전이성폐종양의세포소견과면역조직화학적검사의유용성and often macronucleoli...

대한세포병리학회지 제19권 제1호 / 2008 16

서 론

폐는 대부분의 악성종양의 전이 장소이며 최근 암발병

율이 높아짐에 따라 폐전이의 빈도도 증가하고 있는 추세

이다. 기존의 악성종양을 가진 환자에서 폐에 종괴가 생긴

경우는 첫번째로 전이를 먼저 의심해야 하지만 원발성 폐

암과 비종양성 병변도 아울러 감별진단에 생각하여야 할

것이다. 원발성 폐암과 전이성 종양의 치료는 판이하게 다

르므로 그 감별진단은 임상적으로 무척 중요하다. 악성종

양이 폐로 전이되는 양상은 매우 다양하며 원발 종양의 위

치에 따라 특징적인 소견을 보일 수 있다 (Table 1).1 가장

흔하게 볼 수 있는 방사선학적 소견은 주로는 한 개 또는

여러 개의 분리된 결절이나 간질성 침윤 (interstitial infil-

trate)이며드물게기관지내병변과함께무기폐나간질성

폐렴을동반하는양상을보이기도한다.2

이들의 감별진단에 흔히 사용되는 방법은 세포학적 검

사이며 전이성 종양의 절반가량이 세포학적 검사에서 발

견되는 것으로 알려져 있다.3,4 세포학적 검사로는 객담검

사, 기관지세척, 흉수 및 세침흡인검사를 들 수 있다. 세포

학적 검사로 원발성 폐암과 전이성 종양을 감별하는 것은

대부분의 경우 쉽지 않기 때문에 확실히 전이성 병변을 증

명할 수 있을 때 까지는 원발성 폐암의 가능성을 배제해서

는 안 된다. 이를 위해서는 임상적 양상 및 기존 종양의 조

직학적 소견에 대한 충분한 검토와 비교가 매우 중요하지

전이성 폐종양의 세포소견과 면역조직화학적 검사의 유용성

성균관대학교 의과대학 삼성서울병원 병리과

오 영 륜

The lungs are one of the most common visceral sites for metastatic

disease. The identification of a metastasis from a second primary lung

tumor is clinically important for patients with pulmonary metastases of

an extrathoracic origin. Although the cytologic features of metastatic

tumors involving the lung have been extensively described, making the

cytologic diagnosis is usually not easy in the absence of clinical infor-

mation. However, the immunohistochemical staining for many tumor

markers and the different expressions of cytokeratin 7 and 20 are very

useful in the diagnosis. This review presents the cytomorphological

spectrum of metastatic tumors along with the immunohistochemical

findings.

(Korean J Cytopathol 2008;19(1):16-26)

Key Words : Lung, Metastasis, Cytology, Immunohistochemistry

Cytologic Features of CancersMetastatic to the Lung and DiagnosticUsefulness of Immunohistochemistry :Distinction Between Primary andSecondary Lung Tumors

Young Lyun Oh

Department of Pathology, Samsung MedicalCenter, Sungkyunkwan University School ofMedicine, Seoul, Korea

논문접수 : 2008 년 2월 29일게재승인 : 2008 년 3월 10일

책임저자 : 오 영 륜주 소 : (135- 710) 서울시 강남구 일원동 50번지성균관대학교 의과대학 삼성서울병원 병리과전 화 : 02-3410-2800팩 스 : 02-3410-0025E-mail address : [email protected]

대한세포병리학회지

ISSN 1017-0391

10.3338/kjc.2008.19.1.16

종 설

The Korean Journal of Cytopathology Vol 19 No 1 / 2008 17

YL Oh : Cytologic Features of Cancers Metastatic to the Lung

만 아울러 다양한 면역조직학적 검사도 유용하게 사용될

수있다 (Table 2).5

본 론

1. 샘분화 종양의 감별 (Table 3)

1) 대장암

폐로의 전이는 여러 임상적 요인에 따라 다르겠지만 약

10∼15%에서 일어나는 것으로 알려져 있다.6, 7 전이성 대

장암의 특징적인 세포소견으로는 괴사성 배경을 들 수 있

다 (Fig. 1A, Table 4). 종양의 분화가 좋은 경우는 잘 형성

된 선구조를 보이거나 일렬로 늘어서며 촘촘하게 나란히

배열되어 있는 특징적인 모습을 보여주며 (Fig. 1B), 간혹

반지세포를닮은점액을분비하는세포들이관찰되기도한

다 (Fig. 1C & D).8 종양세포는 입방형이거나 길쭉한 원주

세포인경우가많고세포의핵은과염색상이며세포질내에

점액을함유하기도하고드물게 glycocalyx도관찰되는경

우도 있다. 반면 전이성 대장암의 일부에서 핵의 염색질이

연하고 뚜렷한 핵막과 핵소체를 갖는 소견도 보고되어 있

다.9 종양세포들은 cytokeratin 7에 음성이고 cytokeratin

20에 양성이며 thyroid transcription factor-1 (TTF-1)에

음성이다.10-12

2) 유방암

유방암의 종양세포들은 세포크기나 배열양상에 다양성

을 보이나 대체적으로 원발성 종양의 형태학적 속성을 닮

Table 1. Patterns of Metastatic Malignancy to the Lung

Nodular metastases

breast, gastrointestinal tract, kidney, sarcoma, melanoma

Lymphangitis carcinomatosis

breast, stomach, pancreas, prostate

Central cavitation

squamous cell carcinoma of upper aerodigestive tract,

colonic adenocarcinoma, leiomyosarcoma, cervix, breast

Intrabronchial mass

breast, kidney, colon

Tumor emboli

breast, stomach, liver, choriocarcinoma

Lepidic pattern

colon, pancreas

Table 2. Immunohistochemical Profiles of Primary and Metastatic Lung Adenocarcinomas5

TTF-1 CK7 CK20 ER PSA INHB CD10 RCC Ma

Lung ＋＋－－－－－－

Colorectal －－＋－－－－－

Breast －＋－＋－－－－

Prostate －＋/－＋/－－＋＋－－－

Kidney －＋/－－－－－＋＋＋

Adrenocortical －－－－－＋＋－－

Ovary －＋－＋－＋－－

Hepatocellular －－－－－－－－

a. TTF-1: thyroid transcription factor-1; ER: estrogen receptor; PSA: prostate specific antigen; INHB: inhibin; RCC Ma: renal cell carci-

noma monoclonal antigen.

b. ++, almost always diffuse, strong positive; +, mostly positive with variable staining;+/-, mostly negative with variable staining; -,

almost always negative.

Table 3. Differential Diagnosis of Glandular Differentiation in

Cytologic Specimen

Primary lung adenocarcinoma

Gastrointestinal tract (colon, stomach)

Breast

Biliary

Endometrium

Ovary

Prostate

Hepatocellular carcinoma

Urothelial carcinoma


오영륜 : 전이성 폐종양의 세포소견

Fig. 1. Metastatic colon carcinoma. (A&B) Tumor cells show palisaded or glandular arrangement in necrotic background and char-

acteristic tall columnar features. (A: H&E, B: Papanicolaou stain). (C&D) Mucin-secreting cancer cells (so-called “signet ring cells”)

are arranged in clusters and scattered singly in mucinous background. (H&E).

Table 4. Primary Pulmonary Adenocarcinoma and Metastatic Colon Carcinoma: A Comparison of Cytologic Features8

Feature Primary lung Metastatic colon

Cell shape Round-cuboid Round-columnar

Nucleoli Variable Often prominent or multipl

Background Blood, inflammatory cells Necortic debris, blood

Cytoplasm Scant-moderate amounts Scant, rarely vacuolated

Dirty necrosis Usually absent Very common

Pyknosis or karyolysis Infrequent Common

Well-formed glands Infrequent Common

A B

C D

는다. 관성형 (duct carcinoma)인 경우 대부분의 경우 군

집을 이루고 가끔 유두상 구조를 보이며 개개로 흩어지는

세포들도관찰된다 (Fig. 2A). 종양세포들은대체적으로핵

/세포질 비율이 높고, 핵소체가 뚜렷하게 보이는 거품핵이

나 과염색상의 핵을 갖고 있다 (Fig. 2B). 소엽형 (lobular

carcinoma)인 경우는 핵이 작고 세포질내 점액성 공포가

핵을 밀어 마치 반지세포처럼 보이는 경우도 있으며 드물

게소세포암종과같은세포소견을보이기도한다. 특히성

인 여자의 악성 흉수의 원인으로 유방암과 폐암이 제일 흔

하며이들의감별이중요하다. 이두암종모두 cytokeratin

7 양성/cytokeratin 20 음성이며 ER, PR이 양성인 경우 유

방암으로 진단하는데 도움을 받을 수 있다 (Fig. 2C & D).

그러나 ER은 항체의 클론에 따라 폐선암종에서도 17∼

80%까지 양성인 것으로 보고되어 있기 때문에 ER 양성만

으로는유방암으로확진할수없다.13,14 따라서 ER이양성

인 경우 TTF-1염색을 시행하여 양성의 결과를 얻으면 유

방암보다는 원발성 폐암종으로 진단할 수 있다. BCA-225

는 유방암의 98% 정도에 양성이어서 매우 예민한 항체이

나 폐선암종의 74%, 난소암종의 80%에서 양성이므로 그

변별력이 떨어지고 이 경우 CA 19-9과 CEA의 염색이 함

께이루어지면그변별력이높아진다 (Fig. 3, Table 5).15,16

최근에는 cytokeratin 7 양성/cytokeratin 20 음성인 선암

종의 감별 시 유방암에 비교적 특이적인 mammaglobin이

감별에도움을줄수있다는보고가있다.17

3) 전립선암

폐에 전이된 전립선암은 그 빈도가 드물고 다양한 조직

학적 소견을 보이기 때문에 원발성 폐선암종, 신경내분비

암종 및 다른 전이성 암종과의 감별이 어렵다.18 미세소엽

형태를이루는분화가좋은전형적인전립선암의세포들은



Fig. 2. Metastatic mammary (ductal) carcinoma. (A&B) Tumor cells present in groups and clusters, sometimes in glandular config-

uration. (H&E). Cell block preparation showing ER-positive (C) and PR-positive (D) staining. (Immunohistochemical stain).

A B

C D



핵/세포질 비율이 높고 핵소체가 또렷한 양상을 보이며 대

부분의 경우 prostate-specific antigen (PSA)에 양성이므

로진단에어려움이없다 (Fig. 4). 그러나분화도가나빠지

면 세포의 비정형성으로 인해 원발성 선암종과의 감별이

어려워진다. 또한 분화도가 나쁜 전립선암종이 전이된 경

우에서신경내분비성분화도를보일수있는데이때대부분

의 경우 세포들은 괴사물질과 오래된 혈액이 뒤섞여 더러

운 도말배경에 작고 개개로 흩어지는 양상을 보인다.19,20

종양세포들은 작고 둥글거나 난원형의 핵을 갖고 있으며

핵/세포질 비율이 놓고 핵소체는 뚜렷하지 않다. 핵염색질

은 골고루 분포되어 있고 핵이 서로 붙어 찌부러지거나 뭉

개지는 양상을 보여 마치 원발성 폐소세포암종을 보는 듯

하다. PSA와 prostatic acid phosphatase는대부분의전립

선암에서 양성으로 염색되지만 이 경우와 같이 분화가 아

Fig. 3. Metastatic high-grade ductal carcinoma. (A) Tumor cells have pleomorphic nuclei with hyperchromatic and coarse chromatin,

and often macronucleoli (Papanicolaou stain). (B) Cell block shows poorly differentiated carcinoma mimicking primary lung cancer

(H&E). Tumor cells are positive in BCA-225 (C) and negative in ER, PR, and TTF-1 staining (D). (Immunohistochemical stain).

Table 5. Most Predictive Multiple-marker Phenotypes for Each

Primary Site16

Upper GI

Colon Breast Lung Ovary Tract

CEA+BCA225-CA125-

BCA225+CEA-CA125-

BCA225+CEA+CA19-9-

CA125+CEA-CA19-9-

CEA+CA19-9+CA125+

Sensitivity 92.9 72.0 39.1 88.9 32.0

Specificity 91.0 95.2 94.3 89.1 96.1

PPV 74.3 78.3 60.0 68.6 66.7

NPV 97.9 93.3 87.6 96.8 85.3

% Correct 91.4 90.6 84.4 89.1 83.6

PPV=positive predictive value, NPV=negative predictive value,

% Correct=percentage of correct prediction of primary site.

A B

C D



주 나쁜 경우에는 음성일 수 있으니 유의해야 한다.19,20 아

울러전립선암은 TTF-1 음성이며 cytokeratin 7과 20에대

부분음성이다.5

4) 신장암

신장암은 특히 전이성 병변이 첫 임상 증상으로 나타나

는경우가약 1/3을차지하기때문에세포검사에서전이성

병변을 인지하는 것은 환자의 진단과 치료에 큰 역할을 차

지한다.2 세포도말 슬라이드는 대부분이 혈액성 또는 괴사

성 배경을 갖고 있으며 세포들은 밀착된 군집이나 개개의

세포들로 흩어지는 양상을 보인다 (Fig. 5A & B). 전이성

종양을신장암으로인지하는데가장중요한소견은세포질

에 풍부한 지질성 공포를 갖고 있는 전형적인 투명세포이

다 (Fig. 5C & D). 종양세포의 핵은 크고 염색질은 옅으며

한 개 또는 여러 개의 핵소체를 갖고 있다. 종종 핵내 봉입

체를 관찰할 수 있다. 그러나 분화도가 나쁜 경우는 핵의

비정형성이 심해져 핵의 과염색과 큰 핵소체 등이 자주 관

찰되며간혹육종모양을보이기도한다. 신장암은 cytok-

eratin 20과 TTF-1에 모두 음성이다.5 반면에 cytokeratin

7은투명세포유형의신장암에서는음성이나혐색소성유형

과 유두모양유형의 신장암에서는 양성이고, vimentin은

이와반대의양상을보이며폐선암종에서는 38∼47%에서

만 양성이다.21-23 최근에 CD10과 RCC Ma가 신장암에 특

이적인표지자로각광받고있다.24-26

5) 간세포암

폐에 전이된 간세포암은 원발성 간암과 유사하게 기둥

모양 (trabecular/sinusoidal), 세엽 또는 다층으로 배열되

어 있다 (Fig. 6A). 세포는 정다각형이며 핵은 중앙에 위치

하고 세포질은 다양하게 함유하고 있다 (Fig. 6B). 분화가

좋은경우는핵내세포질봉입체를볼수있으며간혹유리

질 체와 담즙색소를 관찰할 수 있어 간세포암으로 진단하

Fig. 4. Metastatic prostatic adenocarcinoma. (A&B) Well-differen-

tiated prostatic adenocarcinoma presents microacinar pattern,

indistinct cell borders, high N/C ratio, and prominent nucleoli.

(H&E). (C) Neoplastic cells are positive for PSA (Immunohisto-

chemical stain).

A

C

B



기 어렵지 않으나 분화가 좋지 않은 경우는 선암종과의 감

별이 종종 어렵다.27 Cytokeratin 7은 종양의 80%에서 음

성이고 cytokeratin 20에는 대부분이 음성이며, 아울러

TTF-1이 음성인 점은 원발성 선암종과의 감별에 유용하

다.28,29 또한 HepPar1은 강도의 차이는 있지만 모든 간세

포암종에서 양성이기 때문에 폐의 원발성 암종이나 다른

전이성암종과의구분에매우유용하다.30

6) 갑상샘유두암종

갑상샘유두암종의원위전이는약 8∼30%까지보고되

어있으며특히그전이부위로폐가제일흔하다.31 갑상샘

유두암종의 특징인 유두상 형태, 핵내봉입체 및 사종체는

폐의 전이성 병변에서 갑상선 기원을 밝히는데 도움을 주

지만 이러한 소견은 폐의 비점액성 세기관지폐포암에서도

나타나는 소견이기에 이 둘의 감별이 간혹 어려울 수 있

다.32 또한 이 두 종양 모두 TTF-1 양성, cytokeratin 7 양

성, cytokeratin 20 음성 및 galectin-3 양성으로 유사한 면

역조직화학적 양상을 보이기 때문에 그 감별은 더욱 어려

울수있고이경우갑상샘유두암종에만양성반응을보이

는 thyroglobulin만이도움을줄수있다.33 사종체는이두

종양 외에도 난소 종양, 자궁내막 또는 자궁관 암종에서도

관찰 될 수 있으므로 감별진단에 이러한 종양의 전이도 포

함시켜야 하며 이 때는 환자의 병력과 임상 소견이 중요한

정보가 될 수 있다. 대부분의 경우는 폐 전이가 발생하기

전에골반종괴나복수, 복강내전이가발견된다.

비점액성세기관지폐포암의경우와는달리점액성세기

관지폐포암은점액을분비하는모든전이성선암종과의감

별진단 시 포함시켜야 할 종양이다. 대장암, 유방암, 췌장

Fig. 5. Metastatic renal cell carcinoma. (A-C) Aspirate displays tissue fragment showing bland-appearing cells with abundant, fine-

ly granular cytoplasm, round nuclei, and prominent nucleoli in bloody background. (A & B;H&E, C:Papanicolaou stain). (D) Tissue

section of clear cell renal cell carcinoma from a lung specimen (H&E).

A B

C D



암, 위암, 신장암및전립선암등이점액성세기관지폐포암

과 유사한 세포학적 양상을 보일 뿐 아니라 조직학적으로

도 폐포관을 따라 전이하는“lepidic 양상”을 보여 형태학

적배열도점액성세기관지폐포암을닮았다.34 또한점액성

세기관지폐포암은 전형적인 폐선암종과는 달리 TTF-1에

음성이고 cytokeratin 20에양성이어서세포진단에혼선을

야기할수있다.13,33

2. 편평세포분화 암종의 감별

폐의 원발성 편평세포암종과의 감별을 요하는 전이성

암종으로 대표적으로 두경부암종과 자궁경부암종을 들 수

있다. 특히 두경부암종의 환자들은 종종 심한 흡연자이기

때문에 이차적인 원발성 폐암종의 발생 위험이 높다. 또한

편평세포암종은 아니지만 그러한 분화를 보이거나 비슷한

세포양상을 보이는 요로상피암종을 들 수 있다. 또한 어느

유형의 전이성 암종이더라도 변성이 된 경우는 세포질이

호산성을 띨 수 있기 때문에 단지 이것만을 근거로 편평세

포암종으로진단해서는안된다.

1) 두경부암종

전이성두경부암종과폐의원발성편평세포암종의감별

은 세포학적으로 감별이 불가능하며 면역조직화학 검사도

도움이 되지 않는다. 폐의 병변이 전이성을 시사하는 경우

는 두경부암종의 임상병기가 3 또는 4기로 높고, 폐병변이

발견된당시두경부부위에재발이된경우, 폐병변이말초

부위에 있고 여러 개인 경우와 두경부종양 발생 후 3년 이

내에폐병변이발견된경우이다.35

2) 요로상피암종

전이성요로상피암은폐에전이되는암종의약 3%를차

지하며대부분의경우는분화도가나쁘기때문에세포학적

검사로 그 원발성 병변을 쉽게 진단하기 어려운 유형이

다.36 대부분의 경우 별다른 특징이 없는 세포들로 이루어

져 있거나 방추형, 기둥형 또는 입방형의 세포들로 이루어

져있다 (Fig. 7A).37 Renshaw와 Madge36는 cercariform

cell로지칭하는핵이한쪽으로치우쳐있고둥글거나넙적

한꼬리를갖는긴세포질이요로상피암에특징적이라고기

술하고 있다 (Fig. 7B). 그러나 이러한 세포들은 분화가 나

쁜 악성 상피종양에서도 관찰되는 것으로 알려져 있어 꼭

요로상피암에 특이적이라고 단정지을 수는 없다.38 세포질

은 편평상피 또는 샘상피의 분화를 보여 세포질이 짙거나

세포질내공포를관찰할수있다. 또한 Renshaw 등39은흉

수에서 관찰되는 전이된 요로상피암종의 세포질에 호산성

봉입물이 종종 관찰되는 것을 보고하였으며 이는 아마도

변성된 세포질내 미세섬유로 생각된다. 요로상피암종은

cytokeratin 7에대부분양성이며 50%에서 cytokeratin 20

에양성이다.40 또한전이성요로상피암종의 60∼80%에서

요로상피암종에 매우 특이적인 uroplakin III에 양성이

다.41, 42 p63은요로상피암종과편평세포암종둘다에서양

Fig. 6. Metastatic hepatocellular carcinoma. (A) The smears show cohesive groups of malignant cells with lining endothelial cells.

(B) Tumor cells are polygonal, with central to eccentric nuclei with prominent nucleoli and abundant cytoplasm. (H&E).

A B

성이기때문에감별에도움이되지않는다.5,43

3. 소세포암종과의 감별

폐의 원발성 소세포암종과의 감별로는 폐외 소세포암

종, Merkel 세포암, 분화 나쁜 편평세포암과 전립선암 및

림프종을 들 수 있다.44 폐의 원발성 소세포암종과 폐외 소

세포암종은 세포학적으로 감별이 불가능하며 둘 다 TTF-1

에 양성이고 다른 신경내분비 표지자도 유사한 염색 양상

을 보이기 때문에 감별이 어렵다. Merkel 세포암은 cytok-

eratin 7 음성, TTF-1 음성및 cytokeratin 20이양성이어서

원발성 폐소세포암종과의 감별이 용이하며 neuron-spe-

cific enolase는둘다에서양성이다.28 분화가나쁜편평세

포암종과의 감별에는 p63이 도움을 주며 림프종과의 감별

에는 leukocyte common antigen 검사가유용하다.5

4. 기타 전이성 종양

드물지만 흑색종, 육종 및 림프종이 폐에 전이된다.2 흑

색종은악성종양의모든유형을닮을수있는천의얼굴을

갖는 게 특징이며 폐의 전이성 흑색종은 멜라닌 색소를 함

유하지않는종양세포들로이루어지는경우가많기때문에

원발성 병변에 대한 임상적 정보가 없는 상태에서는 진단

이 어려울 수 있다. 그러나 종양세포가 아주 큰 핵소체를

갖고 있으며 핵내 세포질 봉입체를 보이면 흑색종을 염두

에 두어야 하며 만일 갈색의 멜라닌 색소를 함유하고 있으

면 확실히 진단이 가능하다. HMB-45, Melan-A 및 S-100

단백의 면역조직화학 염색 결과가 도움을 준다. 전이성 육

종은 전이성 암종보다 그 빈도가 떨어지지만 폐의 원발성

육종보다는 빈번하기 때문에 세포검사에서 육종의 소견을

관찰하였을 때 그 가능성을 꼭 생각하여야 하며 또한 육종

성 암종도 감별에 포함시켜야 한다. 육종 세포들은 밀착도

가 강한 군집을 형성하는 암종에 비해 느슨한 형태를 형성

하며 개개의 세포들은 암종이나 육종 모두에서 관찰되나

육종의경우비정형성이더심하다.45 림프종역시어느유

형이던지 폐를 침범할 수 있고 특히 소세포 림프종인 경우

는양성림프구나폐의소세포암종과의감별을요한다.

결 론

폐의 전이성 종양을 진단하는데 세포학적 검사가 유용

하게 사용될 수 있으나 정확도를 증가시키기 위해서는 임

상소견, 원발성암의조직및세포슬라이드의재조사가꼭

필요하며 면역조직화학검사가 보조적으로 유용하게 사용

될수있다.

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