isabel medeiros dos santos rocha

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

COLÊMBOLOS (ARTHROPODA: HEXAPODA: COLLEMBOLA)

NUMA ÁREA DE CAATINGA DO NORDESTE BRASILEIRO

________________________________________________

Dissertação de Mestrado

Natal/RN, agosto de 2013

ISABEL MEDEIROS DOS SANTOS ROCHA


COLÊMBOLOS (ARTHROPODA: HEXAPODA: COLLEMBOLA)

NUMA ÁREA DE CAATINGA DO NORDESTE BRASILEIRO

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Sistemática e Evolução da

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

como requisito parcial para obtenção do título

de Mestre em Sistemática e Evolução.

Orientador: Alexandre Vasconcellos

Co-orientador: Bruno Cavalcante Bellini

Natal/RN

2013

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro

de Biociências

Rocha, Isabel Medeiros dos Santos.

Colêmbolos (Arthropoda: Hexapoda: Collembola) numa área de

Caatinga do Nordeste brasileiro / Isabel Medeiros dos Santos Rocha. –

Natal, RN, 2013.

56 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos.

Coorientador: Prof. Dr. Bruno Cavalcante Bellini.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do

Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em

Sistemática e Evolução.

1. Diversidade. – Dissertação. 2. Fauna de solo. – Dissertação. 3.

Semiárido – Dissertação. I. Vasconcellos, Alexandre. II. Bellini,

Bruno Cavalcante. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU

591.9


COLÊMBOLOS (ARTHROPODA: HEXAPODA: COLLEMBOLA) NUMA ÁREA DE

CAATINGA DO NORDESTE BRASILEIRO

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Sistemática e Evolução da

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

como requisito parcial para obtenção do título

de Mestre em Sistemática e Evolução.

Aprovada em: 30 de agosto de 2013.

Comissão Examinadora:

__________________________________________________________________

Dr. Eduardo Assis Abrantes - USP

__________________________________________________________________

Dr. Mauro Pichorim - UFRN

__________________________________________________________________

Dr. Bruno Cavalcante Bellini – UFRN (co-orientador)

AGRADECIMENTOS

A Deus, em primeiro lugar, por ter criado todas as coisas e, entre elas, o objeto do meu

estudo; por amar-me incondicionalmente e pacientemente; por capacitar-me, sustentar-me,

consolar-me, escutar-me, alegrar-me, enfim, por tudo.

Aos meus pais, pela educação e pelo afeto que sempre me ofereceram, especialmente à

minha mãe por ter aguentado solitária e em silêncio os efeitos colaterais da quimioterapia para

não me “atrapalhar” durante a fase final do mestrado.

À minha família, especialmente madrinha Ignez, pelo “apoio moral”.

Ao meu esposo, Carlos Gustavo, pelo incentivo constante; por participar, também, da

minha vida acadêmica; por seu amor.

À minha filha, Giovana, que nasceu durante o mestrado, por todas as alegrias que me

dá e por ter suportado a ausência da “minha mamãe” ainda tão pequena.

A Evaneide e Iracema, que cuidaram de Giovana nas minhas ausências.

Aos meus amigos, por existirem.

Ao meu orientador, Alexandre Vasconcellos por ensinar-me ecologia.

Ao meu co-orientador, Bruno Cavalcante Bellini, pelo precioso auxílio na

identificação dos espécimes, pela disponibilidade, pela paciência, por tudo que está me

ensinando e pela amizade. Sem ele, os colêmbolos do RN “não existiriam”.

Aos membros das bancas de qualificação e defesa (Prof. Bruno Bellini, Prof. Iuri

Baseia, Prof. Herbet Andrade, Prof. Mauro Pichorim, Dr. Eduardo Abrantes) pelas críticas e

sugestões que contribuíram para o aperfeiçoamento deste trabalho.

Ao Dr. Eduardo Abrantes pelo auxílio na identificação dos isotomídeos.

Ao Dr. José Palacios-Vargas pelo auxílio na identificação dos Symphypleona e

Poduromorpha durante sua breve visita ao Brasil.

À UFRN, ao CB, à Coordenação do Programa de Pós-graduação em Sistemática e

Evolução e ao LECOB, por fornecerem o suporte necessário à realização deste trabalho.

Aos colegas de turma, especialmente Aila e Nerivânia, pelos momentos

compartilhados nesses últimos anos.

Aos colegas do LECOB e do CB (Aila, Nerivânia, Heitor, Reberth, Uirandé, Daniel,

Nicholas, Pedro, Thiago, Rafael, Victor, Milena, George, Laura etc.) pelo auxílio em diversas

fases do trabalho.

Aos colegas e bolsistas do Labinfo, pela amizade e pelos “galhos quebrados”.

Ao Sr. Rogério Câmara, que gentilmente cedeu a área da Fazenda Cauaçu para a

realização das coletas.

Ao Sr. Helder Emanuel e sua esposa Kelly pelo apoio logístico e acolhimento em sua

Fazenda Itabira, utilizada como ponto de apoio para as coletas.

A todos que foram esquecidos nesta lista, mas que participaram de alguma forma da

minha vida e da minha pesquisa.

A todos que tentam fazer a sua parte pela conservação do que ainda resta de bom no

nosso planeta.

Aos colêmbolos (e outros artrópodes de solo) que perderam suas vidas em prol da

Ciência.

“Por vezes sentimos que aquilo que fazemos não é senão uma gota de água no mar.

Mas o mar seria menor se lhe faltasse uma gota.”

Madre Teresa de Calcutá

RESUMO

Os ecossistemas edáficos são base para toda produção de recursos biológicos terrestres e sua

dinâmica afeta não apenas os ambientes naturais, mas também a sociedade e suas atividades

econômicas. Na Caatinga, o clima semiárido associado ao uso inadequado do solo têm

potencializado a degradação e a perda do potencial produtivo das terras. Considerando que a

fauna edáfica, incluindo os colêmbolos, é um importante indicador da qualidade do solo, este

trabalho objetivou avaliar a fauna de Collembola numa área de Caatinga do Rio Grande do

Norte, verificando a influência de fatores bióticos e abióticos, tais como características do

solo, da vegetação e do clima, sobre a estrutura da taxocenose. As variáveis ambientais

utilizadas foram: granulometria (representada pela proporção de areia), quantidade de matéria

orgânica e pH do solo; riqueza, densidade e biomassa aérea vegetal; e necromassa. Foram

utilizadas armadilhas de queda (pitfall) para coletar espécimes da fauna epiedáfica de

Collembola em 30 pontos localizados na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN, nos meses de

julho (período chuvoso) e novembro (período seco) de 2011. Foram coletados 5.513

indivíduos de 15 espécies, distribuídas em 13 gêneros e 9 famílias de Collembola. Cinco das

espécies registradas são novas para a ciência, confirmando a expectativa de alto grau de

endemismo para o bioma, e a maior abundância de indivíduos foi registrada na estação

chuvosa, o que sugere sensibilidade dos colêmbolos à baixa umidade. Quatro espécies foram

mais abundantes na estação seca, todas da Ordem Entomobryomorpha, e os resultados das

análises estatísticas sugerem que a riqueza de plantas, a biomassa vegetal aérea, a proporção

de areia no solo, o pH e a umidade devida às chuvas sejam os principais influenciadores da

abundância de Collembola na região estudada.

Palavras-chave: Diversidade. Fauna de solo. Semiárido. Taxocenose.

ABSTRACT

Edaphic ecosystems are the basis for the production of terrestrial biological resources and

their dynamics affect not only the natural environment but also society and their economic

activities. In Caatinga biome, the semi-arid climate associated with an inadequate soil

management has increased the degradation and loss of productive potential of the soil. In this

context, the study of soil fauna, including springtails, becomes an important indicator of soil

quality. This study aimed to evaluate the fauna of Collembola in an area of Caatinga of Rio

Grande do Norte State and the influence of biotic and abiotic factors, such as soil, vegetation

and climate characteristics, on the structure of the taxocenosis. The environmental variables

which were used were the following ones: granulometry (represented by the proportion of

sand), quantity of organic matter and soil pH, richness, density and aerial biomass of the

vegetal structure, and necromass. We used pitfall traps intending to collect specimens of the

epiedaphic fauna of Collembola in 30 points located on Cauaçu Farm, João Câmara, RN, in

July (rainy season) and November (dry season) 2011. We collected 5513 individuals of 15

species distributed in 13 genera and 9 families of Collembola. Five of the recorded species are

new to science, confirming the expected high degree of endemism for Caatinga biome, and

the highest abundance was recorded in the rainy season, which suggests Collembola

sensitivity to low humidity. Four species were more abundant in the dry season, all of them

belonged to the Order Entomobryomorpha. Results of statistical analyzes suggest that plant

species richness, aerial biomass of vegetal structure, proportion of sand in the soil, pH and

humidity are the main influences to the abundance of Collembola in the region studied.

Keywords: Diversity. Soil fauna. Semi-arid climate. Taxocenosis.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1- Estrutura geral de um colêmbolo .............................................................................. 11

Figura 2 - Apêndices abdominais de Collembola ..................................................................... 12

Figura 3 - Cladograma das relações filogenéticas em Hexapoda segundo Henning (1981). ... 13

Figura 4 - Cladograma das relações filogenéticas em Hexapoda segundo Triplehorn; Johnson

(2005). ...................................................................................................................................... 13

Figura 5 - Cladograma das relações filogenéticas em Hexapoda segundo Gullan; Cranston

(2007). ...................................................................................................................................... 13

Figura 6 - Cladograma das relações filogenéticas em Arthropoda segundo Giribet e

colaboradores (2004). ............................................................................................................... 14

Figura 7 - Hábito de Collembola .............................................................................................. 15

Figura 8 - Distribuição da Caatinga, com destaque para as ecorregiões, unidades de

conservação e terras indígenas. ................................................................................................ 17

Figura 9 - Mapa do Rio Grande do Norte, com o município de João Câmara em destaque. ... 22

Figura 10 - Vista da vegetação na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN, nos períodos seco (a) e

chuvoso (b). .............................................................................................................................. 23

Figura 11 - Distribuição espacial das parcelas de coleta na Fazenda Cauaçu, João Câmara,

RN. ............................................................................................................................................ 24

Figura 12 - Armadilha utilizada nas coletas de colêmbolos ..................................................... 25

Figura 13 - Coletor suspenso instalado na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN. ..................... 26

Figura 14 - Riqueza de colêmbolos observada por parcela e por período no ano de 2011, em

João Câmara, RN. ..................................................................................................................... 30

Figura 15 - Abundância de colêmbolos observada por parcela e por período no ano de 2011,

em João Câmara, RN. ............................................................................................................... 30

Figura 16 - Relação entre a densidade de plantas e a abundância da espécie Calvatomina sp.

numa área de Caatinga (João Câmara, RN) no ano de 2011. ................................................... 32

Figura 17 - Relação entre a riqueza de plantas e a abundância de Temeritas sp. numa área de

Caatinga (João Câmara, RN) no ano de 2011. ......................................................................... 32

Figura 18 - Relação entre o pH do solo e a abundância de Temeritas sp. numa área de

Caatinga (João Câmara, RN) no ano de 2011. ......................................................................... 33

Figura 19 - Abundância média de colêmbolos entre os pontos amostrados em João Câmara,

RN, nos períodos chuvoso (julho) e seco (novembro) de 2011 (F=52,77; p<0,05). ................ 33

Figura 20 - Riqueza média de colêmbolos entre os pontos amostrados em João Câmara, RN,

nos períodos chuvoso (julho) e seco (novembro) de 2011 (F=19,63; p<0,05). ........................ 34

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Táxons de Collembola registrados em João Câmara, RN, nos meses de julho/2011

(chuva) e novembro/2011 (seca) e suas respectivas abundâncias em cada período ................28

Tabela 2 - Descrição da regressão múltipla entre a abundância de colêmbolos e as variáveis

ambientais registradas em João Câmara, RN, no ano de 2011. Em negrito, os valores do P e

do coeficiente (β) obtidos para as variáveis ambientais que foram significativamente

relacionadas com a abundância de colêmbolos ........................................................................31

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ............................................................................................................. 11

2 OBJETIVOS .................................................................................................................. 21

2.1 OBJETIVO GERAL ....................................................................................................... 21

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS .......................................................................................... 21

3 METODOLOGIA ......................................................................................................... 22

3.1 ÁREA DE ESTUDO ....................................................................................................... 22

3.2 COLETAS ....................................................................................................................... 24

3.3 IDENTIFICAÇÃO .......................................................................................................... 25

3.4 VARIÁVEIS INDEPENDENTES .................................................................................. 26

3.5 ANÁLISES ESTATÍSTICAS ......................................................................................... 27

4 RESULTADOS .............................................................................................................. 28

5 DISCUSSÃO .................................................................................................................. 35

6 CONCLUSÃO ............................................................................................................... 39

REFERÊNCIAS ..................................................................................................................... 40

ANEXOS ................................................................................................................................. 49

ANEXO A - Coordenadas dos pontos de coleta na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN. ....... 50

ANEXO B - Riqueza de espécies e densidade de plantas, biomassa vegetal aérea e

necromassa, por ponto de coleta, na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN. .............................. 51

ANEXO C - Resultado da análise feita pela EMPARN da camada A (0-10 cm) do solo

coletado na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN. ..................................................................... 52

ANEXO D - Precipitação pluviométrica e temperatura média do ar em João Câmara, RN, no

ano de 2011 (Fonte: EMPARN). .............................................................................................. 53

ANEXO E - Distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito) de Seira sp. n. 1. .. 54

ANEXO F - Distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito) de Seira sp. n. 2. .. 55

ANEXO G - Distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito) de Seira sp. n. 3. . 56

11

1 INTRODUÇÃO

A Classe Collembola Lubbock, 1870 (Arthropoda: Hexapoda) é a de maior

diversidade entre os hexápodes entognatos (LUAN et al., 2005) e está entre os mais

abundantes e amplamente distribuídos grupos de artrópodes terrestres (HOPKIN, 1997).

Os colêmbolos são animais bastante comuns e abundantes na natureza, porém pouco

conhecidos pela população em geral, provavelmente por causa do seu tamanho reduzido (0,12

a 17 mm) (BELLINGER; CHRISTIANSEN; JANSSENS, 1996-2013). Eles não possuem

asas e o padrão de tagmose de seu corpo é semelhante ao dos insetos, com cabeça, tórax de

três segmentos e abdome de seis segmentos (EISENBEIS; WICHARD, 1987; ZEPPELINI

FILHO; BELLINI, 2004).

O táxon é considerado monofilético, sustentado por várias sinapomorfias: máximo de

oito omatídeos na mancha ocular; antena com primariamente quatro artículos; abdome com

seis segmentos, colóforo, retináculo e fúrcula (Figura 1) (ZEPPELINI FILHO; BELLINI,

2004).

Figura 1- Estrutura geral de um colêmbolo; a – colóforo; b – retináculo; c – fúrcula.

Fonte: Modificado de Bellinger; Christiansen; Janssens (1996-2013).

Os segmentos um, três e quatro do abdome possuem apêndices pares em sua face

ventral, exclusivos de Collembola, provavelmente derivados de pernas primitivas

(ZEPPELINI FILHO; BELLINI, 2004). No primeiro segmento abdominal, existe o colóforo

(Figura 2a), um tubo ventral com um par de vesículas eversíveis cuja principal função

relaciona-se à absorção de fluidos e eletrólitos e pode ter sua eficiência reduzida pela

temperatura, salinidade e pH da água, sendo especialmente importante quando a água está

presente apenas em forma de umidade no ambiente (EISENBEIS; WICHARD, 1987;

JAEGER; EISENBEIS, 1984 apud RUSEK, 1998). Os membros da Ordem Symphypleona,

particularmente, desenvolveram longas vesículas tubulares (EISENBEIS; WICHARD, 1987).

12

No terceiro segmento, está o retináculo (Figura 2b), formado por uma base (corpus) e um par

de peças distais (rami) que se acoplam aos dentes da fúrcula para mantê-la justaposta ao

abdome durante o repouso (EISENBEIS; WICHARD, 1987). No quarto segmento, encontra-

se a fúrcula (Figura 2c), um órgão saltador em forma de furca composta por uma base única

(manúbrio) e dois ramos distais (dentes) que terminam, cada um, em uma espécie de garra

(mucro). A fúrcula e o retináculo podem ser rudimentares ou estar ausentes em alguns grupos

(ZEPPELINI FILHO; BELLINI, 2004) e são considerados adaptações das diferentes espécies

de colêmbolos ao ambiente do solo (VANDERWALLE et al., 2010): uma fúrcula bem

desenvolvida indica uma forma de vida epiedáfica, enquanto as formas euedáficas apresentam

fúrcula rudimentar ou ausente (BADEJO; VAN STRAALEN, 1993; EISENBEIS;

WICHARD, 1987).

Figura 2 - Apêndices abdominais de Collembola; a – Dicyrtomina cf. ornata (Nicolet, 1842) com vesículas do

tubo ventral evertidas; b – Isotomurus sp., detalhe do retináculo, vista ventral; c – D. saundersi (Lubbock, 1862),

aspecto ventral com fúrcula estendida.

Fonte: a, c– Bellinger; Christiansen; Janssens (1996-2013); b – Magrisso (2012).

A posição filogenética de Collembola é alvo de discussões. Segundo Henning (1981),

Hexapoda estaria dividido em dois grupos irmãos: Entognatha e Ectognatha (Figura 3). O

primeiro (Collembola + Protura + Diplura) seria formado por animais cujas peças bucais são

encerradas por pregas tegumentárias da cápsula cefálica, que se prolongam unindo-se ao

lábio. O segundo (Insecta) corresponderia aos demais Hexapoda: animais com uma grande

abertura na cabeça que expõe as peças bucais.

Por outro lado, na filogenia proposta por Kukalová-Peck (1987) e Triplehorn; Johnson

(2005), Collembola estaria agrupado com Protura em um táxon chamado Ellipura, enquanto

Diplura deveria constituir grupo irmão de Insecta (Figura 4).

Já para Gullan; Cranston (2007), Collembola estaria, sozinho, como grupo irmão de

Insecta + Diplura, enquanto Protura seria colocado à parte (Figura 5).

13

Figura 3 - Cladograma das relações filogenéticas em Hexapoda segundo Henning (1981).

Fonte: Henning (1981).

Figura 4 - Cladograma das relações filogenéticas em Hexapoda segundo Triplehorn; Johnson (2005).

Fonte: Triplehorn; Johnson (2005).

Figura 5 - Cladograma das relações filogenéticas em Hexapoda segundo Gullan; Cranston (2007).

Fonte: Gullan; Cranston (2007).

Num estudo sobre o grupo Ellipura, utilizando caracteres morfológicos e dados

moleculares, Giribet e colaboradores (2004) mostraram que Protura e Diplura deveriam ser

irmãos, enquanto Collembola estaria posicionado à parte, em posição incerta entre Crustacea

e Ectognatha (Figura 6). Alguns dados que suportam uma relação próxima entre Collembola e

Crustacea são: o fato do reduzido olho composto de Collembola ter se mostrado similar ao

olho dos crustáceos (PAULUS, 1971 apud HOPKIN, 1997) e o fato de jovens embriões de

Anurida maritima (Guérin-Méneville, 1836) apresentarem um par de pequenos apêndices

transitórios no segmento intercalar (local onde o órgão pós-antenal será formado

posteriormente) que são provavelmente homólogos ao segundo par de antenas de Crustacea

(TAMARELLE, 1984).

14

Figura 6 - Cladograma das relações filogenéticas em Arthropoda segundo Giribet e colaboradores (2004).

Fonte: Giribet e colaboradores (2004).

Estudos com sequências completas de genomas mitocondriais sugeriram que

Collembola teria derivado de Pancrustacea antes da invasão da terra firme pelos Hexapoda e

todas as características que supostamente unem os dois grupos seriam resultado de

convergência à vida nesse ambiente (NARDI et al., 2003). Posteriormente, novas pesquisas

baseadas em dados moleculares sustentaram o monofiletismo de Hexapoda, com Collembola

dentro do grupo (REGIER et al., 2010).

Dentro de Collembola, as relações são menos confusas e quatro Ordens sensu

Massoud, 1971 são reconhecidas: Entomobryomorpha e Poduromorpha, representadas por

espécies de formas mais alongadas e claramente segmentadas (Figuras 7a e 7b,

respectivamente), e Symphypleona e Neelipleona, com espécies de corpo globoso e com

muitos segmentos fundidos entre si (Figuras 7c e 7d, respectivamente). Entomobryomorpha

foi apontada como polifilética em alguns estudos de filogenia molecular que apresentaram a

Superfamília Tomoceroidea fora do ramo em que se encaixaram os outros membros da Ordem

(D’HAESE, 2002; XIONG et al., 2008).

Existem cerca de 8.300 espécies de Collembola descritas no mundo, sendo a maior

parte oriunda de regiões de clima temperado (BELLINGER; CHRISTIANSEN; JANSSENS,

1996-2013). Entretanto, estima-se que a maior diversidade do grupo esteja concentrada na

Região Neotropical (MARI-MUTT; BELLINGER, 1990).

15

A Ordem com maior número de espécies descritas até o momento é

Entomobryomorpha, com mais de 3.800 espécies, seguida por Poduromorpha, com

aproximadamente 3.200. Em Symphypleona, há pouco mais de 1.200 espécies registradas e

Neelipleona possui apenas 35 (BELLINGER; CHRISTIANSEN; JANSSENS, 1996-2013).

Figura 7 - Hábito de Collembola; a – Entomobryomorpha Seira mendoncea Bellini & Zeppelini, 2008; b –

Poduromorpha Anurida granaria (Nicolet, 1847); c – Symphypleona Allacma fusca Lineu, 1758; d –

Neelipleona Neelus murinus Folsom, 1896.

Fonte: a – Bellini; Zeppelini (2008); b, c, d – Bellinger; Christiansen; Janssens (1996-2013).

No Brasil, a fauna de Collembola é pouco conhecida, tendo sido registradas apenas

287 espécies, em 94 gêneros de 19 famílias (ABRANTES et al., 2010; ABRANTES et al.,

2012; CULIK; ZEPPELINI FILHO, 2003; ZEPPELINI FILHO; BELLINI, 2004). Esse

número é certamente incapaz de demonstrar a real composição faunística existente no Brasil

(CULIK; ZEPPELINI FILHO, 2003) e reflete o baixo número de especialistas atuantes.

Para o Rio Grande do Norte, o número de registros ainda é baixo: apenas 17 espécies

(BELLINI; GODEIRO, 2012; SANTOS-ROCHA; ANDREAZZE; BELLINI, 2011). O

estado do Rio de Janeiro, por exemplo, possui uma área inferior e já conta com uma lista de,

pelo menos, 140 espécies de colêmbolos (ABRANTES et al., 2012).

Os colêmbolos são microartrópodes que, junto com os ácaros, constituem uma parcela

importante da mesofauna (até 98%) em quase todos os ecossistemas terrestres e são

considerados de grande importância nos processos de formação, dinâmica e evolução dos

solos (ATHIAS et al., 1974 apud MENDONÇA et al., 2009; EATON et al., 2004;

PALÁCIOS-VARGAS, 1985 apud MENDONÇA et al., 2009; RUSEK, 1998). São mais

frequentemente encontrados em ambientes ricos em matéria orgânica (oriunda da cobertura

vegetal nativa ou de plantações), entre musgos, associados a fungos, na superfície de folhas

16

caídas ou na bainha de folhas vivas. Algumas espécies vivem na superfície de lagos ou ao

longo de praias, sobre a neve, em cavernas ou em formigueiros e cupinzeiros. São raros, mas

não ausentes, em regiões secas e muitos são transportados pelo vento (BUZZI, 2002;

TRIPLEHORN; JOHNSON, 2005).

Eles atuam na ciclagem de nutrientes e decomposição de matéria orgânica de origem

vegetal (CHAMBERLAIN et al., 2006; GANGE, 2000; SEASTED, 1984 apud LARSEN et

al., 2008). Segundo Sautter; Santos (1991), os colêmbolos influenciam a fertilidade do solo

através da estimulação da atividade microbiana, distribuição de esporos de espécies fúngicas e

inibição de fungos e bactérias causadores de doenças em plantas.

Muitos colêmbolos se alimentam de microrganismos e fungos associados à matéria

orgânica do solo e folhiço; outros grupos são coprófagos de outros invertebrados de solo e

guano de morcegos (ZEPPELINI FILHO; BELLINI, 2004); podem ser consumidores de

algas, líquens, substância animal ou vegetal em decomposição, ou até praticar canibalismo

(BUZZI, 2002; GANGE, 2000).

Colêmbolos são utilizados em avaliações ambientais devido à sua ampla diversidade,

abundância elevada em diversos tipos de habitats e por sua alta sensibilidade a alterações

ambientais (CASSAGNE et al., 2006; DEHARVENG, 1996; FERNANDES; NESSIMIAN;

MENDONÇA, 2009; ZEPPELINI et al., 2009). A diversidade de colêmbolos e a densidade de

suas populações são influenciadas por aspectos do solo como o pH, aeração, quantidade e

qualidade da matéria orgânica, cobertura vegetal e presença (ou ausência) de compostos

tóxicos em geral (CASSAGNE et al., 2006; FOUNTAIN; HOPKIN, 2004; SALAMON et al.,

2004; ZEPPELINI et al., 2009). A Organização Internacional de Padronização (ISO) (1999

apud BROERSE; VAN GESTEL, 2010), por exemplo, publicou um protocolo para a

utilização de Folsomia candida Willem, 1902 (Collembola: Isotomidae) em testes

ecotoxicológicos.

A avaliação de impacto ambiental e dos efeitos de fragmentação florestal, promovidas

por atividades agrícolas ou outras, pode ser efetuada através da análise dos organismos do

solo considerados como indicadores (SILVEIRA NETO et al., 1995; THOMANZINI;

THOMANZINI, 2000); no entanto, estudos desse tipo com Collembola são relativamente

pouco comuns, especialmente na Região Neotropical (e. g., BARETTA et al., 2008; GOMES

et al., 2007; SAUTTER; SANTOS, 1991; ZEPPELINI et al., 2009; ZEPPELINI et al., 2013).

O presente estudo foi realizado na Caatinga, o único bioma exclusivamente brasileiro,

que compreende uma área de aproximadamente 844.453 Km2 (BRASIL, 2013) e ocupa,

17

principalmente, a Região Nordeste do Brasil, além da porção norte do estado de Minas Gerais

(Figura 8).

Figura 8 - Distribuição da Caatinga, com destaque para as ecorregiões, unidades de conservação e terras

indígenas.

Fonte: Velloso; Sampaio; Pareyn (2002).

O bioma Caatinga pode ser caracterizado pelo clima semiárido, com alto potencial de

evapotranspiração ao longo do ano (1.500-2.000 mm/ano) (REDDY, 1983 apud SAMPAIO,

1995), pela vegetação com formações xerófilas e caducifólias (espinhosa e que perde suas

folhas durante a estação seca) (ALVES, 2007; INSTITUTO BRASILEIRO DO MEIO

18

AMBIENTE E DOS RECURSOS NATURAIS RENOVÁVEIS, 2012), pela longa estação

seca que dura de 7 a 9 meses por ano (NÓBREGA FILHO, 2009) e pela irregularidade

pluviométrica, com precipitação anual média variando entre 250 e 900 mm (ALVES, 2007).

Os solos, em geral, são pouco desenvolvidos, ricos em minerais, pedregosos, pouco espessos

e com fraca capacidade de retenção de água (ALVES; ARAÚJO; NASCIMENTO, 2009).

A área original da Caatinga é povoada por cerca de 27 milhões de pessoas e esse alto

nível de antropização trouxe inúmeros problemas para o bioma (BRASIL, 2013), entre os

quais podem ser citados: comprometimento dos recursos hídricos; erosão, salinização e

compactação dos solos; redução da diversidade biológica e da produção primária (ALVES,

2007).

O processo de degradação da Caatinga iniciou-se ainda no Brasil colonial, a partir da

expansão da pecuária para o interior do país, e devido às várias décadas do uso impróprio e

insustentável dos seus recursos, a Caatinga é considerada o bioma brasileiro menos estudado,

menos conhecido cientificamente e menos conservado (ALVES; ARAÚJO; NASCIMENTO,

2009).

Apesar das condições severas em que se encontra, o bioma Caatinga apresenta grande

variedade de ambientes organizados num mosaico de tipos de vegetação, que varia com o

mosaico de solos e disponibilidade de água, e vai da vegetação xerófila e caducifólia até a

caatinga arbustiva arbórea, mata seca e mata úmida, entre outras. Por isso, o bioma foi

subdividido em oito ecorregiões (Figura 8), que são unidades naturais relativamente grandes

delineadas pelos fatores bióticos e abióticos que regulam a estrutura e função das

comunidades naturais que lá se encontram (VELLOSO; SAMPAIO; PAREYN, 2002).

Durante muito tempo, a Caatinga foi considerada homogênea e pouco diversa, mas

estudos realizados nas últimas décadas já permitem uma mudança de paradigma e a exibem

como um bioma heterogêneo que abriga uma alta diversidade de espécies e endemismos

(LEAL; TABARELLI; SILVA, 2003).

Até o ano de 2011, a área protegida por Unidades de Conservação (UCs) no bioma

atingiu cerca de 7,5% (Figura 8). Ainda assim, o bioma continua como um dos menos

protegidos do país, já que pouco mais de 1% destas unidades são de Proteção Integral. Além

disso, grande parte das UCs do bioma, especialmente as Áreas de Proteção Ambiental –

APAs, têm baixo nível de implementação (BRASIL, 2013).

Para a Caatinga, pouca informação sobre a distribuição, riqueza e abundância de

espécies de Collembola está disponível. Há, inclusive, trabalhos em que o grupo foi excluído

por ser pouco conhecido ou não mencionado em iniciativas de conservação (e. g.,

19

LEWINSOHN; FREITAS; PRADO, 2005). São mais comuns os registros de ocorrência e as

descrições de espécies (e. g., ABRANTES et al., 2010; ABRANTES et al., 2012; BELLINI;

GODEIRO, 2012; BELLINI, ZEPPELINI, 2008; BELLINI; ZEPPELINI, 2011; BENTO et

al., 2011; CULIK; ZEPPELINI FILHO, 2003; GODEIRO, 2013; SANTOS-ROCHA;

ANDREAZZE; BELLINI, 2011; ZEPPELINI FILHO; BELLINI, 2004; ZEPPELINI; LIMA,

2012), mas alguns estudos ecológicos já foram realizados: Nunes; Araújo Filho; Menezes

(2008) listaram os colêmbolos entre os membros da fauna edáfica em seu trabalho para

avaliar a recolonização em áreas de Caatinga desmatadas e queimadas para o plantio de milho

e feijão, mas não discutiram a presença de Collembola nos resultados; Nunes; Araújo Filho;

Menezes (2009) avaliaram o impacto da queima tradicional e do enleiramento de resíduos

orgânicos sobre abundância e diversidade da fauna edáfica, incluindo Collembola; Araujo e

colaboradores (2009a) avaliaram o efeito das estações seca e chuvosa sobre a distribuição e

abundância de organismos da macrofauna e mesofauna em áreas de Caatinga; Araujo e

colaboradores (2009b) quantificaram a densidade e diversidade de grupos da comunidade de

mesofauna do solo em área de Caatinga, no Semiárido da Paraíba, levando em consideração a

influência da precipitação pluvial; Souza e colaboradores (2013) investigaram a influência de

um rio temporário sobre a taxocenose de Collembola em uma área de Caatinga situada na

ecorregião da Depressão Sertaneja Setentrional; Oliveira e colaboradores (2013b)

compararam comunidades de colêmbolos em duas áreas com diferentes regimes de uso do

solo na Caatinga; Oliveira e colaboradores (2013c) investigaram o padrão de diversidade de

espécies de Collembola ao longo de um gradiente altitudinal na Caatinga e tentaram

identificar variáveis ambientais que pudessem influenciar a diversidade do grupo no gradiente

já citado; Oliveira e colaboradores (2013a) avaliaram o efeito da umidade, da disponibilidade

de fungos (alimento) no solo e da densidade de predadores sobre a densidade de colêmbolos;

Souto (2006) e Souto e colaboradores (2008) buscaram conhecer as flutuações das

comunidades da mesofauna do solo em área de Caatinga; Zeppelini e colaboradores (2013)

tentaram identificar padrões de diversidade em escala local em área de Caatinga (e outras) e

compará-los à escala regional.

Apesar do interesse recente pela fauna colembológica da Caatinga, estes trabalhos

isolados são incapazes de criar um panorama que explique a variação espacial da fauna de

Collembola numa escala local, tentando identificar qual fator ou fatores ambientais mais

afetam estes organismos.

Na atualidade, existe uma preocupação crescente com o ambiente e a preservação dos

recursos naturais, visando à manutenção da qualidade de vida por meio do equilíbrio entre as

20

questões ambientais, econômicas e sociais. Nesse contexto, a preservação e recuperação de

solos é de extrema importância, visto que os ecossistemas edáficos são base para toda

produção de recursos biológicos terrestres e sua dinâmica afeta não apenas os ambientes

naturais, mas também a sociedade e suas atividades econômicas.

No caso da Caatinga, não somente o clima seco (às vezes acentuado por mudanças

globais como, por exemplo, o El Niño), mas também a carência de informações, aliada ao uso

inadequado do solo (baseado na pecuária extensiva e em práticas agrícolas tradicionais), têm

potencializado a degradação e a perda do potencial produtivo das terras. Para agravar este

quadro, do ponto de vista da conservação, recursos naturais da Caatinga têm sido

terminantemente perdidos por décadas sem mesmo terem sido catalogados.

Sabendo que a fauna edáfica é um importante indicador da qualidade do solo e que os

colêmbolos são especialmente sensíveis a alterações ambientais, avaliar o efeito de fatores

como a composição do solo e da vegetação sobre a diversidade desses organismos fornece

informações preditivas do que ocorreria sob diferentes níveis de degradação, a partir das quais

podem ser determinadas intervenções a fim de eliminar ou minimizar as perdas para o bioma.

Além disso, o efeito do clima (seca x chuva) sobre a dinâmica populacional de Collembola

simula o possível efeito do aquecimento global numa escala temporal reduzida e seu estudo

auxilia a compreensão da relação entre o clima e a fauna numa região especialmente

vulnerável a desastres ambientais.

Dentro deste contexto, este trabalho propõe a avaliação da dinâmica da fauna de

Collembola numa região de Caatinga do RN.

21

2 OBJETIVOS

2.1 OBJETIVO GERAL

Estimar a diversidade da fauna de Collembola em uma área de Caatinga do Rio

Grande do Norte, identificando fatores bióticos e abióticos que influenciam a taxocenose de

colêmbolos numa escala local.

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

- Inventariar a fauna de Collembola em uma área de Caatinga no Rio Grande do Norte;

- Analisar as variações de riqueza e abundância da fauna de Collembola numa área de

Caatinga, comparando os períodos seco e chuvoso;

- Verificar a influência do pH, quantidade de matéria orgânica e granulometria do

solo, biomassa vegetal aérea, estoque de necromassa, e riqueza e densidade de plantas sobre a

estrutura da taxocenose de Collembola.

22

3 METODOLOGIA

3.1 ÁREA DE ESTUDO

O município de João Câmara (Figura 9) está situado a 74 Km da capital do Rio Grande

do Norte, na mesorregião Agreste Potiguar (MINISTÉRIO DE MINAS E ENERGIA, 2005),

ocupa uma área de 714,96 Km2, possui 32.227 habitantes (INSTITUTO BRASILEIRO DE

GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA, 2013) e, assim como outros 95% do estado, localiza-se no

bioma Caatinga (IBGE, 2012), na ecorregião da Depressão Sertaneja Setentrional

(VELLOSO; SAMPAIO; PAREYN, 2002).

Figura 9 - Mapa do Rio Grande do Norte, com o município de João Câmara em destaque.

Fonte: Modificado de Instituto de Desenvolvimento Sustentável e Meio Ambiente do Rio Grande do Norte

(2013).

A sede do município está 160 m acima do nível do mar (MME, 2005) e o clima é

classificado como tropical com estação seca (classificação climática de Köppen-Geiger: As)

(KOTTEK et al., 2006). A precipitação pluviométrica anual média é de 648,6 mm, com o

período chuvoso ocorrendo tipicamente de março a junho, a temperatura média anual é de

24,7 °C e a umidade relativa média anual é de 70% (MME, 2005).

No bioma Caatinga, a ocorrência de secas prolongadas é mais comum na ecorregião

em que o município de João Câmara se encontra (VELLOSO; SAMPAIO; PAREYN, 2002).

A cobertura vegetal é típica do bioma, sendo classificada como caatinga hipoxerófila e

caatinga hiperxerófila, e os solos predominantes no município são: areias quartzosas

distróficas, podzólico vermelho amarelo equivalente eutrófico e cambissolo eutrófico (RIO

23

GRANDE DO NORTE, 2008). Geologicamente, o município de João Câmara encontra-se

inserido na Província Borborema, sendo constituído pelos litotipos dos complexos Santa Cruz

e João Câmara da Formação Seridó e das Suítes Calcialcalina de Médio e Alto potássio

Itaporanga e Suíte Peraluminosa e os sedimentos das formações Açu e Jandaíra e do Grupo

Barreiras (MME, 2005). Não há rios permanentes na ecorregião da Depressão Sertaneja

Setentrional (VELLOSO; SAMPAIO; PAREYN, 2002).

As parcelas de coleta estão situadas em uma fazenda particular com 700 ha (Fazenda

Cauaçu) e localizam-se na Formação Seridó (biotita xisto, metarritmito, clorita-sericita xisto)

(MME, 2005). Na fazenda, a Caatinga arbórea-arbustiva tem densidade variável, possui em

forte caráter decidual (Figura 10) e é entremeada por lajedos com vegetação própria (COSTA,

2012).

Figura 10 - Vista da vegetação na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN, nos períodos seco (a) e chuvoso (b).

Fonte: Costa (2012).

A área foi escolhida por apresentar um gradiente de fisionomias (vegetação mais

homogênea e baixa até vegetação mais heterogênea e alta) com potencial de indicar diferentes

níveis de degradação ambiental. Além disso, em entrevistas com moradores do entorno, foram

apontadas subáreas com tempos diferentes de regeneração: a porção da área mais próxima à

sede do município estaria sem uso para agricultura e pecuária há aproximadamente 15 anos e

a mais distante há aproximadamente 100 anos, com uma porção intermediária que não está

sendo alterada há 50 anos. Para a definição das parcelas de coleta, uma área de amostragem

foi delimitada sob um grid de 2.000 m x 500 m, com células de 50 m x 50 m, no qual foram

sorteadas aleatoriamente 30 células (Figura 11). O tamanho de 50 m x 50 m para as células do

b a

24

grid foi definido com base numa estimativa do raio de deslocamento dos colêmbolos, de

modo que cada parcela não tivesse influência sobre as outras (formação de pseudorréplicas).

Em cada célula sorteada foi delimitado um quadrado de 20 m x 20 m com o auxílio de estacas

de madeira dentro do qual as coletas foram realizadas. Foi utilizado um GPS para tomada das

coordenadas dos pontos amostrados (Anexo A).

Figura 11 - Distribuição espacial das parcelas de coleta na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN.

Fonte: Modificado de IDEMA (2013).

3.2 COLETAS

Foram realizadas duas coletas, sendo uma no período chuvoso (julho/2011) e outra no

período seco (novembro/2011), nas quais foram utilizadas armadilhas de queda (ALMEIDA;

RIBEIRO-COSTA; MARINONI, 1998). A armadilha de queda, também conhecida como

pitfall, foi escolhida por ser apropriada à captura de artrópodes que se movem sobre a

superfície do solo, o que inclui a fauna epiedáfica de Collembola (SUTHERLAND, 2000).

Sua estrutura consiste em um recipiente plástico de forma cilíndrica, com 20 cm de altura e 10

cm de diâmetro, que foi enterrado no solo até a altura de sua extremidade superior, e ao qual

25

foram adicionados 300 ml de etanol hidratado a 70%. Os pitfalls (Figura 12) foram dispostos

em cruz, com anteparos de 1 m de comprimento e 20 cm de altura, sendo um recipiente no

centro e um em cada ponta da cruz, totalizando uma réplica com cinco frascos que ficaram

abertos durante 48 h em cada parcela. Portanto, foram produzidas 30 réplicas em cada

período, totalizando 60 réplicas ao final do trabalho.

Figura 12 - Armadilha utilizada nas coletas de colêmbolos; a – esquema de um dos elementos do pitfall em

relação ao outro, ao anteparo e ao solo; b – arranjo dos pitffals em cada parcela de coleta.

Fonte: Autoria própria.

3.3 IDENTIFICAÇÃO

Os espécimes de colêmbolos coletados foram triados e contados sob

estereomicroscópio Leica EZ4 e as morfoespécies foram identificadas, separadas (pela

observação de padrões de coloração e morfometria) e fixadas em frascos do tipo eppendorf

com álcool etílico hidratado a 70%.

Os colêmbolos foram tratados conforme a metodologia descrita por ARLÉ;

MENDONÇA (1982), que consiste na imersão em uma solução despigmentadora, seguida de

imersão em uma solução clarificadora e conservadora (líquido de Arlé). Depois, foram

montados entre lâmina e lamínula com líquido de Hoyer para observação dos detalhes da

morfologia externa em microscópio óptico e identificação das espécies. As preparações

permanentes foram vedadas com esmalte incolor para unhas e etiquetadas de acordo com a

área e a estação de coleta.

A identificação taxonômica foi procedida sob microscópio óptico (Leica DM500 e

Olympus BX41) com o auxílio das chaves de identificação contidas em Bellini; Zeppelini

(2009), Betsch (1980), Christiansen; Bellinger (1980), Bellinger; Christiansen; Janssens

(1996-2013) e Richards (1968).

Todo o material biológico obtido foi depositado na Coleção Entomológica do Centro

de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

26

3.4 VARIÁVEIS INDEPENDENTES

A riqueza de espécies, densidade e biomassa aérea da vegetação (Anexo B) foram

obtidas através de um estudo fitossociológico (em fase de elaboração)1

em que se utilizou o

método de parcelas (MUELLER-DOMBOIS; ELLEMBERG, 1974), amostrando todos os

indivíduos vivos com diâmetro do caule ao nível do solo (DNS) igual ou superior a 3 cm e

altura total igual ou superior a 1 m (RODAL, 1992) numa área de 100 m² contida no quadrado

de 20 m x 20 m onde foram coletados os colêmbolos. Para estimar a biomassa vegetal aérea

de cada parcela foi usada a equação geral para plantas da Caatinga, exceto para a espécie

Cereus jamacaru DC. (mandacaru), cuja equação específica foi utilizada (SAMPAIO;

SILVA, 2005):

Equação geral: 0,0644*DNS2,3948

Equação para C. jamacaru: 0,0268*DNS2,3440

A produção de necromassa (em fase de elaboração)2 (Anexo B) foi estimada a partir

da instalação de coletores suspensos de 1 m², confeccionados em ferro e náilon, com malha de

1 mm (Figura 13). Neles, o material da serrapilheira ficou retido sem permitir o acúmulo de

água, evitando que se iniciasse o processo de decomposição (COSTA et al., 2007).

Figura 13 - Coletor suspenso instalado na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN.

Fonte: Barca (2012).

1 Dissertação de mestrado, de Marcos Alves Targino.

2 Trabalho de iniciação científica, de Milena Cordeiro de Amorim Lopes.

27

Para verificar o pH, a quantidade de matéria orgânica e a granulometria do solo

(Anexo C), foram amostrados três monolitos por parcela contendo a camada superficial do

solo (0-10 cm de profundidade). Um monolito consiste em uma amostra tridimensional e

organizada de um corpo muito maior (o solo), que está sendo exposta com a maioria de suas

propriedades preservadas (JACOMINE et al., 1996 apud MINISTÉRIO DA

AGRICULTURA, PECUÁRIA E ABASTECIMENTO, 2011).

As amostras dos três monolitos de cada parcela foram homogeneizadas, guardadas em

sacos plásticos impermeáveis e encaminhadas para a realização das análises no Laboratório de

Análises de Solo, Água e Planta da EMPARN – Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio

Grande do Norte. A análise granulométrica foi realizada através do método densitométrico

(BOUYOUCOS, 1936), a quantidade de matéria orgânica do solo foi determinada pelo

método colorimétrico calibrado com o método de Walkley;Black (1934) e o pH foi

determinado por análise do solo em meio aquoso pelo método do potenciômetro combinado

com eletrodo (EMPRESA BRASILEIRA DE PESQUISA AGROPECUÁRIA, 1997).

A temperatura média do ar e a precipitação pluviométrica (Anexo D) foram obtidas da

EMPARN.

3.5 ANÁLISES ESTATÍSTICAS

Para avaliar quais parâmetros do habitat melhor explicam a composição da fauna de

Collembola no fragmento de Caatinga analisado, foi realizada uma regressão linear múltipla

entre cada dado biótico da taxocenose (riqueza de espécies e abundância de indivíduos,

respectivamente) e os parâmetros do habitat (riqueza de espécies, densidade e biomassa aérea

da vegetação; necromassa; pH, quantidade de matéria orgânica e a granulometria do solo).

Depois disso, foi feita uma regressão linear entre os parâmetros do habitat e a

abundância de cada espécie de Collembola registrada.

Foram realizadas análises de variância monofatorial entre riqueza e abundância de

colêmbolos e a variável categórica “período” a fim de verificar se há influência da chuva/seca

sobre os animais.

Nas análises que envolveram as variáveis ambientais, as parcelas que apresentaram

dados deficitários na amostragem ou foram consideradas outliers durante a avaliação

estatística dos dados foram excluídas.

Todas as análises foram executadas nos programas Systat v. 12.02.00 (WILKINSON,

2004) e PAST (HAMMER; HARPER; RYAN, 2001).

28

4 RESULTADOS

No ano de 2011, devido ao fenômeno La Niña, o período chuvoso estendeu-se até

Julho (Anexo D), a precipitação pluviométrica anual foi de 930,3 mm e a temperatura média

anual foi de 27,2 °C (EMPARN, 2011).

Foram coletados 5.513 colêmbolos, sendo 5.098 no período chuvoso e 415 no período

seco, distribuídos em 15 espécies, de 13 gêneros e 9 famílias (Tabela 1).

Tabela 1 - Táxons de Collembola registrados em João Câmara, RN, nos meses de julho/2011 (chuva) e

novembro/2011 (seca) e suas respectivas abundâncias em cada período.

Táxons Abundância

Chuva Seca

Ordem Poduromorpha

Família Brachystomellidae

Brachystomella aff. agrosa Wray, 1953 546 50

Família Neanuridae

Arlesia albipes (Folsom, 1927) 1.903 8

Ordem Entomobryomorpha

Família Entomobryidae

Pseudosinella octopunctata Börner, 1901 4 57

Rhynchocyrtus cf. klausi Mendonça & Fernandes, 2007 1 2

Seira sp. n. 1 18 72

Seira sp. n. 2 120 216

Seira sp. n. 3 8 2

Família Isotomidae

Desoria trispinata (Mac Gillivray, 1896) 19 1

Hemisotoma thermophila (Axelson, 1900) 1 0

Família Paronellidae

Lepidonella sp. n. 1 6 0

Ordem Symphypleona

Família Bourletiellidae

Stenognathriopes sp. 20 2

Família Dicyrtomidae

Calvatomina sp. 210 0

Família Sminthuridae

Temeritas sp. 2.086 0

Família Sminthurididae

Sminthurides sp. n. 1 11 0

Sphaeridia sp. 145 5

Abundância total 5.098 415

Riqueza total 15 10

29

As espécies Lepidonella sp. n. 1, Seira sp. n. 1 (Anexo E), Seira sp. n. 2 (Anexo F),

Seira sp. n. 3 (Anexo G) e Sminthurides sp. n. 1 são novas para a ciência e, além delas, as

espécies A. albipes, P. octopunctata, D. trispinata, H. thermophila, e os gêneros

Stenognathriopes e Calvatomina são registros não publicados para o estado do Rio Grande do

Norte (ABRANTES et al., 2012; BELLINI; GODEIRO, 2012; SANTOS-ROCHA;

ANDREAZZE; BELLINI, 2011).

As espécies A. albipes e H. thermophila já haviam sido registradas em outros estados

brasileiros, com distribuição até a Paraíba, e os registros de P. octopunctata e D. trispinata no

Brasil eram restritos ao estado do Rio de Janeiro (Restinga e Mata Atlântica). As quatro

espécies tiveram sua área de ocorrência estendida.

As espécies mais abundantes foram Temeritas sp., com 2.086 indivíduos amostrados e

A. albipes, com 1.903. A espécie menos abundante foi H. thermophila, com apenas um

espécime coletado.

Um terço das espécies registradas ocorreram apenas no período chuvoso (H.

thermophila, Lepidonella sp. n. 1, Sminthurides sp. n. 1, Calvatomina sp. e Temeritas sp.) e

todas as espécies que tiveram abundância maior no período seco pertencem à Família

Entomobryidae (P. octopunctata, Rhynchocyrtus cf. klausi, Seira sp. n. 1 e Seira sp. n. 2).

A maior riqueza encontrada por coleta foi de oito espécies, nas parcelas 11 e 25, no

período chuvoso, e a menor riqueza observada foi a ausência de colêmbolos nos pontos de

coleta 4, 15, 18, 21, 23, 27 e 30, todos no período seco (Figura 14). A maior riqueza total foi

de 10 espécies nos pontos 7 e 29 e a menor foi de três espécies nos pontos 18 e 30.

A maior abundância de colêmbolos verificada por coleta foi de 482 indivíduos, na

parcela 25, no período chuvoso, e a menor abundância foi verificada nos mesmos pontos em

que a riqueza foi nula, já citados anteriormente (Figura 15). A maior abundância total

calculada foi de 483 espécimes no ponto 25 e a menor foi de 30 no ponto 9.

Todas as parcelas, com exceção da 29, apresentaram maior riqueza e abundância de

colêmbolos no período chuvoso (Figuras 14 e 15).

Nas análises que envolveram variáveis ambientais, as parcelas 16, 20 e 24 foram

excluídas a posteriori por apresentar dados deficitários e a parcela 25 foi excluída por ter sido

considerada outlier.

30

Figura 14 - Riqueza de colêmbolos observada por parcela e por período no ano de 2011, em João Câmara, RN.


Figura 15 - Abundância de colêmbolos observada por parcela e por período no ano de 2011, em João Câmara,

RN.


0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

01 02 03 04 05 06 07 08 09 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30

Riq

ue

za d

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mb

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Parcela

Chuva

Seca

0

100

200

300

400

500

600

01 02 03 04 05 06 07 08 09 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30

Ab

un

dâ

nc

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olê

mb

olo

s

Parcela

Chuva

Seca

31

O modelo de regressão testado para a composição da fauna de Collembola explicou

aproximadamente 57% da variação na abundância de indivíduos (R2=0,573; R

2

ajustado=0,407). Das variáveis analisadas, a riqueza de plantas, a biomassa vegetal aérea, a

proporção de areia no solo e o pH foram significativamente relacionadas com a abundância de

colêmbolos, sendo a relação com a riqueza de plantas e o pH positiva e com a biomassa

vegetal aérea e a proporção de areia no solo, negativa (Tabela 2).

Foi observada, também, uma tendência da densidade de plantas relacionar-se

negativamente com a abundância dos colêmbolos (Tabela 2).

Tabela 2 - Descrição da regressão múltipla entre a abundância de colêmbolos e as variáveis ambientais

registradas em João Câmara, RN, no ano de 2011. Em negrito, os valores do P e do coeficiente (β) obtidos para

as variáveis ambientais que foram significativamente relacionadas com a abundância de colêmbolos.

Fatores ambientais Coeficiente (β) Erro padrão P

Riqueza de plantas 23,596 6,474 0,002

Densidade de plantas -132,567 72,744 0,085

Biomassa vegetal aérea -0,087 0,030 0,009

Proporção de areia no solo -0,540 0,262 0,054

MOS -1,857 2,458 0,460

pH 79,597 30,856 0,019

Necromassa 0,977 1,029 0,355

Foi verificado, também por meio de regressão linear múltipla, que não existe tendência

da riqueza de espécies de Collembola estar correlacionada com nenhuma das variáveis

ambientais amostradas (R2=0,267; R

2 ajustado=0).

Das regressões realizadas entre as variáveis ambientais e a abundância de cada

espécie, somente duas indicaram influência significativa de alguma das variáveis sobre o

número de indivíduos: a regressão realizada com a espécie Temeritas sp. (R2=0,489; R

2

ajustado=0,29) e a realizada com Calvatomina sp. (R2=0,446; R

2 ajustado=0,23). Esta última

indicou a densidade de plantas (p=0,016) como o fator que melhor explica a abundância de

Calvatomina sp. (Figura 16) e uma tendência da necromassa (p=0,077) influenciá-la,

enquanto aquela primeira apontou que a riqueza de plantas (p=0,001) (Figura 17) e o pH

(p=0,039) (Figura 18) explicam a abundância de Temeritas sp. e a biomassa vegetal (p=0,072)

apresenta tendência de influenciá-la.

32

Figura 16 - Relação entre a densidade de plantas e a abundância da espécie Calvatomina sp. numa área de

Caatinga (João Câmara, RN) no ano de 2011.


Figura 17 - Relação entre a riqueza de plantas e a abundância de Temeritas sp. numa área de Caatinga (João

Câmara, RN) no ano de 2011.


Densidade de plantas (indiv./100 m²)

0

5

10

15

20

25

Ab

un

dân

cia

de C

alv

ato

min

a s

p.

Riqueza de plantas

0

50

100

150

200

Ab

un

dân

cia

de T

em

eri

tas

sp

.

33

Figura 18 - Relação entre o pH do solo e a abundância de Temeritas sp. numa área de Caatinga (João Câmara,

RN) no ano de 2011.


Com as análises de variância monofatorial, verificou-se que o período (chuvoso ou

seco) influencia significativamente a taxocenose de Collembola (Figuras 19 e 20).

Figura 19 - Abundância média de colêmbolos entre os pontos amostrados em João Câmara, RN, nos períodos

chuvoso (julho) e seco (novembro) de 2011 (F=52,77; p<0,05).


3 4 5 6 7 pH do solo

0

50

100

150

200

Ab

un

dân

cia

de T

em

eri

tas

sp

.

34

Figura 20 - Riqueza média de colêmbolos entre os pontos amostrados em João Câmara, RN, nos períodos

chuvoso (julho) e seco (novembro) de 2011 (F=19,63; p<0,05).


35

5 DISCUSSÃO

A ocorrência de cinco espécies novas (um terço do total) e mais seis espécies ainda

não registradas para o Rio Grande do Norte amplia para 28 a riqueza de Collembola

observada no estado (ABRANTES et al., 2012; BELLINI; GODEIRO, 2012; SANTOS-

ROCHA; ANDREAZZE; BELLINI, 2011), número ainda muito pequeno se o compararmos

com os de outros estados brasileiros em que há maiores esforços de coleta, como o Rio de

Janeiro (142 espécies) e o Amazonas (59 espécies) (ABRANTES et al., 2012).

O gênero Temeritas, que foi o mais abundante, já havia sido coletado no RN numa

área de Mata Atlântica; no entanto, não há informações sobre sua abundância neste outro

bioma (SANTOS-ROCHA; ANDREAZZE; BELLINI, 2011). A abundância elevada de

indivíduos em poucos táxons, com os demais apresentando populações reduzidas, é um

padrão característico de climas tropicais com estações bem definidas (BEGON; HARPER;

TOWNSEND, 1996; COLINVAUX, 1986). Martins; Santos (1999) salientam que, numa

comunidade, cada espécie tem abundância diferente, sendo algumas muito abundantes

(dominantes), outras de abundância intermediária e outras de abundância muito pequena

(raras). Observa-se nos resultados obtidos (Tabela 1) a grande probabilidade das espécies

Temeritas sp., A. albipes, B. aff. agrosa, Seira sp. n. 2 e Calvatomina sp. serem mais

resistentes e adaptadas às condições do ambiente em que o estudo foi desenvolvido (espécies

dominantes) e Sphaeridia sp., Seira sp. n. 1 e P. octopunctata serem intermediárias. No

entanto, as demais espécies não são menos importantes, pois todas possuem um papel na

regulação interna do fluxo de energia do ecossistema.

A maior abundância de colêmbolos observada na estação chuvosa já era esperada e

corrobora o padrão encontrado em outros estudos realizados no bioma (ARAUJO et al.,

2009a; NUNES, ARAÚJO FILHO; MENEZES, 2008; SOUTO, 2006; VASCONCELLOS et

al., 2010). Souto (2006), por exemplo, explica que no período chuvoso há uma presença mais

efetiva do estrato herbáceo na Caatinga, contribuindo para o conteúdo de matéria orgânica

associado ao solo rizosférico.

A estação chuvosa na Caatinga promove um aumento significativo na biomassa

vegetal aérea (MACHADO; BARROS; SAMPAIO, 1997) e influencia os padrões da

abundância de insetos, modulados em parte pelos recursos alimentares, que variam

sazonalmente com o clima (WOLDA, 1988). Além disso, a umidade vinda da chuva e a

sombra proporcionada pela copa das árvores são importantes tanto para a microflora do solo

(que serve de alimento para os colêmbolos, direta ou indiretamente) (SOUTO, 2006), quanto

36

para os próprios colêmbolos que, em sua maioria, só podem sobreviver, ou pelo menos estar

ativos, em condições de umidade próximas ao ponto de saturação (CHRISTIANSEN, 1992).

Vasconcellos e colaboradores (2010) estudaram os efeitos da sazonalidade sobre as ordens de

insetos na Caatinga e constataram que os padrões de abundância foram relacionados

principalmente com a precipitação pluviométrica.

O fato de a maior parte das espécies encontradas ter sido mais abundante na estação

chuvosa e uma parte delas ter sido capturada apenas nesta época do ano sugere que os

colêmbolos são sensíveis à baixa umidade (BUTCHER; SNIDER; SNIDER, 1971; GILLOT,

2005). No entanto, a escassez de indivíduos na estação seca não deve ser associada

necessariamente à mortalidade. O decréscimo populacional normalmente é devido a

mecanismos de sobrevivência, como a redução na taxa de reprodução ou a migração para

locais mais úmidos (BUTCHER; SNIDER; SNIDER, 1971). Essa migração pode estar sendo

dirigida por órgãos sensoriais, como o órgão pós-antenal, com função ainda não

completamente elucidada, mas cuja estrutura leva a crer que seja um quimio, higro ou até

termorreceptor (EISENBEIS; WICHARD, 1987). É válido ressaltar que esse órgão está

ausente em algumas famílias, como Entomobryidae (HOPKIN, 1997), que no caso deste

trabalho teve a maior abundância de espécies da estação seca. Pode-se supor, então, que a

presença do órgão pós-antenal seja importante para que os animais migrem durante a seca,

ficando no ambiente aqueles que não o possuem.

Outro mecanismo que pode estar atuando no período da seca é a sobrevivência de ovos

e imaturos através de uma forma de latência ou diapausa (BELLINGER; CHRISTIANSEN;

JANSSENS, 1996-2013; HOPKIN, 1997), ou de formas juvenis e adultas resistentes à

dessecação (anidrobiose e ecomorfose), que possam ser rapidamente reativadas pela umidade

(HOPKIN, 1997). Esse tipo de estratégia já foi observado em colêmbolos tanto de ambientes

áridos como gélidos.

Além das estratégias já citadas, pode ocorrer também de o ciclo de vida da espécie ser

rápido, com os estágios mais vulneráveis à dessecação (juvenil e adulto) durando pouco

tempo e o estágio de ovo (resistente à seca) durando a maior parte do ano, ou de a espessura

da cutícula ser maior, visando diminuir sua permeabilidade e, assim, reduzir a transpiração

(HOPKIN, 1997). Greenslade (1981 apud HOPKIN, 1997) citou o exemplo de uma espécie

do gênero Sphaeridia que vive nas regiões áridas de Koonamore (Austrália) e completa o

ciclo de vida de ovo a ovo em apenas uma semana (em laboratório).

Foi verificada a existência de quatro espécies mais abundantes no período seco, das

quais duas pertencem ao gênero Seira, já apontado em outros estudos como resistente ao calor

37

e dessecação (BELLINI; FERNANDES; ZEPPELINI, 2010; BELLINI; ZEPPELINI, 2009).

Os espécimes desse gênero têm o corpo coberto por abundantes cerdas e escamas que retêm

uma camada de ar, reduzindo a perda de água e permitindo a sobrevivência em ambientes

secos (CHRISTIANSEN; BELLINGER, 2000; ZEPPELINI FILHO; BELLINI, 2004).

Em outro trabalho realizado recentemente em João Câmara, RN, a espécie Seira sp. n.

2 também foi a mais abundante na estação seca. Nesse trabalho, foi sugerida uma relação

entre a redução de alguns grupos de insetos predadores de Collembola, como Coleoptera,

Diptera e Hymenoptera, e a maior abundância e frequência de Seira sp. n. 2 no período seco

(FERREIRA; BELLINI; VASCONCELLOS, no prelo).

Uma outra espécie que também teve maior abundância na estação seca foi P.

octopunctata, que apresenta distribuição cosmopolita e pode ser encontrada inclusive em

ambientes quentes e secos em outras partes do mundo (FJELLBERG, 2007).

As espécies da Ordem Symphypleona costumam apresentar longos colóforos que,

sendo responsáveis pelo equilíbrio osmótico, também são uma grande superfície de perda de

água para o ambiente (EISENBEIS; WICHARD, 1987; HOPKIN, 1997). Provavelmente, por

este o motivo, os exemplares deste grupo coletados na estação seca foram pouco numerosos

(apenas sete).

A parcela 29 foi a única que teve riqueza e abundância de colêmbolos maiores no

período seco que no chuvoso, mas deve-se notar que não houve diferença significativa entre

os valores dessas variáveis nos dois períodos de coleta como aconteceu na maioria dos outros

pontos. A diferença entre as abundâncias nas duas coletas foi a menor entre todas as amostras

e a diferença entre as riquezas foi de apenas uma espécie, apontando para a existência de

algum fator não analisado neste trabalho que deve manter o ambiente mais estável ao longo

do ano, como os elementos de micro-habitat (rochas úmidas, musgo, algas etc.).

A influência positiva da riqueza de plantas sobre a abundância de Collembola já foi

constatada em outros estudos (NUNES, ARAÚJO FILHO; MENEZES, 2009; ROVEDDER

et al., 2002; SALAMON et al., 2004; VEGTER; JOOSSE; ERNSTING, 1988; ZEPPELINI et

al., 2009) e está relacionada tanto com a diversidade alimentar que ela proporciona quanto

com a boa qualidade do habitat que ela indica, já que ambientes em estados mais adiantados

de sucessão ecológica (e preservados há mais tempo) tendem a apresentar maior riqueza de

espécies vegetais.

A biomassa vegetal aérea apresentou influência negativa sobre a abundância de

colêmbolos provavelmente porque a sombra proporcionada pelas plantas mais altas (que

fizeram parte do estudo fitossociológico utilizado aqui) desfavorece as mais baixas

38

(competição por luz), que estão mais diretamente associadas aos animais epiedáficos, como

gramíneas e ciperáceas. Essa vegetação de menor porte não foi avaliada no presente trabalho,

mas os dados apresentados aqui sugerem sua inclusão em futuras avaliações ecológicas na

Caatinga.

A tendência observada de a densidade de plantas influenciar negativamente a

abundância de colêmbolos pode estar relacionada também à competição com as plantas

menores e até à disponibilidade de espaço no solo para os colêmbolos, já que na região há

muitos afloramentos rochosos.

A relação positiva entre o pH e a abundância de Collembola reflete a adaptação dos

animais da espécie Temeritas sp. a um pH subneutro, como se pode verificar no gráfico da

Figura 18, e já foi observado em outras espécies por Van Straalen; Verhoef (1997). Assim, é

possível que Temeritas sp. seja um adequado bioindicador de pH do solo em ambiente de

Caatinga.

A relação entre a proporção de areia e a abundância de Collembola foi negativa e deve

estar relacionada à baixa retenção de água que é característica de solos mais arenosos, já que

uma proporção maior de areia subentende uma proporção menor de argila (elemento com

maior capacidade de retenção de líquido). Souto (2006) afirma que o conteúdo de água no

solo é particularmente importante para os colêmbolos. No caso da fauna coletada nesse

trabalho (epiedáfica), a sensibilidade à dessecação superficial do solo é ainda maior.

A riqueza de Collembola variou significativamente entre as estações, mas, ao

contrário da abundância, não foi explicada nas análises por nenhuma das variáveis utilizadas.

Ela pode estar sendo influenciada por outros fatores não incluídos nesse estudo, como:

temperatura, umidade, salinidade do solo, diversidade de microrganismos na serrapilheira ou

de plantas no estrato herbáceo, presença de predadores, competição interespecífica etc.

39

6 CONCLUSÃO

Um terço das espécies registradas corresponde a espécies novas para a Ciência,

confirmando a expectativa de um alto grau de endemismo para a Caatinga e reforçando a

necessidade de conservação do bioma.

Foram identificados alguns fatores ambientais que estão influenciando a abundância

de Collembola na área de Caatinga estudada (riqueza de plantas, biomassa vegetal aérea, pH,

proporção de areia no solo e umidade devida à chuva), permitindo um melhor planejamento

do manejo a fim de manter a saúde edáfica.

Verificou-se que a importância da água para a taxocenose de Collembola deve estar

associada não só à umidade do solo, mas também ao efeito causado pela chuva sobre toda a

vida na Caatinga.

A fim de elucidar que fatores ambientais estão relacionados à riqueza de Collembola

na área em estudo, seria necessário realizar novas coletas, incluindo dados meteorológicos e

dados bióticos relativos a predadores de colêmbolos e disponibilidade de microrganismos, por

exemplo.

Considerando que houve maior diversidade de espécies no período chuvoso e que

2011 foi um ano atípico devido à ocorrência do fenômeno La Niña, surge a preocupação com

as mudanças climáticas que vêm ocorrendo em nosso planeta: se a maioria das espécies

consideradas “dominantes” estão adaptadas às condições severas da Caatinga, mas continuam

dependentes de um alto nível de umidade na época chuvosa, havendo escassez ainda mais

prolongada deste recurso devido ao aquecimento global e aos processos de desertificação que

já se desenvolvem em nosso estado, por exemplo, é provável que ocorra a extinção de várias

espécies.

40

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49

ANEXOS

50

ANEXO A - Coordenadas dos pontos de coleta na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN.

PARCELA COORDENADAS

PARCELA1 S 5°34’6’’ W 35°55’18,4’’

PARCELA2 S 5°34’0,1’’ W 35°55’17,7’’

PARCELA3 S 5°34’5,3’’ W 35°55’10,3’’

PARCELA4 S 5°34’1,5’’ W 35°55’21’’

PARCELA5 S 5°33’56,4’’ W 35°55’16,8’’

PARCELA6 S 5°34’10,4’’ W 35°55’18,6’’

PARCELA7 S 5°34’8,1’’ W 35°55’23,3’’

PARCELA8 S 5°34’3’’ W 35°55’27,9’’

PARCELA9 S 5°34’0,4’’ W 35°55’24’’

PARCELA10 S 5°34’10,3’’ W 35°55’21,1’’

PARCELA11 S 5°34’2’’ W 35°56’0,7’’

PARCELA12 S 5°33’57,7’’ W 35°55’56,8’’

PARCELA13 S 5°34’1,6’’ W 35°55’54,4’’

PARCELA14 S 5°33’55,5’’ W 35°55’54,4’’

PARCELA15 S 5°33’59,3’’ W 35°55’51,2’’

PARCELA16 S 5°33’59,4’’ W 35°55’47’’

PARCELA17 S 5°33’59,1’’ W 35°55’42,6’’

PARCELA18 S 5°33’55,9’’ W 35°55’45,2’’

PARCELA19 S 5°34’7,1’’ W 35°55’47,5’’

PARCELA20 S 5°34’8,6’’ W 35°55’50,4’’

PARCELA21 S 5°33’54,1’’ W 35°56’28,3’’

PARCELA22 S 5°33’54,6’’ W 35°56’25,4’’

PARCELA23 S 5°33’56,2’’ W 35°56’18,2’’

PARCELA24 S 5°34’4,1’’ W 35°56’16’’

PARCELA25 5°34’5,3’’ W 35°56’19’’

PARCELA26 S 5°34’5,4’’ W 35°56’22,1’’

PARCELA27 S 5°33’52,5’’ W 35°56’18,9’’

PARCELA28 S 5°33’54’’ W 35°56’19,1’’

PARCELA29 S 5°33’52,4’’ W 35°56’25,5’’

PARCELA30 S 5°33’51,9’’ W 35°56’28,8’’

51

ANEXO B - Riqueza de espécies e densidade de plantas, biomassa vegetal aérea e

necromassa, por ponto de coleta, na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN.

PARCELA

RIQUEZA

DE

PLANTAS

DENSIDADE DE

PLANTAS

(indiv./100 m2)

BIOMASSA

VEGETAL

AÉREA (t/ha)

NECROMASSA

(t/ha/ano)

PARCELA1 7 0,92 812,5462 87,84885

PARCELA2 8 0,85 545,3656 59,33116

PARCELA3 8 0,91 517,5903 31,27991

PARCELA4 10 0,75 643,6911 40,0513

PARCELA5 5 0,75 756,3604 51,44303

PARCELA6 8 0,52 501,5162 31,91056

PARCELA7 7 0,39 371,9594 39,73971

PARCELA8 5 0,78 740,0719 48,29891

PARCELA9 7 0,62 508,8026 41,05158

PARCELA10 3 0,33 837,4673 43,18121

PARCELA11 12 0,59 770,5708 31,33143

PARCELA12 9 0,6 522,1082 59,00019

PARCELA13 10 0,34 377,7911 22,30315

PARCELA14 12 0,67 1.839,32 66,65131

PARCELA15 8 0,78 371,2023 41,79756

PARCELA16 - - - -

PARCELA17 4 0,13 173,7643 30,78941

PARCELA18 6 0,13 471,5396 10,48376

PARCELA19 7 0,62 493,4174 53,4861

PARCELA20 - - - -

PARCELA21 13 0,39 567,9695 62,73398

PARCELA22 11 0,46 568,2998 39,21613

PARCELA23 9 0,26 1.275,55 52,25904

PARCELA24 - - - -

PARCELA25 - - - -

PARCELA26 9 0,38 2.399,21 33,45603

PARCELA27 15 0,41 1.477,43 32,29703

PARCELA28 11 0,32 2.447,80 46,30006

PARCELA29 11 0,38 390,8877 39,63969

PARCELA30 9 0,28 815,7098 64,08198

52

ANEXO C - Resultado da análise feita pela EMPARN da camada A (0-10 cm) do solo

coletado na Fazenda Cauaçu, João Câmara, RN.

PARCELA QUANTIDADE DE AREIA

DO SOLO (g.kg-1

)

QUANTIDADE DE MATÉRIA

ORGÂNICA DO SOLO (g.dm-3

)

pH DO

SOLO

PARCELA1 877 19,08 5,91

PARCELA2 620 39,31 4,75

PARCELA3 740 28,27 4,75

PARCELA4 744 35,17 4,99

PARCELA5 657 26,89 5,38

PARCELA6 845 19,31 5,6

PARCELA7 678 30,8 5,49

PARCELA8 761 32,64 5,95

PARCELA9 768 28,27 4,65

PARCELA10 653 29,42 6,64

PARCELA11 648 43,9 5,48

PARCELA12 797 37,01 5,05

PARCELA13 691 25,52 5,33

PARCELA14 755 38,62 5,39

PARCELA15 596 32,18 5,14

PARCELA16 - - -

PARCELA17 826 18,16 6,12

PARCELA18 787 20,46 5,03

PARCELA19 624 49,88 5,35

PARCELA20 - - -

PARCELA21 701 32,64 5,33

PARCELA22 861 25,28 5,29

PARCELA23 623 46,2 3,95

PARCELA24 - - -

PARCELA25 - - -

PARCELA26 816 30,11 5,63

PARCELA27 767 43,9 5,11

PARCELA28 924 7,59 6,49

PARCELA29 733 28,73 4,93

PARCELA30 736 24,6 4,76

53

ANEXO D - Precipitação pluviométrica e temperatura média do ar em João Câmara, RN, no

ano de 2011 (Fonte: EMPARN).

Mês Precipitação

pluviométrica (mm)

Temperatura

média do ar (°C)

jan 170,6 27,6

fev 114,3 28,2

mar 61,9 28,6

abr 80,2 27,5

mai 169,9 26,8

jun 129,7 26,1

jul 146,2 25,7

ago 55,4 26

set 0 27,1

out 0 27,2

nov 2,1 27,7

dez 0 27,8

54

ANEXO E - Distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito) de Seira sp. n. 1.

Fonte: Ferreira (2013).

55

ANEXO F - Distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito) de Seira sp. n. 2.


56

ANEXO G - Distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito) de Seira sp. n. 3.


isabel medeiros dos santos rocha

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