécies nominais de lagartos (Tabela 1 e 2, Anexo A) de 22 localidades da
Amazônia brasileira (Figura 1, Anexo B). O número amostral variou de 1 a 38
espécimens por espécie (Tabela 2, Anexo A).
Os lagartos foram coletados por meio de três métodos de coletas
complementares: i) procura visual diurna e noturna, ii) armadilhas de interceptação e
queda com cerca-guia (pitfalls traps) [31, 32], além de iii) coletas ocasionais [33].
A procura visual noturna e diurna consistiu no deslocamento a pé, em velocidade
lenta, ao longo das trilhas que compunham cada grade, à procura dos espécimes. A
busca ativa diurna foi realizada nos trechos entre as áreas onde estavam instalados os
pitfall traps (detalhados a seguir). Durante o período noturno, foram percorridos trechos
de 1.000 m durante aproximadamente um período de cinco horas. O esforço de captura
129
abrangeu todos os microhabitats possíveis e encontrados ao longo das trilhas, como
vegetação, troncos caídos, folhiços e igarapés, localizando espécimes tanto em
atividade, quanto em locais de abrigo.
As armadilhas de interceptação e queda com cerca guia (pitfall traps) foram
preparadas com um conjunto de quatro recipientes de 100 L enterrados no solo,
instalados equidistantemente entre si, à uma distância de 8 m e dispostos em forma de Y.
As armadilhas estavam interligadas por uma cerca guia de plástico com 80 centímetros
de altura, que permitia guiar os espécimes para dentro das armadilhas, possibilitando a
captura tanto de espécies terrestres, quanto fossoriais e de vida críptica (eg. lagartos de
liteira/folhiço). Além das duas metodologias de coletas supracitadas, alguns dos
espécimens foram coletados sem o uso de armadilhas, fora da busca ativa e com a ajuda
de terceiros, denominada de coletas ocasionais.
Os espécimes coletados foram anestesiados e eutanasiados com cloridrato de
lidocaína 2% e éter etílico [34]. Foram feitas pequenas incisões na região ventral e
femural de cada animal para a retirada de amostras de tecido hepático e / ou muscular.
Os tecidos foram armazenados em microtubos e preservados em álcool 95%. Após a
retirada dos tecidos, aplicou-se formaldeído 10% nas cavidades corpóreas para a fixação
dos tecidos [35] e depois de 24 horas, conservados em etanol 70%. Alguns dos
exemplares foram fotografados e/ou tiveram suas características morfológicas e padrões
de coloração registrados in vivo.
A nomenclatura para identificar morfologicamente os exemplares coletados
neste estudo segue a lista brasileira de répteis [36] e Reptile Database [37],
considerando as recentes mudanças [38, 39]. Embora as espécies brasileiras do gênero
Anolis tenham sido recentemente realocadas em um novo gênero (Norops) [40], que foi
posteriormente questionado por diversos pesquisadores [41], neste artigo se escolheu
adotar a nomeclatura do gênero Anolis.
Os tecidos coletados foram depositados na Coleção de Tecidos de Genética
Animal (CTGA) do Laboratório de Evolução e Genética Animal, da Universidade
Federal do Amazonas (LEGAL/UFAM) (CGEN, deliberação n°75 de 26/08/04). Os
espécimes-testemunhos foram depositados na Coleção de Anfíbios e Répteis do
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA-H) e na Coleção de Zoologia Paulo
Bürhnheim da Universidade Federal do Amazonas (CZPB/UFAM), Manaus,
Amazonas, Brasil.
130
Extração, amplificação e sequenciamento do DNA
O DNA genômico foi extraído das amostras de tecido (fígado e/ou músculo da
cauda) preservadas em álcool 95% com o método fenol-clorofórmio [42]. O DNA foi
avaliado pela qualidade e quantidade no espectrofotômetro NanoDrop 2000 (Thermo
Scientific, Uniscience, Brasil).
A reação em cadeia da polimerase (PCR) [43] foi utilizada para amplificar o
gene mitocondrial COI [44]. As amplificações foram efetuadas em um termociclador
Veriti® 96-well Thermal Cycler (Applied Biosystems, Foster City, CA, USA) em um
volume final de reação de 15 μL, contendo 5.3 μL de água ultrapura, 1.2 µL de 50 mM
MgCl2 (Fermentas), 1.2 µL de 10 mM dNTPs (Fermentas), 1.5 µL de tampão 10X (100
mM Tris-HCl, pH 8,5, 500 mM KCl) (Fermentas), 1.5 µL de 5c de BSA; 1.5 μl do
primer cocktails C_VF1LFt1–C_VR1LRt1 (2μM) (Tabela 3), 0.3 µL de 1 U da enzima
Taq DNA polimerase (Fermentas) e 1.0 µL de DNA (50 ng/µL). Os ciclos de
amplificação seguiram uma desnaturação inicial de 68°C por 1 minuto, seguido de 35
ciclos de desnaturação a 93°C por 30 segundos, anelamento a 50°C por 35 segundos e
extensão a 68°C por 90 segundos. Uma extensão final foi realizada a 68°C por 7
minutos.
As amplificações foram checadas via eletroforese em gel de agarose a 1%
corado com GelRed™ (Biotium, Inc.) e purificados com uma solução de Exonuclease I
e Fosfatase alcalina de camarão (ExoSap-IT®) (USB Corporation) seguindo as
instruções do fabricante [45]. Após a purificação, os fragmentos de PCR foram
sequenciados bidirecionalmente com uma reação de 4.4 μL de água ultrapura; 1.3 μL de
tampão de sequenciamento 5X; 0.3 μL de BigDye Terminator v 3.1 (Applied
Biosystems, Foster City, CA, USA); 2.0 μL dos primers forward (M13F -21) (2 μM)
e/ou reverse (M13R -27) (2 μM) [46] (Tabela 3, Anexo 1) e 2.0 μL do produto de PCR
purificado (20-50 ng/μL). As condições de termociclagem da reação seguiram passos
padronizados [47]. Posteriormente os produtos sequenciados precipitados com
EDTA/etanol e sequenciados no ABI PRISM® 3130 xl (Applied Biosystems, Foster
City, CA, USA).
Sequências dos primers, locais de coleta e dados de ratreamentos das amostras
(identificações morfológicas e números dos registros depositadas nas coleções) serão
submetidas ao Barcode of Life Data Systems (BOLD) (http // www.bold systems.org)
no âmbito do projeto "Código de Barras de lagartos Amazônicos".
131
Análises dos dados
Os eletroferogramas foram importados para o programa Geneious 6.1.8 [48] e as
seqüências consensos foram geradas. Cada sequência consenso foi traduzida in silico,
quando apropriada e posteriormente editada e alinhada. Como grupo externo, foi usada
uma sequência de CO1 depositada no GenBank (CYTC4142-12.COI-5P) da espécie
tuatara Sphenodon punctatus (Gray, 1842), considerada como grupo irmão de Squamata
com base em dados morfológicos [49] e em análises filogenéticas [50]. Esse gênero
também foi utilizado como grupo externo em outros trabalhos filogenéticos com
Squamata [51].
Uma árvore de Máxima Verossimilhança com Bootstrap (1.000 réplicas),
modelo CAT-GTR + Gamma foi gerada no RAxML [52] com o uso da plataforma
CIPRES Science Gateway V. 3.3 (https://www.phylo.org/).
Para delimitar os grupos de espécies ou linhagens biológicas foi usada a
abordagem Automatic Barcode Gap Discovery Method (ABGD) [53]. O ABGD detecta
automaticamente as diferenças significativas entre a divergência intra e interespecífica
(Barcoding Gap) e define o limite da distância genética entre as divergências intra e
interespecíficas baseados no padrão par-a-par da distância genética [53]. As análises no
ABDG foram realizadas na interface web (http: //wwwabi.snv. jussieu.fr/public/abgd/)
utilizando o modelo de Kimura-2-Parâmetros (K2P) de substituição de bases [54]. O
limiar para a diversidade intraespecífica (p-distância) foi definido em um mínimo de
0.001 e máximo de 0.1. O valor padrão do Barcoding Gap foi X = 1.0.
Após a delimitação dos grupos de espécies ou linhagens biológicas por meio do
ABGD foram calculadas as distâncias par-a-par, distâncias intra e interespecífica, com
base no modelo evolutivo de Kimura-2-Parâmetros e Bootstrap com 2.000 replicações
para cada uma das espécies e as frequências de bases de nucleotídeos com o uso do
programa Mega v. 6 [55].
Resultados
Sequências de “DNA barcode” foram obtidas para 524 espécimens, pertecentes a
54 espécies nominais de lagartos, constituindo cerca de 54% de toda a fauna conhecida
de lagartos da Amazônia brasileira, representada por 29 gêneros, distribuídos em 10
famílias. Gymnophthalmidae com 19 espécies foi a família com maior número de
132
espécies sequenciadas; seguida de Dactyloidae com 10 espécies; Teiidae com 7
espécies; Sphaerodactylidae com 6 espécies; Tropiduridae com 5 espécies; Mabuyidae e
Gekkonidae com 2 espécies, respectivamente. Nas famílias Hoplocercidae, Iguanidae e
Phyllodactylidae apenas uma espécie foi sequenciada (Tabelas 1 e 2, Anexo A).
As sequências obtidas foram maiores que 550 pb e nenhuma inserção, deleção
ou codón de parada foi observada. As frequências de bases de nucleotídeos foram: T
(27.28%), C (28.61 %), A (23.42%) e G (20.69%). A árvore de máxima verossimilhança
(ML) com suporte de bootstrap (1.000 réplicas) mostrando os agrupamentos e as
relações entre as espécies encontram-se na figura 2 (Anexo B). Todas as espécies
analisadas foram monofiléticas (Figura 2, Anexo B).
As divergências genéticas médias intraespecíficas variaram de 0% a 14% (média
= 4.4%) (Tabela 4). Em 21 espécies (39.21%) foram encontrados valores de
divergências genéticas intraespecíficas iguais ou inferiores a 2%. Em contraste, 29
espécies (53.70%) apresentaram divergências genéticas intraespecíficas superiores a
2%. Divergências genéticas intraespecíficas (≥ 10%) foram detectadas dentro de 8
espécies (15.68%), com o maior valor observado na espécie Anolis planiceps (14%). As
divergências genéticas médias interespecíficas variaram de 7% a 17% (média = 12.25%)
entre os gêneros representados por mais que uma espécie (Tabela 5).
Divergências genéticas intraespecíficas (> 2%) foram encontradas em indivíduos
amostrados a partir das margens opostas dos rios e dentro das mesmas margens em
trilhas próximas) e em diferentes altitudes para algumas espécies. Foram observadas
divergências genéticas intraespecíficas (> 2%) em indivíduos coletados entre as
margens opostas do rio Purus para as espécies Anolis tandai e Anolis transversalis, com
8% e 4% de divergência genética média intraespecíficas, respectivamente; entre
indivíduos das espécies Iphisa elegans elegans e Copeoglossum nigropunctatum, com
12% e 14.8% de divergências genéticas média intraespecíficas, respectivamente e em
indivíduos de Plica umbra ochrocollaris com 4%. Foram observadas divergências
genéticas intraespecíficas (> 2%) nas margens opostas do rio Jatapú para as espécies
Kentropyx calcarata e Tupinambis teguixin com 5% de divergência intraespecífica,
respectivamente e em indivíduos de Copeoglossum nigropunctatum e de Iphisa elegans
elegans com 7% de divergência intraespecífica, respectivamente. Na localidade de
Santa Isabel do rio Negro, divergência de 23% foi encontrada entre indivíduos de
Pseudogonatodes guianensis coletados nos rio Ayuanã e Darahá, afluentes das margens
direita e esquerda do rio Negro. Uma divergência de 4% foi encontrada entre indivíduos
133
da espécie Anolis fuscoauratus coletados nas margens opostas do rio Trombetas. No rio
Tapajós, divergências entre margens opostas foram encontradas em indivíduos de Plica
umbra ochrocollaris, com 12% de divergência genética média intraespecífica e em
indivíduos de Copeoglossum nigropunctatum com 9%. No rio Japurá, divergências
entre margens opostas foram encontradas em indivíduos de Plica umbra ochrocollaris,
com 3% de divergência genética intraespecífica.
Divergências genéticas intraespecíficas (> 2%) também foram encontradas em
indivíduos amostrados dentro das mesmas localidades para indivíduos da espécie
Arthrosaura kockii no rio Jari (UHE Jari) com 8% de divergência; para indivíduos das
espécies Leposoma snethlageae na Rebio Abufari (3% de divergência genética média
intraespecífica) e Chatogekko amazonicus (8%) no Igarapé do Jacinto, ambas
localidades situadas no rio Purus. Divergências entre trillhas diferentes dentro da Flona
Tapajós foram encontradas para indivíduos das espécies Cercosaura ocellata ocellata
(3%) e Copeoglossum nigropunctatum (4%). Indivíduos de Cercosaura ocellata
ocellata, também apresentaram divergências genéticas média intraespecíficas de 9%
entre duas trilhas diferentes da Resex Tapajós-Arapiuns. Para a espécie Plica plica, foi
encontrada divergência entre grupos de indivíduos amostrados na mesma área (Serra do
Apiaú, RR), porém em altitudes diferentes entre 200 e 800 m respectivamente, com
12% de divergência genética intraespecífica.
Foram identificadas de 2 a 69 linhagens biológicas entre as 54 espécies de
lagartos analisadas neste estudo. A família Gymnophthalmidae foi a mais diversificada,
com 13 das espécies compostas por mais que uma linhagem biológica, variando de um
grupo para as espécies Bachia panoplia, Leposoma parietale, Neusticurus bicarinatus,
Neusticurus ecpleopus, Tretioscincus agilis e Tretioscincus oriximinensis a oito grupos
para as espécies Arthrosaura reticulata, Cercosaura ocellata ocellata e Iphisa elegans
elegans (Tabela 6).
Discussão
A região Amazônica abriga uma rica diversidade de espécies de lagartos [25], no
entanto pouco se sabe sobre a biodiversidade da grande maioria das espécies do grupo.
Os poucos estudos que utilizaram métodos moleculares para analisar a diversidade
filogenética em lagartos têm encontrado elevada diversidade genética, linhagens
crípticas e possíveis espécies candidatas [28, 29, 4, 56], levando à descrição de novas
134
espécies [1] ou mudanças do status taxonômico [30]. Todos esses casos têm
demonstrado que a biodiversidade atual desse grupo tem sido subestimada. Levando em
consideração que um dos maiores problemas para a conservação e gestão da
biodiversidade de uma área é a falta de conhecimento da diversidade genética das
espécies [57], no presente estudo, foi analisada a divergência genética de 54 espécies
nominais de lagartos da Amazônia brasileira por meio do DNA barcode (gene CO1).
Geralmente, tem sido usada uma divergência de 2% como um valor limite de
corte heurístico para a delimitação das espécies animais [8, 9], no entanto, valores
abaixo ou acima do limite aceito podem ser capazes de discriminar corretamente as
espécies. Um valor de 10% foi sugerido como um limiar para identificar e delimitar
espécies crípticas de anfíbios [58], porém outros autores estabeleceram um limiar menor
de 5% para identificar e delimitar espécies de anfíbios e répteis [23, 59]. Apesar disso,
um limiar mínimo e único que seja considerado indicativo de divergência genética e que
permita delimitar lagartos ao nível de espécies ainda não existe. Este fato se deve à
escassez de trabalhos publicados com o grupo (< 10 na Web of Science) [60] o que não
permite um comparativo das divergências genéticas entre e dentro das espécies de
lagartos. Os poucos estudos realizados com espécies de répteis, incluindo espécies de
lagartos utilizando o DNA barcode como marcador molecular tende a encontrar valores
de divergência (≥ 3%) [12, 22, 24, 28, 59, 61]. No entanto, nesses estudos também são
relatados elevada divergência genética intraespecífica (4.3% a 28.7%) e espécies
crípticas, com delimitação de novas espécies (e. g. Cyrtodactylus puhuensis) [24]. No
presente estudo, 31 espécies (68.62%) mostraram divergências genéticas médias
intraespecíficas (≥ 2%), com 8 espécies (15.68%) apresentando divergências genéticas
intraespecíficas (≥ 10%), podendo ser consideradas fortes candidatas a potenciais novas
espécies, tais como Anolis ortonii, Anolis planiceps, Cercosaura ocellata ocellata,
Iphisa elegans elegans, Leposoma osvaldoi, Copeoglossum nigropunctatum,
Chatogekko amazonicus e Pseudogonatodes guianensis.
Mais do que uma linhagem biológica foram encontradas em nove das dez
famílias analisadas, com exceção da família Hoplocercidae (Tabela 6).
Gymnophthalmidae foi a família com o maior número de espécies (13 espécies)
(68.42%) agrupadas em mais do que uma linhagem biológica, com 14 espécies
(73.68%) apresentando divergência média intraespécifica (≥ 2%) e três espécies
(15.78%) (≥ 10%). Essa família é reconhecida como sendo monofilética, com base em
caracteres morfológicos e moleculares [62, 63], sendo considerada grupo-irmão da
135
família Teiidae [62, 63], porém ainda existem questões sistemáticas controversas a
serem resolvidas em alguns dos táxons dessa família [64], como exemplo dentro do
complexo de espécie críptica Iphisa elegans elegans [56] que no presente estudo
apresentou divergência média intraespecífica de 11%, subdivida em oito linhagens
biológicas, o que reforça que potenciais novas espécies possam ser encontradas dentro
do complexo Iphisa elegans elegans. Assim como para Iphisa elegans elegans,
potenciais novas espécies poderiam ser encontradas dentro de Cercosaura ocellata
ocellata e Leposoma osvaldoi, que no presente estudo apresentaram divergências
médias intraespecíficas de 11% e 10%, subdividas em oito e cinco linhagens
respectivamente. A distância genética média interespecífica entre as duas espécies do
gênero Alopoglossus analisadas no presente estudo foi de 10% e entre Alopoglossus e
sua espécie irmã, Ptychoglossus brevifrontalis foi de 25%, valor maior do que o relatado
em outro trabalho com as mesmas espécies (22.8%) [65]
A família Dactyloidae composta nesse trabalho por 10 espécies todas
pertencentes ao genêro Anolis, genêro este considerado hiperdiverso [66], apresentou
80% das espécies (8 sp.) agrupadas em mais do que uma linhagem biológica, com 7
espécies (70%) apresentando divergência média intraespécifica (≥ 2%) e duas espécies
(20%) (>10%). Anolis planiceps foi a espécie que apresentou a maior divergência média
intraespecífica dentre todas as espécies analisadas no presente estudo (14%), estando
subdividida em cinco linhagens biológicas. Possivelmente, potenciais novas espécies
possam ser encontradas dentro de Anolis planiceps. Essa espécie já foi considerada
como subespécie dentro da espécie Anolis chrysolepis, sendo recentemente elevada ao
status de espécie com base em análises morfológicas e moleculares [30]. Para as
espécies Anolis fuscoauratus, A. punctatus e A. ortonii foram encontradas divergências
médias intraespecíficas de 0-9% (média = 5%), 0-8% (média = 6%) e 10%,
respectivamente. Os valores de distâncias genéticas intraespecífica para essas mesmas
espécies variaram de 3-4%, 4-9% e 6-8% em outro estudo com o gene CO1 [28].
Distâncias genéticas interespecíficas entre as espécies Anolis chrysolepis versus Anolis
tandai; Anolis chrysolepis versus Anolis planiceps e Anolis tandai versus Anolis
planiceps foram de 13%, 25% e 23% respectivamente, valores superiores ao encontrado
em outro estudo com as mesmas espécies que variaram de 5%, 19.5% e 16.5%
respectivamente [30]. A divergência interespecífica média entre todas as espécies do
genêro Anolis analisadas no presente estudo foi de 16%.
As famílias Sphaerodactylidae, Teiidae e Tropiduridae apresentaram
136
respectivamente três espécies agrupadas em mais do que uma linhagem biológica. Em
Sphaerodactylidae, 2 espécies (40%) apresentaram divergências médias intraespecíficas
(≥ 2%) com uma espécie (Pseudogonatodes guianensis) apresentando divergência
média intraespecífica igual a 11%, subdivididas em 4 linhagens. Uma das espécies dessa
família, Chatogekko amazonicus, um pequeno gekonídeo de folhiço amplamente
distribuído em toda a bacia amazônica, apresentou divergência intraespecífica de 0-20%
(média=12%), distribuídas em sete linhagens. Em outro trabalho com essa mesma
espécie, os autores encontraram divergência de 9.1-20.7%, distribuídas em cinco
linhagens, o que sugere a existência de espécies crípticas dentro de C. amazonicus [29],
fato reforçado no presente estudo.
Das 7 espécies de Teiidae analisadas no presente estudo, 4 espécies (57.14%)
apresentaram divergências médias intraespécificas (≥ 2%). A maior divergência foi
encontrada dentro da espécie Kentropyx altamazonica (5%). Morfologicamente,
Kentropyx é o gênero mais divergente dentro dos Teiinae, sendo considerado grupo
irmão dos gêneros Tupinambis e Crocodilurus [39]. As distâncias interespecíficas média
entre as três espécies de Kentropyx, entre Tupinambis versus Kentropyx e entre
Crocodilurus versus Kentropyx foram de 7%, 31% e 25% respectivamente.
Em Tropiduridae, 4 espécies (89%) apresentaram divergências médias
intraespécificas (≥ 2%). Uma das espécies dessa família, Plica plica apresentou
divergência intraespecífica média de 6%, distribuídas em quatro linhagens, o que
reforça que Plica plica é um complexo de espécies crípticas conforme recente revisão
taxonômica que resultou na descrição de quatro novas espécies anteriormente
denominadas Plica plica [68]. A divergência interespecífica média entre todas as
espécies do genêro Plica analisadas no presente estudo foi de 16%.
As famílias Gekkonidae, Iguanidae, Mabuyidae e Phyllodactylidae, apresentam
respectivamente uma espécie agrupada em mais de uma linhagem biológica. Em
Gekkonidae, a espécie Hemidactylus palaichthus apresentou divergência média
intraespecífica de 5%, subdividida em duas linhagens biológicas. Iguana iguana iguana,
a única espécie da família Iguanidae encontrada na América do Sul continental [69],
apresentou divergência média intraespecífica de 1%, distribuída em duas linhagens. Em
Mabuyidae, a espécie Copeoglossum nigropunctatum apresentou divergência média
intraespecífica de 10%, subdividida em nove linhagens biológicas, valor de divergência
intraespecífica similar ao encontrado em outro trabalho com a mesma espécie,
indicativo de que Copeoglossum nigropunctatum é um complexo de espécies crípticas
137
[38]. A divergência média interespecífica entre as espécies C. nigropunctatum e Varzea
bistriata foi de 16%, similar ao encontrado em outro estudo [38]. Para Thecadactylus
rapicauda, a única espécie da família Phyllodactylidae analisada no presente estudo, foi
encontrado uma divergência média intraespecífica de 7%, distribuída em quatro
linhagens. Em outro estudo, os autores encontraram alta divergência genética, variando
de 23.0 - 26.9% para essa espécie, o que levou os autores, em conjunto com outras
fontes de dados, a descrever a espécie Thecadactylus solimoensis [1].
Em alguns casos, foram detectadas divergências genéticas intraespecíficas (>
2%) em grupos de indivíduos amostrados dentro das mesmas localidades e altitudes e a
partir de margens opostas dos rios Purus, Jatapú, Tapajós, Negro, Trombetas e Japurá,
indicativo de que esses rios comportam-se como barreiras físicas para algumas das
espécies de lagartos analisadas no presente estudo. O rio Purus apresentou divergência
genética intraespecífica média de 8.56% para cinco espécies (Anolis tandai, Anolis
transversalis, Iphisa elegans elegans, Copeoglossum nigropunctatum e Plica umbra
ochrocollaris) amostrados em suas margens opostas; rio Jatapú para quatro espécies
(Kentropyx calcarata, Tupinambis teguixin, Copeoglossum nigropunctatum e Iphisa
elegans elegans) com divergência genética intraespecífica média de 4.8% e no rio
Tapajós para Plica umbra ochrocollaris e Copeoglossum nigropunctatum com
divergência genética intraespecífica média de 10.5%. Nos rios Negro, Trombetas e
Japurá foram encontradas divergências genéticas intraespecíficas médias em suas
margens opostas de 23%, 4% e 3%, respectivamente para Pseudogonatodes guianensis,
Anolis fuscoauratus e Plica umbra ochrocollaris. Divergências genéticas
intraespecíficas (> 2%) também foram encontradas em grupos de indivíduos amostrados
dentro das mesmas localidades na UHE Jari para Arthrosaura kockii com 8% de
divergência genética intraespecíficas média entre as duas trilhas; em duas diferentes
trilhas da Rebio Abufari e Igarapé do Jacinto, respectivamente para as espécies
Leposoma snethlageae (3%) e Chatogekko amazonicus (8%), ambas localidades
situadas nas margens esquerda e direita do rio Purus e em duas diferentes trilhas da
Flona Tapajós para as espécies Cercosaura ocellata ocellata (3%) e Copeoglossum
nigropunctatum (4%) e para a espécie Cercosaura ocellata ocellata (9%) na Resex
Tapajós-Arapiuns, ambas localidades situadas nas margens direita e esquerda do rio
Tapajós. Na Serra do Apiaú, divergência genética média intraespecífica de 12% foi
encontrado entre indivíduos de Plica plica coletados em altitudes de 200 e 800 m
respectivamente. Particularmente altas divergências entre margens opostas foram
138
observadas no complexo de espécies Iphisa elegans elegans nas margens opostas dos
rios Purus e Jatapú e para Copeoglossum nigropunctatum nas margens opostas dos rios
Purus, Jatapú e Tapajós. A observação de grupos divergentes isolados por esses rios não
é inteiramente surpreendente. Estudos com diversos grupos taxonômicos têm mostrado
que os rios da bacia Amazônica e seus afluentes funcionam como barreiras [70],
reduzindo ou inibindo o fluxo gênico entre as populações de táxons irmãos que habitam
as margens opostas de um mesmo rio, levando consequentemente à diferenciação e
especiação das mesmas em primatas [71] e aves [72].
O presente estudo é o primeiro a examinar um grande número de espécies de
lagartos da Amazônia brasileira, cerca de 54% das espécies descritas até o momento
para esta região [25]. Os resultados confirmaram a eficácia do DNA barcode como uma
ferramenta que permite identificar espécies, discriminando 100% das espécies
analisadas no presente estudo, concordando com as análises morfológicas feitas
anteriormente. A ferramenta permitiu conhecer a distribuição da divergência genética
intra e interespecífica do grupo em foco e um indicativo de que o número de espécies de
lagartos pode ser maior do que o descrito até o momento e que a real diversidade do
grupo está sendo subestimada.
Encontrada alta divergência genética com oito espécies apresentando
divergência intraespecífica média ≥ 10%, sugestivas de espécies crípticas. Delimitação
de 62.96% (34 spp.) em mais do que uma entidade evolutiva distinta, indicativo de que
o número de espécies de lagartos amazônicos pode ser maior do que o descrito e que a
real diversidade do grupo está sendo subestimada. Nesse caso, fica evidente a
necessidade de investigações posteriores, com o uso da taxonomia integrativa (junção
de dados morfológicos, juntamente com dados de outros marcadores moleculares) para
confirmações desses taxa, contribuindo assim para a melhoria da estimativa da riqueza
das espécies do grupo. A subestimação e a alta divergência genética também foram
observadas em outros grupos da herpetofauna tais como anuros [73, 74].
Por fim, o presente estudo constitui uma contribuição importante para o Barcode
of Life Data Systems (BOLD) e DNA Barconding Amphibians & Reptiles (COLD
CODE) [75], fornecendo as sequências de DNA barcode para uso em identificação das
espécies de lagartos e permitindo-lhes estar disponível para uso em outras aplicações e
estudos posteriores com enfoque populacional, ecológico, filogenético e filogeográfico.
Agradecimentos: Nós agradecemos Julio do Vale pela ajuda com a logística em duas
139
áreas de coleta (Santa Isabel do rio Negro e Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto);
Sebastião Batista e os comunitários pela ajuda com a abertura das trilhas em seis pontos
de amostragem (Jatapú; Santa Isabel do rio Negro; Rebio Abufari/Igarapé do Jacinto;
Resex Tapajós-Arapiuns/Flona Tapajós; Rebio Trombetas/Flona Saracá-Taquera e
Japurá); Luciano Naka pelo apoio logístico nas coletas do baixo rio Branco e a Romério
Briglia pelo apoio logístico através da expedição Terra Incógnita; Patrik Ferreira Viana e
Maria Doris Escobar Lizazaro por ler a primeira versão desse manuscrito, Juan Miguel
Ruiz Ovalle com a ajuda com o desenho do mapa e Patrik Ferreira Viana pela ajuda com
a identificação de alguns dos exemplares. Um agradecimento especial vai para todos os
participantes do projeto SISBIOTA grupo Herpetofauna. Apoio logístico e financeiro foi
fornecido pelo CNPq/SISBIOTA-BioPHAM 563348/2010 e FAPEAM 021/2011-
Universal Amazonas. D.P.O, S.M.S, V.T.C , R.R.R.Z. receberam bolsa de doutorado da
CAPES, FAPESP, Fapeam, CNPq e CAPES, respectivamente e T. H recebeu uma bolsa
de produtividade em pesquisa do CNPq durante a execução deste estudo.
Contribuições dos autores
Concebeu e desenhou os experimentos: D.P.O e T.H. Coletou os dados: D.P.O, E.O,
F.W, P.A, R.R.Z, S.M, T.H, V.T.C. Interpretação e análises dos dados: D.P.O e T.H.
Escreveu o manuscrito: D.P.O, F.W, P.A, R.R.Z, S.M, T. H, V.T.C.
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146
ANEXO A
Tabela 1. Espécimens de lagartos analisados no estudo. As informações incluem números das amostras depositadas no CTGA / UFAM, número
dos vouchers despositados no INPA-H e CBZ.
Família/Nome das espécies Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Dactyloidae
Anolis auratus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_0995
Anolis auratus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1189
Anolis auratus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1198
Anolis auratus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1139
Anolis auratus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1054
Anolis chrysolepis rio Jatapú, margem esquerda, AM CTGA_L_0002
Anolis chrysolepis rio Jatapú, margem esquerda, AM CTGA_L_0005
Anolis chrysolepis rio Jatapú, margem esquerda, AM CTGA_L_0082
Anolis chrysolepis rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0088
Anolis chrysolepis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0120
Anolis chrysolepis rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0123 INPA-H 31848
Anolis chrysolepis Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0843
Anolis chrysolepis Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0866
Anolis chrysolepis ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas CTGA_L_0903
Anolis chrysolepis Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5035
Anolis fuscoauratus rio Jatapú, margem esquerda, AM CTGA_L_0001
Anolis fuscoauratus rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0009 INPA-H 31854
Anolis fuscoauratus rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0078
147
Anolis fuscoauratus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0381 INPA-H 34748
Anolis fuscoauratus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0383
Anolis fuscoauratus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0663
Anolis fuscoauratus ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0770 INPA-H 34842
Anolis fuscoauratus Flona Saracá-Taquera, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0894
Anolis fuscoauratus Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5140 INPA-H 31733
Anolis fuscoauratus Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5144
Anolis fuscoauratus baixo rio Branco, RR CTGA_L_5243
Anolis ortonii Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0365 INPA-H 34755
Anolis ortonii Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5057
Anolis planiceps rio Jatapú CTGA_L_0010
Anolis planiceps rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0025 INPA-H 31856
Anolis planiceps rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0072
Anolis planiceps rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0133
Anolis planiceps rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0172 INPA-H 34764
Anolis planiceps rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0232
Anolis planiceps rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0249
Anolis planiceps rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0261
Anolis planiceps Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0560
Anolis planiceps Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0568
Anolis planiceps Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0606
Anolis planiceps Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0627
Anolis planiceps Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5129
Anolis planiceps Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5137
Anolis planiceps Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5143
Anolis planiceps Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5198
148
Anolis punctatus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1187
Anolis punctatus rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1188
Anolis punctatus Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5034
Anolis tandai Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0305 INPA-H 34730
Anolis tandai Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0317 INPA-H 34729
Anolis tandai Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0443
Anolis tandai Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0519
Anolis tandai Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0552 INPA-H 34778
Anolis tandai Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0622
Anolis tandai Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0630
Anolis tandai Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0753
Anolis tandai PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5075 INPA-H 27400
Anolis tandai PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5100
Anolis tandai Autazes, AM CTGA_L_5275
Anolis trachyderma Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5184
Anolis trachyderma Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5190 INPA-H 26251
Anolis trachyderma Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5208 INPA-H 26248
Anolis trachyderma Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5194 INPA-H 26250
Anolis transversalis Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0276 INPA-H 34753
Anolis transversalis Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0340 INPA-H 34746
Anolis transversalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0451
Anolis transversalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0462
Anolis transversalis RDS Uacari, AM CTGA_L_5156 INPA-H 20477
Anolis sp. Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5258
Anolis sp. Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5260
149
Anolis sp. Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5267
Anolis sp. Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5271
Anolis sp. Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5294
Anolis sp. Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5304
Gekkonidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Hemidactylus palaichthus Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5112 INPA-H 31766
Hemidactylus palaichthus Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5133 INPA-H 31767
Hemidactylus palaichthus baixo rio Branco, RR CTGA_L_5313
Hemidactylus palaichthus baixo rio Branco, RR CTGA_L_5314
Hemidactylus palaichthus Estação Ecológica de Niquiá, RR CTGA_L_5372
Hemidactylus mabouia RDS Uacari, AM CTGA_L_5158 INPA-H 20451
Gymnophthalmidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Alopoglossus angulatus rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0058 CZPB 29-40
Alopoglossus angulatus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0299 INPA-H 34780
Alopoglossus angulatus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0388 INPA-H 34819
Alopoglossus angulatus Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0434
Alopoglossus angulatus Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0456 INPA-H 34770
Alopoglossus angulatus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1000
Alopoglossus atriventris Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0274 INPA-H 34771
Alopoglossus atriventris Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0294 INPA-H 34767
Alopoglossus atriventris Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0327
Alopoglossus atriventris Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0423
Alopoglossus atriventris Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0433
Alopoglossus atriventris Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0446
Alopoglossus atriventris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1018
Alopoglossus atriventris rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1030
150
Alopoglossus atriventris rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1031
Alopoglossus atriventris rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1052
Alopoglossus atriventris RDS Piagaçu-Purus, AM CTGA_L_5007
Alopoglossus atriventris RDS Piagaçu-Purus, AM CTGA_L_5015
Alopoglossus atriventris PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5061 INPA-H 27405
Alopoglossus atriventris PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5096
Alopoglossus atriventris RDS Uacari, AM CTGA_L_5154 INPA-H 20414
Arthrosaura kockii Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5045 INPA-H 32811
Arthrosaura kockii Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5048 INPA-H 30040
Arthrosaura reticulata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0011
Arthrosaura reticulata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0014 INPA-H 34830
Arthrosaura reticulata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0063
Arthrosaura reticulata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0116 INPA-H 34846
Arthrosaura reticulata rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0262
Arthrosaura reticulata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0316 INPA-H 34735
Arthrosaura reticulata Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0853 INPA-H 34843
Arthrosaura reticulata rio Japurá, margem esquerda CTGA_L_1101
Arthrosaura reticulata RDS Piagaçu-Purus, AM CTGA_L_5017
Arthrosaura reticulata Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5183 INPA-H 26246
Arthrosaura reticulata Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5187 INPA-H 26245
Arthrosaura reticulata Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5188
Arthrosaura reticulata Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5189
Arthrosaura reticulata Autazes, AM CTGA_L_5282
Arthrosaura reticulata Autazes, AM CTGA_L_5286
Arthrosaura reticulata Autazes, AM CTGA_L_5291
151
Arthrosaura reticulata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5308
Arthrosaura reticulata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5309
Bachia flavescens rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0081 CZPB 25-35
Bachia flavescens Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5182 INPA-H 26236
Bachia flavescens Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5186 INPA-H 27714
Bachia flavescens Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5201 INPA-H 26237
Bachia panoplia rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0018
Bachia panoplia rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0028
Bachia panoplia rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0056 INPA-H 31847
Bachia panoplia rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0106
Bachia panoplia rio Jatapú, margem direita, AM CTGA_L_0115
Cercosaura argulus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0277 INPA-H 34761
Cercosaura argulus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0290 INPA-H 34760
Cercosaura argulus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0378
Cercosaura argulus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0720
Cercosaura argulus Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5226
Cercosaura ocellata ocellata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0273
Cercosaura ocellata ocellata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0296 INPA-H 34732
Cercosaura ocellata ocellata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0302
Cercosaura ocellata ocellata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0335
Cercosaura ocellata ocellata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0351
Cercosaura ocellata ocellata Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0536 INPA-H 34743
Cercosaura ocellata ocellata Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0587 INPA-H 34737
Cercosaura ocellata ocellata Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0729
Cercosaura ocellata ocellata Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0736 INPA-H 34727
Cercosaura ocellata ocellata Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0750
152
Cercosaura ocellata ocellata RDS Piagaçu-Purus, AM CTGA_L_5006
Cercosaura ocellata ocellata PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5062 INPA-H 27394
Cercosaura ocellata ocellata PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5071
Cercosaura ocellata ocellata PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5072 INPA-H 27396
Cercosaura ocellata ocellata PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5082
Cercosaura ocellata ocellata PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5102
Cercosaura ocellata ocellata Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5145
Cercosaura ocellata ocellata Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5237
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5262
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5263
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5266
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5279
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5281
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5284
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5293
Cercosaura ocellata ocellata Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5305
Cercosaura ocellata ocellata Autazes, AM CTGA_L_5274
Cercosaura ocellata ocellata Autazes, AM CTGA_L_5276
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0026 INPA-H 34838
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0054
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0087
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0098 INPA-H 34807
153
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0122
Iphisa elegans elegans rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0145 CZPB 28-39
Iphisa elegans elegans Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0352 INPA-H 34779
Iphisa elegans elegans Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0375
Iphisa elegans elegans Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0428
Iphisa elegans elegans Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0445
Iphisa elegans elegans Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0730
Iphisa elegans elegans Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0778
Iphisa elegans elegans Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0842
Iphisa elegans elegans Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5039
Iphisa elegans elegans Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5056 INPA-H 28955
Iphisa elegans elegans PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5076 INPA-H_27327
Iphisa elegans elegans PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5077 INPA-H_27328
Iphisa elegans elegans PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5081 INPA-H_27329
Leposoma guianense rio Jatapú CTGA_L_0023
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0024
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0041
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0044
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0045
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0059
Leposoma guianense rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0142
Leposoma guianense Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0858
Leposoma guianense Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0860
154
Leposoma guianense Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0910
Leposoma guianense ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0926 INPA-H 34836
Leposoma guianense Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5038 INPA-H 30041
Leposoma guianense Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5051 INPA-H 30057
Leposoma guianense Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5052
Leposoma guianense Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5053 INPA-H 29031
Leposoma parietale rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1062
Leposoma parietale rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1063
Leposoma percarinatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0027
Leposoma percarinatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0113
Leposoma percarinatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0124
Leposoma cf. percarinatum rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0158
Leposoma cf. percarinatum rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0187
Leposoma cf. percarinatum rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0191
Leposoma cf. percarinatum rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0203
Leposoma cf. percarinatum rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0208
Leposoma cf. percarinatum rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0248
Leposoma percarinatum Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0478 INPA-H 31122
Leposoma percarinatum Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0492 INPA-H 31105
Leposoma percarinatum Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5149
Leposoma percarinatum Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5150
Leposoma percarinatum Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5185
Leposoma percarinatum Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5269
Leposoma percarinatum Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5296
Leposoma percarinatum baixo rio Branco, RR CTGA_L_5347
Leposoma percarinatum baixo rio Branco, RR CTGA_L_5350
155
Leposoma cf. osvaldoi rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0029
Leposoma cf. osvaldoi rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0036
Leposoma cf. osvaldoi rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0075
Leposoma cf. osvaldoi rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0117
Leposoma osvaldoi Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0295 INPA-H 31124
Leposoma osvaldoi Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0298 INPA-H 31127
Leposoma osvaldoi Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0315 INPA-H 31119
Leposoma osvaldoi Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0631
Leposoma osvaldoi PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5060 INPA-H 27343
Leposoma osvaldoi PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5064 INPA-H 27344
Leposoma osvaldoi PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5084 INPA-H 27346
Leposoma osvaldoi PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5094
Leposoma osvaldoi PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5097
Leposoma osvaldoi PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5103
Leposoma osvaldoi Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5257
Leposoma osvaldoi Autazes, AM CTGA_L_5292
Leposoma osvaldoi Autazes, AM CTGA_L_5306
Leposoma osvaldoi Autazes, AM CTGA_L_5307
Leposoma snethlageae Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0425 INPA-H 31104
Leposoma snethlageae Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0430 INPA-H 31116
Leposoma snethlageae Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0442 INPA-H 31118
Leposoma snethlageae Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5302
156
Neusticurus bicarinatus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0725
Neusticurus ecpleopus rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1142
Neusticurus ecpleopus rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1169
Ptychoglossus brevifrontalis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0097
Ptychoglossus brevifrontalis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0125 CZPB 26-36
Ptychoglossus brevifrontalis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0119 CZPB 21-27
Ptychoglossus brevifrontalis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0148 CZPB 26-37
Ptychoglossus brevifrontalis Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0272 INPA-H 34726
Ptychoglossus brevifrontalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0458 INPA-H 34728
Ptychoglossus brevifrontalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0473 INPA-H 34759
Ptychoglossus brevifrontalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0484
Ptychoglossus brevifrontalis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0487
Ptychoglossus brevifrontalis Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0565
Ptychoglossus brevifrontalis Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0844
Ptychoglossus brevifrontalis Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0861
Ptychoglossus brevifrontalis rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1190
Ptychoglossus brevifrontalis Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5191 INPA-H 26287
Ptychoglossus brevifrontalis Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5199 INPA-H 26259
Tretioscincus aff. oriximinensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0150 INPA-H 34785
Tretioscincus aff. oriximinensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0236
Tretioscincus aff. oriximinensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0237
Tretioscincus agilis Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5050 INPA-H 32805
Tretioscincus agilis Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5054
Hoplocercidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Enyalioides laticeps rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0238
Enyalioides laticeps rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0256 INPA-H 34808
157
Iguanidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Iguana iguana iguana Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0640
Iguana iguana iguana Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0641 INPA-H 34801
Iguana iguana iguana ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0768
Iguana iguana iguana ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0948
Iguana iguana iguana Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5055 INPA-H 2884
Iguana iguana iguana RDS Uacari, AM CTGA_L_5155 INPA-H 20499
Iguana iguana iguana RDS Uacari, AM CTGA_L_5165 INPA-H 20498
Iguana iguana iguana baixo rio Branco, RR CTGA_L_5245
Mabuyidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú CTGA_L_0015
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0016 INPA-H 34805
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0019
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0043 INPA-H 34840
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0091
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0093
Copeoglossum nigropunctatum rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0131
Copeoglossum nigropunctatum rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0174 INPA-H 34809
Copeoglossum nigropunctatum Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0312 INPA-H 34775
Copeoglossum nigropunctatum Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0314 INPA-H 34769
Copeoglossum nigropunctatum Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0474
Copeoglossum nigropunctatum Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0491
Copeoglossum nigropunctatum Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0547 INPA-H 34818
Copeoglossum nigropunctatum Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0548 INPA-H 34817
Copeoglossum nigropunctatum Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0594 INPA-H 34832
158
Copeoglossum nigropunctatum Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0605
Copeoglossum nigropunctatum ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0699
Copeoglossum nigropunctatum Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0700
Copeoglossum nigropunctatum Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0839
Copeoglossum nigropunctatum ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0973
Copeoglossum nigropunctatum rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1108
Copeoglossum nigropunctatum rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1184
Copeoglossum nigropunctatum Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5023
Copeoglossum nigropunctatum Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5025 INPA-H 28889
Copeoglossum nigropunctatum Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5029 INPA-H 28890
Copeoglossum nigropunctatum Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5030 INPA-H 28887
Copeoglossum nigropunctatum PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5063 INPA-H_27288
Copeoglossum nigropunctatum PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5065 INPA-H_27289
Copeoglossum nigropunctatum PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5083 INPA-H_27290
Copeoglossum nigropunctatum Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5109
Copeoglossum nigropunctatum Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5125
Copeoglossum nigropunctatum Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5139
Copeoglossum nigropunctatum Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5146
Copeoglossum nigropunctatum RDS Uacari, AM CTGA_L_5161 INPA-H 20419
Copeoglossum nigropunctatum baixo rio Branco, RR CTGA_L_5322
Copeoglossum nigropunctatum Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5225 INPA-H 26243
Copeoglossum nigropunctatum baixo rio Branco, RR CTGA_L_5325
Copeoglossum nigropunctatum Estação Ecológica de Niquiá, RR CTGA_L_5376
159
Varzea bistriata Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0280 INPA-H 34814
Varzea bistriata RDS Uacari, AM CTGA_L_5162 INPA-H 20416
Varzea bistriata RDS Uacari, AM CTGA_L_5164 INPA-H 20415
Varzea bistriata RDS Uacari, AM CTGA_L_5166 INPA-H 20417
Phyllodactylidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Thecadactylus rapicauda rio Jatapú CTGA_L_0094 CZPB 32-44
Thecadactylus rapicauda ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0979
Thecadactylus rapicauda Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5119 INPA-H 31658
Thecadactylus rapicauda Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5138 INPA-H 31660
Thecadactylus rapicauda Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5128
Thecadactylus rapicauda Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5141 INPA-H 31662
Thecadactylus rapicauda Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5268
Sphaerodactylidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Chatogekko amazonicus rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0035 CZPB 24-32
Chatogekko amazonicus rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0062
Chatogekko amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0278 INPA-H 34783
Chatogekko amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0304 INPA-H 34731
Chatogekko amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0318 INPA-H 34786
Chatogekko amazonicus Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0500
Chatogekko amazonicus Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0571 INPA-H 34762
Chatogekko amazonicus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0584
Chatogekko amazonicus Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0633 INPA-H 34777
Chatogekko amazonicus Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0840
Chatogekko amazonicus ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0888 INPA-H 34835
Chatogekko amazonicus ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0915
Chatogekko amazonicus RDS Piagaçu-Purus, AM CTGA_L_5008
160
Chatogekko amazonicus Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5042 INPA-H 28892
Chatogekko amazonicus Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5046 INPA-H 30063
Chatogekko amazonicus Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5168
Chatogekko amazonicus Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5175
Chatogekko amazonicus Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5259
Chatogekko amazonicus Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5297
Chatogekko amazonicus Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5298
Coleodactylus septentrionalis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5107
Coleodactylus septentrionalis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5108 INPA-H 31739
Coleodactylus septentrionalis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5113
Coleodactylus septentrionalis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5114 INPA-H 31741
Coleodactylus septentrionalis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5116 INPA-H 31743
Gonatodes hasemani Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0371
Gonatodes hasemani Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0376
Gonatodes hasemani PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5087 INPA-H 27398
Gonatodes hasemani PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5101
Gonatodes humeralis rio Jatapú, margem esquerda, AM CTGA_L_0042 CZPB 30-41
Gonatodes humeralis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0176 INPA-H 34768
Gonatodes humeralis rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0165
Gonatodes humeralis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0217
Gonatodes humeralis Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0390 INPA-H 34747
Gonatodes humeralis Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0346 INPA-H 34787
Gonatodes humeralis Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0506
Gonatodes humeralis Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0713 INPA-H 34774
Gonatodes humeralis Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0897
161
Gonatodes humeralis ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0908
Gonatodes humeralis Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5033 INPA-H 28958
Gonatodes humeralis Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5040 INPA-H 28963
Gonatodes humeralis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5123
Gonatodes humeralis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5130
Gonatodes humeralis Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5135
Gonatodes humeralis baixo rio Branco, RR CTGA_L_5244
Gonatodes humeralis baixo rio Branco, RR CTGA_L_5246
Gonatodes humeralis baixo rio Branco, RR CTGA_L_5247
Gonatodes humeralis baixo rio Branco, RR CTGA_L_5248
Gonatodes humeralis baixo rio Branco, RR CTGA_L_5316
Gonatodes humeralis baixo rio Branco, RR CTGA_L_5323
Lepidoblepharis heyerorum rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1145
Lepidoblepharis heyerorum rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1195
Lepidoblepharis heyerorum rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1096
Pseudogonatodes guianensis rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0032
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0157 INPA-H 34739
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0173 INPA-H 34781
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0185
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0209
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0206 INPA-H 34784
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0213
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0234
Pseudogonatodes guianensis rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0235 INPA-H 34776
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0242
Pseudogonatodes guianensis rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0252
162
Pseudogonatodes guianensis rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0266
Pseudogonatodes guianensis rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1019
Pseudogonatodes guianensis rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1027
Pseudogonatodes guianensis rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1172
Teiidae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Ameiva ameiva rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0162 INPA-H 34794
Ameiva ameiva rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0212
Ameiva ameiva Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0303 INPA-H 34792
Ameiva ameiva Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0450
Ameiva ameiva Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0498
Ameiva ameiva PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5078 INPA-H_27282
Ameiva ameiva PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5091
Ameiva ameiva PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5098
Ameiva ameiva RDS Uacari, AM CTGA_L_5163 INPA-H 20505
Cnemidophorus l. lemniscatus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0758
Cnemidophorus l. lemniscatus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0759
Cnemidophorus l. lemniscatus Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5037
Crocodilurus amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0306 INPA-H 34804
Crocodilurus amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0308
Crocodilurus amazonicus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0310
Crocodilurus amazonicus Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0495
Crocodilurus amazonicus PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5068 INPA-H 27279
Crocodilurus amazonicus PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5080 INPA-H 27280
163
Crocodilurus amazonicus PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5085 INPA-H_27281
Crocodilurus amazonicus rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_5250
Crocodilurus amazonicus rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_5252
Kentropyx altamazonica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0257 INPA-H 34813
Kentropyx altamazonica rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0260
Kentropyx altamazonica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0267
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0003
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0048
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0050
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0061
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0073
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0089
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0090
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0114
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0126
Kentropyx calcarata rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0137
Kentropyx calcarata Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0647 INPA-H 34831
Kentropyx calcarata Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5041 INPA-H 28908
Kentropyx calcarata baixo rio Branco, RR CTGA_L_5321
Kentropyx pelviceps rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0231 INPA-H 34752
Kentropyx pelviceps Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0320 INPA-H 34824
Kentropyx pelviceps Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0452
Kentropyx pelviceps Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0497
Kentropyx pelviceps rio Japurá, margem direita CTGA_L_1025
Kentropyx pelviceps rio Japurá, margem esquerda, AM CTGA_L_1104
Tupinambis teguixin rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0070 INPA-H 34800
164
Tupinambis teguixin rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0136 INPA-H 34796
Tupinambis teguixin rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0140 CZPB 34-46
Tupinambis teguixin Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0386
Tupinambis teguixin Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0904
Tupinambis teguixin Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5136
Tupinambis teguixin Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5265
Tupinambis teguixin Autazes, AM CTGA_L_5273
Tropiduridae Localidade ID Número CTGA ID Número do Voucher
Plica plica rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0146 CZPB 35-47
Plica plica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0175
Plica plica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0186
Plica plica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0216
Plica plica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0218
Plica plica rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_0219
Plica plica Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0363
Plica plica Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0431
Plica plica Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0660
Plica plica Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0675
Plica plica Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0643
Plica plica Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0666
Plica plica Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5024 INPA_H_28864
Plica plica Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5059 INPA-H 28864
Plica plica Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5110 INPA-H 31618
Plica plica Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5111
Plica plica Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5148 INPA-H 31620
Plica plica Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5215 INPA-H 26231
165
Plica plica Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5256
Plica plica Serra da Mocidade, RR CTGA_L_5374
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0007 CZPB 31-43
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0008
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0012
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0065
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0067
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0104
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0128
Plica umbra umbra rio Jatapú, margem esquerda CTGA_L_0129
Plica umbra umbra Mineração Taboca, rio Pitinga, AM INPA_H_0060
Plica umbra umbra Mineração Taboca, rio Pitinga, AM INPA_H_0320
Plica umbra umbra Mineração Taboca, rio Pitinga, AM INPA_H_0321
Plica umbra umbra Parque Estadual do rio Negro, Setor Sul, rio Cuieiras INPA_H_0077 INPA_H_18520
Plica umbra umbra Parque Nacional do Viruá, RR INPA_H_0275 INPA_H_26296
Plica umbra umbra Parque Nacional do Viruá, RR INPA_H_0274 INPA_H_26297
Plica umbra umbra Parque Nacional do Viruá, RR INPA_H_0642 INPA_H_26301
Plica umbra umbra Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro, Manaus, AM INPA_H_0335
Plica umbra umbra ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0771
Plica umbra umbra Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0779
Plica umbra umbra ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0781
Plica umbra umbra ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0802
Plica umbra umbra ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0942
Plica umbra umbra ReBio Trombetas, margem esquerda do rio Trombetas, PA CTGA_L_0966
Plica umbra umbra Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0956
Plica umbra umbra Flona Saracá-Taquera, margem direita do rio Trombetas, PA CTGA_L_0980
166
Plica umbra umbra Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, PA CTGA_L_5047 INPA_H_30071
Plica umbra umbra Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, AP CTGA_L_5058 INPA_H_30073
Plica umbra umbra baixo rio Branco, RR CTGA_L_5337
Plica umbra ochrocollaris Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0271
Plica umbra ochrocollaris Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0286
Plica umbra ochrocollaris Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0368
Plica umbra ochrocollaris Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0420
Plica umbra ochrocollaris Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0466
Plica umbra ochrocollaris Resex Tapajós-Arapiuns, margem esquerda do rio Tapajós, PA CTGA_L_0579
Plica umbra ochrocollaris Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0712
Plica umbra ochrocollaris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1013
Plica umbra ochrocollaris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1105
Plica umbra ochrocollaris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1106
Plica umbra ochrocollaris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1147
Plica umbra ochrocollaris rio Japurá, margem direita, AM CTGA_L_1175
Plica umbra ochrocollaris PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5069 INPA-H 27291
Plica umbra ochrocollaris PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5070 INPA-H 27292
Plica umbra ochrocollaris PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5079 INPA-H 27293
Plica umbra ochrocollaris PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5086 INPA-H 27294
Plica umbra ochrocollaris Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5205 INPA-H 26227
Plica umbra ochrocollaris Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5264
Tropidurus hispidus Serra do Apiaú, RR CTGA_L_5131
Uranoscodon superciliosus rio Jatapú, margem direita CTGA_L_0069
167
Uranoscodon superciliosus rio Ayuanã, afluente da margem esquerda do rio Negro, AM CTGA_L_0259
Uranoscodon superciliosus rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro, AM CTGA_L_5249
Uranoscodon superciliosus Igarapé do Jacinto, margem direita do rio Purus, AM CTGA_L_0385
Uranoscodon superciliosus Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0447
Uranoscodon superciliosus Rebio Abufari, margem esquerda do rio Purus, AM CTGA_L_0490
Uranoscodon superciliosus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0746
Uranoscodon superciliosus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0747
Uranoscodon superciliosus Flona Tapajós, margem direita do rio Tapajós, PA CTGA_L_0916
Uranoscodon superciliosus rio Japura, margem direita CTGA_L_1097
Uranoscodon superciliosus PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5088 INPA-H_27300
Uranoscodon superciliosus PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5074 INPA-H 27299
Uranoscodon superciliosus PARNA do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, AM CTGA_L_5092
Uranoscodon superciliosus RDS Uacari, AM CTGA_L_5159
Uranoscodon superciliosus Floresta Nacional do Trairão, PA CTGA_L_5222 INPA-H 26226
Uranoscodon superciliosus baixo rio Branco, RR CTGA_L_5239
Uranoscodon superciliosus baixo rio Branco, RR CTGA_L_5240
Uranoscodon superciliosus baixo rio Branco, RR CTGA_L_5241
Uranoscodon superciliosus baixo rio Branco, RR CTGA_L_5242
Uranoscodon superciliosus Nova Olinda do Norte, AM CTGA_L_5300
168
Tabela 2. Espécies de lagartos registradas nas 22 áreas de coleta. D, E e D-E, indicam margem direita, margem esquerda e margens direita-
esquerda, correspondentes às margens onde as espécies foram coletadas, respectivamente e X corresponde às localidades sem amostragem em
margens opostas dos rios.
Nome das espécies por família A1 A2 A3 A4 A5 A6 A7 A8 A9 A10 A11 A12 A13 A14 A15 A16 A17 A18 A19 A20 A21 A22
Dactyloidae
Anolis auratus Daudin, 1802
D
Anolis chrysolepis Duméril e Bibron, 1837
D, E D, E
E
Anolis fuscoauratus D’Orbigny, 1837
D
X X
D, E D, E D
Anolis ortonii Cope, 1868
D
D
Anolis planiceps Troschel 1848
D
X
D, E
D, E X
Anolis punctatus Daudin, 1802
D, E
D
Anolis tandai Avila-Pires, 1995 X D, E
X
D, E
Anolis trachyderma Cope, 1876
D, E
X
X
Anolis transversalis Duméril, 1851
D, E
X
Anolissp
X
Gekkonidae
Hemidactylus palaichthus Kluge, 1969
X
X
Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès,
1818) X
Gymnophthalmidae
Alopoglossus angulatus (Linnaeus, 1758)
D, E
D
E
Alopoglossus atriventris Duellman, 1973 X D, E
X
D, E
Arthrosaura kockii (Lidth de Jeude, 1904)
E
Arthrosaura reticulata (O' Shaughnessy, 1881)
D
X
E E
X D D, E
X
Bachia flavescens (Bonnaterre, 1789)
D
X
169
Bachia panoplia Thomas, 1965
D
Cercosaura argulus Peters, 1863
D
D X
Cercosaura ocellata ocellata Wagler, 1830 X D
X
X
X X
D, E X
Iphisa elegans elegans Gray, 1851 X D, E
D, E D D
D
Leposoma guianense Ruibal, 1952
E D, E
E
Leposoma parietale (Cope, 1885)
D
Leposoma percarinatum (Müller, 1923)
E
X
D, E
X X
X
D
Leposoma osvaldoi Ávila-Pires, 1995 X D
X X D
D
Leposoma snethlageae Ávila-Pires, 1995
E
X
Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758)
D
Neusticurus ecpleopus Cope, 1876
D, E
Ptychoglossus brevifrontalis Boulenger, 1912
D, E
D, E
D D D X
Tretioscincus agilis (Ruthven, 1916)
D
Tretioscincus oriximinensis Ávila-Pires, 1995
D
E
Hoplocercidae
Enyalioides laticeps (Guichenot, 1855)
D, E
Iguanidae
Iguana iguana iguana (Linnaeus, 1758)
X
X
E E
Mabuyidae Mittleman, 1952
Copeoglossum nigropunctatum (Spix, 1825) X D, E
X D D
X
X X
D, E D, E D, E X D, E
Varzea bistriata (Spix, 1825)
D
X
Phyllodactylidae
Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782)
X
X
X E
Sphaerodactylidae
Chatogekko amazonicus (Anderson, 1918)
D, E
X
X
D D, E D, E X D
Coleodactylus septentrionalis (Vanzolini,
1980) X
170
Gonatodes hasemani Griffin, 1917 X D
Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855)
D, E
E D, E
X X
E D, E D
D
Lepidoblepharis heyerorum Vanzolini, 1978
D, E
Pseudogonatodes guianensis (Parker, 1935)
E D, E
D
Teiidae
Ameiva ameiva(Linnaeus, 1758) X D, E
X
D, E
Cnemidophorus lemniscatus lemniscatus
(Linnaeus, 1758) D
E
Crocodilurus amazonicus Spix, 1825 X D, E
D
Kentropyx altamazonica (Cope, 1876)
D, E
Kentropyx calcarata Spix, 1825
X
D, E
E
E
Kentropyx pelviceps Cope, 1868
D, E
D E
Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758)
D
X
X X D, E D
Tropiduridae
Plica plica (Linnaeus, 1758)
D, E
D X
X
X
E
D, E X D, E
Plica umbra umbra (Linnaeus, 1758)
X
X X X X
D, E D, E
D, E
Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) X D, E X
D, E
X
D, E X
Tropidurus hispidus (Spix, 1825)
X
Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) X D, E
X D D, E
X
X
D
D X
Número de espécies 11 27 1 5 8 15 14 1 2 1 11 9 1 1 1 11 5 22 14 18 12 14
As áreas foram indicadas de A1 a A22. A1 corresponde ao Parque Nacional Nascente do Lago Jari, margem direita do rio Purus, margem
esquerda do Igarapé do Jacinto, Amazonas; A2 Reserva Biológica do Abufari (Rebio Abufari), Amazonas, margem esquerda rio Purus e Igarapé
do Jacinto, margem direita do rio Purus, Amazonas, Amazonas; A3 Reserva de Desenvolvimento Sustentável Piagaçu-Purus (RDS Piagaçu-
Purus) rio Purus, Amazonas; A4 Reserva de Desenvolvimento Sustentável Uacari (RDS Uacari) rio Juruá, Amazonas; A5 Japurá, Amazonas
(margens direita e esquerda do rio); A6 Santa Isabel do rio Negro, Amazonas (rio Darahá, afluente da margem direita do rio Negro e rio Ayuanã,
171
afluente da margem direita), Amazonas; A7 Parque Nacional Serra da Mocidade, afluente da margem direita do rio Branco, Roraima; A8 Estação
Ecológica de Niquiá, Roraima; A9 Parque Nacional do Viruá, margem esquerda do rio Branco, Roraima; A10 Serra do Apiaú, Roraima; A11
baixo rio Branco, Roraima; A12 Mineração Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo, Amazonas; A13 Parque Estadual do rio
Negro, Setor Sul, rio Cuieiras, Amazonas; A14 Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro, Manaus, Amazonas; A15 Nova Olinda do Norte, rio
Madeira, Amazonas; A16 Autazes, rio Madeira, Amazonas; A17 Município de Silves, rio Urubu, Amazonas; A18 rio Jatapú, Amazonas (São José
do Jabote, margem esquerda do rio Jatapú e São João do Lago da Velha, margem direita do rio), Amazonas;
A19 Floresta Nacional Saracá-Taquera (Flona Saracá-Taquera), margem direita do rio Trombetas e Reserva Biológica Trombetas (ReBio
Trombetas), Pará, margem esquerda do rio Trombetas, Pará; A20 Floresta Nacional do Tapajós (Flona Tapajós), margem direita rio Tapajós e
Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns (Resex Tapajós-Arapiuns), margem esquerda rio Tapajós, Pará; A21 Floresta Nacional do Trairão (Flona
Trairão), Pará; A22 Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari (UHE Jari), rio Jari, margem direita (estado do Pará) e margem esquerda (estado
do Amapá).
172
Tabela 3. Nome e referências das seqüencias dos primers usados na amplificação e sequenciamento no presente estudo.
Gene Primer Primer sequence 5’ - 3’ Referências
CO1 (C_VF1LFt1 – C_VR1LRt1)
LepF1_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTATTCAACCAATCATAAAGATATTGG
Ivanova et al., 2007
VF1_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCACAAAGACATTGG
VF1d_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCACAARGAYATYGG
VF1i_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCAIAAIGAIATIGG
LepR1_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAAACTTCTGGATGTCCAAAAAATCA
VR1d_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGGCCRAARAAYCA
VR1_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGGCCAAAGAATCA
VR1i_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGICCIAAIAAICA
CO1 M13F (-21) TGTAAAACGACGGCCAGT
Messing, 1983 M13R (-27) CAGGAAACAGCTATGAC
173
Tabela 4. Porcentagem média da distância intraespecífica (K2P) para todos os táxons de
lagartos representados por mais de um espécime.
Família Espécies
Número de
espécimens
analisados
% média da
distância
intraespecífica
Dactyloidae Anolis auratus Daudin, 1802 5 1%
Dactyloidae Anolis chrysolepis Duméril e Bibron, 1837 10 2%
Dactyloidae Anolis fuscoauratus D’Orbigny, 1837 12 5%
Dactyloidae Anolis ortonii Cope, 1868 2 10%
Dactyloidae Anolis planiceps Troschel 1848 13 14%
Dactyloidae Anolis punctatus Daudin, 1802 4 6%
Dactyloidae Anolis tandai Avila-Pires, 1995 11 6%
Dactyloidae Anolis trachyderma Cope, 1876 4 0%
Dactyloidae Anolis transversalis Duméril, 1851 5 2%
Dactyloidae Anolis sp 12 0%
Gekkonidae Hemidactylus palaichthus Kluge, 1969 5 5%
Gekkonidae Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès, 1818) 1 N/A
Gymnophthalmidae Alopoglossus angulatus (Linnaeus, 1758) 6 3%
Gymnophthalmidae Alopoglossus atriventris Duellman, 1973 15 4%
Gymnophthalmidae Arthrosaura kockii (Lidth de Jeude, 1904) 2 8%
Gymnophthalmidae Arthrosaura reticulata (O' Shaughnessy, 1881) 19 7%
Gymnophthalmidae Bachia flavescens (Bonnaterre, 1789) 4 1%
Gymnophthalmidae Bachia panoplia Thomas, 1965 5 0%
Gymnophthalmidae Cercosaura argulus Peters, 1863 5 6%
Gymnophthalmidae Cercosaura ocellata ocellata Wagler, 1830 28 11%
Gymnophthalmidae Iphisa elegans elegans Gray, 1851 18 11%
Gymnophthalmidae Leposoma guianense Ruibal, 1952 16 6%
Gymnophthalmidae Leposoma parietale (Cope, 1885) 2 2%
Gymnophthalmidae Leposoma percarinatum (Müller, 1923) 19 3%
Gymnophthalmidae Leposoma osvaldoi Ávila-Pires, 1995 18 10%
Gymnophthalmidae Leposoma snethlageae Ávila-Pires, 1995 4 3%
Gymnophthalmidae Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758) 1 N/A
Gymnophthalmidae Neusticurus ecpleopus Cope, 1876 2 0%
Gymnophthalmidae Ptychoglossus brevifrontalis Boulenger, 1912 15 9%
Gymnophthalmidae Tretioscincus agilis (Ruthven, 1916) 3 6%
Gymnophthalmidae Tretioscincus oriximinensis Ávila-Pires, 1995 3 0%
Hoplocercidae Enyalioides laticeps (Guichenot, 1855) 2 1%
Iguanidae Iguana iguana iguana (Linnaeus, 1758) 8 1%
Mabuyidae Copeoglossum nigropunctatum (Spix, 1825) 38 10%
Mabuyidae Varzea bistriata (Spix, 1825) 4 0%
Phyllodactylidae Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) 7 7%
Sphaerodactylidae Chatogekko amazonicus (Anderson, 1918) 21 12%
174
Sphaerodactylidae Coleodactylus septentrionalis (Vanzolini, 1980) 6 0%
Sphaerodactylidae Gonatodes hasemani Griffin, 1917 5 0%
Sphaerodactylidae Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855) 21 4%
Sphaerodactylidae Lepidoblepharis heyerorum Vanzolini, 1978 3 1%
Sphaerodactylidae Pseudogonatodes guianensis (Parker, 1935) 15 11%
Teiidae Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) 10 1%
Teiidae Cnemidophorus l. lemniscatus (Linnaeus, 1758) 3 0%
Teiidae Crocodilurus amazonicus Spix, 1825 9 2%
Teiidae Kentropyx altamazonica (Cope, 1876) 3 5%
Teiidae Kentropyx calcarata Spix, 1825 13 3%
Teiidae Kentropyx pelviceps Cope, 1868 6 3%
Teiidae Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758) 8 1%
Tropiduridae Plica plica (Linnaeus, 1758) 20 6%
Tropiduridae Plica umbra umbra (Linnaeus, 1758) 35 2%
Tropiduridae Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) 24 9%
Tropiduridae Tropidurus hispidus (Spix, 1825) 1 N/A
Tropiduridae Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) 21 8%
Tabela 5. Porcentagem média da distância interespecífica (K2P) entre os genêros de
lagartos amazônicos representados por mais que uma espécie
Família Genêros Número de genêros analisados % média da distância interespecífica
Dactyloidae Anolis 10 16%
Gekkonidae Hemidactylus 2 13%
Gymnophthalmidae Alopoglossus 2 10%
Gymnophthalmidae Arthrosaura 2 12%
Gymnophthalmidae Bachia 2 14%
Gymnophthalmidae Cercosaura 2 10%
Gymnophthalmidae Iphisa 1 N/A
Gymnophthalmidae Leposoma 5 17%
Gymnophthalmidae Neusticurus 2 12%
Gymnophthalmidae Ptychoglossus 1 N/A
Gymnophthalmidae Tretioscincus 2 15%
Hoplocercidae Enyalioides 1 N/A
Iguanidae Iguana 1 N/A
Mabuyidae Copeoglossum 1 N/A
Mabuyidae Varzea 1 N/A
Phyllodactylidae Thecadactylus 1 N/A
Sphaerodactylidae Chatogekko 1 N/A
Sphaerodactylidae Coleodactylus 1 N/A
Sphaerodactylidae Gonatodes 2 7%
Sphaerodactylidae Lepidoblepharis 1 N/A
175
Sphaerodactylidae Pseudogonatodes 1 N/A
Teiidae Ameiva 1 N/A
Teiidae Cnemidophorus 1 N/A
Teiidae Crocodilurus 1 N/A
Teiidae Kentropyx 3 7%
Teiidae Tupinambis 1 N/A
Tropiduridae Plica 3 14%
Tropiduridae Tropidurus 1 N/A
Tropiduridae Uranoscodon 1 N/A
Tabela 6. Número das linhagens biológicas encontradas para cada espécie de lagartos
amazônicos
Família Espécies Número de linhagens
Dactyloidae Anolis auratus Daudin, 1802 2
Dactyloidae Anolis chrysolepis Duméril e Bibron, 1837 3
Dactyloidae Anolis fuscoauratus D’Orbigny, 1837 6
Dactyloidae Anolis ortonii Cope, 1868 2
Dactyloidae Anolis planiceps Troschel 1848 5
Dactyloidae Anolis punctatus Daudin, 1802 2
Dactyloidae Anolis tandai Avila-Pires, 1995 4
Dactyloidae Anolis trachyderma Cope, 1876 1
Dactyloidae Anolis transversalis Duméril, 1851 3
Dactyloidae Anolis sp 1
TOTAL 10 29
Gekkonidae Hemidactylus palaichthus Kluge, 1969 2
Gekkonidae Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès, 1818) 1
TOTAL 2 3
Gymnophthalmidae Alopoglossus angulatus (Linnaeus, 1758) 4
Gymnophthalmidae Alopoglossus atriventris Duellman, 1973 4
Gymnophthalmidae Arthrosaura kockii (Lidth de Jeude, 1904) 2
Gymnophthalmidae Arthrosaura reticulata (O' Shaughnessy, 1881) 8
Gymnophthalmidae Bachia flavescens (Bonnaterre, 1789) 2
Gymnophthalmidae Bachia panoplia Thomas, 1965 1
Gymnophthalmidae Cercosaura argulus Peters, 1863 4
Gymnophthalmidae Cercosaura ocellata ocellata Wagler, 1830 8
Gymnophthalmidae Iphisa elegans elegans Gray, 1851 8
Gymnophthalmidae Leposoma guianense Ruibal, 1952 7
Gymnophthalmidae Leposoma parietale (Cope, 1885) 1
Gymnophthalmidae Leposoma percarinatum (Müller, 1923) 3
Gymnophthalmidae Leposoma osvaldoi Ávila-Pires, 1995 5
Gymnophthalmidae Leposoma snethlageae Ávila-Pires, 1995 3
176
Gymnophthalmidae Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758) 1
Gymnophthalmidae Neusticurus ecpleopus Cope, 1876 1
Gymnophthalmidae Ptychoglossus brevifrontalis Boulenger, 1912 5
Gymnophthalmidae Tretioscincus agilis (Ruthven, 1916) 1
Gymnophthalmidae Tretioscincus oriximinensis Ávila-Pires, 1995 1
TOTAL 19 69
Hoplocercidae Enyalioides laticeps (Guichenot, 1855) * 1
TOTAL 1 1
Iguanidae Iguana iguana iguana (Linnaeus, 1758) 2
TOTAL 1 2
Mabuyidae Copeoglossum nigropunctatum (Spix, 1825) 9
Mabuyidae Varzea bistriata (Spix, 1825) 1
TOTAL 2 10
Phyllodactylidae Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) 4
TOTAL 1 4
Sphaerodactylidae Chatogekko amazonicus (Anderson, 1918) 7
Sphaerodactylidae Coleodactylus septentrionalis (Vanzolini, 1980) 2
Sphaerodactylidae Gonatodes hasemani Griffin, 1917 1
Sphaerodactylidae Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855) 1
Sphaerodactylidae Lepidoblepharis heyerorum Vanzolini, 1978 1
Sphaerodactylidae Pseudogonatodes guianensis (Parker, 1935) 4
TOTAL 6 16
Teiidae Ameiva ameiva(Linnaeus, 1758) 1
Teiidae Cnemidophorus l. lemniscatus (Linnaeus, 1758) 1
Teiidae Crocodilurus amazonicus Spix, 1825 3
Teiidae Kentropyx altamazonica (Cope, 1876) 1
Teiidae Kentropyx calcarata Spix, 1825 3
Teiidae Kentropyx pelviceps Cope, 1868 1
Teiidae Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758) 2
TOTAL 7 12
Tropiduridae Plica plica (Linnaeus, 1758) 4
Tropiduridae Plica umbra umbra (Linnaeus, 1758) 1
Tropiduridae Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) 6
Tropiduridae Tropidurus hispidus (Spix, 1825) 1
Tropiduridae Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) 4
TOTAL 5 16
177
Anexo B
Figura 1. Mapa das áreas de amostragem dos lagartos coletados no estudo
As áreas foram indicadas de A1 a A22. A1 corresponde ao Parque Nacional Nascente
do Lago Jari, margem direita do rio Purus e margem esquerda do Igarapé do Jacinto,
Amazonas; A2 corresponde a área Igarapé do Jacinto, nas proximidades do Parque
Nacional Nascente do Lago Jari (Parna Jari) e Reserva Biológica do Abufari (Rebio
Abufari), Amazonas, sendo que 2.1 corresponde à margem esquerda do rio Purus no
Igarapé do Jacinto e 2.2 corresponde a margem direita do rio Purus, Rebio Abufari; A3
Reserva de Desenvolvimento Sustentável Piagaçu-Purus (RDS Piagaçu-Purus), rio
Purus, Amazonas; A4 Reserva de Desenvolvimento Sustentável Uacari (RDS Uacari),
rio Juruá, Amazonas; A5 corresponde a área do rio Japurá, Amazonas, sendo A5.1, a
margem dirieta do rio e A5.2, a margem esquerda do rio, respectivamente; A6
corresponde a área de Santa Isabel do rio Negro, Amazonas, sendo A6.1 a área do rio
Darahá, afluente da margem direita do rio Negro e A6.2 a área do rio Ayuanã, afluente
da margem esquerda do rio Negro; A7 Parque Nacional Serra da Mocidade, afluente da
margem direita do rio Branco, Roraima; A8 Estação Ecológica de Niquiá, Roraima; A9
Parque Nacional do Viruá, margem esquerda do rio Branco, Roraima; A10 Serra do
178
Apiaú, Roraima; A11 baixo rio Branco, Roraima; A12 Mineração Taboca, rio Pitinga,
município de Presidente Figueiredo, Amazonas; A13 Parque Estadual do rio Negro,
Setor Sul, rio Cuieiras, Amazonas; A14 Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro,
Manaus, Amazonas; A15 Nova Olinda do Norte, rio Madeira, Amazonas; A16 Autazes,
rio Madeira, Amazonas; A17 Município de Silves, rio Urubu, Amazonas; A18
corresponde a área do rio Jatapú, Amazonas, sendo que A18.1 corresponde à
comunidade de São José do Jabote, margem esquerda do rio Jatapú e A18.2 comunidade
São João do Lago da Velha, margem direita do rio Jatapú; A19 corresponde à Reserva
Biológica Trombetas (ReBio Trombetas) e Floresta Nacional Saracá-Taquera (Flona
Saracá-Taquera), sendo que A19.1 corresponde à margem esquerda do rio Trombetas
(ReBio Trombetas) e A19.2 à margem direita do rio Trombetas (Flona Saracá-Taquera);
A20 são as áreas Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns (Resex Tapajós-Arapiuns) e
Floresta Nacional do Tapajós (Flona Tapajós), Pará, sendo que A20.1 corresponde à
margem esquerda do rio Tapajós (Resex Tapajós-Arapiuns) e A20.2 à margem direita
rio Tapajós (Flona Tapajós); A21 Floresta Nacional do Trairão (Flona Trairão), Pará;
A22 corresponde à Usina Hidroelétrica Santo Antônio do Jari (UHE Jari), rio Jari, sendo
A22.1 margem direita da UHE Jari, Amapá e A22.2 margem esquerda da UHE Jari,
Pará.
179
180
181
182
183
184
185
Figura 2. Árvore de máxima verossimilhança a partir das sequências de CO1
mostrando os clados das espécies de lagartos analisadas no estudo.
186
CAPÍTULO V
Este manuscrito foi submetido à revista Journal of Zoological Systematics and
Evolutionary Research e segue as normas de formatação dessa revista.
Diversidade críptica em lagartos do gênero Plica: diversidade filogenética e
biogeografia da Amazônia
187
Diversidade críptica em lagartos do gênero Plica: diversidade filogenética e
biogeografia da Amazônia
Deyla Paula de Oliveira 1, Vinícius Tadeu de Carvalho
1, Marcelo Gordo
2 e Tomas
Hrbek 1*
1 Laboratório de Evolução e Genética Animal (LEGAL), Departamento de Biologia, Universidade Federal
do Amazonas (UFAM), Av. Rodrigo Octávio Jordão Ramos, 3000, 69077-000, Manaus-AM, Brazil;
2 Departamento de Biologia, ICB, Universidade Federal do Amazonas, Av. Gen. Rodrigo Octávio Jordão
Ramos, 3000, CEP 69077-000, Manaus, AM, Brazil
Autor correspondente: Tomas Hrbek (tomas@ evoamazon.net)
Autores contribuintes: Deyla Paula de Oliveira ([email protected]), Vinícius Tadeu de Carvalho
([email protected]), Marcelo Gordo ([email protected])
Resumo: Foi analisado a diversidade genética intra e interespecífica das espécies de
lagartos Plica plica (9 localidades) e de duas subespécies de Plica umbra (19
localidades) da Amazônia brasileira, utilizando dois genes mitocondriais (16S rRNA e
CO1) e um gene nuclear (receptor de prolactina - PRLR). Foi gerado uma hipótese
filogenética de máxima verossimilhança e bayesiana das relações filogenéticas e usado
métodos de delimitação de linhagens para inferir o número mais provável de linhagens
dentro de cada espécie. Os métodos delimitaram cinco linhagens distintas em Plica
plica com pPTP e quatro com ABGD. Para Plica umbra, os métodos delimitaram seis
linhagens distintas com pPTP e ABGD. As subespécies nominais de Plica umbra são
compostas de uma linhagem em Plica umbra umbra e de cinco linhagens em Plica
umbra ochrocollaris. Na maioria dos casos, as linhagens estavam restritas ao interflúvio
dos grandes rios amazônicos, com diferentes linhagens ocupando diferentes áreas de
endemismo. As relações filogenéticas das linhagens são em grande parte concordantes
com a formação hipotética das áreas de endemismo da Amazônia brasileira. A
estruturação geográfica dos clados e a delimitação destes clados como linhagens
distintas sugere a possibilidade de que essas linhagens representam espécies candidatas.
Se a diversidade observada de linhagens dentro do gênero Plica é característica de
répteis Squamata da região amazônica, a diversidade de Squamata está sendo
imensamente subestimada.
188
Palavras-chave: Espécies candidatas, áreas de endemismo, delimitação de espécies.
Introdução
O gênero Plica Gray, 1831 é um dos membros típicos da família Tropiduridae
Bell in Darwin, 1843 endêmica da América do Sul (Murphy & Jowers 2013).
Atualmente oito espécies são reconhecidas: Plica caribeana Murphy & Jowers, 2013;
Plica kathleenae Murphy & Jowers, 2013; Plica medemi Murphy & Jowers, 2013; Plica
rayi Murphy & Jowers, 2013; Plica lumaria Donnelly & Myers, 1991; Plica pansticta
(Myers e Donnelly 2001); Plica plica (Linnaeus, 1758) e Plica umbra (Linnaeus, 1758).
O calango-da-árvore Plica plica é diurno, arborícola, insetívoro, encontrado
principalmente em troncos grandes (+ 50 cm DAP) e lisos dentro da floresta primária e
de terra firme (Ávila-Pires 1995). Embora os indivíduos talvez em algumas ocasiões
sejam encontrados em florestas secundárias e antropizadas, a espécie geralmente não é
associada a áreas pertubadas (Ávila-Pires 1995, Vitt et al. 2008). O comprimento rostro-
cloacal (CRC) em machos foi reportado em 177 mm, mas eles atingem a maturidade
sexual aos 83 mm (Vitt 1991). As fêmeas atingem CRC máximo de 151 milímetros, e
são sexualmente maduras aos 88 mm (Vitt 1991). A espécie é diagnosticável por um
corpo achatado dorso-ventralmente, presença de tufos espinhosos nos lados do pescoço,
uma crista dorsal distinta e uma cor verde malhado sobreposto por um padrão de
indistintas bandas transversais escuras (Ávila-Pires 1995, Vitt et al. 2008). Uma recente
revisão taxonômica de Plica plica, resultou na descrição de quatro novas espécies da
Colômbia, Venezuela, Guiana e Trinidad (Murphy & Jowers 2013). No mesmo estudo,
os autores apontam que espécies não descritas e ainda adicionadas dentro do complexo
Plica plica pode ocorrer no Peru, Equador e Brasil.
A espécie congênere e simpátrica, o calango-corredor Plica umbra são lagartos
diurnos, arborícolas e insetívoros. A espécie ocorre principalmente em troncos de
árvores de médio porte (20-40 cm DAP) de terra-firme, várzea, floresta primária,
floresta inundada (igapó), e na floresta secundária (Ávila-Pires 1995 ). Duas
subespécies são reconhecidas dentro de P. umbra (Etheridge 1970), sendo elas Plica
umbra umbra (Spix, 1825), amplamente distribuída em toda a bacia Amazônica, e Plica
umbra ochrocollaris, que é restrito a borda sul da bacia Amazônica (Ávila-Pires 1995).
As subespécies são diagnosticáveis por diferenças nas proporções do corpo, número de
escama vertebral, paravertebral e ventrais e coloração (Ávila-Pires, 1995). O CRC
189
máximo de Plica u. ochrocollaris é de 93 mm em machos e 90 mm em fêmeas,
respectivamente (Etheridge 1970), e de Plica u. umbra é de 100 mm em machos e 94
mm em fêmeas, respectivamente (Etheridge 1970). Não há dimorfismo evidente,
embora os machos tendem a ter uma cabeça maior do que as fêmeas (Ávila-Pires 1995).
Embora as espécies Plica sejam amplamente distribuídas na bacia amazônica,
não parece ser comum e não são facilmente coletadas em grandes números, e, portanto,
estudos ecológicos das espécies são escassos (Magnusson & Lima 1987, Vitt 1991, Vitt
et al. 1997).
Identificar o que conservar é um dos principais desafios da conservação da
biodiversidade nos trópicos (Oliver et al. 2009). Enquanto os esforços de conservação
geralmente girem em torno das espécies, outras unidades evolutivas são frequentemente
avaliados quanto às suas prioridades de conservação pela IUCN. A identificação destas
unidades geralmente ocorre através do uso de ferramentas moleculares, que são muitas
vezes aplicadas em situações em que a delimitação morfológica não é viável (Jackson et
al. 2014), se houver suspeita de taxa morfologicamente enigmático e que contenham
diversidade críptica (Paz & Crawford 2012), ou nos casos em que são desejados
inventários rápidos da biodiversidade (Smith et al. 2005, Valentini et al. 2009, Douglas
et al. 2010, Gamble et al. 2012).
Abordagens baseadas em linhagens filogenéticas para avaliar a diversidade,
aumentou em importância com o aumento da disponibilidade de filogenias e do grande
esforço de pesquisas em biodiversidade molecular, tais como a iniciativa do Código de
Barras da Vida. Concomitante, estudos independentes além dos estudos que fazem uso
do DNA barcode, têm apontado que existe uma lacuna evidente no conhecimento
taxonômico para muitos grupos neotropicais, como anuros (Fouquet et al 2007, 2014,
Gehara et al 2014), lagartos (Glor et al 2001, Geurgas & Rodrigues 2010, Gamble et al
2012), morcegos (Clare et al 2007, 2011) e aves (Fernandes et al 2013, 2014).
Apesar destes estudos recentes, o conhecimento da biodiversidade Neotropical,
especialmente da biodiversidade Amazônica continua a ser limitado. Adicionalmente,
muitos dos estudos não exploram se os padrões observados na biodiversidade são
concordantes com os atuais modelos de diferenciação da fauna da bacia Amazônica, por
exemplo, áreas de endemismo (Haffer 1974, Cracraft 1985, Silva et al. 2005, Borges &
Silva 2012, Ribas et al. 2012) e hipótese dos rios como barreiras (Wallace 1852, Gascon
et al., 2000).
190
Neste artigo tentou-se preencher essa lacuna, com a análise das espécies de
lagartos tropidurídeos Plica plica e Plica umbra de 21 localidades dentro da bacia
amazônica com dois genes mitocondriais (16S rRNA e CO1) e um gene nuclear
(receptor de prolactina - PRLR). Com os dados foi possível testar se: 1) hipóteses
filogenéticas são concordantes nos dois taxa, 2) as diferentes linhagens ocorrem em
diferentes áreas de endemismo, e 3) rios isolam linhagens mesmo dentro da mesma área
de endemismo.
Material e métodos
Amostragem de campo
As amostras foram obtidas por meio de três métodos complementares de coletas:
procura visual diurna e noturna, armadilhas de interceptação e queda com cerca-guia
(pitfalls traps) (Cechin e Martins, 2000; Ribeiro-Junior et al., 2008), além de coletas
ocasionais (Sawaya et al., 2008). A procura visual diurna e noturna consistiu no
deslocamento a pé, em velocidade lenta, ao longo das trilhas que compunham cada
grade, à procura dos espécimes. As armadilhas de interceptação e queda com cerca guia
consistiu em um set de quatro recipientes de 100 L enterrados no solo (69 cm de
profundidade), instalados equidistantemente entre si e dispostos em forma de Y. Pitfalls
foram interligados por uma cerca guia de plástico com 80 centímetros de altura, que
permitia guiar os espécimes para dentro das armadilhas. Adicionalmente os espécimens
foram capturados durante buscas visuais diurnas direcionadas a outros grupos
taxonômicos.
No total, foram amostrados 20 indivíduos de Plica plica de nove localidades e
60 espécimes de duas subespécies de Plica umbra de 19 localidades (Tabela 1, Anexo
A). O tamanho amostral por localidade variou 1-8 amostras (Tabela 1, Anexo A). As 21
localidades no total estavam distribuídas em seis a cinco das nove áreas de endemismo
da Amazônia sensu (Borges & Silva 2012) (Fig. 1, Tabela 2, Anexo B). Cinco das
localidades amostradas no âmbito do programa CNPq-SISBIOTA foram pareadas,
sendo localizadas em margens opostas de alguns dos grandes rios amazônicos. Estes
rios separam áreas de endemismo (Localidade 19), ou são encontrados dentro de uma
mesma área de endemismo (localidades 3, 17 e 18) (Fig. 1, Tabela 2). A localidade 5
correspondente ao rio Japurá encontra-se entre as áreas de endemismo Napo e Imeri
191
sensu (Silva et al. 2005, Lynch Alfaro et al. 2015), mas conforme (Cracraft 1985,
Borges & Silva 2012; Ribas et al. 2012) ambas as margens do rio Japurá estão dentro da
área de endemismo Napo. Na localidade de amostragem 6 correspondente ao alto rio
Negro também foram amostradas duas margens opostas, no entanto, no presente estudo,
Plica plica e Plica umbra correspondem apenas a uma das margens dessa localidade.
Seguindo Borges & Silva (2012), essa localidade pode ser considerada como parte da
área biogeográfica Imeri. Fotografias de exemplares de Plica plica e Plica umbra de
alguma das localidades são mostradas nas Figuras 2 e 3.
Todas as amostras de tecidos foram depositados na Coleção de tecidos da
Universidade Federal do Amazonas, (CTGA/UFAM), administrada pelo Laboratório de
Evolução e Genética Animal (LEGAL) (CGEN, resolução No 75 de 26/08/04) e na
Coleção de Recursos Genéticos do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(INPA). Vouchers estão depositados na Coleção de Anfíbios e Répteis do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA-H) e na Coleção de Zoologia Paulo
Bürhnheim da UFAM (CZPB/UFAM), Manaus, Amazonas, Brasil. A tabela 1 (Anexo
1) resume as informações de localidades, amostras de tecido e números de vouchers.
Figura 1. Amostragem de Plica plica e Plica umbra ao longo da bacia Amazônica. As
192
localidades são apresentados como pontos de referência de 1 a 21. As áreas foram
indicadas de A1 a A21. A1 Floresta Estadual Canutama, rio Paisse, margem esquerda,
afluente do rio Purus; A2 corresponde ao Parque Nacional Nascente do Lago Jari,
margem direita do rio Purus e margem esquerda do Igarapé do Jacinto, Amazonas; A3
corresponde a área Igarapé do Jacinto, nas proximidades do Parque Nacional Nascente
do Lago Jari (Parna Jari) e Reserva Biológica do Abufari (Rebio Abufari), Amazonas,
sendo que A3.1 corresponde à margem esquerda do rio Purus no Igarapé do Jacinto e
A3.2 corresponde a margem direita do rio Purus, Rebio Abufari; A4 Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Piagaçu-Purus (RDS Piagaçu-Purus), rio Purus,
Amazonas; A4 rodovia BR319; A5 corresponde a área do rio Japurá, Amazonas, sendo
A5.1, a margem dirieta do rio e A5.2, a margem esquerda do rio, respectivamente; A6
corresponde a área de Santa Isabel do rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita
do rio Negro, Amazonas; A7 Parque Nacional Serra da Mocidade, afluente da margem
direita do rio Branco, Roraima; A8 Parque Nacional do Viruá, margem esquerda do rio
Branco, Roraima; A9 Serra do Apiaú, Roraima; A10 baixo rio Branco; A11 Mineração
Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo, Amazonas; Roraima; A12
Parque Estadual do rio Negro, Setor Sul, rio Cuieiras, Amazonas; A13 Ponte do rio
Negro, Manaus, Amazonas; A14 Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro, Manaus,
Amazonas; A15 Olinda do Norte, rio Madeira, Amazonas; A16 Município de Silves, rio
Urubu, Amazonas; A17 corresponde a área do rio Jatapú, Amazonas, sendo que A17.1
corresponde à comunidade de São José do Jabote, margem esquerda do rio Jatapú e
A17.2 comunidade São João do Lago da Velha, margem direita do rio Jatapú; A18
corresponde à Reserva Biológica Trombetas (ReBio Trombetas) e Floresta Nacional
Saracá-Taquera (Flona Saracá-Taquera), sendo que A18.1 corresponde à margem
esquerda do rio Trombetas (ReBio Trombetas) e A18.2 à margem direita do rio
Trombetas (Flona Saracá-Taquera); A19 são as áreas Reserva Extrativista Tapajós-
Arapiuns (Resex Tapajós-Arapiuns) e Floresta Nacional do Tapajós (Flona Tapajós),
Pará, sendo que A19.1 corresponde à margem esquerda do rio Tapajós (Resex Tapajós-
Arapiuns) e A19.2 à margem direita rio Tapajós (Flona Tapajós); A20 Floresta Nacional
do Trairão (Flona Trairão), Pará; A21 corresponde à Usina Hidroelétrica Santo Antônio
do Jari (UHE Jari), rio Jari, sendo A21.1 margem direita da UHE Jari, Amapá e A12.2
margem esquerda da UHE Jari, Pará.
Métodos laboratoriais
193
Extração do DNA e sequenciamento
O DNA genômico foi extraído das amostras de tecido muscular e fígado
preservadas em álcool 95% por meio do protocolo fenol-clorofórmio (Sambrook et al.,
2001). Posteriormente, os DNAs foram avaliados pela qualidade e suas concentrações
quantificadas em Espectrofotômetro NanoDrop 2000 (Thermo Scientific, Uniscience,
Brasil).
A reação em cadeia da polimerase (PCR) (Innis et al. 1990) foi utilizada para
amplificar os genes mitocondriais COI (Ivanova et al. 2007) e 16S rRNA (Palumbi et al.
1991) e o gene nuclear (receptor de prolactina - PRLR) (Townsend et al. 2008) (Tabela
3, Anexo C). Após a purificação dos produtos, os fragmentos de PCR foram
sequenciados usando o protocolo padrão do ciclo de sequenciamento de PCR e o
produto resultante foi injetado num sequenciador automático ABI 3130XL. Os
protocolos da PCR e do ciclo de sequenciamento detalhados, bem como os iniciadores
podem ser encontrados no suplemento 1.
Alinhamento e análise da diversidade intra e interespecífica
Os eletroferogramas foram importadas para o programa Geneious 6.1.8 (Kearse
et al. 2012) e as seqüências consenso foram geradas. Cada sequência consenso foi
posteriormente editada, traduzida in silico, quando apropriada, e, subsequentemente, um
alinhamento das sequências de consenso foi gerado.
Foi usado as inferências filogenéticas de máxima verossimilhança (Felsenstein
1981) e bayesiana (Rannala & Yang 1996, Mau et al. 1999) implementado nos
programas PHYML (Guindon & Gascuel 2003) e MrBayes 3.2.1 (Ronquist &
Huelsenbeck 2003), respectivamente. O modelo mais provável da evolução molecular
foi inferida usando o software jModelTest (Posada 2008). Em ambas as análises foi
implementado o modelo de evolução GTR + I + Γ (Rodríguez et al. 1990).
Topologias de máxima verossimilhança foram pesquisados usando uma
combinação dos algoritmos NNI e SPR (Guindon & Gascuel 2003) e a robustez da
inferência filogenética foi avaliada por meio de 1000 réplicas de bootstrap. A análise da
inferência bayesiana consistiu em uma busca heurística do espaço da árvore. Para
melhorar a precisão da reconstrução filogenética (Brandley et al. 2005, Castoe et al.
2004, Nylander et al. 2004), os dados foram repartidos a priori por posição do códon e
194
os fragmentos dos gene analisados, com cada partição assumido uma evolução de forma
independente. Cada corrida foi repetida duas vezes, com 10 milhões de gerações cada e
as amostras das árvores e do comprimento do ramo a cada 1000 gerações. Convergência
entre as corridas foi acessado usando o software AWTY (Nylander et al. 2008). Antes de
calcular as probabilidades posteriores dos clados, foi descartado 10% das primeiras
corridas como burn-in e uma árvore consenso mais robusta foi gerada em
TreeAnnotator 1.6.2 (incluído no pacote BEAST).
Para delimitação das linhagem, foram usadas duas abordagens: the Automatic
Barcode Gap Discovery Method (ABGD) (Puillandre et al. 2012a) e o modelo Poisson
Tree Processes (bPTP) (Zhang et al. 2013). Os dois métodos foram usados para verificar
a consistência na delimitação das linhagens sensu (Carstens et al. 2013).
O algoritmo ABGD detecta automaticamente as diferenças significativas entre a
divergência intra e interespecífica (ou seja, o Barcoding Gap) e define o limite da
distância genética entre as divergências intra e interespecíficas baseados no padrão par-
a-par da distância genética (Puillandre et al. 2012b). O alinhamento foi submetido a
uma interface da web (http: // www.abi. snv. jussieu.fr / public / abgd/ abgdweb. html)
para a análise. O limiar para a diversidade intraespecífica (p-distância) foi definido em
um mínimo de 0.001 e máximo de 0.1. O valor padrão do Barcoding Gap foi X = 1.0 e
tanto o modelo de evolução molecular JC69 (Jukes e Cantor 1969) e K2P (Kimura
1981) foram utilizados.
O método bPTP (Zhang et al. 2013) infere o número mais provável das
linhagens no qual pertence uma espécie dada uma hipótese filogenética. Esta conclusão
baseia-se na observação de que as relações intraespecíficas são marcadas por um
número significativamente menor de substituições do que as relações interespecíficas.
Similar ao método GMYC (Fujisawa & Barraclough 2013), bPTP requer uma árvore
filogenética totalmente resolvida como entrada, mas ao contrário do método GMYC,
não requer uma árvore ultramétrica. A análise bPTP foi realizada utilizando o script
Python (https://github.com/zhangjiajie/PTP) com a filogenia PHYML usada como
entrada.
Resultados
As sequências dos dois genes mitocondriais (CO1 e 16S rRNA) e o gene nuclear
(PRLR) foram obtidos a partir de 20 espécimes de Plica plica coletadas em nove
195
localidades e 60 espécimes de duas subespécies de Plica umbra procedentes de 19
localidades da bacia Amazônica. O tamanho amostral variou de 1 a 8 espécimes por
localidade (Tabela 1, Anexo A). O alinhamento final consistiu de 486 pares de bases
para 16S rRNA, 569 pares de bases para o gene COI e 435 pares de bases para o gene
PRLR.
As análises filogenéticas de todos os três genes resultou em topologias idênticas.
Os dois táxons são monofiléticos, mas difere em níveis de divergência intraespecífica.
Em Plica Plica foi observado divergência média abrangendo a raiz de 13%, 8% e 2%
nos genes COI, 16S rRNA e PRLR, respectivamente. Em Plica umbra, foi observado
divergência média abrangendo a raiz de 20%, 13% e 3% em COI, 16S rRNA e PRLR,
respectivamente. Divergências interespecíficas variaram de 24%, 15% e 4% nos genes
COI, 16S rRNA e PRLR, respectivamente.
Em muitos casos, também foi observado monofília recíproca e divergências de
grupos de indivíduos amostrados a partir de lados opostos dos rios. Foi observada
monofília recíproca e divergência entre margens opostas de rios que separam regiões
biogeográficas como o rio Tapajós separando a região biogeográfica Rondônia e
Tapajós (Área 19.1 e 19.2, Fig. 1) para Plica umbra, com 12% de divergência
intraespecífica para o gene CO1, bem como entre margens opostas de rios dentro da
mesma região biogeográfica, como o rio Purus, que flui no interior da região
biogeográfica Inambari (Área 2, Fig. 1) para Plica umbra, com 16% de divergência
intraespecífica para o gene CO1 e dentro de uma mesma região biogeográfica, a Guiana
(Área de 9.1 e 9.2, Fig. 1), mas em altitudes diferentes para Plica plica, com 5% de
divergência intraespecífica para o gene CO1.
O padrão filogenético observado entre as linhagens dentro de cada clado foram
em grande parte concordantes. Divergência principal foi encontrado entre o clado
ocupando o Escudo Cristalino das Guianas e um clado ocupando o Escudo Brasileiro e
Bacia sedimentar da Amazônia Ocidental. Dentro de cada clado localidades
geograficamente próximas, separadas por grandes rios foram identificadas linhagens
irmãs como reciprocamente monofiléticas.
Dentro do clado Plica plica, espécimes de localidades situadas no Escudo
Cristalino das Guianas formaram um grupo parafilético (Fig. 4). A principal diferença
além da falta de monofília das linhagens de Plica plica no Escudo das Guianas foi a
profunda divergênica vs. divergências rasas entre linhagens de Plica umbra e Plica
196
plica, respectivamente. As relações filogenéticas entre os clados foram bem suportadas
pela alta probabilidade posterior e valores de bootstrap (Fig. 4).
Os métodos ABGD e bPTP não foram concordantes apenas para Plica plica. Os
métodos delimitaram cinco linhagens distintas em Plica plica com bPTP e quatro com
ABGD. Para Plica umbra, os métodos delimitaram seis linhagens distintas com pPTP e
ABGD. A subespécie Plica umbra umbra foi composta por uma linhagem e Plica
umbra ochrocollaris por cinco linhagens.
As linhagens estavam restritas a apenas uma área biogeográfica com exceção de
duas linhagem em Plica plica e duas em Plica umbra ochrocollaris. Uma dessas
linhagens de Plica plica era composta por indivíduos de três localidades (Darahá, Serra
da Mocidade e Serra do Apiaú), localizadas dentro da região biogeográfica Guiana ou
conforme o autor em áreas indefinidas ou Imeri (Fig. 1, Tabela 2). A outra linhagem era
composta por indivíduos de localidades ao sul do rio Amazonas (Igarapé do Jacinto /
Rebio Abufari) dentro da região biogeográfica Inambari, localidades do rio Tapajós
(Flona Tapajós / Resex Tapajós - Arapiuns) dentro da região biogeográfica Tapajós e /
ou Pará e do rio Madeira, na região biogeográfica Rondônia (Fig. 1, Tabela 2). A
linhagem de Plica umbra ochrocollaris era composta por indivíduos do rio Purus (Parna
Jari) dentro da região biogeográfica Inambari e rio Tapajós (Flona Tapajós) dentro da
região biogeográfica Tapajós e / ou Pará (Fig. 1, Tabela 2 ). A outra linhagem de Plica
umbra ochrocollaris era composta por indivíduos das localidades dentro de Inambari
(Nova Olinda do Norte) e Tapajós e / ou Pará (Flona Trairão), respectivamente (Fig. 1,
Tabela 2).
Discussão
A região amazônica abriga uma rica assembléia de lagartos (Ávila-Pires et al.
2007), no entanto, pouco se sabe sobre a verdadeira diversidade deste grupo ou mesmo
sua ecologia básica. A descoberta e a descrição de espécies tem acelerado nos últimos
anos, em grande parte devido ao aumento no financiamento em investigação, que, por
sua vez, permitiu aos pesquisadores rever o material existente em coleções, bem como
material de novas amostras. Estudos moleculares são, no entanto, ainda escassos. Os
poucos estudos que usaram métodos moleculares para investigar a diversidade
filogenética em lagartos (por exemplo Glor et al. 2001, Bergmann & Russell 2007,
Geurgas & Rodrigues 2010, D'Angiolella et al. 2011, Gamble et al. 2012) têm
197
demonstrado que a taxonomia atual subestima à diversidade real. Todos os estudos
encontraram múltiplas linhagens, espécies candidatas, dentro das espécies estudadas, o
que, em vários casos, levaram à descrição de novas espécies (por exemplo Bergmann &
Russell 2007) ou mudanças de status taxonômico (por exemplo D'Angiolella et al.
2011). Embora não abordado neste estudo, é também evidente que as linhagens
observados e descobertas estão geograficamente estruturadas, e a distribuição das
linhagens Amazônica parece corresponder em grande parte às áreas propostas de
endemismo da Amazônia (Cracraft 1985, Borges & Silva 2012). Com base nesses
poucos estudos, assim parece que a nossa compreensão da diversidade de lagarto é
limitada, e muito da nova diversidade aguarda ser descoberta e identificada.
Assim, talvez não seja surpreendente, o encontro de quatro e cinco linhagens
dentro de Plica plica e seis linhagens dentro das duas subespécies de Plica umbra.
Identificação de linhagens evolutivas independentes foi realizada com bPTP e ABGD.
O método bPTP é um modelo do processo evolutivo de especiação, diferenciando
estatisticamente entre o padrão intra e interespecífico de ramificação. Este método leva
em conta o processo com o qual as linhagens evolutivas originaram e identifica as
linhagens evolutivas compatíveis com o processo de coalescencia. O método ABGD
tenta identificar um limiar da divergência comum que separa a divergência intra da
divergência interespecífica. Estes métodos se baseiam, portanto, em uma ruptura no
padrão do número de táxons identificados utilizando diferentes limiares como uma
transição de distâncias associadas com a divergência intra da interespecífica. GMYC e
assim como o bPTP tem uma tendência a sobre-estimar o número de linhagens, ou seja,
identificar linhagens intraespecíficas em espécies estruturadas como linhagens distintas,
ao mesmo tempo, dependendo da heterogeneidade das divergências intra e
interespecíficas, o uso do ABGD pode ser muito subjetivo se um limiar único para o
conjunto de dados não exista. Em situações em que existe relativamente pouca
estruturação populacional intraespecífica, e não há muito heterogeneidade na
divergência intra e interespecífica, os dois métodos devem identificar as mesmas
linhagens evolutivas (Paz & Crawford 2012;. Puillandre et al 2012b, Kekkonen &
Hebert 2014 ).
No caso do presente estudo, os métodos bPTP e ABGD não foram concordantes
apenas para Plica plica, identificando quatro linhagens com ABGD e cinco com pPTP.
Dentro de Plica umbra, seis linhagens foram encontradas. A confiança na existência
dessas linhagens foi reforçada pela observação de que indivíduos de localidades
198
distintas, mas dentro da mesma região biogeográfica foram identificadas como
pertencentes à mesma linhagem (ver discussão mais adiante), enquanto a p- divergência
não corrigida entre as linhagens foi de pelo menos 4% e 2% para os fragmentos de COI
e 16S rRNA, respectivamente.
No momento não existe nenhuma divergência mínima que seja considerada
como indicativo de divergências em nível de espécies em Squamata. Isto se deve
provavelmente, aos poucos estudos publicados (< 10 na Web of Science), porém estes
estudos tendem a descrever altas divergências nos taxa (20% +). Por outro lado,
Murphy & Jowers (2013) observaram, pelo menos, 4% de divergência entre espécies
candidatas dentro do complexo de espécies Plica plica. Neste caso, pode-se ter
confiança na existência dessas linhagens (Carstens et al. 2013).
Plica plica e Plica umbra não são o únicos grupos de lagartos amazônicos para
os quais foram observados mais do que uma linhagem evolutiva dentro entidades
taxonômicas. Até à data apenas alguns estudos de diversidade filogenética e / ou DNA
barcode com lagartos amazônicos foram realizadas (por exemplo, Glor et al. 2001,
Bergmann & Russell 2007, Geurgas & Rodrigues 2010, D'Angiolella et al. 2011,.
Gamble et al. 2012), com indícios de altos níveis de taxonomia críptica ou extrema
divergências profundas intraespecíficas.
Diversidade filogenética avaliada em lagartos Anoles da bacia Amazônica tem
revelado de 3-4%, 4-9% e 6-8%, respectivamente, nas espécies A. fuscoauratus D
Orbigny, 1837, A. punctatus Daudin, 1802 e A. ortonii Cope, 1868 entre as diferentes
localidades de amostragem e a divergência variou de 13 - 22% entre localidades para A.
nitens (Glor et al. 2001). A divergência entre Anolis punctatus e Anolis ortonii
corresponde a 6-7 milhões de anos de evolução intraespecífica, enquanto que para A.
fuscoauratus a divergência correspondeu a pelo menos 3 milhões de anos de evolução
intraespecífica. Evolução intraespecífica de Anolis nitens foi estimada em pelo menos
15 milhões de anos. Na sequência deste estudo, várias das subespécies de A. nitens
foram validados como táxons (D'Angiolella et al. 2011).
Mais recentemente, Gamble et al. (2011), analisou a diversidade filogenética de
Chatogekko amazonicus (Andersson 1918), um pequeno gekkonídeo de folhiço
amplamente distribuído em toda a bacia amazônica. Os autores observaram três
linhagens divergentes dentro de C. amazonicus, resultados consistentes com Geurgas &
Rodrigues (2010), que observou 9.1 - 20.7% de divergência entre cinco clados, e
sugeriu a existência de várias espécies crípticas dentro de C. amazonicus. Bergmann &
199
Russell (2007) também observaram divergências de 23.0-26.9% no lagarto neotropical
Thecadactylus rapicauda Houttuyn 1782 levando os autores, em conjunto com outras
fontes de dados, a descrever Thecadactylus solimoensis no sudoeste da bacia
amazônica.
Esses altos níveis de diversidade filogenética não se restringem à bacia
amazônica. Como exemplo, pelo menos 10 linhagens (4.7-15.6% de divergência) e
espécies candidatas foram identificados em Phyllopezus pollicaris (Spix 1825), uma
espécie de lagarto que habita a Caatinga Neotropical, Cerrado e biomas do Chaco
(Gamble et al. 2012).
Da mesma forma que na região neotropical, poucos estudos têm sido realizados
na região paleotropical. No entanto, esses estudos também sugerem diversidade
filogenética elevada. Por exemplo, um estudo abrangendo répteis de Madagáscar por
Nagy et al. (2012) sugerem a existência de 41 - 48 espécies candidatas dentro das 250
espécies analisadas, compreendendo 16-19% das espécies analisadas.
Embora o nosso, assim como esses estudos com foco em lagartos neotropicais
utilizando conjuntos de dados em grande parte não sobrepostos, todos os estudos
analisaram genes mitocondriais, e, assim, as divergências observadas são
aproximadamente comparáveis. Todos os estudos indicaram profunda divergência
filogenética, provavelmente correspondendo a divergência entre as espécies
taxonomicamente enigmáticas cujas origens filogenéticas são antigas, e, provavelmente,
precede ao Pleistoceno.
Os dados do mtDNA combinados com o gene nuclear PRLR gerou uma hipótese
filogenética final para Plica plica e Plica umbra. Essa hipótese filogenética manteve o
mesmo padrão e ordem de ramificação em ambas as espécies, mas apresentou maior
apoio para os clados inferidos. A contar pela diferença na amostragem, o padrão
topológico das relações filogenéticas entre as linhagens também foram concordantes
entre as duas espécies, com a seguinte exceção. A divergência basal em Plica umbra
correspondeu à separação das linhagens que ocorrem no Escudo Cristalino das Guianas,
por um lado, e no Escudo Brasileiro e da bacia sedimentar na Amazônia Central e
Ocidental, por outro lado. Linhagens do Escudo Brasileiro e bacia sedimentar na
Amazônia Central e Ocidental formaram grupos irmãos reciprocamente monofiléticos.
Esta divisão basal também corresponde à divergência de Plica u. umbra no Escudo das
Guianas e Plica u. ochrocollaris no Escudo Brasileiro e bacia sedimentar na Amazônia
Central e Ocidental. Em Plica plica, os grupos irmãos reciprocamente monofiléticos
200
que compreendem o Escudo Brasileiro e linhagens da Amazônia Central e Ocidental da
Amazônia foram filogeneticamente agrupados dentro do grupo do Escudo das Guianas.
Dentro destas três áreas geográficas mencionadas, as linhagens estavam restritas
a apenas uma área biogeográfica, mas algumas linhagens estavam separadas por mais
que uma área biogeográfica, isoladas por rios. Dos cinco rios com amostragem em
margens opostas, o rio Tapajós foi o local que apresentou linhagem divergente para
Plica u. ochrocollaris, separando duas áreas de endemismo, Rondônia e Tapajós e / ou
Pará (Cracraft 1985, Silva et al. 2005, Ribas et al. 2012, Borges & Silva 2012, Lynch
Alfaro et al. 2015). As diferenças entre as áreas de endemismo que separam o rio
Tapajós foram altas para Plica umbra, no entanto, a divergência dentro da mesma área
de endemismo, na região biogeográfica Inambari, no rio Purus, foi maior.
Quando Plica umbra de outras localidades do interior do interflúvio dos rios
Purus / Madeira foram incluídos, a divergência entre as amostras de ambos os lados do
rio Purus tornou-se ainda mais acentuada, e também tornou claro que o interflúvio
Purus / Madeira é heterogêneo em relação à composição das linhagens que ocorrem
dentro deste interflúvio. Dentro deste interflúvio existem linhagens que agruparam
juntamente com espécimes da região biogeográfica Rondônia, em vez de, com
exemplares da região biogeográfica Inambari.
A observação de linhagens isoladas por esses rios não é inteiramente
surpreendente, embora as forças causais não sejam claras. No entanto, uma possível
explicação é a conformação dos rios Purus e Madeira no Plioceno. Até o início do
Pleistoceno, a saída da bacia boliviana se dava através do rio Purus, enquanto o rio
Madeira a montante da sua confluência com o rio Aripuanã não existia (Wesselingh et
al. 2010). O rio Purus delimitava a região biogeográfica Inambari e Rondônia em suas
margens esquerda e direita, respectivamente, enquanto o Aripuanã em seu baixo curso,
atualmente a parte inferior do rio Madeira, era apenas um dos menores rios dentro da
região biogeográfica Rondônia. No seu curso inferior, o rio Aripuanã também era muito
dinâmico, uma região caracterizado por uma série de mega-leques ativos (Wilkinson et
al. 2010) no início do Pleistoceno. Este dinamismo promoveu a movimentação de
blocos de paisagem de um lado do rio para o outro, efetivamente eliminando qualquer
potencial efeito do rio como barreira. Curiosamente em um estudo com lagartos do
gênero Leposoma por Souza et al. (2013), não foi abservada diferenças morfológicas
entre Leposoma osvaldoi Ávila-Pires 1995 amostradas em margens opostas do rio
Madeira, no entanto, foram observadas diferenças entre os espécimes amostrados em
201
margens opostas do alto rio Aripuanã.
Não foram encontradas divergências significativas entre margens opostas do rio
Jatapú para Plica umbra, mas o rio Jatapú separa clados da margem leste e oeste. Esta
observação diz respeito tanto aos espécimes de localidades amostrais duplas bem como
quando incluídas outras localidades da região biogeográfica Guiana. O rio Jatapú não é
um rio com grandes dimensões, sendo o principal afluente da margem esquerda do rio
Uatumã, porém Oliveira et al. (2014) observaram que o rio Jatapú delimita a
distribuição das espécies de Leposoma.
O rio Branco, que drena as savanas de Roraima e, o gráben Tucutu, e assim
divide o Escudo Cristalino das Guiana em seções orientais e ocidentais também tem
sido sugerido delimitar grupos distintos de aves (Naka et al. 2012) e primatas
(Bonvicino et al. 2003) em suas margens ocidentais e orientais, embora um estudo
multitáxon com primatas não confirma essa hipótese (Boubli et al. 2014). Nosso estudo
também não suporta uma divisão biogeográfica no rio Branco para Plica da região
biogeográfica Guiana.
O padrão de ramificações na filogenia com base na análise dos dados
combinados é amplamente compatível com o relacionamento e com a sequência de
formação das regiões biogeográficas propostas por Hall & Harvey (2002) e atualizada
por Ribas et al. (2012). Aqui primeiramente foi observado uma divergência norte-sul
das áreas separadas pelo rio Amazonas. Posteriormente a essa divergência basal, foi
observada divergências leste-oeste entre as linhagens ocorrendo no Escudo Cristalino
das Guianas e Escudo Brasileiro e Bacia sedimentar da Amazônia Central e Ocidental.
Tais padrões, contrastam com a estrutura da fauna de lagarto da bacia amazônica
proposto por Ávila-Pires (1995) e Ron (2000). Ambos os autores propõem uma divisão
principal leste-oeste. No estudo de Ávila-Pires (1995) esta divisão se manifesta com a
substituição de espécies ou como distribuições restritas tanto a oriental do Escudo
Cristalino das Guinas ou na bacia Sedimentar Ocidental, enquanto que o estudo de Ron
(2000) é baseado em uma análise cladística de parcimônia de endemismo. No entanto,
também não é totalmente congruente nem com o estudo de Hall & Harvey (2002) nem
com o estudo de Ribas et al. (2012). Enquanto observamos um ancestral comum entre
as populações das regiões biogeográficas Inambari, Napo e Imeri (províncias da região
da bacia sedimentar da Amazônia Central e Ocidental), este grupo é irmão de um clado
ocupando o Escudo Brasileiro (regiões biogeográficas Rondônia, Tapajós, Xingu e
Belém), enquanto o estudo de Hall & Harvey (2002) propõe que as regiões
202
biogeográficas Inambari, Napo e Imeri seja irmã da província biogeográfica Guiana.
Ribas et al. (2012), por outro lado, sugere que a região biogeográfica Inambari seja irmã
das regiões que ocupam o Escudo Brasileiro, enquanto que as regiões biogeográficas
Napo e Negro (áreas equivalentes a Napo e Imeri em estudos anteriores) agrupam
juntamente com a região biogeográfica Guiana.
Em conclusão, está claro que as duas entidades taxonômicas Plica plica e Plica
umbra compreendem mais do que uma entidade evolutiva distinta estruturada através da
paisagem amazônica. É pouco provável que isso seja algo exclusivo para o gênero
Plica, já que múltiplas linhagens evolutivas foram observadas em outros táxons de
lagartos Neotropical investigados até o momento por Glor et al. (2001) e Geurgas &
Rodrigues (2010). Este fenômeno também foi observado em outros grupos da
herpetofauna tais como anuros (Fouquet et al. 2007).
Agradecimentos: Nós agradecemos Patrik F. Viana pelas amostras de Plica umbra do
Parque Estadual do Rio Negro, Amazonas, e pela leitura da primeira versão preliminar
do manuscrito; Priscila Azarak pelas amostras Plica plica do Parque Nacional Serra da
Mocidade, Roraima e Sergio M. Souza pelas amostras Plica plica e Plica umbra da
Serra do Apiaú, Roraima; Nova Olinda do Norte, Amazonas e Floresta Nacional do
Trairão, Pará e pelas comentários nas várias versões deste manuscrito, Jack Sites pelos
comentários da primeira versão preliminar do manuscrito e e Juan Miguel Ruiz Ovalle
pela ajuda com o desenho do mapa. Um agradecimento especial vai para todos os
participantes do projeto SISBIOTA grupo Herpetofauna. Apoio logístico e financeiro foi
fornecido pelo CNPq/SISBIOTA-BioPHAM 563348/2010 e FAPEAM 021/2011-
Universal Amazonas. A permissão para a coleta das amostras concedida pelo
ICMBio/SISBIO. DPO e VTC foram apoiados pelas bolsas de doutorado da CAPES e
FAPEAM respectivamente, e TH por uma bolsa de produtividade em pesquisa do CNPq
durante a execução deste estudo.
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210
SUPLEMENTO 1
As reações de PCR para os genes mitocondriais e nuclear foram realizadas em
um termociclador Veriti™ Thermal Cycler (Applied Biosystems, Foster City, CA, USA)
em um volume final de reação de 15 μL, contendo 5.3 μL de água ultrapura, 1.2 µL de
50 mM MgCl2 (Fermentas), 1.2 µL de 10 mM dNTPs (Fermentas), 1.5 µL de tampão
10X (100 mM Tris-HCl, pH 8,5, 500 mM KCl) (Fermentas), 1.5 µL de 5c de BSA; 1.5
μl de cada primer (2μM), 0.3 µL de 1 U da enzima Taq DNA polimerase (Fermentas) e
1.0 µL de DNA (50 ng/µL). Os ciclos de amplificação para os genes mitocondriais e
nucleares foram realizados como segue: desnaturação inicial de 68 °C por 1 minuto,
seguido de 35 ciclos de desnaturação a 93 °C por 30 segundos, anelamento a 50 °C por
35 segundos e extensão a 68 °C por 90 segundos. Uma extensão final foi realizada a 68
°C por 7 minutos. Para os genes nucleares, foi desenhado iniciadores internos (Tabela
2), sendo assim, foram realizadas dois ciclos de PCRs para esse marcador
As amplificações foram checadas via eletroforese em gel de agarose a 1%
corado com GelRed™ (Biotium, Inc.). Os produtos da PCR amplificados foram
purificados com uma solução de Exonuclease I e Fosfatase alcalina de camarão
(ExoSap-IT®) (USB Corporation) (Hanke e Wink, 1994). Os produtos purificados
foram marcados em uma reação com BigDye Terminator v 3.1 Cycle Sequencing Ready
Reaction kit (Applied Biosystems, Foster City, CA, USA) usando 4.4 μL de água
ultrapura; 1.3 μL de tampão de sequenciamento 5X; 0.3 μL de BigDye Terminator v 3.1;
2.0 μL do produto de PCR purificado (20 - 50 ng/μL); 2.0 μL dos primers forward. Para
o marcador CO1, foram sequenciadas as fitas foward e reverse, usando os primers
M13F (-21) (2 μM) e M13R (-27) (2 μM) (Messing, 1983). As condições de
termociclagem da reação de sequência seguiram os passos de Platt et al. (2007). Os
produtos marcados foram purificados por precipitação com EDTA/acetato de
sódio/etanol e então sequenciados em um sequenciador automático ABI PRISM® 3130
xl (Applied Biosystems, Foster City, CA, USA).
211
ANEXO A
Tabela 1. Amostras de Plica plica e Plica umbra analisadas neste estudo. A informação incluem a localização, números das linhagens em cada
espécie, número das amostras depositadas no CTGA / UFAM e vouchers.
Espécies Localidades Linhagens CTGA Vouchers
Plica plica Brasil: AM: rio Jatapú, margem esquerda, comunidade São José do Jabote
1
CTGA_L_0146
Plica plica Brasil: AP: Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, rio Jari, margem esquerda, município Larajal do Jari CTGA_L_5024 INPA_H_28864
Plica plica Brasil: PA: Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, rio Jari, margem direita, município de Almerin CTGA_L_5059 INPA_H_32811
Plica plica Brazil: RR: Serra do Apiaú, município de Iracema, 200 m 2
CTGA_L_5110 INPA-H 31618
Plica plica Brazil: RR: Serra do Apiaú, município de Iracema, 200 m CTGA_L_5111
Plica plica Brazil: RR: Serra do Apiaú, município de Iracema, 800 m
3
CTGA_L_5148 INPA-H 31620
Plica plica Brasil: RR: Parque Nacional Serra da Mocidade, afluente da margem direita do rio Branco CTGA_L_5374
Plica plica Brasil: AM: Município de Santa Isabel do Rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0219
Plica plica Brasil: AM: Município de Santa Isabel do Rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0175
Plica plica Brasil: AM: Município de Santa Isabel do Rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0216
Plica plica Brasil: AM: Município de Santa Isabel do Rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0186
Plica plica Brasil: AM: Município de Santa Isabel do Rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0218
Plica plica Brasil: PA: Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns, rio Tapajós, margem esquerda
4
CTGA_L_0660
Plica plica Brasil: PA: Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns, rio Tapajós, margem esquerda CTGA_L_0675
Plica plica Brasil: AM: Nova Olinda do Norte, rio Madeira CTGA_L_5256
Plica plica Brasil: PA: Floresta Nacional do Tapajós, Tapajós River, margem direita CTGA_L_0643
Plica plica Brasil: PA: Floresta Nacional do Tapajós, Tapajós River, margem direita CTGA_L_0666
Plica plica Brasil: AM: Igarapé Jacinto, margem direita, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0363
Plica plica Brasil: AM: Reserva Biológica de Abufari, rio Purus, margem esquerda, comunidade Turiaçu CTGA_L_0431
212
TOTAL 9 20
Espécies Localidades ID Number CTGA
Plica umbra umbra Brasil: AP: Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, rio Jari, margem esquerda, município Larajal do Jari
1
CTGA_L_5047 INPA_H_30071
Plica umbra umbra Brazil: PA: Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, Jari River, right bank, Almerin municipality CTGA_L_5058 INPA_H_30073
Plica umbra umbra Brazil: RR: baixo rio Branco, rio Branco, margem esquerda CTGA_L_5337
Plica umbra umbra Brasil: AM: Mineração Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo INPA_H_0321
Plica umbra umbra Brasil: AM: Mineração Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo INPA_H_0320
Plica umbra umbra Brasil: RR: Parque Nacional do Viruá, rio Branco, margem esquerda, município de Caracaraí INPA_H_0642 INPA_H_26301
Plica umbra umbra Brasil: RR: Parque Nacional do Viruá, rio Branco, margem esquerda, município de Caracaraí INPA_H_0275 INPA_H_26296
Plica umbra umbra Brasil: RR: Parque Nacional do Viruá, rio Branco, margem esquerda, município de Caracaraí INPA_H_0274 INPA_H_26297
Plica umbra umbra Brasil: AM: Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro, município de Manaus INPA_H_0218 INPA_H_30391
Plica umbra umbra Brasil: AM: Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro, município de Manaus INPA_H_0325 INPA_H_18693
Plica umbra umbra Brasil: AM: Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro, município de Manaus INPA_H_0335
Plica umbra umbra Brasil: AM: Parque Estadual do Rio Negro, Setor Sul, rio Cuieiras INPA_H_0077 INPA_H_18520
Plica umbra umbra Brasil: AM: Parque Estadual do Rio Negro, Setor Sul, rio Cuieiras INPA_H_0116 INPA_H_18521
Plica umbra umbra Brazil: AM: Parque Estadual do rio Negro, Setor Sul, Novo Airão municipality CTGA_L_5377
Plica umbra umbra Brazil: AM: Mineração Taboca, Pitinga River, Presidente Figueiredo municipality INPA_H_0060
Plica umbra umbra Brasil: AM: Mineração Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo INPA_H_0116
Plica umbra umbra Brasil: AM: Mineração Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo INPA_H_0251
Plica umbra umbra Brasil: AM: Município de Santa Isabel do Rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_5251
Plica umbra umbra Brasil: AM: Ponte Negro River, rio Negro, município de Manaus INPA_H_0131 INPA_H_19809
Plica umbra umbra Brasil: AM: Município de Silves, rio Urubu, afluente do rio Amazonas INPA_H_0078 INPA_H_20084
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem direita, comunidade São João do Lago da Velha CTGA_L_0065
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem direita, comunidade São João do Lago da Velha CTGA_L_0104
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem direita, comunidade São João do Lago da Velha CTGA_L_0012
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem direita, comunidade São João do Lago da Velha CTGA_L_0007
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem direita, comunidade São João do Lago da Velha CTGA_L_0008
213
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem direita, comunidade São João do Lago da Velha CTGA_L_0067
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem esquerda, Comunidade São José do Jabote CTGA_L_0128
Plica umbra umbra Brasil: AM: rio Jatapú, margem esquerda, Comunidade São José do Jabote CTGA_L_0129
Plica umbra umbra Brazil: PA: Floresta Nacional Saracá-Taquera, rio Trombetas River, margem direita CTGA_L_0779
Plica umbra umbra Brazil: PA: Floresta Nacional Saracá-Taquera, rio Trombetas River, margem direita CTGA_L_0956
Plica umbra umbra Brazil: PA: Reserva Biológica Trombetas, rio Trombetas, margem esquerda CTGA_L_0781
Plica umbra umbra Brazil: PA: Reserva Biológica Trombetas, rio Trombetas, margem esquerda CTGA_L_0942
Plica umbra umbra Brazil: PA: Reserva Biológica Trombetas, rio Trombetas, margem esquerda CTGA_L_0802
Plica umbra umbra Brazil: PA: Reserva Biológica Trombetas, rio Trombetas, margem esquerda CTGA_L_0771
Plica umbra umbra Brazil: PA: Reserva Biológica Trombetas, rio Trombetas, margem esquerda CTGA_L_0966
Plica umbra umbra Brazil: PA: Floresta Nacional Saracá-Taquera, rio Trombetas River, margem direita CTGA_L_0980
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Parque Nacional Nascentes do Lago Jari, margem direita do igarapé do Jacinto, afluente da margem esquerda rio Purus
2
CTGA_L_5070 INPA-H_27292
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Igarapé do Jacinto, margem direita, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0368
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Parque Nacional Nascentes do Lago Jari, margem direita do igarapé do Jacinto, afluente da margem esquerda rio
Purus CTGA_L_5079 INPA-H_27293
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Igarapé do Jacinto, margem direita, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0271
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Igarapé do Jacinto, margem direita, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0286
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Reserva Biológica de Abufari, rio Purus, margem esquerda, comunidade Turiaçu CTGA_L_0420
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Igarapé do Jacinto, margem direita, afluente da margem direita do rio Purus CTGA_L_0466
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Floresta Estadual Canutama, rio Paisse, margem esquerda, afluente do rio Purus INPA_H_0384 INPA_H_34401
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Floresta Estadual Canutama, rio Paisse, margem esquerda, afluente do rio Purus INPA_H_0388 INPA_H_33178
Plica umbra ochrocollaris Brazil: AM: Rodovia BR 319 INPA_H_0548
Plica umbra ochrocollaris Brasil: PA: Floresta Nacional do Trairão, município de Itaituba 3
CTGA_L_5205
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Nova Olinda do Norte, rio Madeira CTGA_L_5264
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Parque Nacional Nascentes do Lago Jari, margem direita do igarapé do Jacinto, afluente da margem esquerda rio
Purus
4
CTGA_L_5069 INPA-H_27291
Plica umbra ochrocollaris Brazil: PA: Floresta Nacional do Tapajós, rio Tapajós, margem direita CTGA_L_0712
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Parque Nacional Nascentes do Lago Jari, margem direita do igarapé do Jacinto, afluente da margem esquerda rio
Purus CTGA_L_5086 INPA-H_27294
214
Plica umbra ochrocollaris Brasil: PA: Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns, rio Tapajós, margem esquerda 5 CTGA_L_0579
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem direira 6 CTGA_L_1105
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem direira
7
CTGA_L_1012
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem esquerda CTGA_L_1039
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem esquerda CTGA_L_1057
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem direira CTGA_L_1013
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem direira CTGA_L_1106
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem direira CTGA_L_1147
Plica umbra ochrocollaris Brasil: AM: Japurá River, margem direira CTGA_L_1175
TOTAL 19 60
215
ANEXO B
Tabela 2. Localização das áreas de endemismo da Amazônia mostradas na Figura 1.
Localização
Região de
Endemismo
sensu
Cracraft
1985
Região de
Endemismo
sensu Silva
et al. 2005
Região de
Endemismo
sensu Borges e
Silva 2012
Região de
Endemismo
sensu Ribas
et al. 2012
Região de
Endemismo
sensu Lynch-
Alfaro et al.
2015
Localidade
1 Inambari Inambari Inambari Inambari Inambari Brasil: AM: Floresta Estadual Canutama, rio Paisse, margem esquerda, afluente do rio Purus
2 Inambari Inambari Inambari Inambari Inambari Brasil: AM: Parque Nacional Nascentes do Lago Jari, margem direita do igarapé do Jacinto, afluente da margem esquerda rio Purus
3.1 Inambari Inambari Inambari Inambari Inambari Brasil: AM: Igarapé do Jacinto, margem direita, afluente da margem direita do rio Purus
3.2 Inambari Inambari Inambari Inambari Inambari Brasil: AM: Reserva Biológica de Abufari, rio Purus, margem esquerda, comunidade Turiaçu
4 Inambari Inambari Inambari Inambari Inambari Brazil: AM: Rodovia BR 319
5.1 Napo Imeri Napo Napo Imeri Brasil: AM: Japurá River, margem esquerda
5.2 Napo Napo Napo Napo Napo Brasil: AM: Japurá River, margem direira
6 undefined Guiana Imeri Guiana Guiana Brasil: AM: Município de Santa Isabel do Rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do rio Purus
7 undefined Guiana undefined Guiana Guiana Brasil: RR: Parque Nacional Serra da Mocidade, afluente da margem direita do rio Branco
8 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: RR: Parque Nacional do Viruá, rio Branco, margem esquerda, município de Caracaraí
9.1 undefined Guiana undefined Guiana Guiana Brazil: RR: Serra do Apiaú, município de Iracema, 200 m
9.2 undefined Guiana undefined Guiana Guiana Brazil: RR: Serra do Apiaú, município de Iracema, 800 m
10 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: RR: baixo rio Branco, rio Branco, margem esquerda
11 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: AM: Mineração Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo
12.1 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil, AM: Parque Estadual do rio Negro, Setor Sul, rio Cuieiras
12.2 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brazil, AM: Parque Estadual do rio Negro, Setor Sul, município de Novo Airão
13 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brazil, AM: Ponte Rio Negro, município de Manaus , rio Negro
14 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: AM: Refinaria Isaac Sabbá (Reman), rio Negro, município de Manaus
216
15 Rondônia Rondônia Rondônia Rondônia Rondônia Brazil, AM: Nova Olinda do Norte, rio Madeira, Amazonas
16 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: AM: Município de Silves, rio Urubu, afluente do rio Amazonas
17.1 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: AM: rio Jatapú, margem esquerda, Comunidade São José do Jabote
17.2 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: AM: rio Jatapú, margem direita, comunidade São João do Lago da Velha
18.1 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brazil: PA: Reserva Biológica Trombetas, rio Trombetas, margem esquerda
18.2 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brazil: PA: Floresta Nacional Saracá-Taquera, rio Trombetas River, margem direita
19.1 Rondônia Rondônia Rondônia Rondônia Rondônia Brasil: PA: Reserva Extrativista Tapajós-Arapiuns, rio Tapajós, margem esquerda
19.2 Pará Tapajós Tapajós Tapajós Pará Brasil: PA: Floresta Nacional do Tapajós, Tapajós River, margem direita
20 Pará Tapajós Tapajós Tapajós Pará Brasil: PA: Floresta Nacional do Trairão, município de Itaituba
21.1 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: AP: Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, rio Jari, margem esquerda, município Larajal do Jari
21.2 Guiana Guiana Guiana Guiana Guiana Brasil: PA: Usina Hidrelétrica Santo Antônio do Jari, rio Jari, margem direita, município de Almerin
217
ANEXO C
Tabela 3. Nome, sequências e referências dos primers mitocondriais e nuclear utilizados na amplificação e sequenciamento do presente estudo.
Gene Primer Primer sequence 5’ - 3’ Referências
CO1 (C_VF1LFt1 – C_VR1LRt1)
LepF1_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTATTCAACCAATCATAAAGATATTGG
Ivanova et al., 2007
VF1_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCACAAAGACATTGG
VF1d_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCACAARGAYATYGG
VF1i_t1 TGTAAAACGACGGCCAGTTCTCAACCAACCAIAAIGAIATIGG
LepR1_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAAACTTCTGGATGTCCAAAAAATCA
VR1d_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGGCCRAARAAYCA
VR1_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGGCCAAAGAATCA
VR1i_t1 CAGGAAACAGCTATGACTAGACTTCTGGGTGICCIAAIAAICA
CO1 M13F (-21) TGTAAAACGACGGCCAGT
Messing, 1983 M13R (-27) CAGGAAACAGCTATGAC
16S rRNA 16SA CGCCTGTTTATCAAAAACAT
Palumbi et al., 1991 16SB CCGGTCTGAACTCAGATCACGT
PRLR PRLR_f1 GACARYGARGACCAGCAACTRATGCC
Townsend et al., 2008 PRLR_r3 GACYTTGTGRACTTCYACRTAATCCAT
PRLR (primers internos) PRLR_f1
Presente estudo PRLR_r3
218
Figura 2. Fotografias de lagartos Plica plica de três localidades da Amazônia brasileira.
A) Município de Santa Isabel do rio Negro, rio Darahá, afluente da margem direita do
rio Purus, estado do Amazonas, Brasil; B) 2) Usina Hidrelétrica Jari, rio Jari, município
de Laranjal do Jari, margem esquerda, estado do Amapá, Brasil; C) Reserva Biológica
do Abufari, rio Purus, margem esquerda, comunidade Turiaçu, município de Tapauá,
estado do Amazonas.
219
Figura 3. Fotografias de lagartos Plica umbra de várias localidades da Amazônia brasileira. A) Parque Nacional Nascentes do Lago Jari, Igarapé
do Jacinto, município de Tapauá, estado do Amazonas; B) Floresta Estadual Canutama, rio Paissé, município de Canutama, estado do Amazonas;
220
C) Mineração Taboca, rio Pitinga, município de Presidente Figueiredo, estado do Amazonas; D) Parque Estadual Rio Negro Setor Sul, rio
Cuieiras, município de Manaus, estado do Amazonas; E) UHE Usina Hidrelétrica Jari, rio Jari, município de Laranjal do Jari, estado do Amapá;
F) Parque Nacional do Viruá, município de Caracaraí, estado de Roraima; G) Margem direita do rio Japurá, município de Japurá, estado do
Amazonas; H) Comunidade Bela Vista, margem esquerda do rio Japurá, município de Japurá, estado do Amazonas; I) Comunidade Turiaçu,
margem esquerda do rio Purus, município de Tapauá, estado do Amazonas.
221
Figura 4. Árvore de máxima verossimilhança a partir das sequências de CO1
mostrando os clados das espécies de Plica analisadas no estudo.
222
CONCLUSÃO GERAL
Foram inventariadas seis áreas da Amazônia brasileira localizadas no Escudo
Cristalino das Guianas, Escudo do Brasileiro e Bacia Sedimentar, nos estados do
Amazonas e Pará, com o intuito de entender a distribuição e composição das espécies de
lagartos ocorrentes nessas áreas. A riqueza das espécies foi avaliada por meio da curva
de rarefação de Mau Tao e por estimadores de riquezas não-paramétricos. Os resultados
demostraram uma aproximação à riqueza das espécies de lagartos esperadas para as seis
áreas inventariadas. Os inventários contribuiram para preencher uma lacuna no
conhecimento da biodiversidade do grupo, fornecendo informações sobre a distribuição
e a composição das espécies de lagartos encontradas nessas áreas. Para entender os
fatores reponsáveis pela estruturação dessas seis comunidades, foram utilizados dados
do gene citocromo oxidase c subunidade I (CO1) ou DNA barcode. Os resultados
permitiram compreender os fatores estruturantes nessas comunidades. Considerando
ainda a utilidade do DNA barcode como uma ferramenta eficaz e rápida para acelerar a
identificação, descrição e descoberta de espécies, o gene foi utilizado para sequenciar
524 espécimens de lagartos Amazônicos, representando 10 famílias, 29 gêneros e 54
espécies nominais de lagartos de 22 localidades da Amazônia brasileira. A alta
divergência intraespecífica e a delimitação em mais que uma linhagem biológica, sugere
a possibilidade da existência de espécies crípticas e possivelmente espécies candidatas.
Nesse caso, sugere-se investigações posteriores, com o uso da taxonomia integrativa
com outros marcadores moleculares e análises morfológicas para confirmações desses
taxa. Para dois taxa, as espécies Plica plica e Plica umbra, dados do DNA barcode,
juntamento com outro gene mitocondrial (16S rRNA) e um gene nuclear (receptor de
prolactina - PRLR) foram utilizados com o finalidade de inferir as relações filogenéticas
dessas duas espécies. As linhagens encontradas para as duas espécies são em grande
parte concordantes com a formação hipotética das áreas de endemismo propostas para a
Amazônia brasileira. A estruturação geográfica dos clados e a delimitação destes clados
como linhagens distintas sugere a possibilidade de que essas linhagens representem
espécies candidatas.
223
ANEXO 1
224
225
226
227
228
229
230