3. METAPOPULACIONA GENETIKA I EVOLUCIJA

U evolucionoj biologiji, termin metapopulacija podrazumeva skupove dema ili

lokalnih populacija (sinonim) ograniene veliine unutar kojih je prisutno ukrtanje po

principu sluajnosti, a izmeu kojih postoji ogranien protok gena (Tuci, 2003), tj skup

lokalnih populacija koji je genetiki strukturiran. Podrazumeva se da je verovatnoa

izumiranja tih lokalnih populacija realna i relativno esta, te da one bivaju obnovljene od

strane imigranata iz ostalih lokalnih populacija u okviru metapopulacije. Veoma je vano

istai da, usled dinamike izumiranja i obnavljanja lokalnih populacija, stepen meupopu-

lacione genetike diferencijacije, tj nivo genetike strukturiranosti metapopulacije, nije

veliki, bez obzira na ogranien protok gena izmeu lokalnih populacija (Pei i sar.,

2009). injenica je da genetika kompozicija metapopulacije i njenih elemenata direktno

utie na populacionu dinamiku i ekologiju, odnosno na verovatnou izumiranja pojedinih

lokalnih populacija i promene stope migracije (Hanski, 1999).

3.1. Genetika osnova i migracije

Migracije u ovom kontekstu oznaavaju kretanje jedinki iz jedne u drugu lokalnu

populaciju u okviru metapopulacionog sistema. Intenzitet stope migracije zavisi od

spoljanjih faktora, abiotikih (povoljni/nepovoljni vremenski uslovi za migriranje) i

biotikih (prisustvo/odsustvo i/ili intenzitet predatorskog pritiska), ali i varijabilnosti gena

koji determiniu sklonost ka migriranju tj naputanju matine lokalne populacije. Poznato

je da je varijabilnost za sklonost ili sposobnost migriranja kod mnogih taksona, makar

delimino,odreena naslednom osnovom (Wilson, 1995; Roff, 1996). Skup migranata

tako predstavlja nesluajan genetiki uzorak u okviru metapopulacije, pa migracija,

putem protoka gena, moe promeniti uestalosti alela u lokalnim populacijama. Sam

process migriranja, kada traje dui vremenski period, izaziva promenu stope migracije u

populaciji. Ako je, na primer, emigracija mnogo intenzivnija od imigracije (est sluaj u

izolovanim lokalnim populacijama), veina jedinki sa migratornim naslednim

predispozicijama naputa matinu populaciju i vremenom preovlauju jedinke sa ne-

migratornim naslednim predispozicijama-stopa migracije e evoluirati u pravcu svog

smanjenja. Ako je imigracija intenzivnija od emigracije, to se moe deavati u malim

lokalnim populacijama koje se nalaze blizu velikih, vremenom e se proporcija jedinki sa

migratornim naslednim predispozicijama poveati u malim populacijama (Hanski, 1999).

U kontekstu uticaja stope migracije na dinamiku metapopulacije, vano je saznati

u kom obimu potencijalne evolutivne promene u stepenu pokretljivosti ili migratornosti

menjaju povezanost lokalnih populacija u sistemu. Na primer, ako izolovane populacije

imaju izuzetno nisku stopu migracije, one efektivno postaju izolovanije. Ako se stopa

migracije dodatno povea u sistemu ve dobro povezanih lokalnih populacija, one e

postati bolje povezane.

Da bi pozitivna stopa migracije evoluirala u hipotetikoj metapopulaciji gde nema

izumiranja i promene veliine lokalnih populacija, ali sama migracija ima cenu i/ili

postoje konstantne razlike u kvalitetu fragmenata stanita i tako i u veliinama lokalnih

populacija, mora postojati neki mehanizam koji poveava adaptivnu vrednost migranata

na primer, vremensko variranje veliina populacija i adaptivnih vrednosti jedinki.

Verovatnoa da e migrant naseliti prazan fragment stanita i verovatnoa da e naseliti

malu populaciju koja ima predispozicije da u bliskoj budunosti postane velika, u znatnoj

meri odreuju njegovu oekivanu adaptivnu vrednost (Hanski, 1999).

Za oekivati je da selekcija u metapopulaciji paralelno deluje na dva nivoa na

osobine ivotne istorije, odnosno komponente adaptivne vrednosti, od kojih je jedna i

stopa migracije: a. selekcija unutar lokalnih populacija; b. selekcija lokalnih populacija.

Uestalost alela koji favorizuju migratornost vremenom e se smanjiti na lokalnom

nivou, ali ako posmatramo metapopulacioni nivo, ukupna stopa migracije (na nivou

metapopulacije) e se poveati. Problem fragmentacije stanita jeste u tome to ona

poveava cenu migracije (rizik od uginua tokom migracije), i na taj nain i relativnu

jainu unutarpopulacione selekcije protiv migratornih alela. Meutim, smanjena veliina

populacija poveava intenzitet njihovog izumiranja, to e poveati variranje adaptivne

vrednosti u buduem vremenu, a to e doprineti selekciji za odravanje ili poveanje

uestalosti migratornih alela na metapopulacionom nivou.

3.2. Genetika osnova i izumiranje lokalnih populacija

Uticaj evolucionih faktora na metapopulacionu dinamiku jo uvek je nedovoljno

istraen. Poznato je da je negativan efekat inbridinga karakteristian za male izolovane

elemente metapopulacije i da doprinosi njihovom izumiranju, pre svega putem smanjenja

genetike varijabilnosti za osobine ivotne istorije. Na primer, nakon samo jedne

generacije ukrtanja u drugom stepenu srodstva (braa i sestre) u lokalnoj populaciji

leptira Melitaea cinxia, stopa izleganja jaja smanjila se za 30% (Saccheri i sar., 1998).

Hanski (1999) smatra da, ponekad, ak i snana selekcija protiv tetnih recesivnih alela

ne moe dovesti do takozvanog genetikog proiavanja ako su u pitanju veoma male

lokalne populacije, verovatno zbog velike verovatnoe fiksiranja alela sa ne tako jakim

tetnim efektima i zbog protoka gena izmeu lokalnih populacija.

U udbenicima evolucione biologije esto se pominje da su male populacije pod

veim rizikom od izumiranja jer u njima genetiki drift ima predominantnu ulogu, tj

deluje jae od prirodne selekcije, pa te sluajne promene uestalosti alela mogu poveati

stopu inbridinga u populaciji kroz gubitak alelske raznovrsnosti, naroito ako su aleli u

populaciji zastupljeni sa malom uestalou. Predstaviemo ovaj mehanizam detaljnije,

pomou termina varijansna efektivna veliina populacije (eng. variance-effective

population size). Ovu efektivnu veliinu populacije matematiki je definisao Holdejn

(Haldane, 1939) kao

Ne(v) = 4N/(Vk+2),

gde je N veliina populacije dobijena cenzusom, a Vk varijansa broja gameta koje

proizvede roditeljska generacija.

Krou i Kimura (Crow i Kimura, 1970) predstavili su varijansnu efektivnu veliinu

populacije jednainom:

Ne(v) = (Nk-k)/(1 +Vk/k),

gde je N veliina roditeljske populacije, k je srednja vrednost broja potomaka

proizvedenih po jedinki, a Vk populaciona varijansa broja potomaka proizvedenih po

jedinki.

Kada je reproduktivni uspeh jedinki sluajan i veliina populacije ne varira, Vk = k =2 i

Ne(v) = N. Meutim, u realnim populacijama, Ne(v) < N, zbog variranja odnosa polova u

populaciji kao i variranja reproduktivnog uspeha izmeu jedinki istog pola.

Dakle, na varijansnu efektivnu veliinu populacije utie sama veliina populacije i

reproduktivni uspeh jedinki, tako da je ona pouzdan parametar za utvrivanje efekta

uskog grla (jaina uticaja genetikog drifta zavisi direktno od broja potomaka koji

formiraju populaciju nakon uskog grla).

Kada posmatramo jednu metapopulaciju i njenu efektivnu veliinu kao merilo

evolutivnog potencijala, ona moe biti ugroena bilo smanjenjem veliine metapopulacije

kroz izumiranje njenih pojedinanih elemenata i/ili poveanjem varijanse broja potomaka

izmeu porodica. Treba pomenuti i uticaj obrta populacije, to se u ovom sluaju odnosi

na brzinu i intenzitet izumiranja pojedinanih elemenata metapopulacionog sistema, a taj

uticaj je utoliko vei ukoliko su lokalne populacije koje iezavaju vee, jer e se desiti

redukcija ukupne genetike varijabilnosti metapopulacije u procesu metapopulacione

dinamike, lokalne populacije e biti obnovljene od strane imigranata, ali e te osnivake

propagule na poetku biti male, te e i njihove lokalne efektivne veliine biti male, a ako

sve jedinke dolaze iz iste populacije, vea je verovatnoa da e smanjenje genetike

varijabilnosti populacije biti vee nego kada bi propagula bila sastavljena od jedinki iz

razliitih lokalnih populacija.

Ako je protok gena (izraen kroz m) mnogo manji od 1, proces

izumiranja/obnavljanja rezultirae poveanjem meupopulacione genetike

diferencijacije na nivou metapopulacije pod sledeim uslovom (Whitlock i McCauley,

1990):

k

obrtom populacija, stopa protoka gena ima visoke vrednosti, tako da su vrednosti FST koeficijenta veoma male i nema genetike strukturiranosti (Slatkin, 1985). Poveanje

genetike strukturiranosti usled procesa iezavanja i obnavljanja lokalnih populacija

karakteristino je, pre svega, za biljke, jer se kod njih ee deava da je k

vremenu i prostoru, dovodi do bolje adaptiranosti ili iezavanja pojedinih lokalnih

populacija. Rajtov populacioni model u mnogome podsea na metapopulacioni jer

opisuje skup lokalnih populacija koje, zbog svoje ograniene veliine i predominantnog

delovanja genetikog drifta, mogu brzo ieznuti. Njihove genetike strukture tj tipovi i

uestalosti alela uglavnom se menjaju putem genetikog drifta (faza 1.), ali dobitna

kombinacija tj koadaptirane genske kombinacije sa najviom adaptivnom vrednou,

kada preovladaju u demama usled delovanja prirodne selekcije (faza 2.) poinju da se ire

migracijom odnosno protokom gena tako da preplavljuju ostale deme. Tako itav

sistem polako napreduje ka adaptivnom vrhu, tj stanju u kome biva dostignuta

maksimalna adaptivna vrednost (faza 3.) (detaljno u Tuci, 2003). Ono to je zanimljivo

i kontroverzno u ovoj teoriji je faza 3., jer Rajt navodi (i matematiki objanjava) da

razliite genske kombinacije mogu imati istu adaptivnu vrednost te, stoga, u razliitim

demama mogu preovlaivati razliiti genotipovi, odnosno u jednom sklopu sredinskih

varijabli nekoliko razliitih genotipova mogu imati maksimalnu adaptivnu vrednost.

Kako i da li oni realno mogu da izvedu meusobno takmienje i zaposedanje tue

teritorije, zavisi od stope migracije, prosene adpativne vrednosti populacije u

adaptivnoj dolini (detaljno u: Tuci, 2003) i uticaju koji protok gena vri na genetiku

strukturu date populacije. Snaan protok gena spreie pomeranje vrha tj ve samo

jedan migrant po generaciji spreie retke genotipove koji su formirali adaptivni vrh u

pojedinim lokalnim populacijama da se ire dalje putem migracije jer e protokom gena

njih okupirati najuspeniji genotipovi iz populacija koje su na neto niem adaptivnom

vrhu, ali su brojnije. Takoe, u realnim metapopulacijama protok gena nije homogen

izmeu nekih fragmenata je intenzivniji u odnosu na druge, a sve se to opet menja u

vremenu.Takozvana pomeranja areala (eng. range shifts), od kojih su najpoznatija

ona iz perioda pleistocenskih glacijacija, predstavljaju ilustraciju faze tri procesa pomine

ravnotee.

Primena Rajtovog modela pomine ravnotee ogleda se u interpretaciji intenziteta

autbredne depresije (eng. outbreed depression) izmeu lokalnih populacija koje se

nalaze u razliitim delovima areala vrste. Ovaj fenomen utvren je kod nekih vrsta

(Simberloff, 1988; Hanski, 1999) kao pad adaptivne vrednosti, najee u F2 generaciji

potomaka nastalih ukrtanjem jedinki iz udaljenih populacija. Objanjenje je da su, zbog

razliitih sredinskih uslova, koadaptirane genske kombinacije sa najveom adaptivnom

vrednou u tim populacijama razliite, tj nivo meupopulacione genetike

diferencijacije je visok, tako da nove genetike kombinacije u poetku imaju manju

adaptivnu vrednost.

3.4. Rajtov ostrvski model populacione strukture kao primer dinamike efektivne

veliine populacije na metapopulacionom nivou

Metapopulacija je samo jedan od naina organizacije tj komunikacije lokalnih

populacija u nekom prostoru i ovim modelom moe biti obuhvaen ukupan areal vrste ili

samo jedan njegov deo. U evolucionoj biologiji, nivo genetike komunikacije izmeu

lokalnih populacija nazivamo populacionom strukturom. Prilikom opisivanja populacione

strukture od presudnog znaaja za stepen strukturiranosti jeste protok gena, od ijeg

intenziteta (izraava se brojem migranata po generaciji) zavisi da li e populaciona

struktura biti vie ili manje izraena. Ako su sve lokalne populacije meusobno povezane

intenzivnim protokom gena koji izjednaava lokalne uestalosti alela, onda za taj

analizirani skup populacija ne moemo rei da je strukturiran. Ako je protok gena

izuzetno mali i to se odraava kroz veliku meupopulacionu genetiku diferencijaciju,

skup je veoma strukturiran. U odnosu na intenzitet stope protoka gena koncipirani su i

osnovni teoretski modeli populacione strukture (vidi u: Tuci, 2003). Jedan od njih,

ostrvski model (Wright, 1931, 1932), podrazumeva skup lokalnih populacija izmeu

kojih postoji protok gena toliko malog intenziteta da meusobna razdaljina izmeu

populacija nema znaajnog uticaja na njega. Meutim, Rajt ne precizira da su te lokalne

populacije podlone estom izumiranju i potonjoj rekolonizaciji, navodi kao jedan od

sigurnih pokazatelja ostrvskog modela populacione strukture stopu protoka gena (Nm)

manju od 1 i, zbog toga, stepen meupopulacione genetike diferencijacije (FST) vei od

0.20, odnosno nezavisno delovanje evolucionih faktora u svakoj lokalnoj populaciji.

Dinamika izumiranja i obnavljanja lokalnih populacija trebalo bi da smanjuje

ukupnu genetiku varijabilnost metapopulacije, jer svaka rekolonizacija podrazumeva

formiranje propagule koja je, najverovatnije, manje veliine od prethodno izumrle

populacije, i, shodno tome, sa smanjenim nivoom genetike varijabilnosti. Meutim, u

metapopulacijama pojavljuje se kombinovani efekat protoka gena i

izumiranja/obnavljanja lokalnih populacija na stepen meupopulacione genetike

diferencijacije.

Rajt (Wright, 1943) je definisao efektivnu veliinu metapopulacije koja se sastoji

od idealnih n subpopulacija u kojima je Ne = N, kao

NeT NT/(1- FST),

gde je NT = nN, tj ukupan broj jedinki u metapopulaciji. Ova jednaina ukazuje da, kada

je FST > 0, i, naravno, kada nema izumiranja i rekolonizacije lokalnih populacija nego je

njihova veliina i broj konstantan i svaka od njih podjednako doprinosi ukupnom pulu

migranata, onda je NeT > NT , to ilustruje kompleksne naine na koje mnogi faktori mogu

uticati na odnos izmeu efektivne veliine lokalnih populacija i metapopulacije u celini

(pod datim uslovima, fragmentacija doprinosi efektivnom poveanju metapopulacije, jer

vremenom u razliitim subpopulacijama bivaju fiksirani razliiti aleli i genetika

varijabilnost lokalnih populacija opada, ali ona biva ouvana na nivou metapopulacije). U

ravnotenom stanju, kada je FST 1/(1 + 4Nem), onda je

NeT/NT 1 + 1/4Nem .

Kada se NT ne menja, efektivna veliina metapopulacije raste sa svakim narednim

smanjenjem stope migracije unutar metapopulacije, jer sve vie i vie geneike

varijabilnosti biva zamrznuto u izolovanim lokalnim populacijama.

Da li je ovakav scenario mogu? U uslovima gde su pogodni fragmenti stanita izrazito

izolovani, njihov kapacitet sredine podjednak, i ako lokalna regulacija populacije odrava

veliinu populacije stabilnom, fragmentacija moe ograniiti varijansu reproduktivnog

uspeha i tako voditi ka veoj NeT . Isti efekat mogu imati specifini dizajn rezervata

prirode i programi uzgajanja u zatoenitvu, putem izjednaavanja eproduktivnog uspeha

u subpopulacijama. Naravno, mnogo je realnija situacija gde fragmentacija smanjuje

efektivnu veliinu metapopulacije (Waples, 2002).

Ako subpopulacije variraju u svojim stopama migracije, broju migranata i produktivnosti

(parametar P predstavlja varijansu produktivnosti subpopulacija) po Vitloku i Bartonu

(Whitlock i Barton, 1997)

NeT NT/((1+P)(1- FST) + NPFSTn/(n-1)) .

Ako je P=0, onda NeT NT/(1- FST). Ako je FST =0, onda NeT NT/(1+P). Ova

poslednja jednaina je zanimljiva jer ilustruje da fragmentacija metapopulacije, ak iako

nema genetike diferencijacije, utie na smanjenje efektivne veliine populacije zbog

postojanja varijanse produktivnosti subpopulacija (P>0).

Nani (Nunney, 1999) je koncipirao slian model, ali sa tzv. interdemnim

genetikim driftom (variranje produktivnosti subpopulacija i tako i doprinosa skupu

migranata) generisanim nakupljanjem sluajnih razlika u reproduktivnom uspehu izmeu

jedinki i pretpostavljenim inbridingom unutar subpopulacija, izraenim preko FIS

koeficijenta:

NeT NT/((1+ FIS)(1+ FST) - 2 FIS FST).

Ako je ukrtanje unutar subpopulacija po principu sluajnosti, tj FIS =0, onda je

NeT NT/(1+ FST),

to je upravo suprotno Rajtovom modelu, gde je NeT NT/(1- FST).

Proces izumiranja/rekolonizacije moe drastino da umanji efektivnu

veliinu metapopulacije, naroito ako je broj naseljenih fragmenata stanita tako mali da

je metapopulacija u opasnosti od izumiranja. Ako je varijansa produktivnosti

metapopulacije rezultat izumiranja i rekolonizacije subpopulacija, odnos izmeu

efektivne veliine metapopulacije i koeficijenta meupopulacione genetike

diferencijacije bie

NeT n/4(m+e)FST.

U ovakvom modelu, efektivna veliina metapopulacije bie proporcionalna broju

subpopulacija (n), a ne veliini subpopulacije (N) ili ukupnoj veliini metapopulacije

(NT).