un grupo de monos araña café, ateles hybridus, en el
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La socialidad del sexo dispersor: Naturaleza de los lazos y relaciones sociales de las hembras en
un grupo de monos araña café, Ateles hybridus, en el Magdalena Medio de Colombia.
Ramírez Amaya, Sebastián.
Director: Dr. Andrés Link
Trabajo de Fin de Grado
Departamento de Ciencias Biológicas
Universidad de Los Andes
Enero de 2014
RESUMEN
El mantenimiento de relaciones sociales fuertes, equitativas y duraderas a través del tiempo,
confiere un sin número de beneficios directos sobre el éxito reproductivo de los individuos. En
primates, el uso de diferentes recursos críticos determina las diferentes estrategias sociales que
tienen los machos y las hembras. Varios estudios han sugerido que los lazos más fuertes y
duraderos surgen entre individuos del sexo filopátrico. Sin embargo, investigaciones recientes en
chimpancés y monos araña han evidenciado lazos sociales fuertes entre individuos del sexo
dispersor, aun en la ausencia de cualquier parentesco genético. Este estudio describe el
comportamiento social de un grupo de 13 monos araña café (Ateles hybridus) en un ecosistema
altamente fragmentado y amenazado principalmente por sistemas de pastoreo en el Magdalena
Medio colombiano. Desde el 2009 y hasta el 2012 se colectaron datos comportamentales sobre
patrones de asociación, proximidad y comportamientos sociales de un grupo de monos araña, con
los cuales se calcularon índices de asociación para todos los individuos del grupo. Nuestros
resultados evidenciaron patrones de agrupamiento selectivos y constantes para las hembras a lo
largo de los cuatro años de estudio. Todas las pruebas realizadas reflejaron índices de asociación
más altos para hembras que para machos. Adicionalmente, mediante pruebas de permutación se
discriminaron las relaciones sociales mayores y menores a lo esperado por el azar. Los
resultados de este estudio sugieren que para el sexo dispersor, la formación de lazos sociales no
sigue una distribución esperada por el azar, donde los individuos se agrupen egalitariamente por
razones ecológicas, sino que por el contrario se asocian como una consecuencia de sus
interacciones sociales. Interacciones que incluso pueden ser más fuertes y estables en el tiempo
que las del sexo filopátrico.
Palabras claves: Hembras, índices de asociación, socialidad, filopatría, pruebas de permutación,
monos araña, Ateles hybridus.
ABSTRACT
The consolidation of strong, equitable and long lasting social relationships confers a great number
of benefits to individual´s reproductive success. In primates, the optimal use of different resources
determines different social strategies for males and females. Many studies have suggested that
strong and long lasting bonds generally appear within individuals of the philopatric sex.
Nonetheless, recent findings on chimpanzees and spider monkeys have demonstrated the
consolidation of strong social bonds between individuals of the dispersal sex, even in the absence
of close genetic relations. This study describes the social behavior of 13 brown spider monkeys
(Ateles hybridus) on a highly fragmented and threatened habitat in the Magdalena Valley of
Colombia. From 2009 and until 2012, we collected behavioral data on spider monkey´s social
behavior and association and proximity patterns for all individuals of the group. Our results
revealed selective grouping patterns for females throughout the duration of the study. All our
analyses evidenced higher association indexes for females than males. Also, through permutation
tests we were able to find higher and lower associations than expected by random chance alone.
These results suggest that for females, the dispersing sex in spider monkeys, the formation of
social bonds does not follow a random distribution, where individuals aggregate on an egalitarian
basis due to ecological reasons, but instead, they aggregate as a consequence of their selective
social interactions. These interactions are more frequent, and as strong as those expected for male
spider monkeys.
Key words: Females, association indexes, sociality, philopatry, permutation tests, spider monkeys,
Ateles hybridus, dispersal sex.
INTRODUCCIÓN
Desde su comienzo en la década de los años 60, la teoría socioecológica ha buscado resaltar las
diferentes maneras en que factores sociales y ecológicos influyen sobre el surgimiento y el
mantenimiento de las relaciones sociales en primates humanos y no humanos. {Wrangham, 1980
#10717;van Schaik, 1989 #4287;Sterck, 1997 #7777;van Hooff, 1994 #4010}. El modelo
socioecológico propone que la formación de lazos o relaciones fuertes y afialiativas entre
individuos del mismo sexo, está fuertemente limitado por situaciones donde los recursos
requeridos para optimizar el éxito reproductivo de los individuos, estén distribuidos de tal manera
que [1] permitan el uso simultaneo por varios individuos, [2] sean defensibles ante otros
competidores y [3] sean lo suficientemente valiosos para que valga la pena defenderlos. Debido a
que en primates los recursos críticos que limitan el éxito reproductivo son diferentes para machos
y para hembras {Trivers, 1972 #6629}, la naturaleza y calidad de los lazos sociales de cada sexo
también va a ser diferente entre estos.
Según lo anterior, se esperaría que se formen fuertes lazos sociales entre las hembras de un
grupo social cuando, mediante la cooperación con otras hembras, éstas sean capaces de mejorar
el acceso a recursos críticos para optimizar su reproducción, lactancia y el cuidado de sus crías
{Wrangham, 1980 #10717;van Schaik, 1989 #4287;Sterck, 1997 #7777}. Así mismo, se espera que
estos involucren principalmente a individuos emparentados genéticamente, en parte, debido a los
beneficios inclusivos en términos de éxito reproductivo. Alternativamente, para muchas de las
hembras en sociedades de primates, los individuos disponibles para formar una coalición por lo
general están emparentados genéticamente debido a que la explotación de los recursos
necesitados por las hembras favorece la filopatría de este sexo {Isbell, 1991 #3761;Isbell, 2002
#1142}.
Para los machos, que por lo general invierten menos energía que las hembras en el cuidado de las
crías, su éxito reproductivo se encuentra principalmente limitado por el acceso a la reproducción y
a las oportunidades de copular con hembras fértiles {Trivers, 1972 #6629}. Por ende, se esperaría
que dichos lazos y cooperación sean menos comunes entre los machos que entre hembras. Así,
esta cooperación tendrá lugar principalmente por el acceso a hembras, donde varios individuos
realizan el mismo comportamiento para alcanzar una meta en común. De esta manera, la
socialidad de los machos se puede definir como una estrategia colectiva para el control del acceso
a la reproducción {Stanford, 1998 #15}. Sin embargo, existe evidencia clara de la formación de
lazos entre machos emparentados genéticamente {van Hooff, 1994 #4010}. En efecto, en
diferentes especies de primates se determinó que los lazos sociales más fuertes y persistentes
surgen entre individuos del sexo filopátrico, como es el caso de machos en chimpancés {Mitani,
2009 #5622} y de hembras en babuinos que viven en pequeños grupos de individuos
emparentados y reflejan relaciones sociales estables y duraderas {Silk, 2012 #14}.
En la última década, varios estudios han encontrado que los miembros del sexo “dispersor”
(quienes tienen una menor probabilidad de vivir como adultos en un grupo social donde haya
individuos cercanamente emparentados en términos genéticos) también forman y mantienen
fuertes asociaciones con otros miembros del mismo sexo, aun cuando no existe parentesco
genético {Lehmann, 2009 #8649;Langergraber, 2009 #11067;Schülke, 2010 #11838;Ramos-
Fernández, 2009 #1456}. Este patrón de asociaciones entre individuos no emparentados también
se podría explicar considerando que individuos del mismo sexo que se dispersan de su grupo natal
pueden obtener beneficios al formar lazos entre sí.
Lo anterior sugiere un rol reducido de la selección por parentesco en los patrones de formación
de los lazos sociales, mientras que la distribución de los recursos y la competencia entre los
miembros del grupo, influencian en mayor medida la naturaleza de las relaciones entre
individuos del mismo sexo. Estos cambios en la socialidad pueden estar determinados por las
diferencias en la competencia intragrupal debido a disponibilidad de recursos y también por
efectos de presión por depredación {Lehmann, 2009 #12}. Es en este punto donde explicaciones
alternas para entender la evolución de la formación de lazos sociales y otros comportamientos
afiliativos, sin tener en cuenta el parentesco genético –basadas en mutualismo, reciprocidad y
mecanismos políticos donde la cooperación y otros comportamientos prosociales pueden
emerger-, se vuelven relevantes (de Waal 1982; Noë and Hammerstein 1994; Nowak 2006;
Clutton-Brock 2009).
En la actualidad se conoce que el mantenimiento de relaciones sociales fuertes, equitativas y
duraderas a través del tiempo, confieren un sin número de beneficios directos en el éxito
reproductivo de los individuos{Silk, 2012}. Es un mecanismo eficaz para reducir índices de
competencia entre individuos del mismo sexo, aumentar la tolerancia entre individuos
dominantes y subordinados y reducción en los niveles de stress{Lehmann, 2009 #12}. Por lo tanto
una buena interacción social puede asegurar el éxito reproductivo de los individuos y en el caso
de las hembras puede proporcionar medios adecuados para la cría y supervivencia de los
infantes{Eberle, 2006 #4}.
Los monos araña, junto con los chimpancés, bonobos y humanos, constituyen unas de las pocas
especies de primates donde las hembras se dispersan de su grupo natal, mientras que los machos
son principalmente filopátricos {Di Fiore, 2009 #8388;Shimooka, 2008 #11677}. Por ende, estos
primates constituyen un buen modelo para analizar y comparar la existencia e importancia de las
relaciones sociales del mismo sexo entre hembras, en este caso en sociedades patrilocales. En los
monos araña, los machos dirigen la mayoría de sus comportamientos afiliativos hacia otros
machos adultos {Link, 2009 #11665;Slater, 2009 #382;Fedigan, 1984 #9222}, mientras que
agresiones intragrupales entre machos son poco frecuentes.. A su vez, los machos se asocian
preferencialmente con otros machos en comportamientos riesgozos como patrullajes y defensa
del territorio{Aureli, 2006 #10095;Link, 2011 #11844}.
No obstante estos trabajos, es poco lo que se conoce en cuanto a la socialidad del sexo dispersor
en primates. Existen pocos estudios para el género Ateles, y los que tratan este tema están
concentrados en estudios en Centroamérica para Ateles geoffroyi, en donde se examinan estas
relaciones sociales en detalle {Slater, 2007 #64;Slater, 2009 #382;Fedigan, 1984 #9222;Asensio,
2008 #2094}. Todos estos estudios concluyen que las asociaciones entre hembras son mas débiles
que las asociaciones entre los machos{Fedigan, 1984 #9222} y enmarcan las relaciones sociales de
las hembras en la categoria de dispersión-egalitaria {Sterck, 1997 #16}. Se asume que las hembras
habitualmente se dispersan de un grupo a otro, y no forman coliciones ni lazos estables o
relaciones jerárquicas a través del tiempo{Kappeler, 2002 #8}. Sin embargo, nuestros análisis
preliminares y las publicaciones recientes de Ramos-Fernandez et al 2009, sugieren que los
índices de asociación entre diadas específicas de hembras en ecosistemas perturbados y pristinos,
reflejan valores extremos (altos y bajos). Estos resultados aportan evidencia de la existencia de
relaciones sociales diferenciadas, no egalitarias, y probablemente afiliativas (y antagónicas) entre
las hembras en monos araña. Para chimpancés y bonobos, donde la dispersión por parte de las
hembras es común, estudios recientes han demostrado que las hembras pueden llegar a formar
lazos sociales fuertes y estables en el tiempo, aún al no estar genéticamente emparentadas
{Lehmann, 2008 #6512;Lehmann, 2009 #8649;Parish, 2000 #11847;Furuichi, 2011
#11848;Wakefield, 2008 }.
Al analizar en conjunto los factores que influyen sobre las relaciones que existen entre las
hembras en un grupo de monos araña en condiciones naturales, este estudio aporta al
conocimiento sobre la naturaleza de las relaciones sociales de las hembras en primates {Lehmann,
2009 #8649;Ramos-Fernández, 2009 #1456;Langergraber, 2009 #11067}, y ayuda a la
caracterización de un modelo socioecológico de las relaciones sociales de las hembras. Así mismo,
este proyecto aporta al conocimiento de la historia natural de este linaje, que ha tenido una
marcada convergencia comportamental con chimpancés y bonobos, ya que aporta información en
varios aspectos del comportamiento y la organización social. Por último, genera un marco teórico
acerca de la naturaleza de las relaciones sociales entre hembras de sociedades humanas de
pequeña escala (ej, cazadores y recolectores).
MÉTODOS
Este estudio se realizó sobre un grupo de monos araña café (SJ-1) el cual ha sido estudiado
ininterrumpidamente desde el año 2009 en la Hacienda San Juan del Carare, municipio de
Cimitarra, departamento de Santander, Colombia. Esta zona del Magdalena Medio, ha sido
fuertemente explotada por el hombre para actividades como la ganadería extensiva y los
monocultivos, por lo que gran parte de su cobertura vegetal histórica ha sido transformada en
paisajes con diferentes niveles de fragmentación. El área de estudio comprende un fragmento de
bosque de aproximadamente 70 Ha, y se encuentra completamente rodeado por potreros
dedicados al pastoreo, sábanas inundables y el Río San Juan. El régimen de lluvias en el área de
estudio es bimodal, con sus máximas precipitaciones hacia los meses de Mayo y Noviembre. El
bosque permanece inundado por aguas blancas provenientes del Rio Magdalena por periodos que
oscilan entre unos pocos días y varias semanas.
El grupo de estudio de monos araña café se habituó durante el año 2008 y a comienzos del 2009
ya se encontraba habituado a la presencia humana, y cada individuo podía ser fácilmente
reconocido desde entonces por rasgos faciales, o marcas únicas en su cuerpo (ej: manchas en
genitales, ausencia/fractura de dedos, cicatrices).Para este estudio solo se tuvieron en cuenta
individuos adultos, ya que los juveniles e infantes generalmente están asociados con sus madres.
Por ende, no solo reflejan niveles de asociación relativamente altos sino que sus asociaciones
sociales no son independientes de las de sus madres {Whitehead, 1997}.
Se obtuvieron 59140 observaciones para los cuatro años de seguimiento. El número de individuos
para fue de 27 individuos donde se registraron 6 hembras adultas, un total de 12 crias, 2 juveniles
y 7 machos adultos.
Composición de cada subgrupo
Los individuos del grupo de estudio fueron seguidos durante aproximadamente 20 días del mes,
utilizando el método de muestreo de animal focal (Altmann 1974), con seguimientos que
comenzaban desde el amanecer hasta el anochecer. Durante estos seguimientos se tomaron datos
comportamentales sobre los patrones de asociación, patrones de proximidad y comportamientos
sociales, afiliativos ó antagónicos. Debido a que en las sociedades del género Ateles, los individuos
se encuentran muy espaciados entre sí (patrones de agrupación de fisión-fusión), no fue posible
implementar un cronograma en donde todos los individuos tuvieran la misma intensidad de
muestreo. La selección del animal focal fue escogida de acuerdo a las oportunidades presentes en
el momento de encontrar el grupo (presencia-ausencia de un individuo), procurando balancear en
lo posible la intensidad de muestreo.
Durante los seguimientos focales, se identificaron los integrantes iniciales del subgrupo que
contenía al animal focal y posteriormente, cada 15 minutos se realizó un muestreo donde se
determinó la composición del subgrupo a través del día. Se registraron eventos de “fusión” cuando
se detectó la presencia de nuevos individuos, y se determinaron eventos de “fisión” cuando un
miembro del subgrupo focal se alejó y ausentó del subgrupo por más de una hora (excluyendo los
eventos de descanso). Todos los individuos que se registraron para cada observación de 15
minutos, fueron catalogados como pertenecientes al mismo subgrupo para esa observación en el
tiempo. De esta manera, se obtuvieron a lo largo del seguimiento los diferentes subgrupos en los
que el animal focal participó en el día.
Índices de asociación
Los índices de asociación son una medida de la proporción del tiempo que dos individuos se
encuentran juntos, balanceado por el muestreo que se realizó sobre los miembros del grupo. Para
este estudio estos índices fueron calculados de dos maneras diferentes [1] para determinar y
poder graficar (Ver Redes Sociales abajo) con NetDraw la manera en que varían los lazos sociales
en el tiempo, y [2] para determinar las relaciones sociales con valores mayores y menores que lo
esperado por azar a través del tiempo, y así representarlas gráficamente mediante NetDraw.
Para el primer caso el índice de asociación utilizado es el propuesto por Lehman y Boesch(2009)
Donde AB corresponde a las observaciones donde el individuo A y B se encuentran en el mismo
subgrupo, las observaciones donde se evidenció al individuo A pero no el B, y
observaciones donde se encontró el individuo B sin el A. Este índice determina la proporción del
tiempo que pasan juntas cada una de la parejas (diadas) consideradas en el estudio.
El índice de asociación utilizado en el segundo caso es el predeterminado para el programa
SocProg 2.0 versión compilada, propuesto por Caims y Schwager (1987):
Donde x representa las observaciones en las cuales los individuos A y B se encuentran juntos; y
las observaciones donde se encuentra al individuo A sin el B, ó al individuo B sin el A,
respectivamente; y corresponde al número de observaciones en las que se encuentra cada
individuo en subgrupos diferentes.
Análisis de datos
Para determinar la manera en que varían los lazos sociales en el tiempo, con los índices de
asociación obtenidos se agruparon las asociaciones en tres grupos: a)Asociaciones entre Hembras,
b) entre Machos y c) entre Hembras y Machos. Una vez discriminados, mediante el programa R-
3.0.2 para Windows, se realizaron graficas que permiten evidenciar y comparar la manera en que
se distribuyen estas asociaciones para cada categoría. Adicionalmente, para obtener un
acercamiento valido a la manera en que se distribuyen estas asociaciones entre las hembras, se
tomaron los valores de las hembras y se separaron en dos grupos claramente diferenciados en los
seguimientos focales: Hembras del Norte y Hembras del Sur. Una vez separados, mediante el
programa R-3.0.2 para Windows, se realizaron las gráficas y pruebas estadísticas Kruskal-Wallis y
Tukey con un intervalo de confianza del 95%, para cada interacción entre hembras, machos, entre
sexos y dentro de las hembras, para todos los años de estudio.
Análisis temporal
Para el análisis temporal se utilizó el programa SocProg 2.0 versión compilada, el cual permite
caracterizar las relaciones sociales a través del tiempo. Mediante éste se determinó la importancia
del esfuerzo de muestreo a partir de la variación máxima y mínima que reflejan las asociaciones
observadas entre diadas en el tiempo con respecto a lo esperado por el azar. Esta razón de cambio
significa la probabilidad de que dos individuos una vez asociados en un tiempo inicial t0,
continúen asociados después de diferentes lapsos o intervalos de tiempo. En particular, para este
estudio evaluamos este caso a lo largo de 500 y 1200 días de seguimiento. En especies gregarias
donde los individuos se juntan y segregan independientemente sin evidenciar preferencias, esta
relación cae abruptamente a medida que pasa el tiempo, mientras que en grupos cohesivos donde
las relaciones son constantes, estos valores serán estables en el tiempo y cercanos a la unidad
{Ramos-Fernández, 2009 #10}.
Estas asociaciones observadas se calculan a partir de la relación con la suma de todos los posibles
individuos con los que podría asociarse para diferentes periodos de tiempo. Es decir, con los
individuos que se encuentra en el tiempo inicial t0, con respecto a las asociaciones repetidas que
se evidencien del momento inicial al final de un periodo de tiempo específico. Mientras que las
asociaciones por el azar, representan los valores de asociaciones de un grupo donde no existen
amistades ni preferencias en la composición entre subgrupos, lo que significa una asignación
azarosa de los individuos con los que un individuo puede evidenciar asociaciones repetidas a lo
largo del periodo de tiempo comprendido. Estas asociaciones observadas y azarosas, están
representadas en una misma gráfica para dos esfuerzos de muestreo diferentes, arrojando
información pertinente para determinar la estabilidad de las relaciones sociales de un grupo de
monos araña café durante periodos aproximados de dos y cuatro años.
Prueba de permutación
Además de establecer las asociaciones o lazos fuertes y débiles entre los miembros del grupo, este
estudio pretende encontrar aquellas relaciones estadísticamente diferentes a lo esperado por el
azar, mediante la realización de las pruebas de permutación. Esta prueba consiste en generar una
matriz de los datos observados, de presencia (1) y ausencia(0) para todos los individuos en cada
una de las observaciones en el tiempo especificado. En este estudio procedimos a analizar las
relaciones entre los miembros del grupo para cada uno de los cuatro años de estudio.
De esa matriz observada, se generaron 1000 matrices adicionales, cada una con intercambios (o
“flips”) para romper el patrón de lo registrado en los datos observados. Un “flip” consiste en
intercambiar dos individuos para dos diferentes momentos en el tiempo; En el primer momento el
individuo A está presente y el B ausente, mientras que en la observación dos, el A esta ausente y
el B presente. El “flip” reemplaza el 0 por un 1 y en el otro caso el 1 por un cero. De esta manera al
no introducir o extraer individuos de los subgrupos (simplemente reemplazar) se asegura que el
número de individuos para cada subgrupo se mantenga constante y a su vez el número de
subgrupos en la matriz degenerada sea igual al de la matriz inicial.
Se analizaron en total 1000 matrices (todas con la matriz de datos observados como base inicial)
con 1000 “flip”s cada una (ya que en este valor se estabilizó el p-value), para generar una
distribución y obtener una media de la asociación esperada bajo el azar y su respectivo coeficiente
de variación. Es importante resaltar que más allá de las diferencias del promedio de la asociación,
el coeficiente de variación por si solo puede indicar preferencias en las asociaciones entre los
individuos. Cuando el coeficiente de la matriz observada es mayor que el de la matriz degenerada
es posible atribuir esto a relaciones de acompañamiento o exclusión, a pesar de que las medias
sean idénticas ({Ramos-Fernández, 2009 #10}.
Se realizó una prueba de dos colas bajo un alpha de 0.05 para determinar las asociaciones
significativamente diferentes (bajas y altas) del azar, mediante el módulo de permutaciones del
programa SocProg 2.0 versión compilada, realizando un ordenación de Jacknife de 418
submuestras para cada análisis.
Redes sociales
Para la visualización de las redes en el tiempo se utilizó el módulo de Netdraw del programa
Ucinet 6, con el cual es posible obtener representaciones gráficas de las asociaciones entre los
individuos del grupo. Cada individuo es representado como un nodo y las líneas entre estos
representan las asociaciones. Los números en cada línea denotan el índice de asociación entre los
individuos. Para la elaboración de las redes de las asociaciones de largo plazo, se determinó la
media de las asociaciones entre hembras y se discriminaron y graficaron únicamente los valores
mayores a esta.
Para la segunda parte solo se tuvieron en cuenta las asociaciones diferentes al azar (altas y bajas)
obtenidas mediante las permutaciones por SocProg 2.0 versión compilada. Se realizaron
representaciones para los diferentes años de estudio y para cada año independientemente las
asociaciones mayores y menores a lo esperado por azar.
Fuerza
Por último, se determinó para cada hembra una medida que agrupa todas sus asociaciones con el
resto de los individuos del grupo. Esta medida se denominó FUERZA. Se discriminó qué tanto de la
fuerza de una hembra está destinada para hembras y para machos, corrigiendo la fuerza total de
para cada sexo de un individuo, sobre el número de hembras y el número de machos
respectivamente para cada año de estudio. Esta medida, como mencioné, establece el promedio
de la fuerza de una hembra hacia el resto de hembras y hacia los machos, más no la manera como
es distribuida con respecto a cada individuo dentro de cada categoría(Hembras-Machos).
El manejo de gráficos y las pruebas estadísticas fueron realizadas mediante el programa R-
3.0.2 para Windows.
RESULTADOS
Asociaciones entre hembras
Al comparar la distribución de las asociaciones entre hembras, entre machos y las relaciones entre
sexos (machos-hembras), no se encontraron, excepto para 2012, diferencias significativas entre sí:
lo que sugiere patrones de asociación similares entre machos, hembras y entre sí. Sin embargo, al
analizar solo las relaciones sociales de las hembras del grupo se encontró que las relaciones entre
estas(hembras que están más frecuentemente en la zona sur del territorio (desde ahora Hembras
del Sur) y aquellas que están más frecuentemente en la zona norte del grupo (desde ahora
Hembras del Norte)) evidencian una marcada especificidad. Por ende, los altos índices de
asociación entre hembras de la misma zona y los muy bajos índices entre hembras de diferentes
zonas (Norte vs. Sur) explican en parte la alta variación encontrada en los índices de asociación de
las hembras del grupo de estudio(Figura 1 a).
Estos resultados son consistentes cuando se analizan independientemente los datos tomados
para año de estudio, y no cuando se analizan todos los datos de los cuatro años de estudio (Figura
1 (a-e)). Las interacciones entre sexos en la izquierda (Hembra-Hembra, Hembra-Macho y Macho-
Macho) y la gráfica a la derecha (Hembras del Norte-Norte, Hembras del Norte-Hembras del Sur y
Hembras del Sur-Sur) muestran la manera en que se distribuyen esos índices entre sexos y al
interior de las hembras del grupo.
Cuando se analizan las asociaciones para el periodo comprendido por los cuatro años de estudio,
no se encuentran diferencias significativas (Prueba Kruskal-Wallis y Prueba Tukey, alpha=0,05), lo
anterior evidencia la importancia de estudiar por separado cada año estas asociaciones en el
tiempo. Para dos de los cuatro años 2010(p-value=0,009) y 2012(p-value=0,022) se encontró que
las interacciones entre las hembras del Norte (NN) y las hembras del Sur (SS), son
estadísticamente diferentes entre sí. Además, se evidencia una alta selectividad a la hora de
agruparse para las Hembras del Sur, ya que para 2009 (p-value=0,01), 2010 (p-value=0,00006) y
2012(p-value=0,04), se encontró una diferencia significativa entre las asociaciones de estas y las
hembras del Norte. Este patrón evidencia una preferencia por parte de las hembras del mismo
grupo a agruparse preferencialmente (o entablar lazos sociales fuertes), y así mismo una
“repulsión” o “exclusión” entre hembras de diferentes grupos.
Debido a la muerte de una hembra del Norte (RA), a partir de 2011 el grupo de Hembras del Norte
solo tuvo una asociación entre las dos hembras que aún permanecían (DU y BA). Para todos los
años del estudio, las Hembras del Sur tienen una alta preferencia entre sí en el momento de
agruparse, ya que tienen índices de asociación más altos que los de las Hembras del Norte o entre
las hembras de Norte y del Sur.
Asociaciones en el tiempo
A partir de los criterios utilizados por Lehman y Boesch (2009) para determinar relaciones
“duraderas” entre hembras de chimpancés, definimos una asociación de largo plazo o “duradera”
como aquella que prevalezca en el tiempo por tres o más años. Estas asociaciones (n=4) se
encuentran representadas en la Figura 2, donde es posible evidenciar asociaciones a largo plazo
para todas las hembras del sur (n=3) a lo largo de los cuatro años de estudio, mientras que para las
hembras del norte, a excepción del año en que muere Rasta (Ra) (2011), es posible evidenciar
una asociación de largo plazo entre estas(n=1), y algunas asociaciones probablemente duraderas
antes de la muerte de Ra(n=2). En el 2012 es el único año donde se evidenció la formación de un
lazo entre hembras del norte y del sur. Por parte de la hembra del Norte(Du), este lazo es tan
fuerte( Du-Ba=0,7; Du-Pe=0,7) como lo es con la otra hembra del mismo grupo (Ba).
En 2010 se registró el valor más bajo del promedio de los índices de asociación del grupo
(X=0,171), mientras que en 2012 este valor fue el más alto(X=0,668). Lo anterior permite inferir
los años de menor y mayor cohesividad en el grupo entre las hembras, ya que es un resultado
directamente asociado a la proporción del tiempo que se encuentran agrupados los individuos.
Para el 2012 entre las hembras del sur es posible apreciar para todos los individuos un índice de
0,8 que significa un asociación preferencial cercana al 80% del tiempo del año; mientras que en
2010 se evidencian valores correspondientes incluso al 20% del tiempo.
Figura 1. Distribuciones de los índices de asociación para cada año de estudio a) 2009, b)2010,
c)2011, d)2012 y e) 2009-2012.. Para cada recuadro, el diagrama de cajas de la izquierda muestra
las asociaciones entre: hembras (HH), machos(MM) y entre machos-hembras(HM); y el de la
derecha solo entre hembras: Hembras del Norte(NN), Hembras del Sur(SS) y entre Hembras del
Norte-Hembras del Sur(NS). Asteriscos del mismo color denotan diferencias estadísticamente
significativas entre grupos (Pruebas Kruskal-Wallis y Prueba Tukey, alpha=0,05).
Figura 2. Índices de asociación entre hembras mayores al valor promedio(X) para cada año de
estudio. a) 2009: b) 2010; c) 2011; d) 2012
Permutaciones
A partir de la prueba de permutación se logró evidenciar que aunque los valores promedio de los
índices de asociación observados y permutados son muy similares entre sí, existen diferencias
entre los coeficientes de variación (C.V.). Para los cuatro años de estudio (2009 a 2012) los C.V.
son mayores en los índices de asociación observados, en comparación con los índices generados
por las permutaciones. Este patrón sugiere que en existen valores más alejados de la media para
los índices de asociación observados. Ya que esta es una medida que establece una proporción
entre la desviación estándar y la media, es válido afirmar que en el grupo de estudio existen
asociaciones entre individuos de preferencia ó de repulsión entre sus individuos(Tabla 1).
Tabla 1. Valores promedio y coeficiente de variación de los índices de asociación observados y esperados
por el azar(permutados) para los cuatro años de estudio; Numero de diadas con valores más altos y bajos a
lo esperado por azar
.
Año
Índice de asociación (±C.V) N° de diadas con
asociaciones diferentes a lo
esperado por azar
Total
asociaciones
Observado
(media)
Permutado
(media)
p-value
para
C.V.
Altas Bajas Total
2009 0,4688 (±0,29) 0,465 (±0,17) 0,998 8 7 15 55
2010 0,2951 (±0,70) 0,286 (±0,56) 0,999 13 19 32 55
2011 0,6872 (±0,19) 0,682 (±0,08) 0,999 11 16 27 55
2012 0,7241 (±0,26) 0,722 (±0,23) 0,999 7 9 16 45
Tabla 2. Número de diadas con un valor de asociación diferente a lo esperado por azar,
describiendo cada asociación para entre Machos (MM), Macho-Hembra (M-F) y Hembras (F-F).
El número de diadas significativas, es decir aquellas diadas con índices de asociación mayores o
menores a lo esperado por azar, fue en promedio de 42 ± 14% del total de diadas (rango 27 – 58
%, N = 4 años). El hecho de que para todos los años de estudio a excepción de 2009, se encontrara
un mayor número de diadas con asociaciones bajas que altas de lo esperado por azar, sugiere una
selectividad por parte de los individuos a lo hora de agruparse. En el caso particular de nuestro
grupo de estudio (SJ-1) los individuos tuvieron un mayor número de relaciones de “repulsión”
relativa que de “preferencia”. Además se puede evidenciar que las relaciones entre las hembras
del grupo (como se mencionó anteriormente), está caracterizada por asociaciones fuertes entre
algunas hembras que pasan tiempos relativamente más altos de tiempo en los mismos subgrupos ,
y relaciones relativamente débiles entre hembras que se asocian mucho menos entre ellas (Tabla
2) .
Año valor más ALTO que azar Valor mas BAJO que azar
M-M M-F F-F M-M M-F F-F
2009 1 4 3 - 5 2
2010 1 7 5 2 8 9
2011 2 8 2 3 9 3
2012 - 2 5 - 9 -
Total 4 21 15 5 31 14
Análisis Temporal
Figura 3. Análisis temporal de tasas de asociación observadas (lagged) y esperadas por el azar(null), para
todos los individuos a través del tiempo, para dos diferentes esfuerzos de muestreo. A la izquierda los 500
días iniciales y a la derecha los 1200 días de estudio.
En la Figura 3 se evidenció la variación de la probabilidad de que dos individuos permanezcan
asociados en el tiempo, dada su asociación el tiempo , a partir de las tasas de asociación
observadas y esperadas por azar para todos los individuos del estudio. La gráfica de la izquierda
corresponde a un esfuerzo de muestreo de 500 días (2009 a2010) y la de la derecha comprende
los 1200 días de duración del estudio (2009 a 2012). A medida que pasa el tiempo se evidenció
una disminución en las asociaciones observadas, de tal manera que con un esfuerzo de muestreo
menor esta disminución es abrupta en los primeros 100 días, algo no evidente en la gráfica de la
derecha en donde se observa una caída a partir de los 600 días de estudio.
De acuerdo a la variación temporal de las asociaciones, con un esfuerzo de muestreo de 500 días,
los patrones de asociación entre los individuos de un grupo se “rompen” cuando se hacen
indistinguibles de lo esperado por el azar, es decir, aproximadamente a los 200 días cuando las
curvas se sobrelapan. Mientras que para un esfuerzo de muestreo mayor, los patrones de
asociación denotan una estabilidad en el tiempo de aproximadamente 1000 días. Lo anterior
sugiere que para un óptimo entendimiento de las relaciones sociales de los monos araña, son
necesarios estudios a largo plazo que puedan evidenciar la supervivencia de estas asociaciones en
el tiempo, que como se evidencia pueden llegar a ser estables en el tiempo por casi 4 años.
Sin embargo, debido a la variación presentada y con el fin de obtener un acercamiento detallado,
1 año fue el periodo máximo de tiempo escogido para analizar cómo operan estas relaciones entre
los miembros del grupo, teniendo en cuenta los eventos de migración, emigración o muerte de
algunos individuos.
Fuerza de las Asociaciones
Figura 4. Distribución de la fuerza de cada hembra para otras Hembras (izquierda) y para los
machos(derecha), a través de los cuatro años de estudio.
Estas dos gráficas muestran para cada hembra la manera en que reparte su fuerza con respecto a
todos los individuos del grupo, corrigiendo para hembras (izquierda) y machos (derecha). A pesar
de que la fuerza varía considerablemente entre los años, es posible evidenciar una mayor fuerza
destinada por una hembra hacia las otras hembras que por una hembra hacia los machos
(Prueba Wilcoxon pareada , valor-p=0,011). En conjunto, al analizar la fuerza disponible de todas
las hembras, los niveles de fuerza destinados por una hembra hacia el resto de hembras son
significativamente diferentes y mayorer que los destinados hacia los machos. Es interesante
también recalcar que dentro de las hembras existe también una diferencia en cuanto a la manera
en que se reparte dicha fuerza. Puntos tan distanciados para 2009, 2010 y 2011 hace posible
inferir niveles diferenciales de cómo se reparte la fuerza total dentro de las hembras, lo que
refleja una alta variación y asimetría en los patrones de asociación dentro de las hembras,
dejando claro la selectividad que existe dentro de las relaciones sociales entre el sexo dispersor.
Redes sociales Prueba de Permutaciones
A partir de las pruebas de permutación realizadas para cada año, y la determinación de las
relaciones más altas y bajas que lo esperado por azar, se representaron gráficamente para todas
los años estas asociaciones (Figura 5). Se evidenció un mayor número de lazos afiliativos entre las
hembras que entre machos para todos los años de estudio (Wa-Ky en 2010 y Nw-Rk 2011). Acorde
a los resultados obtenidos para las asociaciones entre hembras (arriba), las relaciones
“duraderas” entre hembras son consistentes con lo encontrado por las permutaciones.
En cuanto a las relaciones más bajas a lo esperado por el azar, se evidenció una “repulsión” entre
las hembras del sur y del Norte. Así mismo estas asociaciones reflejan lazos afiliativos ( y de las
hembras de cada grupo a machos específicos, que a su vez su vez son discriminados por las
hembras con las que no tienen asociaciones positivas.
A)
B)
C)
D)
Figura 5. Redes sociales para machos (rojo) y hembras (azul) del grupo, para los cuatro años de estudio. Para cada año se
representan por separado las asociaciones con valores mayores y menores a lo esperado por azar. a) 2009: b) 2010; c)
2011; d) 2012
Discusión
Este estudio encontró asociaciones fuertes y de largo plazo entre las hembras de los monos araña
café (Ateles hybridus). Nuestros resultados evidenciaron patrones de agrupamiento selectivos y
constantes a lo largo de los cuatro años de estudio. Algunas hembras del grupo pasaban una alta
proporción del tiempo con otras hembras del grupo y esto fue soportado por las pruebas de
permutación que permitió discriminar las asociaciones más altas y más bajas que lo esperado por
el azar. Las tres Hembras del Sur tuvieron fuertes asociaciones a lo largo de los cuatro años,
mientras que para las tres Hembras del Norte, se mostró una asociación inicial fuerte que
probablemente fue influida por la muerte de Ra en 2011. En el 2012 se volvieron a evidenciar
relaciones afiliativas entre las dos Hembras del Norte restantes, lo que sugiere una estabilidad en
la formación de los lazos sociales a través del tiempo. La disponibilidad de individuos para formar
una “amistad” cercana en primates, puede ayudar a disminuir los niveles de stress en momentos
de inestabilidad (ej: muertes) (Engh et al. 2006), ó entre hembras en chimpancés estas
asociaciones pueden asegurar la vida de la cría en caso de la muerte de la madre (Lehman y
Boesch 2009).
Es importante resaltar que la socialidad de los individuos difiere entre sexos, ya que el éxito
reproductivo de machos y hembras se encuentra determinado por diferentes requerimientos: en
el caso de las hembras el acceso a recurso alimenticio (Lehman y Boesch 2009), mientras que para
los machos el acceso a hembras fértiles y oportunidades de reproducción (Trivers 1972). Por lo
anterior, no resulta del todo contra intuitivo pensar que las hembras en sociedades patrilineales
puedan construir relaciones fuertes y duraderas como se ha planteado anteriormente. De hecho
las hembras pueden optar por asociaciones duraderas (una vez dispersadas) teniendo en cuenta
que son poco frecuentes los registros de dispersión secundaria, y por ende la formación de un
lazo social con otra hembra del grupo también será beneficiosa debido a la relativa estabilidad y
“tranquilidad” de las hembras al compararlas con los machos en el grupo. Para estos últimos las
condiciones dentro del grupo (ej: defensa de territorio, patrullajes), y la búsqueda de hembras
fértiles para copular, significan una necesidad de ajustarse a las condiciones cambiantes de su
entorno; razón por la cual un lazo social entre machos significa una estrategia entre individuos
para alcanzar una meta en común que cambiante en el tiempo (Lehmann and Boesch 2009;
Stanford 1998 ).
Lehman y Boesch (2009) también reportaron la formación de lazos fuertes y estables para
hembras de diferentes grupos de chimpancés a lo largo del tiempo a partir de los patrones de
asociación y tasas de acicalamiento. Esta similitud aporta al conocimiento de la importancia de la
socialidad del sexo dispersor para sociedades que evidencian sistemas de organización social de
fisión-fusión. Además estos resultados convergen con los de este estudio y aumentan el repertorio
de comportamientos sociales o estrategias que tienen los machos y hembras en las sociedades de
chimpancés y monos araña.
A diferencia de los resultados del estudio de Ramos-Fernández (2009) quien también encontró
índices de asociación mayores para diadas entre hembras, nuestro estudio evidenció una
selectividad en la manera en que se agrupan las hembras. Para las hembras del grupo de estudio
(SJ-1) existe una clara preferencia en las asociaciones entre algunas hembras, mientras que
también se ve una clara repulsión entre las asociaciones de algunas otras ´parejas de hembras.
Esto sugiere, que a pesar de haber caracterizado la socialidad de las hembras mediante una
dimensión (índices de asociación) (Ramos-Fernandez 2009), es válido descartar la posibilidad de
que los índices de asociación sean el reflejo de simples patrones de agrupamiento, debido a que
los individuos por la disponibilidad y la manera en que están repartidos los recursos se agrupen en
estos sitios durante eventos de alimentación, tal y como lo describe Ramos Fernandez después de
realizar una modelación bajo sencillos parámetros de eficiencia en el forrajeo (Fernandez et al.
(2006). De esta manera, la formación de lazos entre las hembras no sigue una distribución
esperada por el azar, donde los individuos se agrupen egalitariamente por razones ecológicas,
sino que por el contrario se asocian como una consecuencia de sus interacciones sociales: Esto
implica relaciones sociales y un uso del espacio diferencial y específico para hembras en el interior
del rango de hogar del grupo (core áreas), que puede llegar a disminuir la competencia intragrupal
al estar fisionados y maximizar así la eficiencia en el uso de recursos diferentes para cada
subgrupo, ya que para hembras está documentado un menor sobrelapamiento de territorios entre
las hembras que entre los machos (Langergraber 2009).
Como varios estudios lo han resaltado, no es posible determinar la relación entre el
mantenimiento de fuertes lazos sociales y el éxito reproductivo (Langergraber 2009; Ramos-
Fernandez 2009). Sin embargo, estudios en chimpancés han evidenciado algunos casos donde se
ha visto la utilidad de mantener los lazos sociales, debido a la competencia entre hembras por la
colonización de los mejores áreas dentro del área de vida. Es en estos pocos casos donde se
forman coaliciones entre hembras altamente asociadas para defender el territorio de hembras
distantes o inmigrantes (Langergraber 2009). Por lo anterior, es indispensable determinar el rol del
parentesco genético en la consolidación de las relaciones sociales para el sexo dispersor y así
proponer un modelo socioecológico para esta especie de primates, ya que si los resultados
genéticos de este proyecto no evidencian ninguna relación entre las hembras, se estaría
reflejando una mayor calidad y estabilidad de las relaciones sociales en Ateles hybridus para el
sexo dispersor, y no para los machos filopátricos. Algo contrario a lo propuesto por varios autores,
que establecen que el sexo que mayor beneficio reciba del establecimiento de los lazos sociales,
es el que tendrá acceso a la filopatría y por ende refleja un elevado parentesco genético entre los
individuos (Le Galliard et al., 2006; Perrin &Goudet, 2001; Perrin & Lehmann, 2001; Langergraber
2009). Adicionalmente, queda en evidencia la necesidad de estudiar a fondo, la manera en que
operan los lazos sociales en el tiempo para los machos, y así, sumado a un estudio genético, poder
inferir y comparar la importancia de los lazos sociales para el mantenimiento de la estructura
social de un grupo de monos araña café, teniendo en cuenta la condición filopátrica de los machos
y dispersora de las hembras.
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