polymorphism in mitochondrial dna of humans as revealed by

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  • 8/10/2019 Polymorphism in Mitochondrial DNA of Humans as Revealed By

    1/5

    P r o c . N a t i . A c a d .

    S c i . USA

    V o l . 7 7 ,

    N o .

    6 ,

    p p .

    3 6 0 5 - 3 6 0 9 ,

    J u n e

    1 9 8 0

    G e n e t i c s

    P o l y m o r p h i s m

    i n m i t o c h o n d r i a l DNA o f humans a s r e v e a l e d

    b y

    r e s t r i c t i o n e n d o n u c l e a s e

    a n a l y s i s

    ( h u m a n

    e v o l u t i o n / i n t r a s p e c i f i c v a r i a t i o n / p o p u l a t i o n g e n e t i c s )

    WESLEY

    M .

    BROWN

    D e p a r t m e n t

    o f B i o c h e m i s t r y , U n i v e r s i t y

    o f

    C a l i f o r n i a ,

    B e r k e l e y ,

    C a l i f o r n i a 9 4 7 2 0

    C o m m u n i c a t e d b y

    R u t h

    S a g e r ,

    M a r c h

    2 7 ,

    1 9 8 0

    ABSTRACT

    M i t o c h o n d r i a l DNA

    s a m p l e s f r om e a c h o f

    2 1

    h u m a n s

    o f d i v e r s e

    r a c i a l

    a n d g e o g r a p h i c o r i g i n

    w e r e

    d i g e s t e d

    w i t h

    e a c h o f

    1 8

    r e s t r i c t i o n

    e n d o n u c l e a s e s .

    T h e s i z e s

    o f

    t h e

    r e -

    s u l t i n g DNA

    f r a g m e n t s

    w e r e c o mp a re d a f t e r g e l e l e c t r o p h o r e s i s .

    No d i f f e r e n c e s

    a m o n g

    t h e s a m p l e s

    w e r e

    d e t e c t e d i n

    d i g e s t s

    w i t h

    7

    o f t h e

    e n z y m e s .

    A n a l y s i s o f

    d i g e s t s

    w i t h t h e

    r e m a i n i n g

    e n -

    z y m e s

    s h o w e d o n e o r

    m o r e d i f f e r e n c e s .

    E a c h o f

    t h e

    2 1

    s a m p l e s

    c o u l d

    b e

    c h a r a c t e r i z e d

    i n d i v i d u a l l y

    o n

    t h e

    b a s i s o f t h e s e

    d i g e s t s .

    A l l

    b e t w e e n - s a m p l e

    d i f f e r e n c e s c o u l d

    b e

    e x p l a i n e d

    b y s i n g l e

    b a s e s u b s t i t u t i o n s . N o e v i d e n c e f o r s e q u e n c e

    r e a r r a n g e m e n t s

    ( i n v e r s i o n s , t r a n s p o s i t i o n s ) w a s o b t a i n e d . F o u r t e e n o f t h e

    s i t e

    a l t e r a t i o n s

    w e r e

    s h a r e d

    b y

    t w o

    o r

    m o r e

    s a m p l e s ;

    s i x

    o f

    t h e s e

    w e r e

    s h a r e d

    b e t w e e n

    r a c e s .

    T h e

    d a t a i n d i c a t e

    t h a t i n d i v i d u a l s

    d i f f e r

    f r o m

    a p o s t u l a t e d

    a n c e s t r a l

    mtDNA

    s e q u e n c e

    a t

    0 . 1 8

    o f t h e i r

    b a s e

    p a i r s .

    On

    t h e b a s i s

    o f a n

    e s t i m a t e d

    r a t e f o r

    b a s e

    s u b s t i t u t i o n o f

    1%

    p e r

    1 0 6

    y e a r s

    [ B r o w n , W .

    M . , G e o r g e , M . ,

    J r .

    W i l s o n ,

    A . C .

    ( 1 9 7 9 )

    P r o c .

    N a t ) . A c a d .

    S c i .

    U S A

    7 6 , 1 9 6 7 - 1 9 7 1 ] ,

    Homo

    s a p i e n s c o u l d

    h a v e

    s p e c i a t e d

    o r

    p a s s e d t h r o u g h

    a s e v e r e

    p o p u l a t i o n c o n s t r i c t i o n

    a s

    r e c e n t l y

    a s 1 8 0 , 0 0 0

    y e a r s

    a g o .

    T h e

    d a t a

    s u g g e s t

    t h a t

    g r o u p - s p e c i f i c

    p a t t e r n s

    o f

    c l e a v a g e

    e x i s t .

    T h e

    h i g h

    r e s o l u t i o n a n d p r e c i s i o n a f f o r d e d

    b y t h i s m e t h o d

    o f

    a n a l -

    y s i s m a k e s p o s s i b l e

    t h e

    i n v e s t i g a t i o n o f m a n y

    q u e s t i o n s

    c o n -

    c e r n i n g

    h u m a n

    p o p u l a t i o n

    g e n e t i c s , e v o l u t i o n ,

    a n d r e c e n t

    h i s -

    t o r y .

    T h e m i t o c h o n d r i a l g e n o m e

    o f h u m a n s i s

    a

    c l o s e d

    c i r c u l a r

    d u -

    p l e x

    DNA o f ; 1 6 , 5 0 0 n u c l e o t i d e

    p a i r s 1 , 2 ) .

    T h e

    r e l a t i v e p o -

    s i t i o n s

    o f

    t h e m i t o c h o n d r i a l

    o r i g i n

    o f

    r e p l i c a t i o n a n d

    r i b o s o m a l

    g e n e s

    h a v e

    b e e n s h o w n

    t o

    b e

    t h e

    s a m e

    a m o n g

    v e r t e b r a t e s p e c i e s

    ( 3 - 5 ) .

    I t

    i s

    l i k e l y

    t h a t

    t h e

    o r d e r

    o f t h e

    r e m a i n i n g

    m i t o c h o n d r i a l

    g e n e s

    w i l l

    a l s o p r o v e

    t o

    b e h i g h l y c o n s e r v e d ,

    a t

    l e a s t

    a m o n g

    v e r t e b r a t e s

    2 ,

    6 ) . D e s p i t e

    t h i s

    c o n s e r v a t i v e f e a t u r e ,

    t h e b a s e

    s e q u e n c e o f m i t o c h o n d r i a l DNA ( m t D N A )

    h a s

    b e e n s h o w n

    t o

    e v o l v e r a p i d l y 2 ,

    7 - 9 ) .

    T h e r a t e

    o f

    b a s e s u b s t i t u t i o n a p p e a r s

    t o b e 5 - 1 0

    t i m e s

    f a s t e r

    t h a n

    t h a t o f s i n g l e - c o p y

    n u c l e a r DNA

    2 ) .

    T h e s e p r o p e r t i e s a n d

    t h e

    r e l a t i v e e a s e o f

    i t s

    p r e p a r a t i o n

    m a k e mtDNA

    a u s e f u l

    m o l e c u l e

    t o

    e m p l o y

    i n s t u d i e s o f p o p u -

    l a t i o n g e n e t i c s a n d e v o l u t i o n .

    Human

    mtDNA s a m p l e s

    w e r e o b t a i n e d

    f r o m

    2 1

    i n d i v i d u a l s

    o f d i v e r s e

    g e o g r a p h i c

    a n d

    r a c i a l

    b a c k g r o u n d s

    1 0 ) .

    T h e f r a g -

    m e n t s

    p r o d u c e d b y d i g e s t i o n

    o f mtDNA w i t h 1 8

    d i f f e r e n t

    r e -

    s t r i c t i o n

    e n d o n u c l e a s e s h a v e

    b e e n

    a n a l y z e d

    b y

    g e l

    e l e c t r o -

    p h o r e s i s .

    T h e f r a g m e n t

    p a t t e r n s

    h a v e b e e n c o m p a r e d a m o n g

    t h e

    s a m p l e s .

    An

    e s t i m a t e f o r t h e a v e r a g e f r a c t i o n o f

    b a s e p a i r

    s u b s t i t u t i o n s

    i n

    h u m a n mtDNA

    h a s

    b e e n

    o b t a i n e d .

    T h e

    a m o u n t

    o f

    t i m e e l a p s e d

    s i n c e t h e h u m a n

    p o p u l a t i o n w a s

    m o n o m o r p h i c

    f o r

    mtDNA h a s

    b e e n c a l c u l a t e d

    a s

    t h e p r o d u c t o f

    t h e

    s u b s t i t u -

    t i o n r a t e

    t i m e s

    t h i s f r a c t i o n . T h e r e s u l t i n d i c a t e s t h a t t h e h u m a n

    s p e c i e s m a y h a v e p a s s e d t h r o u g h a s e v e r e p o p u l a t i o n

    c o n -

    s t r i c t i o n

    ( b o t t l e n e c k )

    r e l a t i v e l y r e c e n t l y .

    H u m a n s w e r e

    c h o s e n f o r

    s t u d y

    b e c a u s e t h e y

    a r e g e n e t i c a l l y

    o u t b r e e d i n g a n d , o r i g i n a l l y ,

    b e c a u s e

    a l a r g e a m o u n t o f mtDNA

    c o u l d

    b e

    o b t a i n e d f r o m e a c h i n d i v i d u a l

    ( f r o m p l a c e n t a l

    t i s s u e ) ,

    t h u s

    e n a b l i n g

    m a n y

    a n a l y s e s

    t o b e

    p e r f o r m e d p e r

    s a m p l e 1 0 ) .

    T h e

    p u b l i c a t i o n c o s t s o f t h i s a r t i c l e w e r e d e f r a y e d i n p a r t b y p a g e

    c h a r g e

    p a y m e n t .

    T h i s

    a r t i c l e m u s t t h e r e f o r e b e

    h e r e b y

    m a r k e d

    a d -

    v e r t i s e m e n t i n

    a c c o r d a n c e w i t h 1 8 U . S .

    C . 1 7 3 4

    s o l e l y

    t o i n d i c a t e

    t h i s f a c t .

    3 6 0 5

    T h e

    s a m e t e c h n i q u e s

    h a v e

    b e e n

    s u c c e s s f u l l y

    a p p l i e d

    t o

    t h e

    a n a l y s i s

    o f

    i n d i v i d u a l

    s a m p l e s

    f r o m

    m u c h s m a l l e r a n i m a l s

    ( 1 1 ,

    1 2 ) . T h e u s e

    o f r a d i o a c t i v e l a b e l i n g

    m e t h o d s

    m a k e

    m u l t i p l e

    a n a l y s e s

    o n

    e v e n

    t h e s m a l l e s t

    a n i m a l s

    p o s s i b l e .

    MATERIALS

    AND

    MET HOD S

    D N A s .

    C l o s e d

    c i r c u l a r

    mtDNAs

    f r o m HeLa

    c e l l s

    s t r a i n S 3 )

    a n d f ro m

    h u m a n

    p l a c e n t a s

    w e r e

    p r e p a r e d

    a s d e s c r i b e d

    1 , 1 0 ) .

    T h e p l a c e n t a s

    w e r e

    f r o m i n d i v i d u a l s

    o f t h e

    n e g r o i d ,

    m o n g o l o i d ,

    a n d

    c a u c a s o i d

    r a c e s ,

    a s

    i n d i c a t e d

    i n T a b l e 1 .

    B a c t e r i o p h a g e

    a n d

    p l a s m i d

    DNAs w e r e p r e p a r e d

    a s

    d e s c r i b e d

    1 3 ,

    1 4 ) .

    R e s t r i c t i o n

    E n d o n u c l e a s e

    D i g e s t i o n . A b b r e v i a t i o n s

    f o r

    t h e

    n a m e s o f

    t h e r e s t r i c t i o n

    e n d o n u c l e a s e s

    a r e t h o s e

    u s e d

    b y

    R o b e r t s

    1 5 ) .

    T h e e n z y m e s

    w e r e

    p u r c h a s e d

    f r o m Ne w

    E n g l a n d

    B i o L a b s

    ( B e v e r l y ,

    M A ) .

    D i g e s t i o n c o n d i t i o n s

    h a v e b e e n d e s c r i b e d

    1 5 ) .

    E l e c t r o p h o r e s i s

    o f DNA. T h e

    e l e c t r o p h o r e t i c a n a l y s i s

    o f

    DNA

    f r a g m e n t s

    i n

    v e r t i c a l

    s l a b

    g e l s

    o f

    1 . 2

    a n d

    2%

    a g a r o s e

    a n d

    o f

    3 . 5 a n d 5%

    p o l y a c r y l a m i d e

    w a s

    p e r f o r m e d

    a s

    d e s c r i b e d ,

    r e s p e c t i v e l y ,

    b y

    B r o w n e t

    a l .

    ( 1 3 )

    a n d

    b y

    D r o u i n a n d

    S y m o n s

    1 6 ) .

    P o l y a c r y l a m i d e

    g e l s ( a c r y l a m i d e - t o - b i s a c r y l a m i d e

    r a t i o

    o f

    2 0 : 1 )

    w i t h d i m e n s i o n s o f

    4 0

    X

    1 5

    X

    0 . 0 8

    cm

    w e r e c a s t a n d

    r u n

    i n t h e

    n o n d e n a t u r i n g

    TBE b u f f e r

    s y s t e m

    d e s c r i b e d

    b y

    M a n i a t i s e t a l .

    1 7 ) .

    T h e

    H i n c I I

    f r a g m e n t s

    o f

    p h a g e

    c X 1 7 4

    r e p l i c a t i v e f o r m

    DNA 1 8 ) ,

    t h e

    E c o R I

    f r a g m e n t s

    o f

    p h a g e

    X

    DNA

    1 9 ) ,

    a n d

    t h e

    H i n d I I I

    f r a g m e n t s

    o f

    p h a g e

    PM2 DNA

    1 1 ,

    2 0 ,

    2 1 )

    w e r e

    u s e d

    a s

    s i z e s t a n d a r d s .

    L a b e l i n g a n d A u t o r a d i o g r a p h y

    o f

    DNA. F r a g m e n t s

    o f

    mtDNA

    p r o d u c e d

    b y

    r e s t r i c t i o n e n d o n u c l e a s e

    d i g e s t i o n

    w e r e

    e n d - l a b e l e d w i t h

    3 2 P

    b y u s i n g

    t h e

    p r o c e d u r e

    o f

    D r o u i n a n d

    S y m o n s 1 6 ) .

    T e n n a n o g r a m s

    o f

    mtDNA

    w e r e

    d i g e s t e d

    t o

    c o m p l e t i o n

    w i t h

    a r e s t r i c t i o n e n d o n u c l e a s e

    i n

    a v o l u m e

    o f 1 0

    A / .

    One

    m i c r o c u r i e

    3 . 7

    X

    1 0 4

    b e c q u e r e l s )

    o f

    a n

    a p p r o p r i a t e

    [ a - 3 2 P ] d N T P ( N e w

    E n g l a n d

    N u c l e a r ; t t 3 5 0 m C i / m m o l )

    w a s

    p l a c e d

    i n

    a

    1 . 5 - m l

    s n a p - c a p

    t u b e ( B r i n k m a n n ) a n d d r i e d u n d e r

    r e d u c e d p r e s s u r e . T h e

    c h o i c e o f dNTP w a s d i c t a t e d

    b y

    t h e b a s e

    s e q u e n c e

    o f t h e

    e n z y m a t i c

    r e c o g n i t i o n

    s i t e . T h e mtDNA

    d i g e s t

    w a s

    t r a n s f e r r e d

    t o t h e t u b e

    c o n t a i n i n g

    t h e d r i e d

    l a b e l

    a n d m ix e d

    t o

    d i s s o l v e t h e l a b e l , a n d

    0 . 2 5

    u n i t

    o f

    t h e

    l a r g e f r a g m e n t ( 2 2 )

    o f

    E s c h e r i c h i a

    c o l i DNA

    p o l y m e r a s e

    I

    P o l I ;

    B o e h r i n g e r

    M a n n h e i m )

    w a s

    a d d e d . T h e

    m i x t u r e

    w a s

    k e p t

    a t

    r o o m

    t e m -

    p e r a t u r e

    ( ; u 2 5 0 C )

    f o r

    2 0 - 3 0

    m i n ,

    t h e n

    3 4 0

    1 t l

    o f

    0 . 3

    M s o d i u m

    a c e t a t e

    c o n t a i n i n g

    2 0

    , u g

    o f

    E .

    c o l i tRNA

    ( S i g m a )

    w a s

    a d d e d

    a n d

    t h e

    n u c l e i c a c i d s

    w e r e

    p r e c i p i t a t e d

    b y

    a d d i t i o n

    o f 2 . 5

    v o l

    o f

    c o l d

    ( - 2 0 C )

    a b s o l u t e

    e t h a n o l

    a n d

    i n c u b a t i o n a t - 6 5 0 C

    f o r

    2 0 - 3 0

    m i n . A f t e r

    c e n t r i f u g a t i o n

    a t

    5 0 C

    f o r 5

    m i n

    ( B r i n k m a n n ,

    m o d e l

    3 5 1 4 ) ,

    t h e

    s u p e r n a t a n t

    w a s d e c a n t e d

    a n d

    t h e

    p e l l e t

    w a s

    g e n t l y

    r i n s e d w i t h 1

    m l o f

    c o l d

    7 0

    ( v o l / v o l )

    e t h a n o l , d r i e d

    u n d e r r e d u ce d

    p r e s s u r e ,

    a n d

    r e s u s p e n d e d

    i n

    5 - 1 0

    A l

    o f 1 0

    s u c r o s e / 0 . 5 % b r o m p h e n o l

    b l u e

    a n d

    l o a d e d

    o n t o a

    s l a b

    g e l . A f t e r

    e l e c t r o p h o r e s i s ,

    t h e t o p

    s u p p o r t p l a t e

    w a s

    r e m o v e d , t h e

    g e l

    a n d

    b o t t o m

    p l a t e

    w e r e

    w r a p p e d

    w i t h S a r a n

    Wrap

    a n d

    p l a c e d , g e l

    s i d e

    d o w n ,

    o n

    a

    s h e e t o f K o d a k

    X - O m a t

    RP

    f i l m f o r a u t o r a d i -

    o g r a p h y

    a t

    - 7 0 0

    C .

    A l t e r n a t i v e l y ,

    a f t e r t h e

    t o p

    p l a t e

    h a d b e e n

    A b b r e v i a t i o n s :

    P o l l ,

    DNA

    p o l y m e r a s e I ; b p ,

    b a s e

    p a i r s ) .

  • 8/10/2019 Polymorphism in Mitochondrial DNA of Humans as Revealed By

    2/5

    P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 7 7

    ( 1 9 8 0 )

    T a b l e

    1 .

    M a t e r n a l

    r a c e

    a n d

    c o u n t r y

    o f

    o r i g i n

    mtDNA

    s a m p l e s

    R a c e

    B i r t h p l a c e

    1 , 6 ,

    9 , 1 1 , 1 2 , 1 6 - 2 0

    C a u c a s o i d U . S . A .

    2 , 4

    C a u c a s o i d

    P h i l l i p i n e s

    1 3

    C a u c a s o i d E g y p t

    3 , 5 , 1 0 ,

    1 4

    M o n g o l o i d

    C h i n a

    7 , 8 , 1 5 ,

    2 1

    N e g r o i d U . S . A .

    D a t a w e r e

    o b t a i n e d f r o m m e d i ca l a d mi s si o n s

    f o r m s .

    r e m o v e d ,

    f i l t e r p a p e r ( W h a t m a n 3

    MM) w a s p l a c e d o n

    t h e g e l

    a n d

    t h e

    f i l t e r - b o u n d

    g e l w a s d r i e d o n a

    h e a t e d v a c u u m

    g e l

    d r y i n g a p p a r a t u s . T h i s

    l a t t e r m e t h o d w a s p r e f e r r e d ,

    b e c a u s e

    r a p i d a n d r e p e a t e d

    e x p o s u r e s

    o f

    t h e

    d r i e d

    g e l c o u l d b e

    m a d e ,

    u s i n g

    i n t e n s i f y i n g

    s c r e e n s

    2 3 ) ,

    w i t h o u t

    t h e

    p r o b l e m s

    o f w a r m u p

    t i m e ,

    c o n d e n s a t i o n , a n d c r a c k i n g t h a t

    a r e e n c o u n t e r e d w i t h w e t

    g e l s .

    V a r i o u s m e t h o d s

    f o r d i s p l a y i n g DNA b a n d s i n

    e l e c t r o p h o r e s i s

    g e l s e x i s t . F l u o r e s c e n t

    m e t h o d s e . g . ,

    e t h i d i u m b r o m i d e s t a i n -

    i n g ) a r e

    f a s t

    a n d i n e x p e n s i v e ,

    b u t

    r e q u i r e a t l e a s t 3 - 5 n g

    o f DNA

    p e r b a n d f o r

    d e t e c t i o n .

    T h i s

    p o s e s

    s e r i o u s p r o b l e m s w h e n t h e

    a m o u n t o f DNA

    i s

    l i m i t i n g

    o r

    w h e n

    t h e d e t e c t i o n

    o f

    f r a g m e n t s

    t h a t v a r y g r e a t l y

    i n

    s i z e i s

    d e s i r e d ; T h e u s e

    o f r a d i o a c t i v e DNA

    c o u p l e d

    w i t h t h e

    s e n s i t i v i t y

    o f

    a u t o r a d i o g r a p h i c d e t e c t i o n

    m e t h o d s

    e l i m i n a t e s t h e

    f i r s t

    p r o b l e m ,

    b u t o n l y

    c e r t a i n

    t y p e s

    o f

    i n v i t r o r a d i o a c t i v e

    l a b e l i n g t e c h n i q u e s

    a l s o

    e l i m i n a t e t h e

    s e c o n d .

    T h e s e t e c h n i q u e s a t t a c h

    o n e

    t o a

    f e w

    r a d i o a c t i v e a t o m s

    t o t h e

    e n d s

    o f a DNA

    f r a g m e n t , t h u s

    m a k i n g

    t h e

    a m o u n t

    o f

    r a d i o a c t i v i t y

    i n

    a

    g e l

    b a n d i n d e p e n d e n t o f t h e f r a g m e n t

    s i z e .

    B o t h T 4

    p o l y n u c l e o t i d e k i n a s e

    a n d E . c o l h P o l l a r e

    e n z y m e s

    c a p a b l e

    o f

    e n d - l a b e l i n g

    DNA

    f r a g m e n t s .

    T 4

    p o l y n u c l e o t i d e

    k i n a s e l a b e l s

    a l l

    e n d s e q u a l l y ,

    b u t r e q u i r e s a DNA

    f r a g m e n t

    w i t h a n

    e x t e n d e d 5 ' e n d f o r e f f i c i e n t

    l a b e l i n g ( 2 4 , 2 5 ) . T h i s

    l i m i t s

    i t s

    u s e f u l n e s s , b e c a u s e m a n y r e s t r i c t i o n e n d o n u c l e a s e s

    p r o d u c e DNA

    f r a g m e n t s

    w i t h b l u n t

    o r 3 ' - e x t e n d e d e n d s . T h e

    l a r g e f r a g m e n t o f P o l l

    c o n t a i n s

    a 3 - t o - 5

    e x o n u c l e o l y t i c

    a c t i v i t y

    a s w e l l

    a s

    DNA

    p o l y m e r i z i n g

    a c t i v i t y 2 2 ) ,

    t h u s

    e n a b l i n g

    i t t o

    l a b e l a l l

    t h r e e

    t y p e s

    o f DNA

    f r a g m e n t

    e n d s .

    P o l l

    i s

    a c t i v e o v e r

    a

    w i d e

    r a n g e

    o f

    b u f f e r

    c o n d i t i o n s ,

    i n c l u d i n g

    t h o s e

    u s e d

    f o r

    r e -

    s t r i c t i o n

    e n d o n u c l e a s e

    d i g e s t i o n ,

    t h u s

    r e q u i r i n g

    n o b u f f e r

    c h a n g e s

    o r

    m a n i p u l a t i o n

    o f t h e DNA a f t e r

    d i g e s t i o n . T h e

    s i n g l e

    d i s a d v a n t a g e

    o f

    P o l l

    i s

    t h a t t h e

    d e g r e e

    o f

    l a b e l i n g

    a m o n g d i f -

    f e r e n t DNA

    f r a g m e n t s m a y b e u n e q u a l . T h i s i n e q u a l i t y i s

    p r o b a b l y

    a

    c o n s e q u e n c e

    o f

    s e q u e n c e d i f f e r e n c e s

    a d j a c e n t

    t o t h e

    f r a g m e n t

    e n d s

    a n d

    c a n m a k e t h e

    d e t e c t i o n

    o f

    b a n d s c o n t a i n i n g

    m o r e

    t h a n o n e

    f r a g m e n t

    d i f f i c u l t .

    M b o

    I - g e n e r a t e d

    f r a g m e n t s

    g a v e

    t h e

    g r e a t e s t r a n g e

    o f

    i n t e n s i t i e s e n c o u n t e r e d

    ( s e e

    F i g .

    2

    a n d

    r e f .

    1 6 ) .

    T h i s w a s

    n o t a

    p r o b l e m

    w i t h

    t h e o t h e r

    e n d o n u c -

    l e a s e s

    e m p l o y e d , a n d

    i n c r e a s e d b a n d i n t e n s i t y c o r r e l a t e d w e l l

    w i t h t h e p r e s e n c e o f m o r e t h a n o n e

    f r a g m e n t

    i n

    t h e

    b a n d .

    RESULTS

    A n a l y s i s

    o f

    Human

    mtDNA

    A f t e r

    C l e a v a g e

    a t

    H e x a n u -

    c l e o t i d e

    S i t e s .

    T h e

    p a t t e r n s

    s e e n

    a f t e r 1 . 2

    a g a r o s e g e l e l e c -

    t r o p h o r e s i s o f

    H p a

    I

    r e s t r i c t i o n e n d o n u c l e a s e

    d i g e s t s ( F i g . 1 )

    w e r e

    i d e n t i c a l

    f o r

    1 8

    o f

    t h e

    2 1

    s a m p l e s

    a n d

    c o n s i s t e d o f

    t h r e e

    b a n d s

    c o r r e s p o n d i n g

    t o DNA

    f r a g m e n t s

    o f

    9 9 0 0 ,

    4 2 9 0 ,

    a n d

    2 3 1 0

    b a s e

    p a i r s

    b p ) .

    O n e

    s a m p l e

    n o .

    3 , F i g .

    1 )

    l a c k e d

    t h e 9 9 0 0 -

    a n d

    2 3 1 0 - b p

    b a n d s

    a n d

    s h o w e d o n e

    n e w

    b a n d ,

    o f

    1 2 , 2 9 0 b p ;

    t w o

    s a m p l e s

    n o . 7 ,

    F i g . 1 ,

    a n d

    n o .

    1 5 ,

    d a t a n o t

    s h o w n )

    e x h i b i t e d

    i d e n t i c a l

    p a t t e r n s

    i n

    w h i c h

    e a c h

    l a c k e d t h e 9 9 0 0 - b p b a n d a n d

    s h o w e d t w o

    n e w

    b a n d s o f 7 5 9 0

    a n d

    1 9 8 0

    b p .

    T h e s e d a t a

    s u g g e s t

    t h a t

    t h e

    H p a

    I

    s i t e

    b e t w e e n t h e 9 9 0 0 -

    a n d 2 3 1 0 - b p f r a g m e n t s

    h a s b e e n

    l o s t

    i n s a m p l e 3 , r e s u l t i n g i n a f u s i o n o f t h e s e

    f r a g -

    m e n t s . T h i s

    s i t e

    l o s s

    i s

    i d e n t i c a l t o t h e H i n c I H

    s i t e

    l o s s

    r e p o r t e d

    f o r

    t h i s

    s a m p l e

    1 0 ) , b e c a u s e a l l

    H p a

    I

    s i t e s

    a r e a l s o

    r e c o g n i z e d

    b y H i n c I I .

    A

    n e w

    s i t e , w i t h i n t h e

    9 9 0 0 - b p f r a g m e n t , h a s b e e n

    g a i n e d

    i n b o t h

    s a m p l e

    7 a n d

    s a m p l e

    1 5 , r e s u l t i n g

    i n t h e

    l o s s

    o f

    t h i s

    f r a g m e n t

    a n d

    t h e

    p r o d u c t i o n

    o f

    t w o n e w

    f r a g m e n t s o f

    7 5 9 0

    a n d 1 9 8 0

    b p .

    T h e l a n e

    c o n t a i n i n g

    t h e

    H p a

    I

    d i g e s t o f

    s a m p l e

    1 0

    s h o w s ,

    i n a d d i t i o n t o t h e

    t h r e e

    t y p i c a l l y

    s e e n

    b a n d s , f o u r

    f a i n t

    b a n d s .

    T h e s e r e s u l t e d f r o m t h e

    i n c o m p l e t e

    d i g e s t i o n

    o f

    t h i s

    s a m p l e .

    D i g e s t i o n

    o f a n o t h e r

    p o r t i o n

    o f

    t h i s

    s a m p l e

    u n d e r

    m o r e

    e x h a u s t i v e

    c o n d i t i o n s r e s u l t e d i n c o m p l e t e

    c o n v e r s i o n

    t o

    t h e

    t h r e e

    t y p i c a l

    b a n d s

    ( d a t a n o t s h o w n ) .

    A n a l y s i s o f t h e

    Kpn

    I - d i g e s t e d s a m p l e s

    i n 1 . 2

    a g a r o s e

    g e l s

    s h o w e d

    t w o

    b a n d s

    i n

    e a c h

    l a n e ,

    a s

    r e p o r t e d

    2 ) .

    H o w e v e r ,

    i n

    s a m p l e 1 0

    t h e s m a l l e r f r a g m e n t e x h i b i t e d a d e c r e a s e d

    m o b i l i t y ,

    c o r r e s p o n d i n g

    t o a

    s i z e i n c r e a s e

    o f

    - - 8 0

    b p .

    E l e c t r o p h o r e s i s

    o f

    t h e

    Kpn

    I

    d i g e s t s

    i n

    2% a g a r o s e r e v e a l e d

    a t h i r d f r a g m e n t , o f

    ' - 8 0

    b p ,

    i n a l l

    s a m p l e s

    e x c e p t

    1 0

    ( d a t a

    n o t

    s h o w n ) .

    T h e

    l o c a t i o n

    o f t h e t h i r d

    Kpn I

    s i t e

    w a s

    n o t

    m a p p e d , b u t

    s e q u e n c i n g

    s t u d i e s

    J .

    D r o u i n ,

    p e r s o n a l

    c o m m u n i c a t i o n ) h a v e s h o w n i t

    t o b e

    t 7 5

    b p

    f r o m

    t h e

    Kpn

    I

    s i t e

    a t

    4

    map

    u n i t s

    2 ) .

    T h e

    p a t t e r n s

    p r o d u c e d b y

    e l e c t r o p h o r e s i s

    o f

    t h e s a m p l e s

    a f t e r

    s e q u e n t i a l

    d i g e s t i o n

    w i t h P v u

    I I , S a c I

    a n d X h o

    I

    w e r e i d e n t i c a l

    f o r a l l

    2 1

    s a m p l e s .

    Human

    mtDNA h a s a

    s i n g l e

    s i t e

    f o r

    e a c h

    o f

    P v u I I a n d

    X h o

    I

    a n d t w o s i t e s f o r S a c

    I

    T h e

    l o c a t i o n s o f t h e s e

    s i t e s i n

    h u m a n mtDNA a r e k n o w n

    2 ) .

    D i g e s t s

    o f t h e

    s a m p l e s

    w i t h t h e r e s t r i c t i o n

    e n d o n u c l e a s e s

    B a m H I ,

    E c o R I ,

    H i n c I I ,

    H i n d I I I ,

    P s t

    I

    a n d

    X b a I ,

    d i s c u s s e d

    i n

    d e t a i l e l s e w h e r e

    1 0 ) ,

    s h o w e d

    o n l y

    t h r e e

    a t y p i c a l p a t t e r n s :

    a n

    i d e n t i c a l BamHI s i t e g a i n i n

    s a m p l e s 2 a n d 9 ,

    a n d

    a

    H i n c I l s i t e

    l o s s

    i n

    s a m p l e 3 1 0 ) .

    T h e

    r e m a i n d e r o f t h e

    s a m p l e s s h o w e d o n l y

    t h e

    p a t t e r n s

    t y p i c a l

    f o r t h e s e

    e n z y m e s .

    A n a l y s i s o f

    Human

    mtDNAs A f t e r

    C l e a v a g e

    a t

    T e t r a n u -

    c l e o t i d e S i t e s . T h e mtDNA

    f r a g m e n t s

    p r o d u c e d

    b y d i g e s t i o n

    w i t h

    t h e

    e n z y m e s

    A l u

    I

    H a e I I I ,

    H i n f l , H p a

    I I , Mb o

    I

    a n d

    T a q

    I w e r e

    e n d - l a b e l e d w i t h 3 2 P a n d

    a n a l y z e d

    b y e l e c t r o p h o r e s i s

    i n

    4 0 - c m - l o n g

    3 . 5

    a n d 5

    p o l y a c r y l a m i d e g e l s .

    T h e

    p o s i t i o n s

    o f

    t h e

    f r a g m e n t s

    i n t h e

    g e l s

    w e r e

    d e t e c t e d

    a u t o r a d i o g r a p h i c a l l y .

    D r o u i n

    a n d

    S y m o n s ( 1 6 )

    h a v e

    r e p o r t e d

    t h a t Mb o

    I

    d i g e s t i o n

    p r o d u c e s

    2 3

    f r a g m e n t s ,

    w h i c h

    m i g r a t e

    a s 2 1

    d i s t i n c t b a n d s . D u e

    t o a

    h i g h b a c k g r o u n d o f

    r a d i o a c t i v i t y

    i n

    t h e s i z e

    r a n g e b e l o w

    t S 3 0

    b p

    w h e n

    [ a - 3 2 P ] d G T P w a s

    u s e d

    a s

    l a b e l ,

    t h e s m a l l e s t

    Mb o

    I

    f r a g m e n t

    o b s e r v e d

    w a s

    t h e

    3 3 - b p f r a g m e n t ( f r a g m e n t

    2 2

    i n

    r e f .

    1 6 ) . T y p i c a l

    Mb o I

    p a t t e r n s

    w e r e

    e x h i b i t e d

    b y

    1 3

    o f

    t h e

    2 1

    s a m p l e s . T h e s e a r e

    r e p r e s e n t e d b y

    n o s .

    3 , 6 ,

    a n d 7

    i n

    F i g .

    2 .

    A t y p i c a l

    p a t t e r n s w e r e

    s e e n

    i n

    s a m p l e s 1 , 2 ,

    4 ,

    5 , 8 , 9 ,

    1 0 ,

    a n d

    1 5

    ( F i g .

    2 ) .

    On

    t h e

    b a s i s

    o f

    f r a g m e n t s i z e ,

    t h e

    a t y p i c a l p a t t e r n s

    c a n

    b e

    e x p l a i n e d

    e i t h e r

    b y

    t h e

    l o s s o f

    a

    t y p i c a l l y o c c u r r i n g

    Mbo

    I

    s i t e

    o r

    b y t h e g e n e r a t i o n

    o f a n e w

    s i t e

    w h e r e t h e r e i s

    t y p i c a l l y

    n o n e . T h e

    a t y p i c a l

    Mbo

    I

    p a t t e r n s

    e x h i b i t e d

    b y

    s a m p l e s

    2

    a n d

    9

    a r e i d e n t i c a l t o e a c h

    o t h e r ,

    a s

    a r e t h o s e

    f o r

    s a m p l e s

    4 a n d

    8 .

    T h e s i t e

    g a i n

    s e e n i n

    s a m p l e s

    2

    a n d

    9

    c o r r e s p o n d s

    t o t h e

    BamHI

    1

    2 3

    4

    5 6

    7

    8 9

    1 0

    ; A

    i . 3

    LaiLiJt

    7 . 6 -

    4.3-~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~~

    43

    _~

    L J ~

    _

    t _ ..

    f i

    2 . 3 -

    D

    . __

    2 . o - -

    F I G . 1 .

    A

    1 . 2

    a g a r o s e g e l

    e l e c t r o p h o r e s i s

    o f

    Hpa

    I

    d i g e s t s

    o f

    human

    mtDNA

    s a m p l e s

    1 - 1 0 .

    T h e

    b a n d

    p a t t e r n s

    o f

    s a m p l e s

    3

    a n d

    7 d i f f e r

    f r o m

    t h o s e

    o f

    t he o th e r

    s a m p l e s .

    T h e

    DNA

    f r a g m e n t

    s i z e s ,

    s h o w n

    o n t h e l e f t

    i n

    b p

    X

    1 0 - 3 ,

    w e r e

    e s t i m a t e d

    f r o m

    a

    c a l i b r a t i o n

    c u r v e

    u s i n g E c o R I - d i g e s t e d

    A

    DNA

    ( a b o v e )

    a n d

    H i n d I I I - d i g e s t e d

    PM2

    DNA

    ( n o t

    s h o w n )

    a s

    s i z e

    s t a n d a r d s . F a i n t

    b a n d s

    a r e

    d u e t o

    i n -

    c o m p l e t e

    d i g e s t i o n .

    3 6 0 6

    G e n e t i c s :

    B r o w n

  • 8/10/2019 Polymorphism in Mitochondrial DNA of Humans as Revealed By

    3/5

    P r o c .

    N a t l . A c a d . S c i .

    USA

    7 7

    ( 1 9 8 0 ) 3 6 0 7

    s i t e g a i n p r e v i o u s l y r e p o r t e d f o r t h e s e s a m p l e s 1 0 ) , b e c a u s e

    t h e

    M b o

    I

    r e c o g n i t i o n

    s e q u e n c e

    ( G - A - T - C ) i s c o n t a i n e d w i t h i n

    t h a t

    f o r BamHI ( G - G - A - T - C - C ) . T h i s i s c o n f i r m e d

    b y a c o m p a r i s o n

    o f t h e

    l o c a t i o n s o f t h e s e s i t e s

    i n

    t h e

    h u m a n

    mtDNA c l e a v a g e

    m a p s f o r BamHI

    ( 1 0 )

    a n d f o r Mb o

    I

    ( 1 6 , 2 6 ) . T h e p a t t e r n e x -

    h i b i t e d

    b y

    s a m p l e 5 , F i g . 2 , i s p r o b a b l y d u e t o l o s s

    o f

    t h e Mb o

    I s i t e

    b e t w e e n

    t h e f r a g m e n t s c o n t a i n e d

    i n

    t h e b a n d s c o r r e -

    s p o n d i n g

    t o

    f r a g m e n t s o f 7 8 0 a n d

    2 5

    b p , t h u s

    i n d i c a t i n g

    t h a t

    t h e s e

    f r a g m e n t s

    a r e

    a d j a c e n t .

    T h e l o s s

    o f

    t h e 2 5 - b p

    f r a g m e n t

    i n t h i s

    s a m p l e

    c o u l d

    n o t

    b e

    c o n f i r m e d ,

    d u e

    t o

    t h e

    h i g h b a c k -

    g r o u n d o f r a d i o a c t i v i t y i n

    t h i s

    s i z e r e g i o n o f t h e g e l ,

    m e n t i o n e d

    e a r l i e r .

    T h i s r e s u l t c o n t r a d i c t s

    t h e

    p u b l i s h e d

    M b o I

    m a p

    ( 1 6 ,

    2 6 ) ,

    i n w h i c h t h e 7 8 0 a n d

    2 5 - b p

    f r a g m e n t s

    a r e

    s h o w n a s n o n -

    a d j a c e n t .

    U n p u b l i s h e d

    s e q u e n c e

    d a t a c o n f i r m

    t h a t

    t h e p l a c e -

    m e n t o f

    t h e

    2 5 - b p

    f r a g m e n t

    i n t h e m a p a s

    p u b l i s h e d i s

    i n c o r r e c t

    J

    D r o u i n , p e r s o n a l

    c o m m u n i c a t i o n ) . T h e

    a d j a c e n t l o c a t i o n o f

    t h e

    7 8 0 - a n d 2 5 b p f r a g m e n t s , s u g g e s t e d b y t h e a n a l y s i s o f

    s a m p l e

    5 , r e m a i n s t o

    b e

    c o n f i r m e d .

    T h e i n t e n s i t y

    o f d i f f e r e n t b a n d s

    w i t h i n

    a s a m p l e l a n e c a n

    b e

    s e e n

    t o

    v a r y

    o v e r

    a l a r g e r a n g e e . g . , c o m p a r e

    t h e

    b a n d s

    a t 6 2 0

    a n d 6 0 0

    b p i n

    F i g . 2 ) .

    T h i s v a r i a t i o n

    i s h i g h l y

    r e p r o d u c i b l e

    a n d

    i s a n

    a r t i f a c t o f t h e

    l a b e l i n g m e t h o d ( s e e M a t e r i a l s

    a n d

    M e t h -

    o d s ) ;

    i t i s n o t

    d u e t o

    i n c o m p l e t e d i g e s t i o n ,

    b e c a u s e

    t h e p a t t e r n

    i s

    u n a f f e c t e d

    b y

    m o r e

    e x h a u s t i v e d i g e s t i o n

    a n d

    b e c a u s e

    t h e

    s u m

    o f

    t h e f r a g m e n t s i z e s i s e q u a l

    t o o n e

    m i t o c h o n d r i a l g e n o m e .

    D i g e s t i o n w i t h

    H i n f l t y p i c a l l y

    p r o d u c e d 3 2

    f r a g m e n t s ,

    w h i c h m i g r a t e d

    a s

    3 1 e l e c t r o p h o r e t i c a l l y

    d i s t i n c t

    b a n d s ( F i g .

    3 ) . T h e c o r r e s p o n d i n g

    f r a g m e n t

    s i z e s a c c o u n t

    f o r

    9 9 o f t h e

    m i t o c h o n d r i a l

    g e n o m e .

    T e n

    o f

    t h e s a m p l e s ( 1 - 3 , 6 , 9 ,

    1 1 - 1 3 ,

    1 6 , a n d

    1 9 )

    s h o w e d i d e n t i c a l p a t t e r n s .

    E l e v e n

    o f t h e s a m p l e s

    e x h i b i t e d a t y p i c a l p a t t e r n s ; a l l c a n b e e x p l a i n e d b y

    s i n g l e - s i t e

    l o s s e s o r g a i n s . T w o , 7 a n d 1 5 , s h o w e d i d e n t i c a l p a t t e r n s , c a u s e d

    b y t h e g a i n o f a

    H i n f I

    s i t e

    i n

    t h e 3 8 5 - b p f r a g m e n t t h a t r e s u l t e d

    i n

    t h e

    p r o d u c t i o n

    o f

    t h e

    3 6 0 - a n d 2 5 - b p

    f r a g m e n t s

    o b s e r v e d .

    S e v e n s a m p l e s

    5 , 7 , 1 0 , 1 4 , 1 5 , 1 7 , a n d 2 1 ) e x h i b i t e d a l o s s o f

    t h e 8 7 5 - b p f r a g m e n t

    a n d

    a p p e a r a n c e o f

    a s e c o n d 8 9 0 - b p

    f r a g m e n t , p r e s u m a b l y

    t h e

    r e s u l t

    o f

    f u s i o n o f t h e 8 7 5 - b p f r a g -

    m e n t w i t h a

    p o s t u l a t e d a d j a c e n t

    1 5 - b p

    f r a g m e n t .

    I n

    a d d i t i o n

    t o

    t h i s

    k i n d

    o f

    a t y p i c a l

    H i n f I

    p a t t e r n ,

    h o w e v e r ,

    t w o

    o f

    t h e a t y p i c a l s a m p l e s

    ( 7

    a n d 1 5 )

    a n d t h r e e

    t y p i c a l s a m p l e s

    8 , 1 3 , a n d 1 9 ) s h o w e d

    a s e c o n d k i n d

    o f p a t t e r n . T h i s

    c o n s i s t e d

    o f

    t h e a p p e a r a n c e

    o f

    f a i n t a t y p i c a l b a n d s

    t h a t

    c o u l d

    n o t b e

    r a -

    t i o n a l i z e d

    s i m p l y

    b y a s i t e g a i n

    o r

    l o s s . T he s e b an d s

    w e r e a l s o

    c h a r a c t e r i z e d

    b y

    t h e i r r e l a t i v e l a c k

    o f

    r a d i o a c t i v i t y ,

    b e c a u s e

    o v e r e x p o s u r e

    o f

    t h e a u t o r a d i o g r a m w a s

    n e c e s s a r y

    f o r

    t h e i r

    v i -

    s u a l i z a t i o n .

    S u c h b a n d s , f a i n t l y

    v i s i b l e i n

    F i g .

    3 ,

    c o u l d r e f l e c t

    w i t h i n - s a m p l e

    h e t e r o g e n e i t y . T h e p r e s e n c e o f s u b s t o i c h i o -

    m e t r i c

    b a n d s

    i n

    H a e

    I I I d i g e s t s

    o f

    mtDNA h a s b e e n

    r e p o r t e d

    9 ) .

    H o w e v e r , u p o n f u r t h e r

    d i g e s t i o n

    t h e i n t e n s i t y

    o f

    t h e s e

    b a n d s d e c r e a s e d d r a m a t i c a l l y . A

    p o s s i b l e e x p l a n a t i o n

    i s

    t h a t

    2 : 3 4

    7

    9,

    1 0 1

    5

    2 , . O O dw

    40

    _*

    llhl3.)-

    Io

    s o ( ) -

    aw

    1

    0

    @ aa

    d o

    lo

    _

    _ _ _

    _ W l

    465

    W S 1 0 i m

    m

    to

    F I G . 2 . A 3 . 5

    p o l y a c r y l -

    a m i d e

    g e l

    o f

    Mb o

    I

    d i g e s t s o f

    human mtDNA

    s a m p l e s

    1 - 1 0

    a n d 1 5 . A l l

    a t y p i c a l f r a g m e n t s

    o b s e r v e d w e r e > 4 5 0

    b p , h e n c e

    t h e

    p o r t i o n

    o f

    t h e g e l

    c o n t a i n i n g

    s m a l l e r

    f r a g m e n t s

    i s

    n o t s h o w n .

    The

    b a n d p a t t e r n

    s h o w n b y

    s a m p l e s 3 , 6 ,

    a n d

    7

    w a s

    t y p i c a l

    f o r

    t h e

    m a j o r i t y

    o f t he

    2 1

    s a m p l e s

    a n a l y z e d . S a m p l e s

    2

    a n d 9 s h o w

    i d e n t i c a l

    a t y p i c a l p a t t e r n s ,

    as

    d o

    s a m p l e s

    4 a n d 8 . The DNA

    f r a g -

    ment

    s i z e s ,

    i n

    b p ,

    ar e s h o w n o n

    t h e l e f t . The f a i n t b a n d s

    ar e

    c o m p l e t e l y

    d i g e s t e d

    f r a g m e n t s

    t h a t ,

    b e c a u s e

    o f

    t h e

    l a b e l i n g

    m e t h o d ,

    d o

    n o t

    l a b e l w e l l .

    )

    P2 4 8 S 1 1 1 3

    1 5

    1 7 1 9 2 1

    2 1 i 0.o

    1 0 6 0 - Ii

    3z j5I

    5 00

    . -

    . . m U m

    * . m e

    340-U

    j

    2 4 6 8

    1 0

    5 0 0

    .- - -

    W.W6--wW

    _w

    340-

    w-emm mw

    210-

    m bmi

    re

    n w w v

    I I

    1 3

    1 5 1 7

    1 9 2 1

    _

    Uw m

    _

    m

    _

    wm,wmmwi

    lombSm

    ma

    mU

    o

    _loUUKm

    U U

    _

    1 6 2 -

    ininniniwin

    _wmfww

    m m

    _

    ammm m

    U

    -

    7 9 -

    aw -

    w

    m

    W-

    a

    W

    mm

    W W

    W

    Wlw eV

    *W

    40

    F I G .

    3 . P o l y a c r y l a m i d e g e l e l e c t r o p h o r e s i s o f

    H i n f I

    d i g e s t s

    o f

    human mtDNA s a m p l e s 1 - 2 1 . U p p e r g e l , 3 ;

    l o w e r

    g e l , 5 .

    T h e

    t y p i c a l

    p a t t e r n

    o f

    b a n d s i s s h o w n

    b y s a m p l e s 1 - 3 , 6 , 9 , 1 1 - 1 3 ,

    a n d

    1 9 .

    Among t h e a t y p i c a l

    p a t t e r n s ,

    a n

    e x a m p l e o f

    a

    s h a r e d m o r p h may b e

    e a s i l y

    s e e n

    i n

    s a m p l e s

    7

    a n d

    1 5 ,

    i n

    w h i c h

    t h e

    t y p i c a l

    b a n d a t

    t h e

    p o -

    s i t i o n

    c o r r e s p o n d i n g

    t o 3 9 0

    b p

    h a s b e e n

    l o s t ( b o t h g e l s )

    a n d t w o

    a t y p -

    i c a l

    b a n d s

    o c c u r

    a t

    p o s i t i o n s

    c o r r e s p o n d i n g

    t o

    3 7 3

    a n d

    2 7

    b p

    ( l o w e r

    g e l ) .

    T h e a b s e n c e o f

    t h e

    6 6 - b p

    f r a g m e n t

    i n

    s a m p l e s

    1 4

    a n d 1 8

    ( l o w e r

    g e l ) r e s u l t s ,

    i n

    b o t h , f r o m

    a

    s i t e

    l o s s . T h i s i s n o t

    a

    s h a r e d

    m o r p h ,

    h o w e v e r , b e c a u s e

    t h e

    l o s t

    s i t e

    i s a t o n e e n d

    o f t h e

    6 6 - b p f r a g m e n t

    i n

    s a m p l e 1 4

    a n d a t

    t he o th e r

    e n d i n s a m p l e 1 8

    ( s e e

    T a b l e

    2 ) . F r a g m e n t

    s i z e s , g i v e n o n

    t h e

    l e f t ,

    w e r e e st im at e d

    b y u s i n g

    H i n c I I

    d i g e s t s

    o f

    4 ) X 1 7 4

    r e p l i c a t i v e

    f o r m DNA

    4 ) )

    a n d

    H i n d I l l

    d i g e s t s

    o f

    PM2 DNA

    ( P ,

    u p p e r g e l )

    a s

    s i z e

    s t a n d a r d s .

    t h e s e b a n d s

    r e p r e s e n t i n c o m p l e t e l y d i g e s t e d f r a g m e n t s

    c o n -

    t a i n i n g

    H i n f I

    s i t e s

    t h a t a r e c l e a v e d

    m o r e

    s l o w l y

    t h a n

    u s u a l .

    T e n f o l d d i f f e r e n c e s

    i n

    t h e k i n e t i c s

    o f

    s i t e

    c l e a v a g e

    a r e

    k n o w n

    1 9 ) .

    I n

    t h e p r e s e n t

    s t u d y

    t h i s p h e n o m e n o n

    w a s

    o b s e r v e d

    o n l y

    i n

    d i g e s t s w i t h

    H i n f I .

    T h e

    n u m b e r s

    o f

    f r a g m e n t s

    t y p i c a l l y p r o d u c e d b y d i g e s t i o n

    w i t h

    t h e

    r e m a i n i n g

    e n z y m e s

    w e r e :

    A l u

    I 4 8 ;

    H a e

    I I I ,

    4 6 ;

    H h a

    I 1 7

    1 0 ) ; H p a

    I ,

    2 3

    1 0 ) ; T a q

    I

    2 8 .

    F r a g m e n t s

    o f

    < 3 0

    b p

    w e r e

    n o t s c o r e d .

    T h e s u m s

    o f

    t h e

    f r a g m e n t

    s i z e s

    w e r e

    e q u a l

    t o

    1 0 0

    +3% o f t h e mtDNA f o r

    d i g e s t s

    w i t h a l l

    e n z y m e s

    e x c e p t

    A l u

    I ,

    w h i c h

    s u m m e d

    t o 9 4 . T h i s

    l o w e r

    v a l u e

    i s

    p r o b a b l y

    d u e

    t o

    b a n d s

    c o n t a i n i n g

    m o r e t h a n

    o n e

    f r a g m e n t

    n o t

    b e i n g

    s c o r e d

    a s

    s u c h .

    R e e x a m i n a t i o n o f t h e

    H p a

    I I

    d i g e s t s

    r e s u l t e d

    i n t h e

    o b -

    s e r v a t i o n ,

    i n

    s a m p l e

    1 3 ,

    o f a n

    a t y p i c a l

    s i t e

    g a i n

    n o t

    r e p o r t e d

    i n

    r e f .

    1 0 .

    A l l

    a t y p i c a l

    p a t t e r n s

    o b s e r v e d

    c o u l d

    b e

    e x p l a i n e d b y

    s i t e

    g a i n s

    o r

    l o s s e s ,

    a s s u m m a r i z e d i n

    T a b l e

    2 .

    DISCUSSION

    Human

    mtDNA

    E x h i b i t s

    S e q u e n c e P o l y m o r p h i s m .

    M i -

    t o c h o n d r i a l

    DNA

    s a m p l e s

    f r o m

    e a c h

    o f 2 1 h u m a n s o f d i v e r s e

    r a c i a l a n d

    g e o g r a p h i c

    o r i g i n

    w e r e

    d i g e s t e d

    w i t h

    e a c h

    o f

    1 8

    r e s t r i c t i o n e n d o n u c l e a s e s .

    E s t i m a t e s o f

    t h e s i z e s

    o f t h e

    r e s u l t i n g

    G e n e t i c s : B r o w n

  • 8/10/2019 Polymorphism in Mitochondrial DNA of Humans as Revealed By

    4/5

  • 8/10/2019 Polymorphism in Mitochondrial DNA of Humans as Revealed By

    5/5

    P r o c . N a t l . A c a d .

    S c i . U S A

    7 7

    ( 1 9 8 0 )

    3 6 0 9

    T a b l e 4 . P o l y m o r p h i s m s

    s h a r e d

    b y

    m u l t i p l e s a m p l e s

    M o r p h s s h a r e d *

    S a m p l e s S i t e

    g a i n s

    S i t e

    l o s s e s R a c e t

    4 , 8 E - 3 , F - 2 ,

    H - 2 ,

    J - 4 C 9N

    7 , 1 5 B - 3 , H - 4

    E - 7 ,

    H - 3

    N

    5 , 1 0 E - 6

    F - 3 ,

    H - 3

    M

    1 2 , 1 6

    F - 4

    C

    2 , 9

    J - 3

    C

    1 , 6 , 1 1 , 1 3 , 1 9

    E - 2

    C

    1 1 , 1 2 , 1 8 F - 3 C

    1 4 , 1 7 , 2 1 H - 3 C , M ,

    N

    3 , 9

    G - 3 M, C

    *

    T h e m o r p h s

    a r e

    a s d e s i g n a t e d

    i n

    T a b l e

    2 .

    t

    C ,

    c a u c a s o i d ; M , m o n g o l o i d ;

    N ,

    n e g r o i d ;

    c f .

    T a b l e 1 .

    o b s e r v e d ,

    i t

    i s

    u n l i k e l y

    t h a t m o r e t h a n o n e b a s e

    s u b s t i t u t i o n

    p e r

    s i t e

    h a s

    o c c u r r e d .

    S e q u e n c e

    H e t e r o g e n e i t y Ma y S u g g e s t

    a R e c e n t P o p u l a t i o n

    C o n s t r i c t i o n .

    T h e r a t e

    o f

    b a s e s u b s t i t u t i o n o f m a m m a l i a n

    mtDNA

    h a s

    b e e n

    e s t i m a t e d

    t o

    b e

    0 . 5 - 1 . 0 %

    p e r l i n e a g e p e r

    1 0 6

    y e a r s 2 ) .

    A t t h i s

    r a t e ,

    t h e a m o u n t o f s e q u e n c e

    h e t e r o g e n e i t y

    o b s e r v e d ,

    0 . 1 8 % , c o u l d h a ve b e e n g e n e r a t e d

    f r o m a

    s i n g l e

    m a t i n g

    p a i r

    t h a t e x i s t e d

    1 8 0 - 3 6 0

    X

    1 0 3 y e a r s

    a g o ,

    s u g g e s t i n g

    t h e

    p o s s i b i l i t y t h a t

    p r e s e n t - d a y

    h u m a n s

    e v o l v e d

    f r o m

    a

    s m a l l

    m i t o c h o n d r i a l l y m o n o m o r p h i c p o p u l a t i o n

    t h a t e x i s t e d

    a t

    t h a t

    t i m e .

    T h e b a s i c

    s i m i l a r i t y

    i n

    t h e

    c l e a v a g e p a t t e r n s

    o f t h e

    s a m p l e s

    i n d i c a t e s t h a t

    t h e

    m a j o r r a c i a l d i v e r g e n c e s h a v e

    o c c u r r e d

    s i n c e

    t h e n .

    S h a r e d P o l y m o r p h i s m s May I n d i c a t e G r o u p A f f i n i t i e s .

    A s

    n o t e d , m a n y o f

    t h e

    s i t e

    a l t e r a t i o n s

    o b s e r v e d a r e

    s h a r e d

    b y

    t w o o r m o r e s a m p l e s .

    T h e s e

    s h a r e d

    m o r p h s ,

    s u m m a r i z e d

    i n

    T a b l e 4 , c o u l d h a v e

    a r i s e n e i t h e r

    b y

    i n h e r i t a n c e f r o m a c o m m o n

    a n c e s t o r

    o r

    b y i n d e p e n d e n t

    p a r a l l e l

    a c q u i s i t i o n .

    P a r a l l e l a c -

    q u i s i t i o n

    s e e m s

    u n l i k e l y , g i v e n

    t h e l o w l e v e l o f v a r i a t i o n

    p r e s e n t .

    H o w e v e r ,

    i n

    t h e c a s e

    o f

    s h a r e d

    s i t e

    l o s s e s i t c a n n o t b e

    r u l e d o u t ,

    b e c a u s e t h e s a m e s i t e

    c o u l d

    b e l o s t

    i n

    d i f f e r e n t

    l i n e a g e s d u e

    t o

    s u b s t i t u t i o n s

    a t

    d i f f e r e n t

    b a s e s

    w i t h i n

    t h e s i t e .

    T h e

    m o s t

    s t r i k i n g

    s h a r e d

    m o r p h

    i s

    p e r h a p s ,

    t h e

    s i t e

    l o s s ,

    H - 3 ,

    t h a t o c c u r s

    i n

    7

    o f

    t h e

    s a m p l e s ( T a b l e s 3

    a n d

    4 ) .

    T h e s e s a m p l e s

    r e p r e s e n t a l l

    t h r e e

    r a c e s ,

    b u t

    n o t

    o n

    a

    p r o p o r t i o n a t e

    b a s i s

    O n l y

    1

    c a u c a s o i d

    s a m p l e

    i s

    r e p r e s e n t e d , o u t o f 1 3 t o t a l , w h e r e a s

    3

    o f 4

    n e g r o i d a n d

    3

    o f

    4

    m o n g o l o i d

    s a m p l e s

    s h o w t h e l o s s . T h i s s i t e l o s s

    m a y r e p r e s e n t

    a

    r e l a t i v e l y

    a n c i e n t

    v a r i a n t t h a t w a s p r e s e n t

    i n

    m o s t h u m a n

    p o p u l a t i o n s

    b e f o r e t h e

    o c c u r r e n c e

    o f r a c i a l

    d i v e r g e n c e .

    S e v e r a l

    o f t h e

    a t y p i c a l

    m o r p h s a r e s e e n t o o c c u r

    o n l y

    i n t r a -

    r a c i a l l y ( T a b l e

    4 ) .

    B e c a u s e

    o f t h e i r l o w e r p r o b a b i l i t y o f o c -

    c u r r e n c e , s h a r e d s i t e

    g a i n s

    a r e a m o r e s i g n i f i c a n t i n d i c a t o r o f

    g e n e t i c

    r e l a t i o n s h i p s

    t h a n a r e s h a r e d

    s i t e

    l o s s e s .

    B y

    t h i s c r i t e r i o n

    a

    n u m b e r

    o f

    r a c i a l

    a f f i n i t i e s

    a r e

    s e e n . H o w e v e r ,

    t h e

    m o s t c l o s e l y

    r e l a t e d s a m p l e s

    a n a l y z e d

    a r e

    4

    a n d 8 ,

    w h i c h

    s h a r e

    4

    a t y p i c a l

    s i t e

    g a i n s . T h e s e s a m p l e s

    s h o w

    n o

    a f f i n i t y w i t h a n y

    o f

    t h e o t h e r

    s a m p l e s

    a n d d i f f e r

    f r o m e a c h o t h e r

    o n l y b y

    t h e

    p r e s e n c e ,

    i n

    4 ,

    o f

    a

    s i t e

    l o s s , E - 4 .

    S a m p l e

    4

    i s

    i d e n t i f i e d

    a s

    a

    P h i l l i p i n e - b o r n

    c a u c a s o i d

    a n d

    8 a s a

    U . S . A . - b o r n n e g r o i d .

    U n f o r t u n a t e l y ,

    n o

    f u r t h e r

    i n f o r m a t i o n

    o n

    t h e

    s a m p l e s

    h a s b e c o m e a v a i l a b l e .

    A l t h o u g h t h e s e

    d a t a

    d o

    n o t

    u n e q u i v o c a l l y d e m o n s t r a t e t h e

    e x i s t e n c e o f

    g r o u p - s p e c i f i c

    mtDNA

    r e s t r i c t i o n e n d o n u c l e a s e

    f r a g m e n t p a t t e r n s , t h e y

    d o

    s u g g e s t t h i s

    a s a

    s t r o n g

    p o s s i b i l i t y .

    B o t h

    l a r g e r s a m p l e s i z e s a n d

    m o r e e x t e n s i v e

    g e n e a l o g i c a l i n -

    f o r m a t i o n a r e

    n e e d e d f o r

    a n a c c u r a t e a s s e s s m e n t

    o f

    t h i s .

    T h e

    h i g h d e g r e e

    o f p r e c i s i o n

    a f f o r d e d b y t h e s e a n a l y s e s

    i n d i c a t e s t h a t

    i t w i l l

    b e

    p o s s i b l e

    t o o b t a i n

    d a t a t h a t m a y h e l p a n s w e r m a n y o f

    t h e

    q u e s t i o n s a b o u t h u m a n p o p u l a t i o n g e n e t i c s , p r e h i s t o r y , a n d

    r e c e n t e v o l u t i o n .

    I

    a m

    d e e p l y g r a t e f u l

    t o b o t h A l l a n

    C .

    W i l s o n ,

    D e p a r t m e n t

    o f B i o -

    c h e m i s t r y , U n i v e r s i t y

    o f

    C a l i f o r n i a , B e r k e l e y ,

    a n d

    H o w a r d

    M .

    G o o d m a n ,

    D e p a r t m e n t

    o f

    B i o c h e m i s t r y

    a n d

    B i o p h y s i c s ,

    U n i v e r s i t y

    o f

    C a l i f o r n i a ,

    S a n

    F r a n c i s c o ,

    f o r t h e i r

    i n t e r e s t ,

    s u p p o r t ,

    a n d e n c o u r -

    a g e m e n t ,

    a n d f o r

    t h e u s e

    o f t h e i r f a c i l i t i e s . I

    a l s o

    t h a n k

    A l i c e

    W a n g

    f o r

    e x c e l l e n t

    t e c h n i c a l

    a s s i s t a n c e ;

    J a c

    D r o u i n a n d D a v id

    C l a y t o n

    f o r

    c o m m u n i c a t i n g

    r e s u l t s o f t h e i r c u r r e n t

    r e s e a r c h ;

    S u s a n

    B r o w n ,

    H a r o l d

    V a r m u s ,

    S t e v e

    F e r r i s ,

    R e b e c c a

    C a n n ,

    a n d S t e v e

    C a r r

    f o r

    h e l p f u l

    d i s -

    c u s s i o n s ;

    a n d

    L o r i

    E r d l e y

    f o r a s s i s t a n c e i n

    p r e p a r i n g

    t h i s

    m a n u s c r i p t .

    T h i s

    w o r k

    h a s

    b e e n

    s u p p o r t e d b y

    N a t i o n a l S c i e n c e

    F o u n d a t i o n G r a n t s

    D E B 7 8 - 0 2 8 4 1

    t o

    A .

    C .

    W i l s o n ) ,

    B M 7 5 - 1 0 4 6 8

    t o

    H .

    M .

    G o o d m a n ) ,

    a n d

    D E B 7 6 - 2 0 5 9 9

    t o

    W . M . B .

    a n d

    J

    W.

    W r i g h t ) .

    1 .

    B r o w n ,

    W. M .

    &

    V i n o g r a d , J

    ( 1 9 7 4 )

    P r o c .

    N a t .

    A c a d .

    S c i .

    USA

    7 1 , 4 6 1 7 - 4 6 2 1 .

    2 .

    B r o w n ,

    W.

    M . ,

    G e o r g e ,

    M . , J r .

    &

    W i l s o n ,

    A .

    C .

    ( 1 9 7 9 )

    P r o c .

    N a t .

    A c a d . S c i .

    USA

    7 6 ,

    1 9 6 7 - 1 9 7 1 .

    3 .

    R a m i r e z , J

    L .

    &

    D a w i d ,

    I

    B .

    ( 1 9 7 8 ) J .

    M o l . B i o l .

    1 1 9 ,

    1 3 3 -

    1 4 6 .

    4 .

    A t t a r d i , G . ,

    A l b r i n g ,

    M . ,

    A l m a l r i c , F . , G e l f a n d ,

    R . ,

    G r i f f i t h ,

    J

    L y n c h , D . ,

    M e r k e l , C . ,

    M u r p h y ,

    W.

    &

    O j a l a ,

    D .

    ( 1 9 7 6 )

    i n

    G e -

    n e t i c s a n d

    B i o g e n e s i s o f

    C h l o r o p l a s t s

    a n d

    M i t o c h o n d r i a ,

    e d s .

    B u c h e r ,

    T . , N e u p e r t , W . , S e b a l d ,

    W. &

    W e r n e r ,

    S .

    E l s e v i e r ,

    A m s t e r d a m ) , p p .

    5 7 3 - 5 8 5 .

    5 .

    B a t t e y , J

    &

    C l a y t o n ,

    D . A .

    ( 1 9 7 8 )

    C e l l

    1 4 ,

    1 4 3 - 1 5 6 .

    6 .

    B r o w n ,

    W. M .

    ( 1 9 8 0 )

    A n n .

    N . Y .

    A c a d .

    S c i . ,

    i n

    p r e s s .

    7 .

    D a w i d ,

    I B .

    ( 1 9 7 2 )

    D e v .

    B i o l .

    2 9 ,

    1 3 9 - 1 5 1 .

    8 .

    J a k o v c i c ,

    S . , C a s e y , J

    &

    R a b i n o w i t z ,

    M .

    ( 1 9 7 5 )

    B i o c h e m i s t r y 1 4 ,

    2 0 3 7 - 2 0 4 2 .

    9 .

    P o t t e r ,

    S .

    S . ,

    N e w b o l d , J . E . , H u t c h i n s o n ,

    C .

    A . ,

    I I I

    &

    E d g e l l ,

    M .

    H .

    ( 1 9 7 5 )

    P r o c .

    N a t l . A c a d . S c i .

    USA

    7 2 , 4 4 9 6 - 4 5 0 0 .

    1 0 .

    B r o w n ,

    W. M . &

    G o o d m a n ,

    H . M .

    ( 1 9 7 9 )

    i n

    E x t r a c h r o m o s o m a l

    D N A ,

    ICN-UCLA

    S y m p o s i a ,

    e d s .

    C u m m i n g s , D . , B o r s t , P . ,

    D a w i d ,

    I W e i s s m a n ,

    S .

    &

    F o x ,

    C .

    F .

    ( A c a d e m i c ,

    Ne w

    Y o r k ) ,

    V o l .

    1 5 , p p .

    4 8 5 - 5 0 .

    1 1 .

    B r o w n ,

    W. M .

    &

    W r i g h t ,

    J

    W .

    ( 1 9 7 9 )

    Sence

    2 0 3 , 1 2 4 7 - 1 2 4 9 .

    1 2 .

    A v i s e ,

    J C . ,

    L a n s m a n ,

    R . A .

    &

    S h a d e ,

    R .

    0 .

    ( 1 9 7 9 )

    G e n e t i c s

    9 2 ,

    2 7 9 - 2 9 5 .

    1 3 .

    B r o w n ,

    W.

    M . ,

    W a t s o n ,

    R .

    M . ,

    V i n o g r a d , J . ,

    T a i t ,

    K .

    M . , B o y e r ,

    H . W.

    &

    G o o d m a n ,

    H . M .

    ( 1 9 7 6 )

    C e l l

    7 , 5 1 7 - 5 3 0 .

    1 4 .

    B r o w n ,

    W.

    M . , S h i n e ,

    J .

    &

    G o o d m a n ,

    H . M .

    ( 1 9 7 8 )

    P r o c .

    N a t l .

    A c a d . S c i .

    USA

    7 5 , 7 3 5 - 7 3 9 .

    1 5 .

    R o b e r t s ,

    R .

    J . ( 1 9 8 0 )

    N u c l e i c A c i d s R e s .

    8 ,

    r 6 3 - r 8 0 .

    1 6 .

    D r o u i n , J

    &

    S y m o n s ,

    R .

    J .

    ( 1 9 7 9 )

    i n

    E x t r a c h r o m o s o m a l

    D N A ,

    ICN-UCLA

    S y m p o s i a ,

    e d s .

    C u m m i n g s , D . , B o r s t ,

    P . ,

    D a w i d ,

    I

    W e i s s m a n ,

    S .

    &

    F o x ,

    C .

    F .

    ( A c a d e m i c ,

    Ne w

    Y o r k ) ,

    V o l .

    1 5 ,

    p p .

    4 7 1 - 4 8 4 .

    1 7 .

    M a n i a t i s , T . , J e f f r e y ,

    A .

    & v a n

    d e S a n d e ,

    V .

    H .

    ( 1 9 7 5 )

    B i o c h e m -

    i s t r y 1 4 ,

    3 7 8 7 - 3 7 9 4 .

    1 8 .

    S a n g e r ,

    F . ,

    C o u l s o n ,

    A .

    R . ,

    F r i e d m a n n ,

    T . , A i r ,

    G .

    M . ,

    B a r r e l l ,

    B .

    G . ,

    B r o w n ,

    N .

    L . ,

    F i d d e s ,

    J

    C . ,

    H u t c h i n s o n ,

    C .

    A . ,

    I I I , S l o c o m b e ,

    P . M .

    &

    S m i t h ,

    M .

    ( 1 9 7 8 ) J .

    M o l . B i o l .

    1 2 5 , 2 2 5 - 2 4 6 .

    1 9 .

    T h o m a s ,

    M .

    &

    D a v i s ,

    R .

    W.

    ( 1 9 7 5 )

    J .

    M o l . B i o l .

    9 1 ,

    3 1 5 -

    3 2 8 .

    2 0 .

    B r a c k , C . ,

    E b e r l e ,

    H . ,

    B i c k l e ,

    T .

    A .

    &

    Y u a n ,

    R .

    ( 1 9 7 6 )

    J .

    M o l .

    B i o l .

    1 0 4 , 3 0 5 - 3 0 9 .

    2 1 .

    P a r k e r ,

    R .

    C . , W a t s o n ,

    R .

    M . &

    V i n o g r a d ,

    J

    ( 1 9 7 7 )

    P r o c .

    N a t l .

    A c a d .

    S c i .

    USA

    7 4 , 8 5 1 - 8 5 5 .

    2 2 .

    K l e n o w ,

    H .

    &

    O v e r g a a r d - H a n s e n ,

    K .

    ( 1 9 7 4 )

    E u r .

    J .

    B i o c h e m .

    4 5 , 6 2 3 - 6 2 7 .

    2 3 .

    S w a n s t r o m ,

    R .

    &

    S h a n k ,

    P .

    R .

    ( 1 9 7 8 )

    A n a l .

    B l o c h e m .

    8 6 , 1 8 4 -

    1 9 2 .

    2 4 .

    R i c h a r d s o n ,

    C . C .

    ( 1 9 6 5 )

    P r o c .

    N a t l .

    A c a d .

    S c i .

    USA

    5 4 , 1 5 8 -

    1 6 5 .

    2 5 .

    B e r k n e r ,

    K . L .

    &

    F o l k ,

    W. R .

    ( 1 9 7 7 )

    J .

    B i o l .

    C h e m .

    2 5 2 , 3 1 7 6 -

    3 1 8 4 .

    2 6 . B a r r e l l , B .

    G . ,

    B a n k i e r ,

    A .

    T .

    &

    D r o u i n , J ( 1 9 7 9 )

    N a t u r e

    ( L o n d o n )

    2 8 2 ,

    1 8 9 - 1 9 4 .

    2 7 .

    O j a l a ,

    D .

    &

    A t t a r d i ,

    G .

    ( 1 9 7 8 )

    J .

    M o l . B i o l .

    1 2 2 ,

    3 0 1 -

    3 1 9 .

    2 8 .

    U p h o l t ,

    W. B .

    ( 1 9 7 7 )

    N u c l e i c

    A c i d s R e s .

    4 , 1 2 5 7 - 1 2 6 5 .

    2 9 .

    N e i ,

    M .

    &

    L i ,

    W . - H .

    ( 1 9 7 9 )

    P r o c .

    N a t l .

    A c e d .

    S c i .

    USA

    7 6 ,

    5 2 6 9 - 5 2 7 3 .

    3 0 .

    A v i s e , J C . , G i b l i n - D a v i d s o n , C . , L a e r m , J . ,

    P a t t o n ,

    J .

    C . &

    L a n s m a n ,

    R . A .

    ( 1 9 7 9 )

    P r o c .

    N a t l .

    A c e d .

    S c i .

    USA

    7 6 ,

    6 6 9 4 -

    6 6 9 8 .

    3 1 .

    B i r d ,

    A . P . &

    S o u t h e r n ,

    E . M .

    ( 1 9 7 8 )

    J .

    M o l . B i o l .

    1 1 8 ,

    2 7 -

    4 7 .

    3 2 .

    B i r d ,

    A . P .

    ( 1 9 7 8 )

    J .

    M o l .

    B i o l .

    1 1 8 , 4 9 - 6 0 .

    G e n e t i c s :

    B r o w n