the role of reelin in the development and evolution of the ... · ohshima t, ward jm, huh cg,...
TRANSCRIPT
1473
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
Reelin in development and evolutionBrazilian Journal of Medical and Biological Research (2002) 35: 1473-1484ISSN 0100-879X
The role of reelin in the developmentand evolution of the cerebral cortex
1Developmental Genetics Unit, GEDE 7382,University of Louvain Medical School, Brussels, Belgium2Developmental Neurobiology Unit 2853,University of Namur Medical School, Namur, Belgium
F. Tissir1,C. Lambert de Rouvroit2
and A.M. Goffinet1
Abstract
������� ��� ��� ������� ���� ����� ������� ��� ��� ��������� ��� ������� ��������������������������������������������������������������������� ����� ������ ��� ��� ��������� ������ ������������ �� ��������������� ������������������������ ����������� �!��"���� ���� ������������������������������������������������������������� ����������������������������������������#��$�����������������%����������������� ��������� ��� �������� ����������� ��� ��������� ������������������������ � ����� ��� ������� ��������������� �������� � � � �����������������������������"������������������& �������' ������������ ���� ����������(� ��� ������ �� ������� ��� � ����� ����� ��� ������� ����������������� �����)�������������������������������������������������������������������������������� ������������������������������������������� ������� ������������������������� ���������������������������������������������������������������������������� ����� ��� ��� ��� �������� �������� �� �' ������� � �� ���������� ��������� ��� ����������� ���� ���� &���� ������� �����������(�� )��������������������������������� ��������������������������������������������������������������*� ��� ������������������������������������������ ��� ������� ���� ����� ��� ����� ��� �!��"���� �� �������������� ��� �' ������� ��� �������� �� ������"��������� ������ ��� �����������������������������������������"���� ��������������������������� �������%���������� ����� ���� �����������������"���������������� ���� ������� �� ����������� ����� ��� �������� ��� ���� ���� ���������� �����������
CorrespondenceA.M. Goffinet
Developmental Genetics Unit
GEDE 7382
University of Louvain Medical School
Avenue Mounier, 73
B1200 Brussels
Belgium
Fax: +32-2-764-7430
E-mail: [email protected]
Presented at the IV International
UNESCO Symposium on “What the
Developing Cerebral Cortex Tells
About the Adult Cortex (and Vice
Versa)”, Rio de Janeiro, RJ, Brazil,
December 3-7, 2001.
Received July 12, 2002
Accepted September 18, 2002
Key words� Reeler� Dab1� VLDLR� ApoER2
Introduction
��������������������� ������������� ������ � ��� ����� ���� ����� � ���� ��������� ��� � � ������� �� �� ������� �� ���������������������������������������������������� �������� ��������� ������������������ ���������������������������������������������������������� !"����������� ������ ����������������������
������ "�#� ��������� �����$������������������������������������ ������������������� ������������������������������������������������������������������������� ������������� ���� ��� ������ �����������������������������������"
Reelin and cortical development
%���� ��� ��������� �������������
1474
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
F. Tissir et al.
��������������������� ��������������������������!����������� ���������������� ������������������������������������ ��� �������������������$����� ������������ �������������� ���������������������&�'!"� (������ ������� ����������� ���� ��� �� �������������� ����� �� � �������������������� ������ ������������������� ��� ��� ����� ������� ��������� ��������� ��� ���������� ������� �� ����������� ��� ��� ������������� ���� ����� ���� ������$�����������"
�������� ���� � ����������������� ������������������������� �����������&���'����������������������)�����*���� �����������"� +������������� ���� ����������� �� ������ ���������������� ������������������ ��������������"�,� ����������������� ����������������������������������� $����� ������ ������ ���� �� ������ � �� -./.����� ������ � ���� ��������� �� ����������� ������� �� ��� ��������� ����� ������������������ ���������������������� ������� �0�1!"� .� ��� ���� ���������� ������� ������ � ����� �� ��� ���������������$��� �����������������������"� ���� ������� ����� � ����� ��� �� ������������� ������ ������������������ �� �������������������������� "�2����������� ������� � ���� ���������� �� ����������$����������� ����� � ������������������������������������ ���������!����"�+�������������������������$���� ��������� ��������� ���������������������� ������ � ���� ��������� �� ��� ���������� �� ��� ������� ������ ���� �� ������������ "� ����� �� � ������ ���������� �� ���������� ��������������������������"����������� ����������������� ���������� ����� ���������� ���������� ���� ����������� ��������"�3�������� � ���� ��� � � ����� �� ������ ���������� �����$������������������������������ �������������"
��������� ��� ��������� �������������� ������������"�+������� ����������������������'44���'04����"������������� ��
����������"�+� �����������������������������(�������������� �������������������������������������� �����"��� � �������������������������� ������ �������������� ����������������������������� "����� ��� �� �� ������ ����� � � 5��� ������&44�&04��������� �������� �����-#��������������"�������������� ������������� �� 6� ����� "� ������ � ��� ��� ����������������� ��� � ���������������������������������������� ������������������������������������ �������� �� � � ������������ ������������ �������� � ��������������� "
. � ��� ������������� ������ �� ���������� ��� � ��� �� � �����$���� ��� ��������� ������ � �� � ���� ��� ����� ��������� ����������������������� �������� ��� �� ������� � ��� ������������� ������� ����� "� +� ����� ������ � ����������� ��������� ����� �������������������$����� �� �������������� $���� ������� � ��� ����� ����� �� ��� 6�7���8�$� ���� "�.����5��������������� �������� �������������9������������$��������� �� ��� ������ ��� � ��� ��� ���������� �������� ��������������������� ���6�7���8�$� � ������ � ��� ������ ���� ���� � ������������ $����� ���� ����� ������� ������������������� ����������������������������� $���� ��� ��������� ������� ��� �������������������7���� ���������������� ��� ����������������)!"
.� ������ ����� ����������� ����� � ����������� �� ������������� � �*!"� +�� �������������������������������������$�����������������������$�������������������������������������� �������������)����� "���� ��������� ������������� ������������������� �������������������������������������$������������������ ������������������$��������� ���������������������������$���"�: �����������������������6�7���8�$� ����� ������������7� ������������� �������� ����� ��� ������� ����� � �����������"� +� ������������������������ ���������� ��������� ������������������
1475
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
Reelin in development and evolution
��������� ����������������������� �������� ���� ���� �������� ����� 6�7���8�$� ���� �����������������������������������-./.�������������� ������������"
6�7���8�$� ����� ������������������� ���������������������� "����������� ������� � ������ ��� ��������� ���� �� ���� � � ��������� ������ ���� �� ������� ����� ��� ����� ������� ����������������� ��������������������������� �������"�#��������������� ����� ������ � ���� ��������� ����������� ������������������������������ ",��������������� ����5��� �������� �� ���6�7���8�$� ������� ��������������������������� ��������"�,� ������������� � ������ ����� ��� �� ��� ������ ������������������� ����������������������������"� 6�7���8�$� � ������ � ���� ��� ����������� ����� ��������� � ����� ������������������������������������������� ��������"�+������� ��6�7���8�$� �������� � ������ �� ������ ��������� �����$�������������������� �������������� ��������� ������"�+� ���� ��������� ���� ����� ������������ �� ���������������������� ��� �� ��� �� ��� ������� ���� ��� � ���� ��� ������ ����� ��� � � �� �� ����������� ������� �� �������������� �������� ����� � ������� ������ ��������������� � ������� ������ ������� �� ���������������������������$���"
+������� ��������������������� ��������������������$������������ ������������ ���� � �� ��� ������� ����� ���� ��������5������������$��������������������������������$������� ����������� �������� �������� ��� ��� ��� �� ������� ������������ ��� ��������������������� "�,� ���������������� �������������������������� ����� ��� ����� � ����� � ��� ���������$�������������������������������������������� ������������������� �������� ��� ������������������������������������� $����� ��� � �� �� ���� ������ ���� ��� ���������� �� ��� ������ ���� ����� ������� ����� � ��� ������ "� ;�� ���� ��� ������ ������������� ��� �� ����������
���� ���������������������� ������������ "�. �� �� ���������������������� �0!��� ��� �������������������������������������� � ����������������������������7���� �� ������� ������������������� �������������� ��������������� ������������������������������������-./.��������� ����������������������������������������"�%������������������������ ����������������������������$������������ ����������������������������������������� "�2��������� ������������������ ����� ��� �������� $����� ������ � ���� � ���� ���������������������������� �������� ������"
. ��������������������� ��������������� �������� ������ ������� ���� � �� ������������� ���� ��� ��������� ��������������� "�. ������ �5������������������������ ��������������������� ������� ���������� ��� ������ ������� ����� ������ ��������������������������<+����������� � ������������������� �������� �<��+<��+++����++"
+����������������������������� ��� ����� �������� �� ����������� ���� � ����������������������������������������� ������������������ ������������ ���������������� ��������������� "�+� �������������������������� ���� ������������������5������������������������� �������� ��� ����� �� �� ����� ��� ��� �������� ������������������� �������������������$����������������� �=�������>� ���� ������� ��"�. ����������������� ������������������������5��������������� ������������ ��� �������� $����� ����� ������ ����� ���� ����� �������� � � ����������������� "�. ������ �5����������������������������� ������������$�����������+!"�. ����������� ���� ����������������� ���������������������������������6�7���8�$� ������ ������������������ ���������������������$���������� ������ ������������������ �� ��� ������� �� ������� ����� ".������ ��� �5������ ��� ��� ����������������������������������� ����������
1476
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
F. Tissir et al.
���������������������������� ��������� ��� �� � ���� � ������� ��� � ����� ��������� ��� ����� � �� ��� ������� ����������"
+���� ������������� ������ ��������� �������������������������� ���� �������������� ���������������������"�. ����� �5���������� ���������� ��������������������� �������������������� ��������� ������ ��� ����� � ���� ��� ��� ������������ ���� ������ ���� � ���� �������� �� ������ ���� ��� ��������� ����� ���� ����������� ����������������� "���� ���������������������� ���������������������������� � ����� �� ��� �� � ��� ���� �� ��������� ������������������ �++���<+� ���� ��������"�+�������������� �������� ��� ����������������� ������������������� �������������� ������������������������ "
;���� ����� � ��� ��� ���������������������������������"��� ����������� ����� �� ���� ��������� �� ��� ������������������ ��0��6��0!��������� �������������������&0� ����������������������������������������� ��&0������&?���������� �?��4!"� +�� �� �� ����� �� ������������������ � ���� � �������� ��������������� ����������������������������������� ����� ��� � 5��� ����� �����$���������"� 3�������� ��� ���� ��������� �������� � ������ ������ ������� � � ������������ ����"� +� ���� � � � �� ������ � ����������� �������� ������� ����� ��� � ������ ���� ����� �� ����� �� ����� � "� ������������������ ��� ������������"������ � �� �������� $����� ���� �� ����� ������������������������ �������������������������� �������������������� ����������������������������� �����������������������$��� �������� ������"�+��� ��� ����� ������� ��� ������� �������� � �� �=������>���������������� ��� �� � �������������������������� ��������������������������������� "��� ��������������������� � ��� ������������ ����������� � ��� ����� ��� ��� � ��� �� �� �������������������� ����������"
.����� � ������������������������������������� ����� ������������������������� ��� ����� ������ ������ � ��� �������� �������������"�.������������������������ ������������������������������ ��������� ��� !���������������������� ���������"�8������� ������������� ��������� �� �������� ��������� ������� � ������ ������ � ��� ��� @�@� �������� ���������������������������� �������������������� �<@�@8!�� ���� �������������� ��������� ���� � �.���8 !� ����� !"� 2���������������� ���� �� �� ������� ������ ���������� ��� � ���� �� �������� ��� ���������������"�3�������������������������� � ���� � �� ����������� ��������"� ������� ������� �� ������������ �������������������������������� ��� �� � ����������������.���������� ��������� ������ �����������������������"�<@�@8����.���8 ����� ��������$������ ������ ������� ������������ ���������@.������ � ������ �� ��� ���� ���� ������ �����"�@��� ������������ ����������������������������������������������� ���������� �������������������� ���� ����"����������� ������������ ����(A�B� �5��������� ��������� �� ���� ��� ��� ������ ���������� ������ ������ ��� ��� �������� ������ ���������������"���������������� ������������ ��������������� ��������������������� "�,��� ��� ����������� ������������������������������� ������������������� �������� �������� ��� ���������� ��� ��������������� ����� ������� �����������������������&��0!"���� ����� ������������ � ��������� ��� �������� �����������������������<@�@8�����.���8 "8�������� � �� ������� ��������� ���� � ����� � ��� ��� ��� ���������� �������"��������������� ������� ����������������� ����������"�3���� ������� ����� ��� ����� �� ��� � ��� ��������� �������� ������������ ��� ���� "
+�� ��������������� ����������� ���6�7���8�$� � ���� � �������� �� ������� ���������������������$������������� � ���
1477
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
Reelin in development and evolution
� � ��� �� ��� ������� ������� ����� ���� ����� ���������� �����������������<@�@8C.���8 � ���� ����� ��� ���������� � ��� ��� ���� ���� ���� �����������$���"���������� ������ ������������"
Reelin and cortical evolution
2���������� ������������������������������� ��� ��� ������� � ������ ��� ���������������������������� ����� ����������������������������������������������� ����������� �� ��� ���� �� ��������� ���� ����� ��� ����� � �� ������ ��1!"�+����������� � �� ���������������������������������������������������������������� ���������������� ���� ���� ��� ����� �����$���� ���� ������ ������ ��� �� ������� ����� ����� � ������������������������"�"������ ������ �������D��)!���$��� ����� �������� �����������D��*!���������� � ���� �������� �������������!�������������?!"
.��� ����� ����� �� ��� � ���� ������ ������������������������������������������ ���� ��� ��� ������ �#����� �!"� +���������� ������� ������������ �� � ��������������������������������������������� ���������������"�.��� ����� ������ � ���� ��� � ����� �� ������ �� ��� ���������������"�����5�� �� ������������������� ����9�!�3��� �� � ���������������$����������������� �������������������������E�+ ���������������� ����������������������� �������������������� ������ �� ��� � � ������� ������� � � ���������������� �� ������ E� !�%��� ��� ������� ��� ����������� ������� �� � ��� �����E� !� ��� � ��� ������ ������������� ���������������������������������������������� E�. ��������������������� �������� ���������� ���������� ��6�7���8�$� ����� E
/������������ ���� ������������������� ������� � � � ����� �� ��� ��� �� ������������ ��� ��� �������� ��� ��� ������������� �#����� �!"� 2�������� � ���������
�����������= �������� >!��������������������������������������������� "�#���� � ������� ���� ���� ������� ������ ��������� ����� ��� ����� ���� �� ��� ��� ������� �� ��� � ���������� "����� �� � ��������� ��� ���� � �� �������� ������ �������������������� ������ ���� �������������������� "�.������������������ � � ��� ��� ��������� ����������������������� ������������ ������ !"������������������������ ��� ������� ����� ������� ������� �� �������8���������������������������� ����� ���� �(��� F������G � ������!� ������������������� ������������� 5����� � ��$��� ����� ���� !"������������������ ��� ����� ��� �� �������� ��� ���� ��� � ���� ������� ��������� � ���� �������� !� ���� �� ��� � ���� ��� ����� ���� ��� !"��� � �����$������������� � ��������������� �������#������"
Organization of the cortical plate
���� ������� ��� ��� ��������� ���������������������� � ������������������������� � �#����� !"� #� �� � � ����������������������������� ������������ ���������������� ����������� ����"��������
Lepi
dosa
urs
Syn
apsi
ds
Dia
psid
s
Mam
mal
s
Squa
mat
es
(lizar
ds, s
nake
s)
Sphe
nodo
n
Birds
Croco
dilia
ns
Chelo
nian
s
(turtl
es)
Stem amniotes(320-340)
Stem reptiles(300-310)
Anapsids
Archosaurs
?
�200
�240
Figure 1. Simplified evolution ofthe amniote lineages that led toliving mammals, reptiles andbirds. Time in megayears.Adapted from Ref. 2.
1478
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
F. Tissir et al.
�������� � ��� ��� ������ ���� ��� ����������������� ���������� ������������������������������������������ ���������� ���� ���� ���� �� � �� ���� ����� !����������� ����������������������������� ������� ��������� � �� ���������������"�+�������������� �������� ������������������������������������������������������������������������������ ��������� ������ ������ ��� ��� ��� ����������������<8���������������������� ��������� !"��������� ����������� ��� !���������� ������������������� ���������� ��������� � �� ��� �<8�� ��� ��� ����������� ��������<8������ ������������������������������� ������������ ������� ��� ���� ���"� +�� � � �� ������� ������ ������������������� ������������������������������������� ��������"�.������ �������� ����������������������$����������������������������������������������� � ������� �������� ��� �������� ���������������� ���� ���� ���� ���� ���
��������� �������� ����������� ���� ��� �������������������� �"
+������ ���� �������������������������������� � ��� ��������� �� ������� ����9������ � ���� ��������� �� ���������� $��� ����������������������������������1!"����������������������������� ������������������������$����������������������";�� ��� ����� ������ � � ���� � � ��� ����������������� ��������� ���� ���������� �������������� ���� �����������������$���"� +�� ����� ������ � �#����� &!�� �������������� ���� ����������������������������� ����� ���� ����� ������ "� .�������������������������� ����������������������������� ���� �� ������� ����������� ���������� ������������������������� ���� ��������������"��� ���������������������������$���� ��� ��� ���������� �������� 5����� �����������������������$���� ��#�����&!������������������������ ���������������� ������� �������� ���������������$�������� ��� ������������������������� ����������������� �������������� � ����������� �������������������� ���"� ���� �����$���� ��� ��� ����������� �� ����� ����� � ���� ��� �� ������ � ���������������� ��� ���������� ������������������� ������������������������$��� ����������� "�#������������ ��������� � ����� �� �������������� ������� �������� � ������ � ���� ��� �������� � ���"���������������������� � � ������������������������������������"�+�������������� �������� ��� �������������9����������� ������ ����� � ��� ��������� ������������ ��������������$��� �������� ������������ � ��� ��� ������� ����� �� ����� ��������� ��������������������� ����� ��� ��� ��� ���� "� �� � ������ ���� ���������� �� ��� � ��� ��������� �������������������� ������ ����� ���������� ������� ���������������������������������� ����������������������������������������� ���� ��� �������������������� ��������������$��� ����������� �������� �������� ���� ����� ��������������
DCLCMC
DVR
Sep
Str
BF
(DC)NC
BF
StrSep
DVR
��
DC
DC
Wu
��
DVR
LC
Str
BF
Archosaur(chick)
LC
MC
DVR
Sep
Str
BF
LGE
Str
Rh(LC)
MGESep
DVR?
(MC)Hip
Chelonian (turtle)
Mammal(rodent)
Lepidosaur(lizard)
DC
Stem amniote
LC
Figure 2. Overview of cortical organization in the different amniotes, with inference of anancestral pattern in stem amniotes. BF: basal forebrain; DC: dorsal cortex; DVR: dorsalventricular ridge; Hip: hippocampus; LC: lateral cortex; LGE: lateral ganglionic eminence;MC: medial cortex; MGE: medial ganglionic eminence; NC: neocortex; Rh: rhinencephalon(pyriform cortex); Sep: septum; Str: striatum; Wu: Wülst. Adapted from Ref. 2.
1479
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
Reelin in development and evolution
��� � ������!�� ��� ������� ��� ���������������������"� +�� �������� ����� � �� ���� ����� ������ �������������� ���������� ��� �� �� ������ � ���� ��������� ����� ������������� ������� � 4!"� .��� �������������������$�������������������������������� ���5��������������5� ���������������������� �������������� ����������� ���������������������������� "
+�� ���������� ���� �������� ���������� ������� �� ��� ����� �� ��������� ��� ���������������������������� ����� ����������������������������������� � �������� ���������� �� ��� ����� � ������� � �� ������ ������ ��������� �� � ��$��� ����������� "�%���� ��������������������������$����������������������� ��������������������������������� ���������������������������$��� ��������� ��� �������"
The gradient of cortical platematuration
+������������ ����� ���� ������������������������������� �������������� ����� ��� ����� ��� ��� ����� ������� �����"%���������������� ������������������ ����������� �������������� �������������� � � ������� � ��� ��� �������� �������� ����� �� ��� �� � ��"� .�� ����� 5�� ���������� ����� ������������������������������������"�2����������� ����������������� �5�� ��������������$���������� ����� ���������7������������ ������� � �!"������������������� � ��������������������������� ��� ������ � ��� ���� ��������� ����� ��� �7�������� ������ ���������������� ������������ ���� ������� ��� ����������� ��������������� ���������������� "����������� ������������������������ ��� ����������������������� �� ������� �7����"�: ���� � � ������� ��� ������ ���� ��� ���������� ��� ��� ������� ����� � ������������� ������ ������������� �������$��� "�;���� ���� ��������� ���������
����������������������������������� ��� ��=�� ���� ��>����������������������� !"��������� ��������������������������������������$�������������������������������������������������������� ������������������������������������������������"�.��� ������� ���������� ���� ������� � � ��� ��� ������� ����� ��� �������� ��� ����������������������������������� ���� ��������������� ��� ��
VP VIA
PIA
PIA
PIA
V
V
Turtle DC Lizard DC
Turtle MC Lizard MC
Figure 3. Comparison of embryonic cortical organization in turtles and lizards at the level ofthe medial (MC) and dorsal cortex (DC). The rudimentary architectonics of the turtle corticalplate stands in contrast to the elaborate differentiation of the lizard cortex. PIA: pial surface;V: ventricle. HE stain. Adapted from Refs. 2 and 16. Magnification bars: 100 µm.
1480
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
F. Tissir et al.
� ������ ����������� ��� ��� ������������������������� �� ������������������5� ��"�. ����������������������������� ������ ������� � �������������������� ��������������$����� ����$��� !��� ������������ ��� ��������������������������$����������������� ��������������5� ���������� ������� ������������������ �� ���� ������"�+����������� ����������������������������������������������������������� ����������������������� �� �������� ����� � ��� �� ��� ��"�.��������� ��������� ��������������� ������� ������� ��� ������ � ������� �� ������� ������� ������ ���� ��� ������� ��������������� ��������������������� ����� "� �� � ���� ������ � ����� ���������� �� ������ � ������ ������� �� ��6��0������� ��&0������&?������� ��?��4!"+�� �� �� ����� �� ���� ������ ������� ����������� ���� ��� ���� � ������� ������ ������$�������� ���������������� ��������������������������������� ���� ���� ������������������� ��������������$����� ���������������������������������� � ����������������� ������ ��".�������������� � ����������� ������������������������������� ���� ����������������$��������������� ��������� ������ ���� &!"
#������������������������ ������ ������������������������6��0�������������� �� � � ������ �� ����� �� ��� ���������������� ����������������������$������������ �������� �������������������� �� ���������� �������� �������� ���������� �� ��� ������ � ������� �������� ���� 5����� "�+�������� ������������������� ������ � � �� ���� � � ��� ������6��0������������ ������������������� ���������� ������������ ���������������������� �������������"
Comparative studies on the expressionof reelin in the telencephalon
������� �� ��������� � �� ������� ����
�����$���������������������������������� ��� �� ������� ��� ��� ������� ��������� ����� �������� � ������� ������ ������ ���������������������� ����� ���������������������������� ������������ ������ ����� ��� ������� ����� ������ �������������������� "�8���������� � ����� � ����� �� ������ � ����� �� ���������� ������ ���!�� ����� �$��� � � ������� ��� � ���� !�������������� �������������� �� ��)��?!"�+��� ������ ��������������������������������������������� ���� ����� �� ��� ��� ��� ������� ���������� � �� (��� F������"� 8����� ����� ���� ������� �����������������8(.�������$���� ��� ���� � ������ ����� � ������ ����������������������������8(.���������� 8��A68"� .� ���� ��� � ��� ��� ������������������ ������������� ��������������������������' �������� ��������������� ���� � ����� �� � ���"� 2���� ����������� ��� ����������8(.������ ��������� �� ���������� �� ���� � ���� �$��� "� +� ������� �� � � � ��� ������ ��� ����� ��� ����������������$����� ���� ������������ ��� �����������������������������$����������������������"�3�������� ��������� ������ ����������������������� ������ ���� � ����� �� � ���� ������� $������ �!�������� ������ �������� ������������������ ���� � ���������� ���� ��������� ������������������� ��������� ��"�+���� ����� ��������� ������������� �#����'!�� �� ���� ������� �������� ��� ���� � ������ ����������������$��������� ��������� ��� ���������������� ������� ��� ��� ������� ������� ����"� ����� ����� ��� � ��� �������������������������� ��� ������������$����������������������������������� ���� ��������� �������� ��� �� ������� "� ���� ��� �� ��� ��� ������ ����� ���������$�������� � ������������������������������"�+���$��� ���� ����� ������������� �#�����0!"�: ������������������� � ���� ��� ����� �8(.� �����$������������� ������� �������������������������� $���� ���� �� ��� ��������� ��� ��� �
1481
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
Reelin in development and evolution
������������� ���������� ��������������� �� ������� ����� �� ������ ���� ��� ��������� ���� �� ����� �������� ������� ���������� "�+������������������������������������ ��� ������ � ����� ������������ �������� ������ ����� ��� ���������� ���� �� ��������� ����� ���������� � �� ����� �� ��� ��� ��� � ���"�.� � ������� ���������� ����� �������� � ������������������� � ������������������� ���� ���������� � �������� ��"����� ������� �� �$��� � ���5������������� ���������� ����������������$�������� ������������������������ ����������� ��������������"���������������� ���������������������$�������� �������� ������������� ��� �� ����� ���� "� ;��� ���� ������ ������ ��� ������ ����� � ��� ������ ��������� ������ � ��� ��� ��� �� ������� ����������������������������������� ���������������� �� ���������� $��� "� +�� ������������ ��������� ������������� �#������1!������������������� ������� ��������������$��� ������������������������������������� ������� � �� ������������$���"+������� � �� ���� ������� ���� �������� ���� ���� � ���� � ��� ��� ���� ��� �����":������$��� ���������� ����������������� � ��� �� ��� �������"� ���� ������ ��� ���������� �������������$���������� � ���������� ��� �5������� �� ��� �� ��� ������������"�(�� ���� ���������������������������� � ������ ����� �� ��� ��� �������� �#�����)!"�6���������� ����������������������������� ��������������������� ��������� ��������� �� ���� �� ���� ��� ���������� ������������� ������������� ������� ��� "� +������������ �������� ���������� ������ ��� ���������������������$���� ����������� ��������������� �������������������� ���� �� ��� ���������� ������"�+� ����������������������<8������ ���� ������� ���� ������� ��� ���� � �� �������� � ������ ������ ��������� ����� ������� ������������ ��������������������� � ��� ����<8����� ������� ������� ��� � ���� ���������$��� �����������"
Figure 4. Reelin mRNA expression in the turtle embryonic cortex. Bright and dark field viewof a coronal section through a turtle embryo (Emys orbicularis). In situ hybridization with a[33P]-labeled, species-specific reelin riboprobe. The poor laminar organization of the corticalplate (CP) in all cortical fields is evident. Reelin-positive cells are heavily labeled in themarginal zone and less intensely labeled cells are dispersed in the cortical plate. The strongdarkfield signal of melanophores (arrows) is not related to probe hybridization. DVR: dorsalventricular ridge; Sp: septum; Str: striatum; Ventr: ventricle. Adapted from Ref. 17. Magnifi-cation bar: 200 µm.
Figure 5. Reelin mRNA expression in the lizard embryonic cortex. Bright and dark field viewof a coronal section through a lizard embryo (Lacerta viridis). In situ hybridization with a[33P]-labeled, species-specific reelin riboprobe. The elaborate radial organization of thecortical plate in the medial (MC) and dorsal cortex (DC), and the looser architectonics of thelateral cortex (LC) are evident. Reelin-positive cells are heavily labeled in the marginal zone(arrows) and in the subcortex (not shown). DVR: dorsal ventricular ridge; SEP: septum; Str:striatum; Re: retina. Adapted from Ref. 18. Magnification bar: 200 µm.
1482
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
F. Tissir et al.
Conclusion: A synthetic model
;��� ���������� ��� � ��� ���������� ��� "� +������� ��� � ����� �� ���� ������������������� �������� ������������ ��� ��� ������ ������� � <@�@8� ���.���8 ������������������ �������� ������������� ���� �������������������������$��������� ������ "� +�� ������ �� ������ ��� ���� �������������� ��������������� ������ ��� ������ ����� ��� ���� ����������������������� !"�#� �������� �� � ��������� ����� ��� �� ��� ��������������������������� ������������������������������ ����� ��������������������� !������ �������������� ������������������ ��������� ��������� ����� ���� ������������ �������� ���� �� ������� �������������� ��������������� ���� ����������� �����������������"�+�� �������� ��� ���������������� ����������� ������������� �������� ���� ����� ��� ���������$���������� ���������������� ������������ � ������� �� �� ��� ���������������������"�+��� ���� ����������������� �������� � ����� ��� ����� ���� �������� ����������� ������� ��� �� � ��D� � � ���������������������������������������������� ���� �� ������� ���� � ��� ������ �������� ���� "� ������ �������� ��� ������� �������������������� ���������������� �������� ��� ������ � ��������� �� ����������$�������������������� ������ ������������������������"��������������������� � �������� ��������������������������� �������������$���������������������� �������������������� ����������� �������� ������ ��D�� ������� ������������������������ ������������ ������������� "�.�������������������������������� ������������������������������� ��� ������������������������� �������������$���������� ������� ���������������� ����������� ��� ������������� ������������� ������� ����"� #������������ �� � � �������� ��� ������ ����������������� �� ����� � ������� ���� � ���� �
Figure 6. Reelin mRNA expression in the embryonic cortex of crocodiles. Bright and darkfield view of a coronal section through a crocodile embryo. In situ hybridization with a [33P]-labeled, species-specific reelin riboprobe. The cortical plate (CP) has an intermediate levelof radial organization and is reelin negative, whereas the marginal zone contains reelin-positive neurons (arrows). Ventr: ventricle; Str: striatum; DVR: dorsal ventricular ridge; Sp:septum. Magnification bar: 500 µm.
Figure 7. Reelin mRNA expression in the chick embryonic cortex. Bright and dark field viewof a coronal section through a chick embryo. In situ hybridization with a [33P]-labeled,species-specific reelin riboprobe. The cortical plate is diminutive and has an intermediatelevel of radial organization. It is reelin negative whereas the marginal zone contains a fewreelin-positive neurons. ES: eminentia sagittalis (Wülst); H: hyperstriatum; N: neostriatum;L: area «L»; Str: striatum; Sep: septum. Adapted from Ref. 19. Magnification bar: 500 µm.
1483
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
Reelin in development and evolution
�������������������������������������������9� � � ����� ������� �� ��������������� ��������������� ����������������������� ���� �� ���� ��������� �� �<8���� "� 6������ ����� �������� ������� ������� ������ ������������� ������������ ������ ������ �� ����� ��� ������� ��������"��� ������� �������������������� ����$��� �� ���� ���������������������"� +�� ��� ����������� ������������ ��$��� ���������� �������� !�������� ����������� �� ��� ����� �� ��� ������ ��� ���������� ��� ���������� $���� ���� � �� � ���������������������������������������������� �������������������������� "�.�������� ����� ��������������� "���������� ��� ��� ���� �� ������� ����� ��
����� � � ��������$��� ��� ��� ���� ������� "�#� ��������������� ������� ����������������������������������� �������� �� �������� $���� ���� �� ������ � ��� ����������������������� �������������"�2�������������������������� ���������������������� ����� ��� �� � ������������������� ����� �������� ������ � ���� ������� � ������� ����� � ��� �� ��� �� ��",���� � �� ��� ������ ������� ���� �������� ��6��0���&0!� ������������������������������� ��� ����� ���������� �������� ���� � ����� ��� �������� ��� �������"�6�������������������������� ��������������������������������������������������� ������������������"
References
1. Raff RA (1996). The Shape of Life. Chi-cago University Press, Chicago, IL, USA.
2. Bar I, Lambert de Rouvroit C & GoffinetAM (2000). The evolution of cortical de-velopment. An hypothesis based on therole of the Reelin signalling pathway.Trends in Neurosciences, 23: 633-638.
3. Lambert de Rouvroit C & Goffinet AM(1998). The reeler mouse as a model ofbrain development. Advances in Ana-tomy, Embryology and Cell Biology, 150:1-108.
4. Rice DS & Curran T (2001). Role of thereelin signaling pathway in central ner-vous system development. Annual Re-view of Neuroscience, 24: 1005-1039.
5. Parnavelas JG (2000). The origin and mi-gration of cortical neurones: new vistas.Trends in Neurosciences, 23: 126-131.
6. Marin O & Rubenstein JL (2001). A long,remarkable journey: tangential migrationin the telencephalon. Nature Reviews.Neuroscience, 2: 780-790.
7. Meyer G, Soria JM, Martinez-Galan JR,Martin-Clemente B & Fairen A (1998). Dif-ferent origins and developmental histo-ries of transient neurons in the marginalzone of the fetal and neonatal rat cortex.Journal of Comparative Neurology, 397:439-518.
8. Meyer G, Schaaps JP, Moreau L &Goffinet AM (2000). Embryonic and earlyfetal development of the human neocor-
tex. Journal of Neuroscience, 20: 1858-1868.
9. Ohshima T, Ward JM, Huh CG,Longenecker G, Veeranna Pant HC, BradyRO, Martin LJ & Kulkarni AB (1996). Tar-geted disruption of the cyclin-dependentkinase 5 gene results in abnormal cortico-genesis, neuronal pathology and perinataldeath. Proceedings of the National Acad-emy of Sciences, USA, 93: 11173-11178.
10. Ko J, Humbert S, Bronson RT, TakahashiS, Kulkarni AB, Li E & Tsai LH (2001). p35and p39 are essential for cyclin-depend-ent kinase 5 function during neurodevel-opment. Journal of Neuroscience, 21:6758-6767.
11. Trommssdorf M, Gotthardt M, HiesbergerT, Shelton J, Stockinger W, Nimpf J, Ham-mer RE, Richardon JA & Herz J (1999).Reeler/disabled-like disruption of neuronalmigration in knockout mice lacking theVLDL receptor and ApoE receptor 2. Cell,97: 689-701.
12. Hiesberger T, Trommssdorf M, HowellBW, Goffinet AM, Mumby MC, CooperJA & Herz J (1999). Direct binding ofReelin to VLDL receptor and ApoE recep-tor 2 induces tyrosine phosphorylation ofdisabled-1 and modulates tau phosphory-lation. Neuron, 24: 481-489.
13. Howell BW, Hawkes R, Soriano P & Coo-per JA (1997). Neuronal position in thedeveloping brain is regulated by mouse
disabled-1. Nature, 389: 733-737.14. Ware ML, Fox JW, Davis NM, Lambert de
Rouvroit C, Russo C, Chua Jr SC, GoffinetAM & Walsh CA (1997). Aberrant splicingof a mouse disabled homolog, mDab1, inthe scrambler mouse. Neuron, 19: 239-249.
15. Howell BW, Herrick TM, Hildebrand JD,Zhang Y & Cooper JA (2000). Dab1 ty-rosine phosphorylation sites relay posi-tional signals during mouse brain devel-opment. Current Biology, 10: 877-885.
16. Goffinet AM (1983). The embryonic de-velopment of the cortical plate in reptiles:a comparative study in Emys orbicularisand Lacerta agilis. Journal of ComparativeNeurology, 215: 437-452.
17. Bernier B, Bar I, Pieau C, Lambert deRouvroit C & Goffinet AM (1999). ReelinmRNA expression during embryonic braindevelopment in the turtle. Journal ofComparative Neurology, 413: 463-479.
18. Goffinet AM, Bar I, Bernier B, Trujillo C,Raynaud A & Meyer G (1999). Reelin ex-pression during embryonic brain develop-ment in lacertilian lizards. Journal of Com-parative Neurology, 414: 533-550.
19. Bernier B, Bar I, D’Arcangelo G, Curran T& Goffinet AM (2000). Reelin mRNA ex-pression during embryonic brain develop-ment in the chick. Journal of ComparativeNeurology, 422: 448-463.
20. Northcutt RG (1981). Evolution of the tel-
1484
Braz J Med Biol Res 35(12) 2002
F. Tissir et al.
encephalon in non-mammals. Annual Re-view of Neuroscience, 4: 301-350.
21. Goffinet AM, Daumerie Ch, Langerwerf B& Pieau C (1986). Neurogenesis in reptil-ian cortical structures: 3H thymidine au-toradiographic analysis. Journal of Com-parative Neurology, 243: 106-116.
22. Tsai HM, Garber GB & Larramendi LMH(1981). Thymidine autoradiographic analy-sis of telencephalic histogenesis in thechick embryo: I. Neuronal birthdates oftelencephalic compartments in situ. Jour-nal of Comparative Neurology, 198: 275-292.
23. Hevner RF, Shi L, Justice N, Hsueh Y,Sheng M, Smiga S, Bulfone A, GoffinetAM, Campagnoni AT & Rubenstein JL(2001). Tbr1 regulates differentiation ofthe preplate and layer 6. Neuron, 29: 353-366.