TARTU ÜLIKOOL

LOODUS- JA TEHNOLOOGIATEADUSKOND

Ökoloogia ja Maateaduste instituut

Taimeökoloogia õppetool

Eva Lind

BIOOTILISED INTERAKTSIOONID TAIMEKOOSLUSTES

Bakalaureusetöö

Juhendajad: PhD Mari Moora

Prof. Martin Zobel

Tartu 2012

1

Sisukord

Sisukord ...................................................................................................................................... 1  

Sissejuhatus ................................................................................................................................ 3  

Biootilised interaktsioonid taimekooslustes ............................................................................... 4  

1.1   Konkurents ..................................................................................................................... 4  

1.1.1   Otsene ja kaudne konkurents ................................................................................... 4  

1.1.2   Konkurents ressursside pärast, konkurentsi mehhanismid ...................................... 5  

1.1.3   Konkurentne mõju ja vastus .................................................................................... 6  

1.2   Allelopaatia .................................................................................................................... 7  

1.2.1   Allelopaatia üldiseloomustus ................................................................................. 7  

1.2.2   Allelokemikaalide püsivus mullas .......................................................................... 8  

1.2.3   Abiootiline ja biootiline stress ................................................................................. 9  

1.2.4   Allelopaatia evolutsiooniline kontekst .................................................................. 10  

1.2.5   Stressi signaliseerimine ......................................................................................... 11  

1.3   Parasitism ..................................................................................................................... 11  

1.3.1   Peremehespetsiifilisus ........................................................................................... 13  

1.3.2   Strigolaktoonide roll .............................................................................................. 13  

1.4   Fasilitatsioon ................................................................................................................ 15  

1.4.1   Peamised fasilitatsiooni mehhanismid .................................................................. 16  

1.4.2   Hiljutised arengud fasilitatsiooni uurimisel .......................................................... 17  

1.5   Mutualism .................................................................................................................... 18  

1.5.1   Taim-tolmeldaja interaktsioonid ........................................................................... 18  

1.5.2   Mükoriisa .............................................................................................................. 20  

Arbuskulaarne mükoriisa .......................................................................................................... 22  

1.6   Arbuskulaarse mükoriisa üldiseloomustus .................................................................. 22  

2

1.7   Arbuskulaarse mükoriisa mõju mehhanismid taimede vahelistele interaktsioonidele ja nende kooseksisteerimisele ................................................................................................... 26  

1.7.1   Arbuskulaarse mükoriisa mõju liigilisele mitmekesisusele .................................. 27  

1.8   Arbuskulaarse mükoriisa mõju noortaimede arengule ................................................. 28  

1.9   Multitroofilised suhted ................................................................................................. 30  

1.9.1   Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-tolmeldaja interaktsioonidele ...................... 31  

1.9.2   Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-herbivoor ja taim-patogeen interaktsioonidele 31  

1.10   Arbuskulaarse mükoriisa mõju suktsessioonile ......................................................... 32  

1.11   Arbuskulaarse mükoriisa seente koosluste ruumiline jaotus ..................................... 33  

Kokkuvõte ................................................................................................................................ 35  

Summary ................................................................................................................................... 36  

Tänuavaldused .......................................................................................................................... 37  

Kasutatud kirjandus .................................................................................................................. 38  

3

Sissejuhatus  

Liikide esinemise taimekooslustes määravad lisaks isendi idanemiseks ning arenguks

soodsate paikade ja tegurite olemasolule, abiootilised ressursid (toitained, vesi, valgus) ning

keskkonnatingimused (kliima, mulla pH, inimmõju). Kuivõrd ükski isend ei saa eksisteerida

absoluutses isolatsioonis, on organismidevahelised interaktsioonid oluliseks koosluse

struktuuri mõjutavaks mehhanismiks. Teadlased on uurinud taimedevahelisi interaktsioone

juba üle 150 aasta ning on ühel meelel, et need on ühed peamistest taime kasvu ning

paljunemist määravatest faktoritest (Gurevitch et al 2006). Taimekoosluse toimimise

täielikum mõistmine võimaldab taimekooslusi efektiivsemalt kaitsta või taastada. Taimede

ökoloogia tundma õppimisel on põhirõhk asetatud valdavalt maapealsete interaktsioonide

uurimisele ning sageli on jäänud mikroorganismide roll tähelepanuta (Bever et al 2010). Aina

rohkem töid seob aga biootilised interaktsioonid ning seensümbiontide mõju koosluse

dünaamikat kirjeldavates teooriates. Selles bakalaureusetöö esimeses pooles annangi ülevaate

erinevatest interaktsiooni tüüpidest taimekooslustes. Vaatlen konkurentsi, allelopaatia,

parasitismi, fasilitatsiooni ning mutualismi toimimise mehhanisme ning nende võimalikke

tagajärgi taimekooslusele. Käesoleva töö teises pooles kirjeldan arbuskulaarse mükoriisa ehk

levinuima seenjuuretüübi mõju taim-taim interaktsioonidele. Kuna arbuskulaarne mükoriisa

(AM) on taimekoosluse tasandil peamist rolli mängiv mükoriisatüüp, võivad AM seente

olemasolu või puudumine mõjutada nii taimekoosluste suktsessiooni ja taastamist kui

invasiivsete taimede edukust hõivata uusi elupaikasid (Moora & Zobel 2010).

4

Biootilised interaktsioonid taimekooslustes

Interaktsioonide tüüpe eristatakse mitmeti. Interaktsioonid võivad esineda kas sama liigi

isendite vahel (intraspetsiifilised interaktsioonid) või eri liigi isendite vahel (interspetsiifilised

interaktsioonid). Neid saab omakorda klassifitseerida interaktsiooni mehhanismi, tugevuse,

kestuse või suuna järgi. Organismidevahelisi interaktsioone kategoriseeritakse ka

interaktsioonis osalevate osapoolte kohasuse ehk fitnessi suurenemise või vähenemise alusel,

võrrelduna kontrollsituatsiooniga, kus kokkupuude puudub. Kui kahe liigi isendid kohtuvad,

võivad nendevahelised interaktsioonid olla kas positiivse (soodus), negatiivse (ebasoodus) või

neutraalse mõjuga ühele või mõlemale osapoolele. Biootilised interaktsioonid võivad

mõjutada taimi igal eluetapil ja suuresti määrata liigi leviku ja arvukuse. Nii

konkurentssuhetel kui vastastikku positiivsetel suhetel on tugev efekt populatsioonisuuruse

varieerumisele ja pikaajalistele evolutsiooniliste muutustega seotud protsessidele, mis

kujundavad taimkatte struktuuri (Gurevitch et al. 2006).

1.1 Konkurents

1.1.1 Otsene ja kaudne konkurents

Üldiselt on arvatud, et kaks organismi, kellel on identsed või väga sarnased ökoloogilised

nõudlused, saavad koos eksisteerida vaid tingimustes, kus nad on paigutunud hajusalt suure

ala peale. Sellisel juhul ei ole ressursid täielikult ammendatud ning neid saab jagada.

Konkurents algab siis, kui üks või mõned eluks vajalikud faktorid on kättesaadavad vaid

piiratud koguses. Konkurentsi, mis puudutab taimi kõigil eluetappidel, on peetud üheks

tavalisemaks interaktsioonitüübiks taimede vahel. Teadlased on ühel meelel, et konkurents on

üks olulisemaid faktoreid liikide leviku ja arvukuse määramisel ning omab seetõttu määravat

tähtsust taimkatte struktuuri kujundamisel (Gurevitch et al 2006).

5

Üks variante konkurentsi defineerida on seda määratleda kui vastastikkust kohasuse

vähendamist ühiskasutuses olevate limiteerivate ressursside tõttu (Gurevitch et al 2006).

Selline konkurentssuhe on kaudne ehk nn ekspluateeriv, mis on tavaliselt kahjulik mõlemale

osapoolele (Van Andel 2005). Kui suur taim võistleb väiksema taimega lämmastiku

kättesaadavuse pärast, mõjub see mõlemale osapoolele negatiivselt. Olukorda, kus suuremad

isendid saavad tarbida ebaproportsionaalselt rohkem ressursse kui nende väiksemad naabrid,

nimetatakse asümmeetriliseks konkurentsiks (Firbank et al 1987). Võttes arvesse aga suhtelist

fitnessi vähenemist mõlemal osaleval taimel, võib konkurents olla ka sümmeetriline (Van

Andel 2005).

Otsene konkurents leiab aset siis, kui ühe liigi isendid puutuvad vahetult kokku teise liigi

isenditega. Sellisel juhul takistab üks organism teist organismi ressursi omastamisel. Otsese

konkurentsi (see on taimekooslustes vähem levinud kui konkurents ressursside pärast) üks

vorme taimekooslustes on allelopaatia, kus eri liiki taimed mõjutavad üksteist negatiivselt

keemiliste ühendite eritamisega. Allelopaatiat tutvustan edasises töös lähemalt.

1.1.2 Konkurents ressursside pärast, konkurentsi mehhanismid

Taimed konkureerivad üksteisega valguse, vee, mineraalsete toitainete, ruumi ning

tolmeldajate pärast. Võrreldes loomade eluks vaja minevate ressurssidega, mis võivad

erineda suures ulatuses, on eri taimeliikide vajadused võrdlemisi sarnased. Taimede vähese

liikuvuse tõttu leiab enamik taimedevahelisi konkurentseid interaktsioone aset piiratud

ruumis, st tegemist on nö „kohalike suhetega“. Naabri poolt tekitatud vari vähendab taime

fotosünteesi, taime ümbritsevad võõraste isendite juured imevad mullast vett ja toitaineid.

Seega määrab konkurentsi intensiivsuse taime jaoks just lähestikku paiknevate liigikaaslaste

või erinevat liiki isendite ruumiline jaotus, mitte kogu populatsiooni tihedus (Firbank et al

1987).

Saamaks aru, kuidas taimed konkureerivad ressursi pärast, tuleb mõista, millisel kujul on

antud ressurss kättesaadav, kuidas see liigub ja kuidas taimed seda omastavad. Eri ressursside

pärast võistlemisel rakenduvad eri mehhanismid. Taimed võivad reageerida vabadele

ressursilaikudele, suurendades kasvu nendesse piirkondadesse. Tühimiku tekkele puurindes

reageerivad puud harunemisega vabadesse laikudesse, saamaks maksimaalselt valgust.

Noored võsud kasvavad vaba valguslaigu olemasolul kiiresti pikkusesse. Mõned isendid ja

mõned liigid reageerivad vabade ressursside olemasolule palju efektiivsemalt kui teised,

6

mistõttu on nad antud tingimustes ka paremad konkurendid (Gurevitch et al 2006).

Sarnaselt leiab aset konkurents toitainete ning vee pärast - toitaineterikastesse laikudesse

kasvatatakse tihe juurestik. Nii saavutab taim eelise elutähtsate toiteelementide omastamisel

teise isendi ees, kellega toitainevaesel mullal konkureeritakse. Eri liiki taimede juured

suudavad imada toitaineid erineval hulgal ning just need erinevused võivad mõjutada isendite

konkurentsivõimet.

Üks võimalikke lähenemisviise taimede konkurentsi mehhanismide kirjeldamisel ongi

Grime’i vaatepunkt, mille kohaselt konkurentsivõime põhineb erinevustes taime kasvumääras

ja morfoloogias, st taimede võimes haarata võimalikult palju ressursse (Van Andel 2005).

Konkurentsis saavad eelise liigid, kes suudavad kõige rohkem ressursse omastada ja seeläbi

oma kasvu suurendada.

Teine võimalik vaatepunkt konkurentsi mehhanismide selgitamisel on Tilman’i teooria.

Taime poolt ressursside ammutamise määra võib kasutada kui suurust, millega hinnatakse

konkurentsi mõju kahe liigi vahel (Van Andel 2005). Tilmani teooriast tulenev R* reegel

ütleb, et kui kaks või enam liiki konkureerivad sama ressursi pärast, siis liik, kes suudab

säilitada positiivse per capita kasvu madalaima ressursi koguse juures, tõrjub teised liigid

välja (Gurevitch et al 2006).

Näib, nagu välistaksid need kaks lähenemisviisi teineteist. Tegelikult nii ei pruugi olla.

Oletame, et liik A ja B konkureerivad mingi ressursi pärast. Eksperimendi alguses,

mittetasakaalulises seisundis domineerib liik A, sest suudab omastada suuremal hulgal

ressursse ning tal on suurem kasvukiirus. Edaspidi, tasakaalu tingimustes on eelisseisus liik B,

sest ta kasutab ressurssi efektiivsemalt, tal on madalamad nõudmised. Lõpuks, kui on

saavutatud süsteemi tasakaal, võib liik B liigi A välja tõrjuda.

1.1.3 Konkurentne mõju ja vastus

Viisist, kuidas taimedevahelist konkurentsi uuritakse ja millistes ühikutes mõõdetakse ning

väljendatakse, tuleneb ka läbiviidud eksperimentide tulemuste interpreteerimine. D. Goldberg

eristas omavahel konkurentse mõju (ingl k competitive effect), mida avaldab taim oma

naabritele, ning konkurentse vastuse (ingl k competitive response), mis iseloomustab taime

reageerimist konkurentidele (Gurevitch et al 2005; Violle et al 2009). Nende kahe

eraldiseisva komponendi tunnustamine aitab mõista, kuidas taimed omavahel interakteeruvad.

7

Eri liikide isendite konkurentsivõimet saab hinnata selle põhjal, kui vähe nad reageerivad

konkurentide olemasolule või kui tugevalt nad suruvad alla teisi indiviide. Seletades

konkurentsi mehhanismide toimimist eri liiki organismide vahel, tuleb arvesse võtta mõlemat

konkureerivat osapoolt. Kui soovime aga uurida ainult konkurentsi mõju, on piisav, kui

mõõdame taime reaktsiooni, mille kutsuvad esile konkureerivad naabrid. Seda suurust saab

rakendada nii indiviidi tasemel (indiviidi fitnessi komponent, nagu kasvukiirus, ellujäämus,

reproduktsioon) kui populatsiooni tasemel (st populatsiooni suurus või kasvukiirus, koosluse

suhteline liigirikkus) (Van Andel 2005). Neid kahte komponenti on aga looduses keeruline

eristada, sest nad mõlemad on seotud ressursi tarbimise mehhanismidega ning esinevad

enamasti samal ajal. Violle et al (2009) viisid läbi eksperimendi, kus kasutasid konkurentse

mõju ja vastuse hindamiseks taimede fütomeetriakatset. Vahemerelises kliimas kasvavasse

monokultuuri, mis koosnes kaheksateistkümnest dominantsest liigist, istutati fütomeetritena

kaks Bromus madritensis (Vahemere luste) indiviidi. Uuriti kahte ressurssi: valgust, kuna

sellel on ülioluline tähtsus maapealse konkurentsi kujunemisel, ning veevaru, kuna see on

peamine limiteeriv ressurss taimede kasvuks vahemerelistes keskkondades. Monokultuuris

kasvavate taimede kõrgus ja juurte sügavus iseloomustas muutusi valguse ja vee

kättesaadavusel ning oli seega korreleeritud konkurentse efekti tugevusega. Hindamaks

konkurentse mõju suurust kvantitatiivselt, mõõdeti liigi Bromus madritensis maapealset

biomassi, lehe eripinda ning lehe veepotentsiaali, sest nende muutused kajastasid valguse ja

vee kogust, mida taimed elutsükli jooksul tarbisid, ning iseloomustasid seega ressursside

tarbimist naabertaimedega konkureerides. Tulemused näitasid, et taimetunnuste mõõtmist

saab kasutada edukalt ressursi tarbimise indikaatoritena konkurentsi hindamiseks.

1.2 Allelopaatia

1.2.1 Allelopaatia üldiseloomustus

Üheks konkurentsi vormiks taimedel loetakse ka allelopaatiat. Allelopaatia on taimede

vastastikune mõjutamine keemiliste ühendite eritamise kaudu. Allelopaatia võib olla

autotoksiline (allelopaatia sama liigi isendite vahel) või heterotoksiline (allelopaatia eri liiki

isendite vahel) (Jilani et al 2008). Taimed mõjutavad üksteist füsioloogiliselt aktiivsete

lenduvate ainete ja juureeritistega, mille abil mõjutatakse taimekoosluste liigilist koosseisu

ning suktsessiooni kulgu. Allelopaatilistel kemikaalidel on aga veel mitmeid ökoloogilisi

8

funktsioone nagu taime kaitse, toitainete kelaatumine (peamiselt metallide

kompleksühenditesse sidumine) ning mullaelustiku regulatsioon (Inderjit et al 2011).  

Mitte kõik allelokemikaalid, millel on potentsiaalselt negatiivne mõju teistele taimedele, ei

pruugi põhjustada allelopaatiat tegelikkuses (Van Andel 2005, Jilani et al 2008). Mulda

vabanenuna osalevad allelokemikaalid mitmetes keemilistes ning bioloogilistes protsessides,

mille käigus nad tihti kas detoksifitseeritakse, muudetakse toksilisemaks või kasutavad neid

süsinikallikana mullaorganismid uute toksiinide toomiseks (Jilani et al 2008).

Allelokemikaalide mõju madalates kontsentratsioonides on stimuleeriv, kontsentratsiooni

suurenedes muutub see inhibeerivaks ning lõpeb fütotoksilist taset saavutades täieliku taime

kasvu inhibitsiooniga. Enamik keemilistest inhibiitoritest, mida taimed eritavad, on nn

sekundaarsed metaboliidid (Van Andel 2005, Gawronska et al 2006, Jilani et al 2008, Inderijt

et al 2011, Thorpe et al 2011). Oma keemiliselt koostiselt varieeruvad allelokemikaalid

lihtsatest süsivesikutest keerukate polütsükliliste aromaatsete ühenditeni. Kinoonid ning

fenoolid on enim kirjeldatud allelopaatiliste fütotoksiinide klassid. Üks uuritum

allelokemikaal on liigi Sorghum bicolor (harilik sorgo) poolt toodetud sorgoleoon, lipofiilne

bensokinoon, mis toimib inhibiitorina fotosüsteem II tööle (Jilani et al 2008).

Hiljutistes uuringutes on rõhk asetatud just fenoolsetele ühenditele: lihtsatele fenoolidele,

fenoolsetele hapetele ning polümeersetele fenoolidele (kondenseerunud tanniinid,

flavonoidid) (Van Andel 2005, Kato-Noguchi 2011). Mulda vabanenuna mõjutavad nad

taimede arengut otse, osaledes taime metaboolsetes protsessides, või mõjudes juure

sümbiontidele. Fenoolidel on mõju peaaegu kõikidele metaboolsetele protsessidele nagu

mitokondriaalne hingamine, fotosüntees, klorofülli süntees, veevahetus, valkude süntees ning

mineraalne toitumine (Van Andel 2005). Fenoolid mängivad olulist rolli ka lagundamis-,

mineralisatsiooni- ning huumuse tekke protsessides, kujundades kasvuala kvaliteeti.

(Gawronska et al 2006).

1.2.2 Allelokemikaalide püsivus mullas

Allelopaatiliste ühendite iseloom sõltub nii abiootilistest kui biootilistest teguritest mullas.

Allelokemikaalide aktiivsust mõjutavad mitmed mulla omadused: orgaanilise aine sisaldus,

ioonvahetusvõime, reaktiivne mineraalne pind ning biootilised tõkked (Jilani et al 2008).

Fenoolsed happed reageerivad abiootiliselt mullaga, tõenäoliselt läbi kompleksühendite

9

moodustamise, katalüüsitud oksüdatsiooni ja/või seotakse mulla orgaanilisse materjali. On

täheldatud, et fenoolsete hapete sorptsioon on seotud orgaanilise aine ning mangaanioksiidi

sisaldusega mullas. Suurenenud mangaaniioonide sisaldus mulla-fenoolsete hapete

suspensioonis viitab, et pärast mullale sorptsiooni fenoolsed happed oksüdeeritakse (Jilani et

al 2008).

Paralleelselt abiootiliste reaktsioonidega mõjutavad kemikaalide aktiivsust ka biootilised

protsessid. Mikroorganismid toodavad ensüüme, mis katalüüsivad fenoolsete hapete

oksüdatsiooni ning polümerisatsiooni reaktsioone (Jilani et al 2008). Eriti kõrge on fenoolsete

ühendite adsorptsioon mikroobse tegevuse toimel happelistel toitainetevaestel muldadel (Van

Andel 2005). Lubjarikastel muldadel metaboliseeritakse enamik fenoolseid komponente just

mikroobide poolt.

1.2.3 Abiootiline ja biootiline stress

Taimede allelopaatia on tugevalt seotud abiootiliste ning biootiliste stressifaktoritega.

Abitootilise stressi faktorid nagu raskmetallide sisaldus, nõrk päikesevalgus, kõrge

temperatuur ning toitainete vähesus suurendavad allelokemikaalide tootmist ning seeläbi ka

allelopaatilist aktiivsust (Kato-Noguchi 2011). Mitmed taimed on võimelised indutseerima

kaitsemehhanisme ka biootiliste stressifaktorite vastu, mis võivad olla võõrliikide invasioon,

konkurents, herbivooria, parasitism, autotoksilisus või stressi signaliseerimine (Gawronska et

al 2006). Kato-Noguchi (2011) viis läbi uurimuse selgitamaks keemilisi interaktsioone

teineteisega konkureeriva riisi ning invasiivse umbrohu Echinochloa crus-galli (tähk-

kukehirss) vahel. Leiti, et riisi seemnetes suurenes allelopaatilise ühendi karnosooli

(C20H26O4) kontsentratsioon 2,6-3,1 korda, kui riisi kasvatati fosfori- või lämmastikuvaeses

söötmes. Seega võib riisi allelopaatiline aktiivsus umbrohu vastu olla tingitud konkurentsist

toitainete pärast. Riisi kasvatamisel aga koos umbrohu seemnetega suurenes karnosooli

kontsentratsioon 5,3-6,3 korda. Tähk-kukehirsi poolt eritatud juureeritised, mis esinesid

kontsentratsioonil rohkem kui 30 mg/L, mõjutasid riisi allelopaatilist aktiivsust ning

karnosooli kontsentratsiooni tõusu enim. Arvatakse, et riisi seemned tunnevad ära mingi

võtmekomponendi tähk-kukehirsi juureeritistes, mis suurendab omakorda karnosooli

produktsiooni ning sekretsiooni riisis. Riisi allelopaatiline vastus võib olla seega keemiliselt

indutseeritav kaitsemehhanism (Kato-Noguchi 2011).

10

1.2.4 Allelopaatia evolutsiooniline kontekst

Kuigi allelokemikaalide produktsiooni, esinemise ning mõju määravad igal konkreetsel juhul

lokaalsed abiootilised ning biootilised keskkonnatingimused, mõjutab neid protsesse suures

plaanis liikide evolutsiooniline ajalugu. Hiljutised tööd, mis seovad keemilise ökoloogia

biogeograafia ning evolutsioonilise bioloogiaga, võimaldavad uusi lähenemisi ökosüsteemide

biokeemiliste protsesside tundmaõppimisel. Seletamaks evolutsioonilise ajaloo mõju

bioloogilistele interaktsioonidele, on välja pakutud „uue relva hüpotees“ (ingl k The Novel

Weapons Hypothesis NWH), mille kohaselt aitab allelopaatia kaasa mõnede võõrliikide

invasiooni edukusele. Invasiivsed taimeliigid toodavad sekundaarseid metaboliite, mille

mõjuga on nendega koos evolutsiondeerunud liigid kohastunud, kuid mis on uudsed nende

mittelooduslikus levialas. Nimetatud kemikaalide uudsus annab invasiivsetele liikidele eelise,

kuna kohalikel taimedel puudub kohastumus võõrliigi allelopaatiliste ühendite toimele

(Inderjit et al 2011, Thorpe et al 2011). Võõrliigid võivad avaldada väga olulist mõju

toitainete ringele mullas, kuna eritatavad kemikaalid interakteeruvad eriti mulla

mikroobikooslusega (Thorpe et al 2011). Hüpoteesi toetavad ka mõned hiljutised tööd

katehhiini uurimise vallas. (±)- Katehhiin, mida eritatab Centaurea stoebe – Euraasiast pärit

invasiivne liik Põhja-Ameerikas – oli üks esimesi isoleeritud kemikaale, millel arvati olevat

uudne allelopaatiline mõju. Thorpe ja Callaway (2011) uurisid Centaurea stoebe ja katehhiini

mõju mulla ammonifikatsiooni- ning nitrifikatsiooni protsessidele liigi looduslikus levilas

Rumeenias ning mittenatiivses levilas Montanas (Põhja-Ameerikas). Leiti, et Centaurea

stoebe ja katehhiin vähendasid nitrifikatsiooni intensiivsust Montanas, Rumeenias aga

Centaurea stoebe olulist mõju lämmastikuringele ei täheldatud. Eriti alandas nitrifikatsiooni

intensiivsust (lisaks Centaurea stoebe enda NO3− mullast tarbimisele) katehhiini biokeemiline

inhibeeriv mõju nitrifitseerivatele bakteritele. Seega võib spekuleerida, et nitrifitseerivad

bakterid on Centaurea stoebe mittelooduslikus levialas Montanas katehhiinile vähem

resistentsemad. Avastati ka, et mõned looduslikud taimeliigid on Centaurea stoebe

invasioonile tolerantsemad kui teised (Inderjit et al 2011). Selgus, et indiviidid, mille

vanemad on kokku puutunud Centaurea stoebe poolt eritatud allelokemikaalidega ning selle

üle elanud, on muutunud nüüd vastupidavamaks selle umbrohu invasioonile. See on samuti

kooskõlas NWH hüpoteesiga, mille kohaselt looduslikud taimed võivad evolutsioneeruda

vastusena võõrliikidele.

11

1.2.5 Stressi signaliseerimine

Osad mulda eritatavad kemikaalid on otsese mõjuga sihtmärktaimele, inhibeerides selle

kasvu. Osad kemikaalid- keemilised signaalid- mõjuvad aga kaudselt. Hiljutistes töödes on

spekuleeritud, et need ühendid osalevad taimede vahelises suhtluses (Dicke et al 2003).

Signaliseerimine toimub kahjustatud ning mittekahjustatud taimede vahel. Näiteks leiab

signaliseerimine aset vastusena herbivoori või patogeeni rünnakule. Kahjustatud

peremeestaim on võimeline eritama lenduvaid ühendeid või juureeritisi nii vigastatud kui ka

mittevigastatud piirkondadest. Kui need keemilised signaalid jõuavad kahjustamata

naabertaimeni, võivad need naabertaimes esile kutsuda kaitsemehhanismide vallandumise või

sekundaarsete signaalide vabastamise (Gawronska et al 2006). Arvatakse, et taimed, kes

suudavad aktiveerida oma kaitsemehhanismid vastusena naabri poolt eritatud signaalidele, on

võimelised ajastama oma kaitse tõhusamalt ning omavad seetõttu eelist taimede ees, kes on

„kurdid“ oma naabrite suhtes (Dicke et al 2003).

1.3 Parasitism

Parasitism on eri liikide vaheline interaktsioon, mis on ühele poolele (parasiidile) kasulik ning

teisele (peremeestaimele) kahjulik. Parasitism taimede seas on laialtlevinud fenomen,

esinedes ligi 4000-l liigil peaaegu kõikjal maailmas (Press et al 2004). Taimeparasiidid

võivad olla ühe- või mitmeaastased rohttaimed, ronitaimed, põõsad ning puud. Peremehest

sõltuvus eri liikide seas on varieeruv. Fakultatiivsed parasiidid on võimelised elama

autotroofselt ning paljunema peremeestaime kontaktita, kuid võivad naabertaimede

olemasolul oportunistlikult neil parasiteerida. Obligaatsed parasiidid vajavad aga oma

elutsükli läbimiseks peremeestaime kontakti. Parasiitseid taimi klassifitseeritakse ka nende

fotosünteetilise võime alusel. Hemiparasiidid on võimelised fotosünteesima, kuigi

fotosünteesi efektiivsus varieerub märgatavalt eri liikide vahel. Holoparasiitidel puudub

klorofüll, nad on heterotroofid ning kogu eluks vajaliku süsiniku hangivad nad

peremeestaimest. Tunnustatud peamistest taimeparasiitide rühmadest hõlmab vaid kolm

hemiparasiite ning kaheksa on täielikult holoparasiitsed (Westwood et al 2010).

12

Taim-taim parasitismi rolli taimekoosluse struktuuri kujundamisel sageli kas ignoreeritakse

(Press et al 2004) või tuntakse halvasti (Van Andel 2005). Läbi arvukate seoste biootilise ning

abiootilise keskkonnaga on parasitismil aga kaugeleulatuv mõju koosluse struktuurile ja

funktsioonile. Parasitism mõjutab peremeestaime kasvu, allomeetriat ning reproduktsiooni.

Parasitism vähendab peremeestaime fitnessi, mis omakorda viib konkurentsete

interaktsioonide muutusteni peremeestaime ning teiste taimede vahel ja seeläbi mõjutab

koosluste struktuuri ja koosseisu, samuti aga populatsiooni dünaamikat. Herbivooride ning

tolmeldajate aktiivsus ning mitmekesisus sõltub sageli omakorda parasiitsete taimede

olemasolust ning nende mõjust peremeestaimele. Seetõttu võib parasiittaimi pidada nn

„päiskiviliikideks“ (ingl k keystone species). Samuti on parasiitsed taimed suutelised muutma

ümbritsevat füüsilist keskkonda – kaasa arvatud mulla vee- ja toitainete ringlust ja lokaalset

mikrokliimat - mistõttu arvatakse need olevat ka nn ökosüsteemi insenerid (ingl k ecosystem

engineer) (Press et al 2004).

Parasiitseid taimi iseloomustab võime hankida peremeestaimest ressursse spetsiaalsete

parasiitsete struktuuride haustorite abil (Westwood et al 2010). Haustori funktsioonid on

peremeestaimele kinnitumine, juhtkimpu tungimine ning ressursside transportimine

peremeestaimest parasiiti. Läbi haustori toimub vee, mineraalide ning mitmesuguste

orgaaniliste ühendite ühesuunaline liikumine (Van Andel 2005). Haustori teket võib lugeda

põhietapiks mitteparasiitsete taimede evolveerumisel parasiitseteks (Westwood et al 2010).

Fakultatiivsetel hemiparasiitidel moodustuvad juurtel külgmised haustorid, mida on tavaliselt

mitu. Obligaatsetel parasiitidel moodustub aga terminaalne (peamine) haustor. Mõned liigid

on võimelised moodustama nii terminaalseid kui lateraalseid haustoreid (Westwood et al

2010).

Keemiline sidevahetus peremeestaime ning sümbiontse taime vahel on ülioluline protsess

füüsilise kontakti loomisel nii parasitismis kui sümbioosis (Kato-Noguchi 2011). On teada, et

parasiitne soomukaliste Orobanchaceae sugukond moodustab haustori vastusena

peremeestaime juurte poolt eritatavatele keemilistele ja kombatavatele stiimulitele (Westwood

et al 2010). Haustorite teket indutseerivad mitmesugused kemikaalid, kaasaarvatud fenoolsed

happed, kinoonid ja flavonoidid. Võttes arvesse kui paljud juurte poolt eritatud

fütokemikaalid võiksid potentsiaalselt indutseerida haustorite teket, on tõenäoline, et

parasiidid võisid evolveeruda vastusena peremeestaime mitmesugustele signaalidele

(Westwood et al 2010). Kui haustor on pärast peremeessignaalidega kokkupuudet

13

moodustunud, tekitab see peremeestaimega kas floeem-floeem ühenduse või transporditakse

vett ning toitaineid nii floeemi kui ksüleemi kaudu (Cardoso et al 2011).

1.3.1 Peremehespetsiifilisus

Enne haustorite teket pidi aga varajastel parasiitsetel taimedel arenema ennekõike võime

eristada oma juuri potentsiaalse peremeestaime omadest. Võime eristada oma juuri teistest on

esimene samm peremeesspetsiifilisuse kujunemisel (Westwood et al 2010). Enamik

parasiitseid taimi on generalistid- nad on võimelised kasutama paljusid erinevaid peremehi

(Press et al 2004; Van Andel 2005; Westwood et al 2010). Taimed, mis suudavad

parasiteerida vaid ühel või paaril peremeestaimel, on pigem erandid. Üks uurituim näide on

Orobanchaceae sugukonna esindaja Epifagus virginiana, kes on võimeline parasiteerima vaid

pöögiliste perekonda kuuluval liigil Fagus grandifolia (Press et al 2004). Eesti soomukalised

on samuti peremeesspetsiifilised – põdrajuure-soomukas (Orobanche bartlingii) parasiteerib

vaid põdrajuurel (Libanotis montana) ning suur soomukas (Orobanche elatior) on võimeline

vaid põldjumikal (Centaurea scabiosa) parasiteerima. Kuigi suurel osal parasiitsetel taimedel

on lai ring peremeesliike, on mitmel neist siiski tugevad eelistused peremehe valikul. Mis viib

parasiidi spetsialiseerumisele ning peremehespetsiifilisuse tekkele ongi üks olulisi küsimusi

parasiitsete taimede bioloogias (Westwood et al 2010). Uuringute põhjal arvatakse, et

eelistatakse peremeestaimi, kes on kõrgema lämmastikusisaldusega nagu liblikõielised, või

peremeestaimi, mille vaskulaarsüsteemid on vabalt ligipääsetavad (Press et al 2004). Kuna

parasiidi edukuse määravad võime moodustada peremeestaimega püsiv ühendus ning võime

panna vastu peremeestaime resistentsusmehhanismidele (Westwood et al 2010), eelistavad

parasiidid liike, kellel on madalam kaitsevõime. Samuti võidakse eelistada peremeestaimi, kes

on ressursiallikana kauem kasutatavad, näiteks eelistatakse mitmeaastasi puittaimi

üheaastastele rohttaimedele. Peremehe valik võib oleneda ka antud koosluses kättesaadavate

peremeestaimede liigirikkusest (Press et al 2004).

1.3.2 Strigolaktoonide roll

Mõndade obligaatsete parasiitide idanemiseks on vaja nende eelnev mõjutamine peremehe

keemiliste signaalainetega. Spetsiaalsete kemikaalide indutseerivat mõju seemnete

idanemisele on uuritud Orobanchaceae sugukonda kuuluvates perekondades Striga,

Orobanche ja Phelipanche, mis on ühed enim kahju tekitavatest umbrohtudest

14

põllumajanduses (Westwood et al 2010) Nende signaliseerivate molekulide, mida nimetatakse

strigolaktoonideks, funktsioonide avastamine on täiendanud oluliselt teadmisi nii parasiitide

arengu kui peremeestaime äratundmismehhanismide kohta.

Striga, Orobanche ja Phelipanche perekondade elutsüklid on sarnased. Nad toodavad väga

väikeseid seemneid, mille vältel püsivad nad elujõulisena kuni 14 aastat(Cardosa et al 2011).

Enne idanemist on vajalik stratifitseerimine, mis muudab seemned vastuvõtlikuks

peremeestaime stiimulitele ehk strigolaktoonidele, mis indutseerivad nende idanemist.

Strigolaktoonide avastamisel jäi esialgu arusaamatuks, miks produtseerivad peremeestaimed

ühendeid, mis edendavad parasitismi. Vastus sellele küsimusele leiti hiljutiste uuringute

käigus, kui selgus strigolaktoonide indutseeriv mõju arbuskulaarse mükoriisa (AM) hüüfide

harunemisele (Westwood et al 2010; Cardosa et al 2011). AM seened reageerivad

strigolaktoonide kontsentratsiooni tõusule mullas hüüfide harunemise suurendamisega.

Seeläbi suureneb seene võimalus kohata mullas potentsiaalset partnerit ning moodustada

seenjuur. Strigolaktoonidel on ka mitmeid rolle taime füsioloogias, mis selgitab nende

eritamist ka mittemükoriissete taimede poolt. Strigolaktoonid reguleerivad võrse harunemist,

inhibeerides harunemist fosforivaestes oludes. Äsjased uuringud on näidanud ka

strigolaktoonide võimalikku mõju juure elongatsioonile, juurekarvade pikenemise

inhibitsioonile, lateraalsete juurte moodustumisele ning fotosünteesi valgustpüüdva kompleksi

mehhanismidele (Cardosa et al 2011). Arvatakse, et strigolaktoonid mõjutavad ka parasiitide

peremehespetsiifilisust. Üks taim võib toota mitmeid erinevaid strigolaktoone erinevates

kogustes. Erinevatel strigolaktoonide strukturaalsetel variantidel võib olla aga erinev mõju

seemnete idanemisele. Samuti on täheldatud, et sama liigi parasiitsetel taimedel on erinev

tundlikkus eri liiki peremeestaimede juureeritistele (Cardosa et al 2011).

Strigolaktooni kasutamine parasiittaime poolt on hea näide selle kohta, kuidas signaale

modifitseeritakse täitmaks alternatiivset funktsiooni. Kuna strigolaktooni poolt vahendatud

harunemisprotsesside reguleerimine õistaimedel on iidne mehhanism, on tõenäoline, et

parasiitsed taimed jagasid sama biosünteesirada. Spekuleeritakse, et parasiitsed liigid võisid

peatada strigolaktooni biosünteesi alaliselt, kaotades evolutsiooniliselt selle funktsiooni, või

on see ajutiselt maha surutud (Westwood et al 2010). Sellisel juhul said parasiittaimede

seemned kasutada strigolaktooni eksogeenselt kutsumaks esile idanemist (Cardosa et al 2011)

ning edasises arengus sai parasiitne taim omandada strigolaktooni kas peremeestaimest läbi

otsese ksüleemiühenduse või aktiveerides enda biosünteetilist rada. Teise võimalusena on

15

pakutud võimalus, kus parasiitsetel taimedel võis olla küll normaalne strigolaktooni

biosünteesi rada, ent on muudetud vastus signaalile. On võimalik, et parasiidid suudavad

eristada endogeenset strigolaktooni eksogeensest ning nad reageerivad sellele vastavalt

(Westwood et al 2010).

1.4 Fasilitatsioon

Võrdlemisi hilise ajani kirjeldasid mitmed ökoloogid fasilitatsiooni eelkõige kui üht

taimekoosluste suktsessiooni liikumapanevat mehhanismi (Brooker et al 2008). Viimastel

aastakümnetel läbi viidud uurimused on aga juhtinud tähelepanu sellele, et fasilitatsioon e

taimedevaheline positiivne interaktsioon on palju üldisem nähtus, mis mõjutab oluliselt

taimekoosluste bioloogilist mitmekesisust, struktuuri ja dünaamikat (Brooker et al 2008;

Sasaki et al 2010; Liancourt et al 2011; Pugnaire et al 2011). Van Andel (2005) defineerib

fasilitatsiooni kui interaktsiooni eri liiki indiviidide vahel, mille korral üks liik (abistaja)

muudab abiootilist keskkonda viisil, mis soodustab teise liigi (abistatav) kasvu ja/või

ellujäämist.

Fasilitatsioonile arvestavate mutualismi mudelite puhul tähistatakse interaktsiooni tulemit

tavaliselt märkidega +/+, mis viitab vastastikusele kasule. Kuigi mutualistlikud

interaktsioonid naabertaimede vahel on võimalikud, võib abistaja mõju abistatavale

varieeruda positiivsest nullini (+/0 kommensalism) ning mõningaid interaktsioone võib

klassifitseerida isegi parasiitseteks (+/−) (Booker et al 2008).

Tüüpiliselt esineb fasilitatsiooni karmide keskkonnatingimustega piirkondades. Seetõttu

viiakse fasilitatsiooni käsitlevaid eksperimente tihti läbi just kõrbelistes ning poolkõrbelistes

ökosüsteemides, mida iseloomustab ressursside (vesi ja toitained) vaesus ning suur

variatsioon kättesaadavuses. Nendes keskkondades põhjustavad dominantsed mitmeaastased

taimed muutusi mikrokliimas ning mulla omadustes. Taimede võra all moodustuvad nn.

„viljakad saared“, mis tänu oma kõrgele bioloogilisele aktiivsusele koondavad olulise hulga

kohalikust floorast ning faunast (Sasaki et al 2010).

16

1.4.1 Peamised fasilitatsiooni mehhanismid

1.4.1.1 Vari

Suurte taimede võrastik kaitseb ekstreemsete temperatuuride eest, vähendades kuumusest

põhjustatud stressi ja vee kadu transpiratsioonil, kaitstes nii taimi fotoinhibitsiooni eest.

Selline kaitse on eriti oluline taimede noorjärkude puhul. Mitmeaastaste taimede vari

vähendab temperatuurikõikumiste amplituudi ning evapotranspiratsiooni. Selle läbi suureneb

mullaniiskus ning võrreldes ümbritseva palja maapinnaga veebilanss tasakaalustub (Pugnaire

et al 2011).

1.4.1.2 Mulla omaduste parandamine

Kuumades ning kuivades keskkondades esinevatele taimedele on iseloomulikud sügavale

ulatuvad juured. Nende abil ammutavad nad päeval sügavamatest niiskematest mullakihtidest

vee ning transpordivad selle ülemistesse kuivematesse kihtidesse, kuhu nad õhtul, kui

õhupilud on suletud, ka vee vabastavad (Van Andel 2005). Sügavalt tõstetud vett kasutavad

nii ammutavad taimed ise, aga sellest võib kasu saada ka naabruses kasvav pindmise

juurestikuga taimestik (Pugnaire et al 2011). Suhkuvahtraga (Acer saccharum) läbi viidud

uuring näitas, et puu poolt ammutatud vesi kattis 60% ümbritseva pindmise juurestikuga

alustaimestiku veevajadusest. Taimed, kes kasutasid hüdrauliliselt tõstetud vett, olid

võimelised säilitama kõrgemat transpiratsioonitaset ning neid mõjutas väiksem veestress kui

neid taimi, kellel ei ole ligipääsu sellele veeressursile (Van Andel 2005).

Lisaks võimaldab mitmeaastaste taimede sügav juurestik imada ning transportida sügavatest

kihtidest toitaineid, mida saavad tarbida ka pindmise juurestikuga taimed, kellele muidu

oleksid need kättesaamatud. Samuti on puude võrad võimelised kinni püüdma õhus hõljuvaid

osakesi, mis talletatakse taime. Seetõttu on mitmeaastaste taimede võrastiku all olevad mullad

tihti toitaineterikkamad kui ümbritsevad taimestikuta alad (Pugnaire et al 2011). Seda efekti

on kirjeldatud eriti savannides ning poolkõrbelistes ökosüsteemides, kus on selgelt eristunud

taimestunud ning taimestikuta ala. Sasaki et al (2010) uurisid põõsaste fasilitatiivset mõju

rohttaimestikule, mõõtes mullas N:P suhet. Tulemused näitasid, et põõsastik parandab

toitainete ning vee sisaldust ja kättesaadavust mullas, ent fasilitatiivne mõju ei ole lineaarselt

seotud põõsastiku tihedusega. Keskmise katvusega alal mõõdeti kõige balanseeritum N:P

suhe, samuti suurim liigirikkus ning funktsionaalsete tüüpide mitmekesisus. Põõsastiku

17

tiheduse suurenemisel positiivne mõju aga vähenes. Tavaliselt leiab suure tiheduse korral aset

valgus- või toitainetekonkurents (Pugnaire et al 2011), antud eksperimendis oli väheneva

trendi põhjuseks mulla struktuuri muutus. Taimed kogusid enda ümber liiva, mistõttu vähenes

aleuriidi osakaal ning mullastik muutus laiguliseks.

1.4.1.3 Nursery plant syndrome

Vee defitsiidiga elupaikades esineb laialdaselt nähtus, mida teadusslängis kutsutakse

„hooldaja taime sündroomiks“ (ingl k „nurse plant syndrome“). Selle all mõeldakse olukorda,

kus taimede jaotumus ruumis on positiivselt seotud tänu asjaolule, et ühe liigi seemik areneb

sama või teise liigi kaitset pakkuva võrastiku all (Pugnaire et al 2011). Hooldajataimed on

abistatavatele taimedele kasulikud mitmel moel: nad püüavad kinni seemneid, pakuvad

paremat vee ning toitainetega varustatust, parandavad mikrokliimat ning kaitsevad

herbivooride eest. Hooldaja taimede all esinevad paremad tingimused suurendavad

taimekoosluste liigirikkust, suurendades nn vabade nišide hulka. (Soliveres et al 2011).

Eksperimendis, mis viidi läbi vahemerelise kliimaga keskkonnas neljal järjestikul aastal,

selgus, et looduslikult esineval põõsastikul on pidevalt kestev abistav mõju puude seemikute

ellujäämusele. Taoline tulemus oli otseselt vastuolus traditsioonilise taasmetsastamise

praktikaga, kus enne puude istutamist põõsastik, selle arvatava konkurentse mõju tõttu puu

seemikutele, eemaldatakse (Brooker et al 2008).

1.4.2 Hiljutised arengud fasilitatsiooni uurimisel

Fasilitatsioon on tavaliselt komplekssete interaktsioonide tulem. Positiivsed interaktsioonid

arvatakse esinevat sagedamini taimekooslustes, kus valitseb kõrgendatud abiootiline stress

(Pugnaire et al 2011). Seega füüsilise stressi või tarbijate surve tugevnemisel suureneb

fasilitatiivsete interktsioonide sagedus. Stressi-gradiendi hüpotees (SGH) ennustab positiivset

monotoonset mustrit keskkonna karmuse ning taim-taim positiivsete interaktsioonide

esinemise sageduse vahel (Soliveres et al 2011). SGH’i toetavad arvukad eksperimendid, kuid

mitmed autorid on arvamusel, et fasilitatsioon toimib küürselg-kõvera mudeli (ingl k hump-

backed curve) baasil. Nii väga madala kui ka kõrge keskkonnastressi puhul domineerib

konkurents ning fasilitatsioon esineb pigem mõõduka stressi korral (Van Andel 2005;

Brooker et al 2008; Pugnaire et al 2011; Soliveres et al 2011). Üleminek fasilitatsioonilt

konkurentsile suurenenud stressitingimustes esineb tõenäoliselt juhul, kus kõige enam

18

limiteerivat ressurssi on nii vähe, et abistajataim ei suuda oma vajadusi katta (Pugnaire et al

2011). Hiljutised eksperimendid on mõned autorid viinud aga arvamusele, et puudub

üleüldine antud koosluses kõiki liike võrdselt mõjutav stressigradient. Stressitase teatud

keskkonnatingimustes sõltub iga liigi kohastumuslikust omapärast (Solivares et al 2011).

Stress on kontseptsioon, mis on rakendatav indiviidile, mitte kogu kooslusele. Fasilitatiivsete

interaktsioonide tulem (intensiivsus, olulisus ja sagedus) sõltub liigi konkurentsivõimest ning

stressitaluvusest (Liancourt et al 2011). Arvatakse, et liigid, kes on keskkonnastressile

leplikumad, on võimelised intensiivses konkurentsis edukamalt püsima jääma. Fasilitatsioon

on seega olulisem liikidele, kellel on madal stressitaluvus, kuid kõrge konkurentse vastuse

võime. Liancourt et al (2011) viisid läbi eksperimendi, kus uurisid biootiliste interaktsioonide

mõju üheaastasele rohttaimele Brachypodium distachyon, mida korjati nii vahemerelise

kliimaga piirkonnast kui kõrbelisest piirkonnast ning istutati ariidsesse keskkonda liigi leviala

piires. Põõsastiku mõju oli vahemerelisest piirkonnast pärit indiviididele olulisem, nad ei

olnud võimelised paljunema hooldajataimede olemasoluta. Seega said vahemerelisest

ökosüsteemist pärit madalama põuataluvusega indiviidid abistaja olemasolust rohkem kasu

kui stressile vastuvõtlikumad ariidsed indiviidid.

1.5 Mutualism

Mutualism on evolutsioonilise tagapõhjaga kahepoolselt kasulik interaktsioon, mis põhineb

vastastikusel abistamisel ressursside hankimisel, sealhulgas ressursiks võivad olla nii toitained

kui „teenus“. Mutualism kõrgemate taimede vahelise interaktsioonina on harva esinev nähtus,

mutualism soontaimede ning mikroorganismide vahel mängib taimkoosluse toimimises aga

väga olulist rolli (Van Andel 2005). Tüüpilised mutualismi näited on interaktsioon

liblikõieliste ning lämmastikku fikseerivate bakterite vahel, samuti taim-tolmeldaja

interaktsioonid ning mükoriisa (viimast kahte interaktsiooni tutvustan lähemalt ka

alapeatükkides).

1.5.1 Taim-tolmeldaja interaktsioonid

Ligi 70% õistaimedest tolmeldatakse loomade poolt (Fontaine et al 2006), kes võivad olla nii

putukad, linnud, nahkhiired kui ka näiteks väikesed kukkurloomad (Van Andel 2005). Taim-

tolmeldaja interaktsioon on mutualism, kus tolmeldaja huvi seisneb taime õietolmu või

19

nektari tarvitamises ning õistaim vajab tolmeldajat õietolmu levitamiseks võimalikult kaugele,

vältimaks lähiristumist ja hõivamaks uusi levialasid.

Hiljutised analüüsid on näidanud, et taim-tolmeldaja interaktsioonid hõlmavad nii täielikke

spetsialiste kui täielikke generaliste (Johnson et al 2000, Fontaine et al 2006). Toetudes

mitmetele uurimustele on autorid spekuleerinud, et spetsialiseerumine on valdav tendents

tolmeldamissuhetes. Mittesuguluses taimedel, kes jagavad sarnaseid tolmeldajaid on sageli

morfoloogiliselt sarnased õie tunnustekogumid, mida nimetatakse tolmlemissündroomideks.

Näiteks saab eristada mesilase ning liblika poolt tolmeldatavaid taimi. Arvatakse, et nende

õied on evolutsioneerunud konvergentse evolutsiooni käigus tolmeldaja jaoks äratuntavaks.

Spetsiifilisust taim-tolmeldaja süsteemides kutsutakse esile kindlate lõhnade ja värvide

kombinatsioonide äratundmisega ja õie morfoloogiaga, mis piirab ligipääsu nektarile.

Hiljutised tõendid laialtlevinud generalismi kohta tolmeldamissüsteemides on viinud aga

arusaamale, et seos õie tunnuste ning tolmeldajate vahel ei ole nii lihtne ega selgesti mõistetav

kui seni arvatud. On näidatud, et kindla sündroomiga taimi võivad võimalusel külastada ka

teistesse rühmadesse kuuluvad putukad, kes siiski seeläbi taime fitnessi panustavad (Johnson

et al 2000). Kas on tolmeldamissündroomid efektiivsed õite külastajatel vahet tegemisel või

on spetsiifilisus sageli vaid vaesustunud tolmeldajate koosluse tulemus, on endiselt teadmata

ning vajab eksperimentaalset uurimist. Eriti tuleb seda mõista looduskaitse seisukohast, kuna

intensiivsel maakasutusel, elupaikade fragmenteerumisel ning võõrliikide asustamisel on

kriitiline mõju taim-tolmeldaja süsteemidele (Van Andel 2005). Sellisel juhul mängib

spetsialiseerumise ulatus taimedel kahtlemata olulist rolli taimekoosluse mitmekesisuse

püsimisel. Kõrge väljasuremisriskiga on taimeliigid, kes on spetsialiseerunud ühele

tolmeldajaliigile, samas kui generalistide reaktsioonid ühe või mõne tolmeldajaliigi kaole

võivad olla üsna paindlikud (Johnson et al 2000, Van Andel 2005).

Mõistmaks, kuidas taimekooslused reageerivad tolmeldava fauna mitmekesisuse muutustele,

viisid Fontaine et al (2006) läbi eksperimendi, kus manipuleerisid nii taimede kui

tolmeldajate funktsionaalse mitmekesisusega. Nektari kättesaadavuse alusel eraldasid nad

taimede kaks funktsionaalset rühma: avatud õitega taimed ning torujate õitega taimed.

Tolmeldajate puhul määrati rühmad suiste pikkuse järgi: lühikeste suistega sirelased, kes

eeldati olevat spetsialiseerunud avatud õitega taimede tolmeldamisele ning pikemate suistega

mesilased, kes arvati olevat generalistid. Seejärel konstrueeriti taim-tolmeldaja võrgustikud,

kus kombineeriti taimede ja loomade erinevad funktsionaalsed rühmad. Tulemustest selgus, et

20

kooslused, kus tolmeldasid nii sirelased kui mesilased ning mis sisaldasid mõlemat taime

funktsionaalset rühma, olid kõige liigirikkamad. Sellisel juhul said nii mesilased kui sirelased

keskenduda mõlemad oma sihtmärktaimele, mis viis efektiivsematele ning paremini jaotatud

külastustele taimede funktsionaalsete rühmade seas. Kuna enamik looduslikest

taimekooslustest sisaldavad nii avatud kui torujate õitega taimi, mängib tolmeldajate

funktsionaalne mitmekesisus järelikult olulist rolli nii ökosüsteemide toimimisel kui

püsimisel.

1.5.2 Mükoriisa

Mükoriisaks ehk seenjuureks nimetatakse seente ja taimejuurte kooselulisi vorme, kus seen ja

taim on vastastikku kasulikes suhetes. Mükoriisa korral tekivad taimejuure- ja seenerakkude

ühisstruktuurid, mille kaudu toimub orgaanilise süsiniku transport taimest seenorganismi ja

vee ning mineraalainete transport seenest taime. Eristatakse mitut erinevat tüüpi mükoriisat,

mille klassifikatsioon rajaneb eelkõige seenjuure morfoloogilis-anatoomilistel erinevustel.

Arbuskulaarne mükoriisa (AM), mille olemusele ja rollile keskendub põhjalikumalt töö teine

pool, esineb peamiselt rohumaadel. Ektomükoriisa (ECM) moodustub peamiselt puittaimedel

ning on iseloomulik boreaalsetele ja parasvöötme metsadele. Erikoidne mükoriisa (EM), mis

on füsioloogiliselt võrreldav ektomükoriisaga, esineb ainult kanarbikulistel ja seetõttu on see

tüüpiline nõmme tüüpi taimekooslustes, samuti tundras (Van Andel 2005).

Hiljutised empiirilised ja teoreetilised lähenemised osutavad, et mükoriisa mõju

taimekooslusele ei piirdu vaid vastastikku toitainete vahetamisega. Mükoriisa täiendavad

mõjud peremeestaimele on haigusresistentsuse suurendamine, paranenud veevahetus ning

mulla keemiliste omaduste muutmine (Hartnett et al 2002). On täheldatud, et ECM ja EM

seened on võimelised ensümaatiliselt lagundama valke, tselluloosi, kitiini ja ligniini.

Orgaanilises või anorgaanilises vormis olevate toitainete proportsiooni muutused mullas

muudavad omakorda taimede suutlikkust toitaineid omastada (Van Andel 2005).

Mükoriisa mõjutab taimekooslusi ka ühise seeneniitide võrgustiku (ingl k common mycelial

network) loomise teel. Üks või mitu mükoriisset seent võivad koloniseerida kaht või rohkemat

sama- või erineva liigi taime. Kuna arbuskulaarset ja ektomükoriisat moodustavatele

taimedele pole omane märkimisväärne peremehespetsiifilisus (Van Andel 2005; Selosse et al

2006), on just nendele mükoriisadele iseloomulik selline seeneniitide võrgustik. Seeneniidid

21

ühendavad taimed ühtseks võrgustikuks, mida mööda võib liikuda süsinik. Ebavõrdse ressursi

jaotuse korral võib üks taim saada teise ees aga konkurentse eelise, mis omakorda võib

põhjustada nihkeid taimeliikide domineerimises, kooseksisteerimises ning taimekoosluste

mitmekesisuses (Johnson et al 1997, Hartnett et al 2002, Selosse et al 2006). Ühine

seeneniidistik võib aidata kaasa ka järgmise põlvkonna ellujäämisele ning arengule.

Seemikud, kes kasvavad vanemate taimede läheduses, koloniseeritakse tänu ühisele

seeneniitide võrgustikule kiiremini ja rohkemate seensümbiontidega (Selosse et al 2006).

Mükoriisa arvatakse sageli esindavat nn klassikalist mutualismi, mitmed uuringud näitavad

aga ka mükoriisa neutraalset ja negatiivset mõju taime kasvule (Johnson et al 1997, Hartnett

et al 2002, Selosse et al 2006). Johnson et al (1997) hindasid taime-seene mutualismi

kulu:tulu tasakaalu. Traditsiooniliselt seisneb mükoriisa tulu taimele limiteerivate ressursside

ligipääsu suurendamises mullas, eriti paraneb liikumatute toitainete (sealhulgas P, Cu, Zn ja

ammooniumlämmastik) omastamine, orhideede ning monotropoidide puhul ka orgaanilise C

tarbimine. Mükoriisa kulu on aga fotosüntaatide allokatsioon seende. Limiteeriv ressurss on

võtmekomponent mükoriisse mõju kulu:tulu analüüsil taime kohasusele. Seende paigutatud

süsinik on kulu vaid siis, kui seda muidu oleks kasutatud taime kohasuse suurendamiseks.

Seensümbiondi tegevuse läbi saadud ressursid on tulusad vaid juhul, kui need on piiratud

koguses. Seega, kui kulud ületavad tulusid, näiteks tugevalt väetatud mullas, võib mükoriisne

ühendus mõjuda parasiitsena. Mükoriisse ühenduse mutualistlik või parasiitne iseloom

taimele võib tuleneda: 1) arengufaktoritest; 2) keskkonnafaktoritest; või 3) genotüüpilistest

faktoritest.

22

Arbuskulaarne mükoriisa

1.6 Arbuskulaarse mükoriisa üldiseloomustus

Arbuskulaarne mükoriisa (varem nimetatatud ka vesikulaar-arbuskulaarseks) on tõenäoliselt

vanim mükoriisatüüp, mida moodustavad seened, kes kuuluvad kõik eranditult hõimkonda

krohmseened (Glomeromycota). AM seeni, mida on kirjeldatud praegu ligikaudu 200

morfoliiki(Van Andel 2005; Moora et al 2010), peetakse vanimateks maismaataimedega

sümbioosis elavateks organismideks (Moora et al 2010). Mitmetele fossiilsetele leidudele

ning fülogeneetilistele analüüsidele tuginedes arvatakse, et arbuskulaarse mükoriisa iidne

sümbioos sai alguse juba 460 miljonit aastat tagasi. Spekuleeritakse, et AM seened mängisid

olulist rolli ka maismaa koloniseerimisel kõrgemate taimedega (Bonfante et al 2008, Smith et

al 2012). AM seened on obligaatsed mükoriisamoodustajad ning nende elutegevus on

võimalik ainult koos taimega (Bonfante et al 2008). Seetõttu on nende kultiveerimine labori

tingimustes võimalik ainult koos taimedega, mis omakorda on oluliselt raskendanud nende

uurimist. Kuna AM on paljudes ökosüsteemides üldlevinud, on nendega välitingimustes

eksperimenteerimine samuti väljakutset pakkuv (Johnson et al 1997) – eriti keeruline on läbi

viia eksperimente, kus on nõutavad mittemükoriissed olud (Titus et al 1998). Arbuskulaarne

mükoriisa esineb põhiliselt rohttaimedel ja vähemal määral ka sammal- ning

sõnajalgtaimedel. Troopikas esineb see mükoriisa tüüp siiski üpris sageli ka puudel ning

parasvöötmes näiteks pajul.

Arbuskulaarse mükoriisa kõige iseloomulikumaks anatoomiliseks tunnuseks on põõsasjalt

harunenud seenehüüfide ehk arbuskulite esinemine taimejuure parenhüümkoe rakkudes. AM

seened sisenevad taime risoidide (sammal-ja sõnajalgtaimedel), juurekarvade (kõrgematel

taimedel) või epidermi rakkude kaudu, kuid arenevad eelistatult koorkihirakkudes (Bonfante

et al 2008). Peened seenehüüfid tungivad rakkude vahele ning moodustavad rakkudesse

sisenemisel reeglina dihhotoomselt harunenud struktuure. Arbuskulit moodustav seenehüüf

tungib küll läbi juure rakukesta, kuid ei läbi taimeraku membraani. Kahe organismi

23

membraanide kokku puutumisel tekib ulatuslik piirpind, mis võimaldab tõhusamat ainete

ülekannet taime ja seene vahel (Bonfante et al 2008). Seen kasvab juure sees rakust rakku

hüüfikeerdude ning väiksemate arbuskulitena (paris-tüüp) või paralleelsete hüüfidena rakkude

vahel, kusjuures vaid nende külgharud sisenevad rakkudesse moodustamaks arbuskuleid

(arum-tüüp). Nende kahe põhitüübi kõrval esineb veel arvukalt vahepealseid vorme (Bonfante

et al 2008; Smith et al 2012). Lisaks arbuskulitele võivad osa seeni juure rakkudes või

rakuvaheruumides moodustada lipiidirikkaid põielaadseid struktuure, mida nimetatakse

vesiikuliteks (Bever et al 2001). Arbuskulaarse mükoriisa puhul koloniseeritud taimejuur

koloniseerimata taimejuurest väliselt ei erine, sest juure pinnal ei arene (erinevalt

ektomükoriisast) seenehüüfistikku ning juurekarvad säilivad. Mullas moodustab seen

üksikutest hüüfidest koosneva võrgustiku, mis reeglina taimejuurtest eriti kaugele ei ulatu.

Küll aga võib ühendada kõrvutikasvavate taimede juured ühisesse võrgustikku (Johnson et al

1997, Selosse et al 2006). Mullas asetsevate seenehüüfide tippudel võivad areneda kuni 800

mikromeetrise läbimõõduga eosed, mis võivad teatud perioodi vältel püsida mullas

puhkeseisundis ning seejärel idaneda ja koloniseerida järgmise juure. Neid eoseid on kuni

viimase ajani kasutatud peamiselt AM seente määramiseks ja klassifitseerimiseks (Bever et al

2001).

Arbuskulaarne mükoriisa on vastastikku kasulik suhe, kus taim varustab seent orgaanilise

süsinikuga ning seen omakorda aitab taimel hankida mineraalaineid ja vett. AM seened

katavad kuni 90% taime P vajadusest (Moora et al 2010) teatud tingimustel aitavad nad kaasa

ka N omastamisele (Zobel et al 1997). Fosfor on taimedele elutähtis element, ent seda on

mullast raske omastada. Peamiselt absorbeeritakse fosforit ortofosfaadi (H2PO4−) vormis, mis

esineb peamiselt happelistes muldades. Aluselistes muldades esineb fosfor aga HPO42- või

PO43- ioonina ja on seetõttu halvemini omastatav. Veelgi enam, negatiivse laenguga ioonide

transportimine rakku toimub vastu elektrokeemilise potentsiaali gradienti, kuna rakk on

negatiivse membraanipotentsiaaliga. Aktiivne mineraalainete transport nõuab aga täiendava

energia kasutamist nii seentel kui taimedel. Seetõttu pole üllatav, et taimed on töötanud välja

arvukaid strateegiad, mille abil nad kas tõhustavad P omastamist mullast (kiire juurte kasv,

juurekarvad, arbuskulaarne mükoriisa) või vabastavad fosforit raskesti kättesaadavatest

allikatest mitmete mehhanismide abil (ekto ja erikoidne mükoriisa, klasterjuured) (Smith et al

2012).

24

Lisaks toitainetega varustatuse suurendamisele, on arbuskulaarsel mükoriisal ka nn varjatud

tulud: mulla struktuuri parandamine, toksiinide sisalduse vähendamine taimes, kaitse

patogeenide ning põua eest. Näiteks on teada, et arbuskulaar-mükoriissed taimed vähendavad

fosfaadi transporterite sünteesi oma juureraku membraanis, kuna kasutavad seenelt fosfaati

vastu võtvaid transportereid. Kuna taim kasutab samu transportereid nii arsenaadi kui fosfaadi

transpordiks, väheneb fosfaadi ülesvõtuga ka arsenaadi neelamine (Smith et al 2012). AM

seened mõjutavad taimekoosluse struktuuri ja ülesehituse kujunemist ning nende mõjud

avalduvad nii otseselt kui kaudselt (Joonis 1). AM poolt vahendatud ressursside jaotamisel on

otsene mõju konkurentssuhetele koosluses, AM mõjutab dominantsussuhteid, taimede

liigirikkust ning ökosüsteemide produktiivsust (Hausmann et al 2009). Samuti võib AM

mõjutada ökoloogilisi interaktsioone taimede ning teiste organismide vahel, nagu taim-

herbivoor, taim-tolmeldaja või taim-patogeen suhted (Zobel et al 1997). Mükoriissete seente

mõju peremeestaime kooslusele on kontekstist sõltuv, olenedes peremeestaime liigist,

naabritest, taime elutsüklist, ressursside kättesaadavusest ning abiootilistest tingimustest

(Hartnett et al 2002). Järgnevates alapeatükkides kirjeldangi lähemalt arbuskulaarse

mükoriisa rolli taimekoosluse struktuuri kujundajana.

25

Joonis 1. Lihtsutatud skeem, mis illustreerib mükoriissete seente mõju taime

indiviididele ja taim-taim interaktsioonidele ning põhjustab muutusi taimestikus (Moora

et al 2010).

Koosseis Liigirikkus Funktsionaalsus

Mükoriisa

Kolmandad osapooled (k.a.

herbivoorid, teised

mutualistid

Suktsessioon Võõrtaimede invasioon

Ökosüsteemi taastamine

Muldade  stabiliseerim

ine  

Mükoriissed    

ühendused  

Erinev  mükotroofsus    

Toitumine    

(C,  N,  P,  H

2 0)  

Muutused  

taimestikus  

26

1.7 Arbuskulaarse mükoriisa mõju mehhanismid taimede vahelistele interaktsioonidele ja nende kooseksisteerimisele

AM seened võivad mõjutada taim-taim interaktsoone potentsiaalselt kahe mehhanismi kaudu.

Esiteks, mõned seened on peremeestaimele kasulikumad kui teised. AM seened erinevad

võimelt parandada mineraaltoitumist, ammutada vett ning kaitsta patogeenide eest (Johnson et

al 1997, Hart et al 2003, Moora et al 2010). Bever et al (2001) täheldasid AM seente

liigirikkust hindavas eksperimendis, et mõned seened on tõepoolest taime kasvu edendamises

efektiivsemad kui teised. Seega on mõnede taimeliikide arenguks vajalik kindlate seeneliikide

esinemine. Taimed, mille biomass suureneb märgatavalt AM seente esinemisel, reageerivad

positiivselt kolonisatsioonile ning on mükoriisast sõltuvad. Teatud tingimustes, tavaliselt

vähese valguse ning madala temperatuuriga keskkondades või tugevalt väetatud muldadel

võib taime biomass seensümbiontide juuresolekul aga väheneda (Zobel et al 1997). Järelikult

võib sõltuda teatud taimeliigi esinemine looduses sellest, milline taime- ning milline

seenetakson kohtuvad (Bever et al 2001).

Teine taimede vahelisi interaktsioone mõjutav mehhanism on ühise seeneniitide võrgustiku

loomine (Moora et al 2010). Ühine seeneniitide võrgustik võib soodustada taimede

kooseksisteerimist, kuna see võib võrdsustada ressursside jagunemist dominantsete ning

subordinaatsete peremeestaimede vahel. Kui dominant ammutab mullast rohkem toitaineid

kui subordinaat, võib tekkida kontsentratsiooni gradient. See võib omakorda panna

võrgustikus liikuma toitained dominandilt subordinaadile (Hart et al 2003). Assimilaatide

jaotus ühe liigi suuremast taimest teise liigi väiksemasse taime viiks omakorda suuruse

ebavõrdsuse vähenemisele ning ühtlasema suurusega koosluse tekkele (Zobel et al 1997,

Koide et al 2002, Van Andel 2005). Enamik eksperimentaalsetest tulemustest aga sellist

toitainete transporti ei toeta. Kuna AM seente poolt vahendatav toitainete otsene transport

mullast taime on märgatavalt tõhusam, jääb arusaamatuks, mis tingimustes ja kas üldse

taimedevaheline toitainete ülekanne toimib (Hartnett et al 2002, Hart et al 2003). Arvatakse,

et ühise seeneniitide võrgustiku kaudu võib toimuda ka süsiniku transport. Näiteks võib

süsinik liikuda fotosünteesivate taimede ning mükoheterotroofide (seentel parasiteerivad

mittefotosünteesivad taimed) vahel moodustunud ühises seeneniitide võrgustikus (Selosse et

27

al 2006). Hiljutised C isotoopidega läbi viidud eksperimendid on näidanud, et naabertaimede

vahelisel süsiniku transpordil ei ole C sisenenud vastuvõtva taime juurekudedesse, vaid püsib

AM seente kudedes (Johnson et al 1997, Hart et al 2003). Juurtes olevad seenstruktuurid

toimivad justkui laiendatud mütseelina, mille kaudu seened, olenemata autotroofsete

peremeestaimede vajadustest, vastavalt vajadusele süsinikku transpordivad (Moora et al

2010). Üldiselt on andmed fotosünteesivate taimede vahelisest süsiniku liikumisest aga

endiselt puudulikud ning vajavad edasist uurimist.

Aastaid on taimeökoloogide huvi keskmes olnud mehhanismid, mis võimaldavad

konkureerivate taimede kooseksisteerimist. Sellist kooseksisteerimist on raske seletada, kuna

konkurentse väljatõrjumise tulemusena peaksid esinema valdavalt monokultuurid (Zobel et al

1997, Hart et al 2003, Bever et al 2010). Üks võimalik mehhanism, mis vahendab taimede

kooseksisteerimist ja säilitab mitmeliigilisust konkurentsetes tingimustes, on arbuskulaarset

mükoriisat moodustavate seente mõju taimedele.

Mitmete taimkatsete käigus on selgunud, et AM võib taimedevahelist konkurentsi kas

võimendada, tasakaalustada või üldse mitte mõjutada. Moora et al 2010 analüüsisid taimede

konkurentset vastust mittemükoriissetes ning mükoriissetes eksperimentaalsetes tingimustes.

Selgus, et AM sümbioos mõjutab liigisisest ning -vahest konkurentsi erinevalt. AM seente

kohalolu kas võimendab või ei mõjuta üldse liigisisest konkurentsi. AM seente tasakaalustav

mõju konkurentsile ilmneb liigivaheliste interaktsioonide puhul- kui noortaimed

konkureerivad täiskasvanud taimedega. Seemikute sidumine juba eksisteerivasse seeneniitide

võrgustikku võimaldab noortaimedel püsida paremini konkurentsitingimustes. Sel juhul

võivad AM seened vähendada interspetsiifilise konkurentsi tugevust.

1.7.1 Arbuskulaarse mükoriisa mõju liigilisele mitmekesisusele

Taimede erinev koloniseeritus ja kasvuvastus mükoriisale võib tingida nendevaheliste

konkurentsisuhete muutmise: arbuskulaarne mükoriisa võib liigirikkust nii suurendada kui

vähendada (Hartnett et al 2002). Mitmete eksperimentide käigus on selgunud, et taimede

kooseksisteerimine sõltub AM seente olemasolust, kusjuures koosluse liigilise mitmekesisuse

määrab dominantide ning subordinaatide mükoriisne sõltuvus (Hart et al 2003, Urcelay et al

2003). Kui dominantne taimeliik saab mükoriisast teiste taimedega võrreldes rohkem kasu,

siis seensümbiontide olemasolu võib taimekoosluse liigilist mitmekesisust piirata ning kui

28

kooslustes alla surutud taimed on mükoriisast rohkem sõltuvad, võib liigirikkus hoopis tõusta

(Hartnett et al 2002; Hart et al 2003).

Urcelay et al (2003) pakkusid empiiriliste andmete põhjal välja lihtsustatud mudeli, kus

seotakse omavahel taimede mükoriisne sõltuvus, domineerivus ning koosluse liigirikkus.

Liigirikkusele avaldab soodsaimat mõju olukord, kus subordinaadid on tugevalt mükoriissed.

Liigirikkus tõuseb ka siis, kui nii dominandid kui subordinaadid on mükoriisast sõltuvad. See

võib toimida tänu ühisele seeneniitide võrgustikule, mille kaudu dominandilt subordinaadile

ressursse jaotatakse. Kui enamik taimi koosluses on aga mittemükoriissed või vähe

mükoriisast sõltuvad, ei avalda AM seened vähemalt lühikeses perspektiivis liigilisele

koosseisule mõju. Seega, teades subordinaatide mükoriisse sõltuvuse ulatust, on võimalik

ennustada, kas koosluse liigiline mitmekesisus AM seente esinemisel suureneb või väheneb.

Kuna AM seened mõjutavad taimede toitainete, peamiselt fosfaatioonide, omastamist, mängib

toitainete kättesaadavus liigilise koosseisu kujundamisel samuti olulist rolli. Kui fosfori

kättesaadavus on madal, on konkurents taimede vahel tugev ning AM võib anda

mükoriissetele taimedele konkurentse eelise. Suure fosfori kättesaadavusega muldadel on P

omastamine AM seente abil aga tõenäoliselt ebaoluline. AM ülalpidamise kulu võib ületada

sümbioosist saadava tulu, vähendades mükoriisse taime võimet konkureerida oma

mittemükoriissete naabertaimedega (Johnson et al 1997). Arvatakse, et tugevalt väetatud

muldadel väheneb AM seente esinemine ning mükoriisast sõltuvate taimede liigiline koosseis

ning seega väheneb ka liikide mitmekesisus. Nõrgalt väetatud mullad aga toetavad tugevalt

mükoriissete taimede koosluste toimimist (Johnson et al 1997; Hart et al 2003).

1.8 Arbuskulaarse mükoriisa mõju noortaimede arengule

Taimekoosluste mitmekesisuse säilimise seisukohalt on oluline järgmise põlvkonna taimede

ellujäämise ja kasvu soodustamine (van der Hejden 2004, Gerz 2011). Arbuskulaarse

mükoriisa seente kolonisatsioon võib mõjutada nii taimede reproduktsiooni kui järeltulijate

ellujäämust.

AM seente kolonisatsioon võib märgatavalt suurendada seemnete produktsiooni (Gange et al

2005). Fosfori ning lämmastiku vähene kogus pidurdab nii taimede vegetatiivset kasvu kui

seemnete produktsiooni. AM seened parandavad peremeestaime toitainetega varustatust ja

seega ka paljunemist (Zobel et al 1997, Koide et al 2002). Samuti võib mükoriisne

29

kolonisatsioon mõjutada toitainete jaotumist seemnetoodangu ning vegetatiivse kasvu vahel.

Lisaks seemnete tootmisele võib mükoriisa mõjutada ka õietolmu kvaliteeti. Katsetes on

näidatud, et mükoriisne kolonisatsioon võib suurendada in vitro taime tolmutoru kasvu

kiirust, mille tagajärjel viljastatakse rohkem munarakke ning moodustub rohkem seemneid

kui mittemükoriissetel taimedel, kelle tolmutoru aeglasemalt areneb (Koide et al 2002).

Arbuskulaarne mükoriisa võib suurendada ka järeltulijate ellujäämust. Eksperimendis liigiga

Avena fatua (tuulekaer) täheldati, et mükoriisa moodustanud vanemate seemned kasvasid

kiiremini. Mükoriisne kolonisatsioon ei suurendanud individuaalset seemne kaalu ega

lämmastiku sisaldust, vaid tõstis fosfori sisaldust seemnes 62% võrra võrreldes

mittemükoriissete taimede seemnetega. Liigiga Abutilon theophrasti läbi viidud uurimuses

selgus aga, et mükoriisa suurendas järeltulijate kaalu, pikkust, lehe pindala, lateraalse juure

moodustamist, juure eripikkust ning õitsvate taimede osakaalu. Samuti ilmnes, et varajases

paljunemisfaasis said seemned mükoriissest kolonisatsioonist rohkem kasu kui vegetatiivse

kasvu ajal (Koide et al 2002).

Kuna on ebatõenäoline, et noore taime juured suudaksid konkureerida täiskasvanud taime

omadega, peetakse üheks olulisemaks seemikute ellujäämist soodustavaks teguriks nende

sidumist ühisesse seenevõrgustikku. Kui seemikud seotakse eksisteerivasse mükoriissesse

võrgustikku, moodustuvad ühendused juba vanemate taimede ning seemikute vahel.

Olemasolev ühine seeneniitide võrgustik võimaldab noortaimedel saada kasu laialdasest

toitaineid transportivast võrgust, millele neil vastasel juhul ligipääsu ei oleks. Näiteks

võimaldab ühine seeneniitide võrgustik areneda seemikutel tingimustes, kus suuremad taimed

neid varjutavad (Zobel et al 1997), sest ühise seenevõrgu kaudu võib toimuda süsiniku

transport. AM positiivset mõju seemnelisele uuenemisele on hinnatud mitmetes

eksperimentides rohumaadel (Hartnett et al 2002, van der Hejden 2004, Selosse et al 2006).

Van der Hejden (2004) uuris AM seente kolonisatsiooni mõju seemikute arenengule

mitmeaastases rohttaimede koosluses. Nelja taime (kaks rohttaime Prunella vulgaris ja

Trifolium pratense ning kaks kõrrelist Bromus erectus ja Brachypodium pinnatum) seemned

külvati eksperimentaalsetesse rohumaakooslustesse, kus manipulteeriti AM seente esinemise

ning liigilise koosseisuga. Selgus, et AM seente juuresolekul kasvasid seemikud suuremaks

ning sisaldasid rohkem fosforit. Veelgi enam, seemikud, mis kasvasid oludes, kus esinesid

erinevad seensümbiontide liigid, sisaldasid erineval hulgal fosforit. Seega reageerivad taimed

erinevalt eri AM seeneliikidele ning tihti on see vanusest sõltuv või oleneb

30

kolonisatsioonivastus erinevatest tingimustest eksperimendi alguses ning lõpus. Tulemused

näitavad, et AM seened aitavad kaasa seemikute arenemisele, kuna seovad tekkivad seemikud

ulatuslikku hüüfsesse võrgustikku, mille abil varustavad seemikuid toitainetega ning

edendavad nende arengut. Mitmetes uurimustes on täheldatud aga ka mükoriissete

täiskasvanud taimede soodustava mõju puudumist (Selosse et al 2006, Moora et al 2010).

Arvatakse, et ühine seeneniitide võrgustik võib pakkuda mingisugust abi üksteisega

ühenduses olevatele taimedele, kuid selle kasu varjutavad sageli taimede vahelised

konkurentsed interaktsioonid (Moora et al 2010).

Arvatakse, et seemnete idanemise ning kasvama hakkamise etappidel mängivad olulist rolli

ka nn mikroobse tagasiside mehhanismid (Hart et al 2003; Bever et al 2010). Kui muutused

seenekoosluses suurendavad kohalikult domineerivate taimeliikide esinemist, tekitab see

positiivse tagasiside mehhanismi, mistõttu väheneb taimekoosluse mitmekesisus kohalikul

skaalal. Kui aga muutused seenekoosluses põhjustavad domineerivate taimeliikide esinemise

vähenemise, võib negatiivne tagasiside mõjuda soodustavalt taimede kooseksisteerimisele

(Bever et al 2001, Bever et al 2010). Van der Hejden (2004) kontrollis antud eksperimendiga

ka positiivse tagaside toimimist. Selle kohaselt peaksid AM seened vahendama positiivse

tagasiside mehhanismi sama taimeliigi järjestikuste põlvkondade vahel. Positiivse tagasiside

esinemisel saavad seemikud (teine generatsioon) suurimat kasu ühendusest sama AM seene

taksoniga, kes edendas enim ka täiskasvanud taime (esimene generatsioon) kasvu. Antud

uurimuse tulemused aga AM seente poolt vahendatud tagasiside mehhanismi ei toetanud.

Tõenäoliselt mängis selles rolli peremehespetsiifilisuse puudumine (van der Hejden 2004;

Bever et al 2010). AM seenetaksonitel, mida eksperimendis kasutati, on võrdlemisi lai ring

peremeesliike ning see võib hoida ära positiivse (või negatiivse) tagasiside tekke.

1.9 Multitroofilised suhted

Arbuskulaarse mükoriisa mõju taimkooslusele avaldub sagedasti kaudselt, kuna AM mõjutab

interaktsioone taimede ning nende konkurentide, herbivooride ja teiste mikroorganismide

vahel (Hartnett et al 2002). AM seened põhjustavad olulisi muutusi taime kasvus, viljakuses

ning keemilises koosseisus, mistõttu võivad nad potentsiaalselt mõjutada ka teisi organisme,

kes nendest taimedest toituvad (Hartley et al 2009). Samuti reageerivad taime ehituse

muutustele mitteherbivoorsed organismide rühmad nagu tolmeldajad ja parasitoidid (Gange et

al 2005, Hartley et al 2009).

31

1.9.1 Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-tolmeldaja interaktsioonidele

AM võib suurendada mitmeid taime tunnuseid, mis omavad olulist rolli taimede suhetes

tolmeldajatega: kogu taime suurust, õite arvu, õite suurust ning toodetud õietolmu kogust.

Nendele tunnustele reageerivad tolmeldavad putukad. Gange et al (2005) viisid läbi

eksperimendi, kus uurisid, kas need taimetunnused mõjutavad tolmeldajate külastuste arvu

mükoriissetel ja mittemükoriissetel taimedel. Seensümbiontidega koos ning ilma kasvanud

üheaastasi taimi (Centaurea cyanus, Tagetes erecta ning Tagetes patula) tolmeldavate

putukate külastused loendati kahekuulise perioodi jooksul. Tulemustest selgus, et mükoriisat

moodustavaid taimi külastati kõigi kolme liigi puhul tihemini. Tolmeldajad, kes reageerisid

enim taimede mükoriissusele, kuulusid rühmadesse kahetiivalised (Diptera) ning

kiletiivalised (Hymenoptera). Eksperimendi põhjal järeldati, et mükoriissed seened

suurendavad tolmeldajate külastuste arvu, kuid seda põhjustavad mehhanismid on taimeliigiti

erinevad. Liigil Centaurea cyanus on tolmeldajaid mõjutavateks taimetunnusteks eelkõige

õite arv taime kohta, liigil Tagetes patula on selleks õisiku suurus ning liigil Tagetes erecta

mõjutab tolmeldaja külastamissagedust nektari produktsioon õisiku kohta.

Gange et al (2005) arutlesid eksperimendi tulemusi analüüsides, et arbuskulaarsel mükoriisal

ning taim-tolmeldaja interaktsioonidel võib olla ka kaudne ning vähem mõistetav efekt

taimekoosluse struktuuri kujunemisele. On teada, et teatud koosluses esinevaid mükoriisseid

taimi võivad tolmeldajad rohkem külastada ning neil võib olla paranenud seemnete tootmine,

võrreldes mittemükoriissete liigikaaslastega. Juhul, kui need mükoriissed taimed kasvavad

suuremaks, neid ründab vähem herbivoore ning nende järeltulijad on jõulisemad, võivad nad

panustada ebaproportsionaalselt geneetilist materjali järgmisesse generatsiooni. Mükoriissus

saab muuta koosluse struktuuri läbi mitmesuguste mõjude taimede kasvule ning konkurentsile

(Johnson et al 1997, Zobel et al 1997, Hartnett et al 2002, Hart et al 2003, Hausmann et al

2009, Moora et al 2010). Nende tulemuste põhjal on võimalik spekuleerida, et lisaks

eelpoolnimetatule on mükoriisal taime populatsiooni geneetilisele struktuurile ka vähem

hoomatavaid mõjusid, mida vahendavad kõrgemate troofiliste tasemete organismid.

1.9.2 Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-herbivoor ja taim-patogeen interaktsioonidele

AM seente ning herbivooride, patogeenide või parasiitsete taimede vastastikused suhted

võivad samuti mõjutada taim-taim interaktsioone (Hartnett et al 2002; Moora et al 2010).

32

Olulist rolli nende suhete toimimisel mängib toitainete kättesaadavus. AM parandab

toitainetega varustatust ning seensümbiontide esinemine juures võib vähendada

mullapatogeenide poolt põhjustatud kahju suurust (Johnson et al 1997). Patogeenide

kolonisatsiooni allasurumiseks võib olla mitmeid mehhanisme: mükoriisa võib suurendada

taime resistentsust patogeenidele, haarata enda alla patogeeni arenguks vajaliku ruumi või

muuta juure füsoloogiat nii, et see muutuks patogeeni jaoks ebasobivaks toiduressursiks

(Jaizme-Vega et al 1997). Samuti võivad AM seened abistada taime kaotatud biomassi

asendamisel pärast herbivoori tekitatud kadusid. AM võib parandada taimede vastupidavust

karjatamisele, kuna pärast biomassi kadu on selle tagasikasvamise võime sageli limiteeritud

fosfori ning lämmastiku vähese kättesaadavuse tõttu. Mükoriissus muudab ka taime biomassi

jaotumist nii, et taim suudaks püsida paremini karjatamise tingimustes (Hartnett et al 2002).

Kõrge toitainete kättesaadavusega mullas ei pruugi mükoriisast biomassi kompenseerimisel

kasu olla, kuna seende paigutatud süsinik võib ületada seensümbiondi olemasolust saadavaid

tulusid ja seeläbi vähendada taime tagasikasvamist. Viimast hüpoteesi toetab ka Walling et al

(2006) poolt teostatud eksperiment, kus AM seente kolonisatsioon ei suurendanud biomassi

asendamist pärast taimmaterjali kadu ning hoopis vähendas taime konkurentsivõimet antud

tingimustes.

Kuna teatud AM seened suurendavad taime kasvu ning lehtede toitainete sisaldust, on mõned

mükoriissed taimed herbivooride poolt eelistatumad kui mittemükoriissed taimed. Kui

herbivoorid või patogeenid eelistavad atraktiivsemaid mükoriisseid taimi mittemükoriissetele

naabritele, võivad viimased hakata koosluses domineerima (Moora et al 2010).

Mükoriissusele reageerivad ka putukatest herbivooride parasitoidid, kes võivad eelistada

mükoriisseid taimi mittemükoriissetele. Arvatakse, et AM seened mõjutavad teatud keemiliste

ühendite eritamist taimest. Sellele reageerivad putukate looduslikud vaenlased ning seetõttu

väheneb herbivooride tihedus (Hartley et al 2009).

1.10 Arbuskulaarse mükoriisa mõju suktsessioonile

AM seente esinemine mullas mängib olulist rolli taimekoosluse suktsessiooni kulgemisel

(Hart et al 2003) Suktsessiooni vaadeldakse kui koosluse vahetumist, kus konkurentsivõimelt

nõrgemad pioneerliigid asendatakse tugevamate hilissuktsessiooniliste liikidega (Moora et al

2010). Lisaks konkurentsile on taimekoosluste suktsessiooni toimimise mehhanismina olulisel

kohal fasilitatsioon (Brooker et al 2008). AM seente olemasolu mõjutab taimede

33

kooseksisteerimist, kuna varustab mükoriisast sõltuvaid taimi muidu limiteerivas koguses

olevate toitainetega ning võimaldab seeläbi neil välja tõrjuda vähem mükoriisseid taimi.

Seega vahetuvad suktsessiooni käigus koosluses mittemükoriissed taimeliigid mükoriissete

taimeliikidega (Hartnett et al 2002).

Vaba substraadi taimedega kolonisatsiooni kiirus ning edukus ei olene ainult taime

efektiivsest levimisest, vaid ka AM seente olemasolust ökosüsteemis (Titus et al 1998).

Suktsessiooni varajastel etappidel on AM seente hulk hiljutise mulla häiringu tõttu väike ja

nad on paigutunud füüsiliselt eraldatud laikudena (Hart et al 2003). Varajased taimekolonistid

pole sageli mükoriisast sõltuvad, küll aga võivad nad olla fakultatiivselt mükoriissed, st

võimelised võimalusel moodustama mükoriisa. Fakultatiivselt mükoriissed taimed

soodustavad AM seente immigratsiooni ja kogunemist ning mõjutavad seeläbi tugevalt

mükoriissete hilissuktsessiooniliste koosluste moodustumist. Varajased mükoriissed

kolonistid võivad muuta ka abiootilist keskkonda sobivamaks järgnevate liikide saabumiseks

(Titus et al 1998). Mükoriisaseened ning nende juureväline mütseel parandavad mulla

struktuuri, sidudes mullaosakesi hüüfidega ning suurendades seeläbi mulla vastupanu

erosioonile. Samuti eritavad arbuskulaar-mükoriissed seened märkimisväärsetes kogustes

aeglaselt lagunevat glükoproteiini glomaliini. Seeläbi aeglustub muldade läbikuivamine ning

paraneb õhustatus (Moora et al 2010).

1.11 Arbuskulaarse mükoriisa seente koosluste ruumiline jaotus

Erinevad uurimused on näidanud, et AM seente kooslused varieeruvad nii ajas kui ruumis

(Davison et al 2011, Uibopuu et al 2012). Nii AM seente esinemine kui puudumine,

muutused seente mitmekesisuses ning koosseisus võivad põhjustada muutusi ka soontaimede

koosluste struktuuris (Uibopuu et al 2012). Arvatakse, et kindlad seenekooslused võivad

määrata taimeliikide esinemise ning leviku teatud ökosüsteemides. Davison et al (2011)

näitasid Koeru salumetsas, et vanades ja noortes metsades esinevad erinevad seenekooslused.

Koeru salukuusikus viisid eksperimendi läbi ka Uibopuu et al (2012), kes uurisid erinevas

suktsessioonistaadiumis olevate AM seenekoosluste mõju alustaimestiku taimeliikidele. Nad

hindasid kaheksa taime kasvuvastust AM seentele, mis olid pärit suktsessiooniliselt noorest ja

vanast metsaökosüsteemist. Selgus, et vanade metsade alustaimestiku kasvuvastus

arbuskulaarsele mükoriisale oli suurem kui noortes metsades, kuigi kasvuvastuse suund ja

ulatus erinesid liigiti. Seega mõjutavad AM seenekooslusi ka erinevad maakasutusviisid.

34

Eksperimendis näidati, et intensiivne metsamajandamine on kujundanud seenekooslusi

noortes metsades ning mõju, mida avaldavad seenekooslused alustaimestiku taimeliikidele, on

erinev, võrreldes madala majandamise intensiivsusega vana metsaga. Tulemused osutavad, et

AM seened on olulised taimekoosluste struktuuri ning levikut mõjutavad komponendid,

kusjuures metsa majandamine võib mõjutada alustaimestikku läbi muutuste seenekoosluses

(Uibopuu et al 2012).

35

Kokkuvõte

Taimede esinemise koosluses määravad arvukad biootilised interaktsioonid, mis võivad olla

nii positiivse, negatiivse kui neutraalse mõjuga. Käesoleva töö esimene pool tutvustas

erinevaid interaktsioonitüüpe taimekooslustes- kirjeldasin konkurentsi, allelopaatiat,

parasitismi, fasilitatsiooni ning mutualismi. Töös oli hinnatud ka nende olulisus

taimekoosluse struktuuri kujundamisel. Lisaks otsestele interaktsioonidele taimede vahel

mõjutavad taimeliikide edukust ka koosluses esinevad kaudsed interaktsioonid. Praeguse

taimekoosluste toimimist kirjeldava teooria kohaselt on taimede kooseksisteerimise

võimaldamiseks vajalikud stabiliseerivad mehhanismid. Referatiivse ülevaate teine osa

keskenduski arbuskulaarse mükoriisa olemusele ning mehhanismidele, millega AM

potentsiaalselt võib vahendada taim-taim interaktsioone. AM seened võivad mõjuda

taimekooslustele otseselt, muutes taimetunnuseid; või kaudselt, mõjutades taimede ning

teistel troofilistel tasemetel olevate organismide vahelisi suhteid. AM seente mõju

taimekoosluste suktsessioonile ning levikule oli samuti kirjeldatud. Töös oli toodud välja ka

mõned AM seente populatsioonide uurimisel esinevad piirangud. Suutmatuse tõttu eristada

morfoloogiliste tunnuste põhjal seene indiviide on meie teadmised seente bioloogiast endiselt

piiratud. Sel põhjusel on ka ühise seeneniitide võrgustiku ökoloogiline roll ning evolutsioon

halvasti mõistetud. On ilmne, et mükoriissete uuringute edukus sõltub molekulaarsete

meetodite kasutuselevõtust. Samuti on oluline, et AM seentekoosluste mõju arvestataks

taimekoosluste taastamisel. Tunnustades seda, kui olulised on taimekoosluse toimimise

seisukohalt taimedevahelised interaktsioonid ning AM seente interaktsioone vahendav mõju,

võimaldab meil paremini mõista ka looduslike koosluste vastupidavust ning tundlikkust

inimtegevusega kaasnevatele muutustele.

36

Summary

Biotic interactions in plant communities

Multiple biotic interactions determine plant performance in the field. These interactions may

be positive, negative or neutral. The first half of this work concentrated on different types of

interactions in plant communities- competition, allelopathy, parasitism, facilitation and

mutualism were described and discussed. Their importance in structuring plant communities

was also evaluated. It is clear that the success of species in a community is affected not only

by direct interactions between plants, but also by indirect interactions among groups of

species. Current plant community theory postulates that stabilizing mechanisms are essential

for plant coexistence. The other part of this literature review concentrated on the

characteristics of arbuscular mycorrhizae and the mechanisms through which AM could

potentially influence plant-plant interactions. It was shown that AM fungi may influence plant

communities directly by changing plant traits, or indirectly by influencing the relationships

between plants and organisms of other trophic levels. The effects of AM fungi on the

succession and on the distribution of plant communities were also presented. The paper

described some limitations when studying AM fungi populations. Because of our inability to

distinguish among fungal individuals using morphological characteristics, our knowledge of

fungal biology is still limited. For this reason, our understanding of the ecological role and

evolution of common mycelial network is also constrained. Apparently, future progress will

depend on the use of molecular techniques. It is also important that AM fungi should be

considered in restoration of plant communities. Recognizing the importance of interactions

and arbuscular mycorrhizal mediation in communities helps us to better understand resistance

and susceptibility of natural communities to human-induced change.

37

Tänuavaldused

Olen väga tänulik Mari Moorale ning Martin Zobelile, oma juhendajatele, kes olid suureks

abiks minu bakalaureusetöö valmimisel.

38

Kasutatud kirjandus

Bever, J. D., Dickie, I. A., Facelli, E., Facelli, J. M., Klironomos, J., Moora, M., Rillig, M., C., Stock, W. D., Tibbett, M., Zobel, M. 2010. Rooting theories of plant community ecology in microbial interactions. - Trends in Ecology and Evolution (2010) 25 : 468-478.

Bever, J. D., Schultz, P. A., Pringle, A., Morton, J. B. 2001. Arbuscular Mycorrhizal Fungi: More Diverse than Meets the Eye, and the Ecological Tale of Why. – BioScience (2001) 51 : 923-932.

Bonfante, P., Genre, A. 2008. Plants and arbuscular mycorrhizal fungi: an evolutionary-developmental perspective. - Trends in Plant Science (2008) 13 : 492-498. Brooker, R.W., Maestre, F.T., Callaway, R.M., Lortie, C.L., Cavieres, L.A., Kunstler, G., Liancourt, P., Tielborger, K., Travis, J.M.J., Anthelme, F., Armas, C., Coll, L., Corcket, E., Delzon, S., Forey, E., Kikvidze, Z., Olofsson, J., Pugnaire, F., Quiroz, C.L., Saccone, P., Schiffers, K., Seifan, M., Touzard, B., Michalet, R. 2008. Facilitation in plant communities: the past, the present, and the future. - Journal of Ecology (2008) 96 : 18-34.

Cardoso, C., Ruyter-Spira, C., Bouwmeester, H. J. 2011. Strigolactones and root infestation by plant-parasitic Striga, Orobanche and Phelipanche spp. - Plant Science (2011) 180 : 414-420. Davison, J., Öpik, M., Moora, M., Zobel, M. 2011. Arbuscular mycorrhizal communities in plant roots are not random assemblages. – FEMS Microbiology Ecology (2011) 73 : 103-115.

Dicke, M., Agrawal, A. A., Bruin, J. 2003. Plants talk, but are they deaf? – Trends in Plant Science (2003) 8 : 403-405. Firbank, L. G., Watkinson, A. R. 1987. On the analysis of competition at the level of the individual plant. - Oecologia (1987) 71 : 308-317.

Fontaine, C., Dajoz, I., Meriguet, J., Loreau, M. 2006. Functional Diversity of Plant–Pollinator Interaction Webs Enhances the Persistence of Plant Communities. - PLoS Biol (2006) 4 : 0129-0135.

Gange, A. C., Smith, A., K. 2005. Arbuscular mycorrhizal fungi influence visitation rates of pollinating insects. – Ecological Entomology (2005) 30 : 600-606.

39

Gerz, M. 2011. Mükoriisne sümbioos ja selle mõju taimekoosluste struktuurile. (online). [moritz.botany.ut.ee/...2011/Maret_Gerz_baka.pdf]. 09. Aprill 2012.

Ghulam, J., Shaukat, M., Chaudry, A. N., Hassan, I., Akram, M. 2008. Allelochemicals: sources, toxicity and microbial transformation in soil- a review. - Annals of Microbiology (2008) 58 : 351-357.

Golisz, A., Gawronska, H. 2006. Allelopathy and biotic stresses. In: Reigosa, M. J. (ed.), Allelopathy: A Physiological Process with Ecological Implications. Springer, The Netherlands, pp. 211-227.

Gurevitch, J., Scheiner, S. M., Fox, G. A. 2006. The Ecology of Plants, Sinauer Association, Sunderland, pp. 225-256.

Hart, M. M., Reader, R. J., Klironomos, N. 2003. Plant coexistence mediated by arbuscular mycorrhizal fungi. - Trends in Ecology and Evolution (2003) 18 : 418-423. Hartley, S., E., Gange, A., C. 2009. Impacts of Plant Symbiotic Fungi on Insect Herbivores: Mutualism in a Multitrophic Context. - Annual Review of Entomology (2009) 54 : 323–342. Hausmann, N. T., Hawkes, C. V. 2009. Plant neighborhood control of arbuscular mycorrhizal community composition. - New Phytologist (2009) 183 : 1188-1200. Hartnett, D. C., Wilson, G. W. T. 2002. The role of mycorrhizas in plant community structure and dynamics: lessons from grasslands. – Plant and soil (2002) 244 : 319-331. Inderjit, Wardle, D. A., Karban R., Callaway R. M. 2011. The ecosystem and evolutionary contexts of allelopathy. – Trends in Ecology and Evolution (2011) 26 : 655-662. Jaizme-Vega, M., C., Tenoury, P., Pinochet, J., Jaumot, M. 1997. Interactions between the root-knot nematode Meloidogyne incognita and Glomus mosseae in banana. – Plant and Soil (1997) 196 : 27-35.

Johnson, N. C., Graham, J. H., Smith, F. A. 1997. Functioning of Mycorrhizal Associations Along the Mutualism-Parasitism Continuum. – New Phytologist (1997) 135 : 575-586. Johnson, S. D., Steiner, K. E. 2000. Generalization versus specialization in plant pollination systems.– Trends in Ecology and Evolution (2000) 15 : 140-143.

Kato-Noguchi, H. 2011. Barnyard grass-induced rice allelopathy and momilactone B. - Journal of Plant Physiology (2011) 168 : 1016–1020. Koide, R., T., Dickie, I., A. 2002. Effects of mycorrhizal fungi on plant populations. – Plant and Soil (2002) 244 : 307-317.

40

Liancourt, P., Tielbörger, K. 2011. Ecotypic differentiation determines the outcome of positive interactions in a dryland annual plant species. - Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics (2011) : 259–264.

Moora, M., Zobel, M. 2010. Arbuscular mycorrhizae and plant-plant interactions. Impact of invisible world on visible patterns. In: Pugnaire, F. I. (ed.), Positive interactions and plant community dynamics. Boca Raton, FL, USA: CRC PRESS, pp. 79-98. Press, M. C., Phoenix, G. K. 2004. Impacts of parasitic plants on natural communities. - New Phytologist (2005) 166 : 737-751. Pugnaire, F. I., Armas, C., Maestre, F. T. 2011. Positive plant interactions in the Iberian Southeast: Mechanisms, environmental gradients, and ecosystem function. - Journal of Arid Environments (2011) 75 : 1310-1320. Sasakia, T., Yoshiharab, Y, Undarmaa, J., Ohkurod, T. 2010. Ecological stoichiometry explains larger-scale facilitation processes by shrubs on species coexistence among understory plants.- Ecological Engineering (2010) 36 : 1070–1075.

Selosse, M-A., Richard, F., He, X., Simard, S.W. 2006. Mycorrhizal networks: Des liaisons dangereuses? - Trends in ecology & evolution (2006) 21 : 621-628.

Soliveres, S., Eldridge, D. J., Maestre, F. T., Bowker, M. A., Tighe, M., Escudero, A. 2011. Microhabitat amelioration and reduced competition among understorey plants as drivers of facilitation across environmental gradients: Towards a unifying framework. - Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics (2011) 13 : 247-258. Smith, S. E., Smith, F. A. 2012. Fresh perspectives on the roles of arbuscular mycorrhizal fungi in plant nutrition and growth. – Mycologia (2012) 104 : 1-13.

Zobel, M., Moora, M., Haukioja, E. 1997. Plant coexistence in the interactive environment: arbuscular mycorrhiza should not be out of mind. – Oikos (1997) 78 : 202-208. Thorpe, A., Callaway, R.M. (2011) Biogeographic differences in the effects of Centaurea stoebe on the soil nitrogen cycle: novel weapons and soil microbes. - Biol. Invasions (2011) 13 : 1435–1445. Titus, J., H., del Moral, R. 1998. The role of mycorrhizal fungi and microsites in primary succession on Mount St. Helens. - American Journal of Botany (1998) 85 : 370-375. Uibopuu, A., Moora, M., Öpik, M., Zobel, M. 2012. Temperate forest understorey species performance is altered by local arbuscular mycorrhizal fungal communities from stands of different successional stages. – Plant Soil (2012) (online) [http://www.springerlink.com/content/22x5741122pg276k]. 21. mai 2012. Urcelay, C., Diaz, S. 2003. The mycorrhizal dependence of subordinates determines the

41

effect of arbuscular mycorrhizal fungi on plant diversity. – Ecology Letters (2003) 6: 388–391. Walling, S. Z., Zabinski, C. A. 2006. Defoliation effects on arbuscular mycorrhizae and plant growth of two native bunchgrasses and an invasive forb. - Applied Soil Ecology (2006) 32 : 111-117. Van Andel, J. 2005. Species interactions structuring plant communities. In: Van Der Maarel, E. (ed.), Vegetation Ecology. Oxford: Blackwell Publishers, pp. 239-260. van der Heijden, M. G. A. 2004. Arbuscular mycorrhizal fungi as support systems for seedling establishment in grassland. - Ecology Letters (2004) 7 : 293–303. Westwood, J. H., Yoder, I. Y., Timko, M. P., dePamphilis, C. W. 2010. The evolution of parasitism in plants. - Trends in Plant Science (2010) 15 : 227-235.

Violle, C., Garnier, E., Lecoeur, J., Roumet, C., Podeur, C., Blanchard, A., Navas, M-L. 2009. Competition, traits and resource depletion in plant communities. - Oecologia (2009) 160 : 747–755.