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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA E LIMNOLOGIA
JÚLIA FANNY DE JESUS RESENDE
AVALIAÇÃO DO DESEMPENHO DA MACROALGA Gracilariopsis
tenuifrons EM UM SISTEMA DE AQUICULTURA MULTITRÓFICA COM
RECIRCULAÇÃO
NATAL/RN
NOVEMBRO, 2019
JÚLIA FANNY DE JESUS RESENDE
AVALIAÇÃO DO DESEMPENHO DA MACROALGA Gracilariopsis
tenuifrons EM UM SISTEMA DE AQUICULTURA MULTITRÓFICA COM
RECIRCULAÇÃO
Monografia apresentada ao Departamento de Ecologia,
da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como
requisito para obtenção do título de Bacharel em
Ecologia.
ORIENTADORA: PROFª. DRª. ELIANE MARINHO SORIANO
CO-ORIENTADORA: DRª. MARCELLA ARAÚJO DO AMARAL CARNEIRO
NATAL/RN
2019
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson -
Centro de Biociências - CB
Resende, Júlia Fanny de Jesus.
Avaliação do desempenho da macroalga Gracilariopsis tenuifrons
em um sistema de aquicultura multitrófica com recirculação /
Júlia Fanny de Jesus Resende. - Natal, 2019. 48 f.: il.
Monografia (Graduação) - Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Graduação em Ecologia. Orientadora: Profa. Dra. Eliane Marinho Soriano.
Coorientadora: Dra. Marcella Araújo do Amaral Carneiro.
1. Algas marinhas - Monografia. 2. Biorremediação -
Monografia. 3. Qualidade de água - Monografia. 4. Sistema de Aquicultura Recirculante (RAS) - Monografia. I. Soriano, Eliane
Marinho. II. Carneiro, Marcela Araújo do Amaral. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 582.272
Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351
JÚLIA FANNY DE JESUS RESENDE
AVALIAÇÃO DO DESEMPENHO DA MACROALGA Gracilariopsis
tenuifrons EM UM SISTEMA DE AQUICULTURA MULTITRÓFICA COM
RECIRCULAÇÃO
Monografia apresentada ao Departamento de Ecologia,
da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como
requisito para obtenção do título de Bacharel em
Ecologia.
Aprovada em: 29/11/ 2019
MEMBROS DA BANCA EXAMINADORA
_________________________________________________________________
Profª. Drª. Eliane Marinho Soriano (Orientadora)
Departamento de Oceanografia e Limnologia (DOL) – Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
_________________________________________________________________
Prof. Dr. Marcos Rogério Câmara (Membro)
Departamento de Oceanografia e Limnologia (DOL) – Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
_________________________________________________________________
MSc. Felipe de Oliveira Fernandes (Membro externo)
Departamento de Ecologia – Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
AGRADECIMENTOS
À minha orientadora, a professora Eliane Marinho Soriano, pela paciência, pela
amizade e pelo conhecimento compartilhado ao longo de sua orientação.
À minha co-orientadora, Marcella Araújo do Amaral Carneiro, pela paciência,
amizade, conselhos e por todo tempo que dedicou a me ajudar para realização deste
trabalho.
A Sérgio Oliveira, pelo ensino e por todo tempo que dedicou a me ajudar para
realização deste trabalho.
Aos amigos do Laboratório de Macroalgas (Beatriz, Felipe, Henrique, Marcelle)
pela amizade, companheirismo, paciência, conselhos e ajuda a desenvolver esse
trabalho.
À minha amiga de curso, Raiane Vital, por ser além de amiga, ser psicóloga,
aguentar meus dramas e me ajudar nos momentos que mais precisava.
À minha família, em especial, à minha tia Marlene por toda força e toda ajuda
durante minha vida.
Aos professores do curso de Ecologia e aos professores e funcionários,
principalmente ao Bruno, do Departamento de Oceanografia e Limnologia pela
formação acadêmica.
RESUMO
O uso de um sistema de aquicultura recirculante, integrando macroalgas, vem
sendo utilizado como uma ferramenta para tornar os cultivos mais produtivos,
sustentáveis e com menos risco para saúde dos animais. Diante desse contexto, o
objetivo desse estudo foi verificar o desempenho de Gracilariopsis tenuifrons em um
sistema de cultivo com Litopenaeus vannamei, utilizando recirculação de água. Para
isso, as espécies foram cultivadas durante 4 semanas, sendo avaliadas as variáveis
físico-químicas da água (temperatura, salinidade, pH, material em suspensão, NO2-,
NO3-, NH4
+, PO43-) bem como o desenvolvimento dos organismos testados (biomassa e
TCR). O modelo experimental foi composto por um tanque de cultivo (220 L) com
camarões adultos (45 ind.m-2) interligados, por gravidade, a um tanque de sedimentação
(190 L) e, em sequência, a quatro tanques (100 L) contendo a macroalga (500 g.m-2).
Um reservatório com uma bomba submersa foi utilizado para promover a recirculação
da água no sistema. Foram utilizados três tanques de algas como controle (água do mar
sem enriquecimento). Como resultados alcançados, dentre as variáveis físico-químicas
da água, as concentrações de NH4+ foi o que mais influenciou o desenvolvimento da
alga. As concentrações mais elevadas foram registradas nos tanques de camarão (39,81
mol. L-1 ± 6,16), com reduções significativas nas saídas dos tanques das algas em
todos os períodos amostrais. Desta forma, o enriquecimento da água favoreceu o
desenvolvimento da alga, promovendo um aumento de 39,42% de sua biomassa na
primeira semana (697,1 g.m-2 ± 20,9), além de taxas de crescimentos de até 4,08 %.d-1 ±
0,38. Além disso, essa espécie foi capaz de aumentar cerca de 4,8 vezes o seu conteúdo
de N tecidual durante o experimento. Quando comparados os resultados obtidos no
controle, constatamos que o desempenho de Gp. tenuifrons foi significativamente
superior no cultivo multitrófico em todos os aspectos. O camarão não foi afetado pelo
tipo de cultivo, sendo registrado uma evolução constante nos valores de biomassa, com
taxa de sobrevivência de 100% ao final do experimento. Deste modo, podemos concluir
que Gp. tenuifrons pode ser considerada uma excelente candidata como integrante de
cultivos multitróficos utilizando recirculação de água, apresentando elevado potencial
biorremediador dos principais metabólitos produzidos pelo cultivo de camarão.
Palavras-chaves: Algas marinhas. Biorremediação. Qualidade de água. Sistema de
Aquicultura Recirculante (RAS).
ABSTRACT
The use of a recirculating aquaculture system, integrating seaweeds, has been
used as a tool for making cultivations more productive, sustainable and with less risk to
animal health. Given this context, this study aimed to verify the performance of
Gracilariopsis tenuifrons in a cultivation system with Litopenaeus vannamei using
water recirculation. For this purpose, the species were cultivated for 4 weeks, evaluating
the physicochemical variables of water (temperature, salinity, pH, suspended material,
NO2-, NO3
-, NH4+, PO4
3-) as well as the development of the tested organisms (biomass
and RGR). The experimental model was composed of a cultivation tank (220 L) with
adult shrimps (45 ind.m-2) connected by gravity to a sedimentation tank (190 L) and, in
sequence, to four tanks (100 L) containing the seaweeds (500 g.m-2). A tank with a
submerged pump was used to recirculate water in the system. Three seaweed tanks were
used as control (seawater without enrichment). As results obtained, among the
physicochemical variables of water, the NH4+ concentrations were the one that mostly
influenced the seaweed development. The highest concentrations were recorded in
shrimp tanks (39,81 mol. L-1 ± 6,16), with significant reductions in seaweed tank
outlets at all sampling periods. Thus, the water enrichment enhanced the seaweed
development, promoting a 39,42% increase of its biomass in the first week (697,1 g.m-2
± 20,9), as well as growth rates of up to 4,08 %.d-1 ± 0.38. Furthermore, this species was
able to increase its N content in tissue by 4,8 times during the experiment. When
comparing the results obtained in the control, we found that the performance of Gp.
tenuifrons was significantly superior in multitrophic cultivation in all aspects. The
shrimp was not affected by the type of cultivation, being registered a gradual increase in
biomass values, with survival rate of 100% at the end of the experiment. Thus, we can
conclude that Gp. tenuifrons can be considered an excellent candidate as a component
of multitrophic systems using water recirculation, exhibiting high potential for
bioremediation of the main metabolites produced by shrimp culture.
Keywords: Seaweeds. Bioremediation. Water quality. Recirculating Aquaculture
System (RAS).
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Foto da macroalga Gracilariopsis tenuifrons utilizada no experimento.......17
Figura 2 - Foto da espécie do camarão Litopenaeus vannamei utilizada no experimento.
................................................................................................................................... 17
Figura 3 - Mapa mostrando o local de coleta de Gracilariopsis tenuifrons - área de
captação de água da empresa Salinor, Salinas do Nordeste SA., Macau, RN. .............. 18
Figura 4 – Delineamento experimental dos diferentes compartimentos utilizados no
sistema de cultivo multitrófico (camarão/algas) com recirculação. .............................. 19
Figura 5 – Disposição dos diferentes compartimentos utilizados no experimento
(DOL-UFRN), mostrando a estrutura de proteção (tela de poliamida). ........................ 20
Figura 6 – Variação dos dados de temperatura ao longo das semanas de experimento e
nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores
correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias;
preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque
controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas
na Tabela 1. ................................................................................................................ 24
Figura 7 – Variação dos dados de salinidade ao longo das semanas de experimento e
nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores
correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias;
preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque
controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas
na Tabela 1. ................................................................................................................ 25
Figura 8 – Valores de pH ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1. ..... 26
Figura 9 – Valores de NO3- ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1. ..... 27
Figura 10 – Valores de NO2- ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1. ..... 28
Figura 11 – Valores de NH4+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1. ..... 29
Figura 12 – Valores de PO43+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1. ..... 30
Figura 13 – Concentração das partículas em suspensão ao longo das semanas de
experimento e nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos
marcadores correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias;
verde – 15 dias; preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos
registros do tanque controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos
compartimentos mostradas na Tabela 1. ...................................................................... 31
Figura 14 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registrados para Gracilariopsis
tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e nos tanques
controle. As médias representadas com letras iguais não diferem estatisticamente (Teste
de Tukey; p<0,05). ...................................................................................................... 33
Figura 15 – Comparação do aspecto visual de Gracilariopsis tenuifrons no (A)
Controle e no (B) Cultivo multitrófico. ....................................................................... 34
Figura 16 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registradas para a espécie
Litopenaeus vannamei cultivada em sistema multitrófico. As médias representadas por
letras iguais representam semelhanças estatísticas (Teste de Tukey; p<0,05). .............. 35
Figura 17 – Variação das concentrações de nitrogênio (A) e fósforo (B) registradas para
Gracilariopsis tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e
nos tanques controle. As médias representadas com letras iguais não diferem
estatisticamente (Teste de Tukey; p<0,05). (**) não apresentou biomassa excedente
para análise de N e P tecidual. ..................................................................................... 37
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Valores médios ± desvio padrão das variáveis abióticas (temperatura,
salinidade, pH, NH4+, NO2
-, NO3- e PO4
-3) registradas ao longo do experimento, para os
diferentes compartimentos de cultivo. ......................................................................... 23
Tabela 2 – Coeficientes de correlação linear de Pearson entre as variáveis abióticas e
variáveis bióticas......................................................................................................... 39
LISTA DE ABREVIAÇÕES
ANOVA – Análise de Variância
CONTROL – Tanques de cultivo de algas com água do mar (controle)
N – Nitrogênio
NH4+ – Íon Amônio
NO2- – Nitrito
NO3- – Nitrato
P – Fósforo
pH – Potencial Hidrogeniônico
PO4-3 – Ortofostato
RAS – Sistema de Aquicultura Recirculante
SEDIM – Tanque de sedimentação
T. ALGAS – Tanque de cultivo de algas em sistema multitrófico
T. CAM – Tanque de cultivo dos camarões
TCR – Taxa de Crescimento Relativo
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ..................................................................................................... 13
2. OBJETIVOS DA PESQUISA ............................................................................... 15
2.1. OBJETIVO GERAL .......................................................................................... 15
2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................. 15
3. MATERIAIS E MÉTODOS ................................................................................. 16
3.1. DESCRIÇÃO DAS ESPÉCIES ESTUDADAS .................................................. 16
3.1.1. Gracilariopsis tenuifrons C. J. Bird & E. C. Oliveira (1986) ................... 16
3.1.2. Litopenaeus vannamei Boone (1931) ........................................................ 17
3.2. PROCEDÊNCIA DOS ORGANISMOS ............................................................ 17
3.3. DELINEAMENTO EXPERIMENTAL ............................................................. 18
3.4. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA ............................... 20
3.5. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS ............................................................................. 20
3.5.1. Biomassa e taxa de crescimento de Gracilariopsis tenuifrons.................. 20
3.5.2. Biomassa e taxa de crescimento de Litopenaeus vannamei ..................... 21
3.5.3. Composição química tecidual - N e P ....................................................... 21
3.6. ANÁLISES ESTATÍSTICAS ............................................................................ 21
4. RESULTADOS ..................................................................................................... 22
4.1. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA ............................... 22
4.1.1. Temperatura ............................................................................................. 24
4.1.2. Salinidade.................................................................................................. 24
4.1.3. pH .............................................................................................................. 25
4.1.4. Nutrientes dissolvidos ............................................................................... 26
4.1.5. Material particulado em suspensão ......................................................... 30
4.2. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS ............................................................................. 31
4.2.1. Biomassa e Taxa de Crescimento de Gracilariopsis tenuifrons ............... 31
4.2.2. Biomassa e Taxa de Crescimento de Litopenaeus vannamei ................... 34
4.2.3. Composição química N e P ....................................................................... 36
4.2.4. Análise de correlação ................................................................................ 38
5. DISCUSSÃO ......................................................................................................... 40
6. CONCLUSÃO ....................................................................................................... 44
REFERÊNCIAS ........................................................................................................ 45
13
1. INTRODUÇÃO
A aquicultura é considerada uma das atividades relacionadas à produção de
alimento que apresenta o maior crescimento nas últimas décadas (FAO, 2018). No
entanto, o crescimento excessivo desta atividade vem acarretando pressões nos recursos
naturais, resultando em impactos ambientais severos, os quais podem comprometer as
gerações futuras. Um desses impactos negativos é a descarga de resíduos da aquicultura
nos corpos de água, sem tratamento adequado, provenientes da excreção dos
organismos e da ração não consumida. O aumento das concentrações de nitrogênio e
fósforo no ambiente pode acarretar em eutrofização, levando a um desequilíbrio
ambiental, com crescimento excessivo de algas nocivas, processos de anóxia e
proliferação de doenças (NEORI et al., 2004; MARINHO-SORIANO et al., 2011;
AZMAN et al., 2014).
Para continuar crescendo, o setor de aquicultura precisou desenvolver práticas
mais tecnológicas com o intuito de serem responsáveis, sustentáveis e rentáveis em
todos os âmbitos. Desde a década de 1990, a procura por essas novas tecnologias vem
crescendo cada vez mais (HE et al., 2014; ABREU et al., 2011a; CHOPIN, 2010),
demonstrando que o cultivo integrado utilizando organismos de níveis tróficos
diferentes, no mesmo ambiente, pode ser uma alternativa viável para conseguir alcançar
esse objetivo.
Essa metodologia visa a uma produção intensificada e diversificada, com um
caráter inovador e sustentável. Para isso, é proposto o uso de culturas de diferentes
níveis tróficos interagindo entre si, onde uma espécie utiliza os resíduos excretados da
outra para sua alimentação (Integrated Multi Trophic Aquaculture - IMTA). Esse co-
cultivo traz vários benefícios, pois, além de aumentar a diversidade de organismos
comercializados no mesmo espaço físico, há a bio-mitigação dos dejetos produzidos
pelo cultivo principal (BUCHHOLZ et al., 2012; CHOPIN et al., 2013). Nesse sentido,
espécies sequestradoras de nutrientes, como as macroalgas marinhas, podem ser usadas
para remover o excesso de nutrientes, além de fixar o CO2 e aumentar os níveis de O2.
Consequentemente, esses organismos representam um excelente exemplo de
ecotecnologia, demonstrando um grande progresso para a aquicultura marinha em se
tornar ambientalmente amigável e sustentável (ZANG et al., 2018). Em adição, os
modelos de IMTA em terra podem ser constituídos por sistemas fechados ou
parcialmente fechados, no qual permitem que a água possa ser reaproveitada (RAS –
14
Recirculating Aquaculture System). Essa abordagem tem como intuito economizar
energia e reduzir o consumo de água e liberação de nutrientes, evitando os processos de
eutrofização e desequilíbrio nos ecossistemas marinhos (HE et al., 2014).
Várias estratégias de cultivo de algas em interação com organismos marinhos
vêm demonstrando um ótimo desempenho (TROELL et al., 2009; AZMAN et al., 2014;
SAMOCHA et al., 2015). Espécies dos gêneros Gracilaria e Ulva vêm sendo
frequentemente utilizadas nos sistemas multitróficos devido à eficiência de absorção dos
nutrientes que são produzidos pelo cultivo, resultando em uma diminuição significativa
desse impacto ao meio ambiente (AZMAN et al., 2014; OLIVEIRA, 2014; WU et al.,
2015; HE et al., 2014). Além disso, a seleção das espécies de macroalgas como
biofiltros nesses cultivos depende de alguns parâmetros importantes, tais como,
produção de biomassa, atrelada às taxas de crescimento, bem como o valor econômico
agregado (BARRINGTON; CHOPIN; ROBINSON, 2009). Nesse sentido, a espécie
escolhida pode apresentar várias aplicações econômicas, servindo de matéria-prima para
a extração de diversos compostos, com aplicações nas áreas farmacêuticas, cosméticas e
alimentícias.
As algas vermelhas pertencentes à família Gracilariaceae (Gracilaria,
Gracilariopsis, Hydropuntia) possuem uma ampla distribuição em águas tropicais e
dispõe de um grande valor econômico por serem produtoras de ágar (TORRES et al.,
2019) e compostos bioativos (TOMAZ, 2012; SANTOS, 2015). Aliado a isso, trabalhos
desenvolvidos em sistemas de cultivo integrado têm demonstrado a eficiência de
espécies do gênero Gracilariopsis na remoção de nutrientes, com absorção de até 62,2%
e 93,2% para fosfato e amônia, respectivamente (HERNÁNDEZ et al., 2006). Isso se
deve às características das algas em conseguir armazenar grandes quantidades desses
nutrientes em seus tecidos. Após serem absorvidos, o N e P podem ser utilizados em
diversas vias metabólicas, os qual podem influenciar, de forma positiva, em seu
desempenho (HARRISON; HURD, 2001; MARINHO-SORIANO et al., 2009). Diante
desse contexto, vê-se a necessidade, cada vez maior, de estudos que conciliem o sistema
de aquicultura recirculante com o uso de espécies de macroalgas que apresentem
desempenho satisfatório, tanto em relação ao seu crescimento como em sua capacidade
de armazenar os nutrientes oriundos dos cultivos. Aliado a isso, torna-se imprescindível
identificar as espécies que possuam um valor agregado maior e que possam fornecer
vantagens econômicas para o produtor.
15
2. OBJETIVOS DA PESQUISA
2.1. OBJETIVO GERAL
O presente estudo teve como objetivo verificar o desempenho da macroalga
Gracilariopsis tenuifrons e do camarão Litopenaeus vannamei em um sistema de
aquicultura recirculante (RAS).
2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
(1) avaliar a biomassa e taxa de crescimento de Gracilariopsis tenuifrons e
Litopenaeus vannamei;
(2) identificar as relações entre o desempenho da alga (biomassa, TCR e N e P
tecidual) e as variáveis físico-químicas do sistema de cultivo.
16
3. MATERIAIS E MÉTODOS
3.1. DESCRIÇÃO DAS ESPÉCIES ESTUDADAS
3.1.1. Gracilariopsis tenuifrons C. J. Bird & E. C. Oliveira (1986)
A macroalga escolhida para este estudo foi a Rhodophyta Gracilariopsis
tenuifrons (C. J. Bird & E. C. Oliveira) Fredericq & Hommersand. Esta espécie
encontra-se distribuída desde o estado do Ceará até São Paulo (BIRD; OLIVEIRA,
1986; COSTA, 2013) (Figura 1), e apresenta a seguinte classificação:
Filo: Rhodophyta
Classe: Florideophyceae
Ordem: Gracilariales
Família: Gracilariaceae
Gênero: Gracilariopsis
Espécie: Gracilariopsis tenuifrons (C. J. Bird & E.
C. Oliveira)
Essa espécie é uma alga de baías protegidas e águas turvas e às vezes habita
áreas sujeitas à poluição orgânica. Ocorre a cerca de 1m de profundidade, apresentando
uma estrutura vegetativa caracterizada por ramos de até 40cm de comprimento e talos
com 1mm de largura, fixos ao disco basal, podendo ser encontrado sob sedimentos
finos. Os talos são livres e vagamente ramificados para duas a quatro ordens e às vezes
são enrolados e emaranhados. Em relação à cor, pode variar do marrom avermelhado-
escuro ao marrom pálido, dependendo do grau de exposição à luz (BIRD; OLIVEIRA,
1986).
17
Figura 1 – Foto da macroalga Gracilariopsis tenuifrons utilizada no experimento.
Fonte: Eliane Marinho Soriano
3.1.2. Litopenaeus vannamei Boone (1931)
O camarão marinho Litopenaeus vannamei (Figura 2) pertence à família
Penaeidae e é conhecido popularmente na região Nordeste do Brasil por camarão-cinza.
A espécie é originária das águas do leste do Oceano Pacífico, na Província de Sonora,
México, até o Sul de Thumbes no Peru (MEDEIROS, 2015). Esta espécie apresenta
preferência por fundos de lama, sendo encontrada desde a região do infralitoral até
profundidades de 72 metros. É uma espécie ectotérmica, que suporta um faixa de
temperatura entre 15°C e 35°C (VAN WYK; SCARPA, 1999).
Figura 2 - Foto da espécie do camarão Litopenaeus vannamei utilizada no experimento.
Fonte: Marcella Amaral
3.2. PROCEDÊNCIA DOS ORGANISMOS
O presente estudo foi desenvolvido na área externa do Centro de Tecnologia em
Aquicultura (CTA), localizado no Departamento de Oceanografia e Limnologia (DOL)
da UFRN. As macroalgas utilizadas no experimento foram coletadas próximas ao local
de captação de água da empresa Salinor – Salinas do Nordeste SA (5°6′23,87″S,
18
36°36′11,07″W) – que fica localizada às margens do estuário do Rio Piranhas-Açu,
litoral norte do Rio Grande do Norte (SOARES et al., 2018) (Figura 3). Os camarões
utilizados nesse experimento foram fornecidos pela Fazenda Samisa – UFRN, com um
peso médio inicial de 8g, sendo alimentados com ração comercial duas vezes ao dia (3%
da biomassa/dia).
Figura 3 - Mapa mostrando o local de coleta de Gracilariopsis tenuifrons - área de
captação de água da empresa Salinor, Salinas do Nordeste SA., Macau, RN.
Fonte: Marcella Amaral (CorelDraw)
3.3. DELINEAMENTO EXPERIMENTAL
O experimento foi elaborado utilizando um sistema de recirculação de água, sem
renovação, com duração de quatro semanas (10 de outubro a 08 de novembro de 2018).
O conjunto experimental foi constituído por um tanque de cultivo (220 L) com
camarões adultos da espécie Litopenaeus vannamei (densidade de estocagem = 45
camarões.m-2), um tanque de sedimentação (190 L), quatro tanques (100 L) com
macroalga Gracilariopsis tenuifrons (densidade de estocagem inicial = 500 g.m-2) e um
reservatório com uma bomba hidráulica submersa (100 L). Os compartimentos
utilizados neste experimento foram inicialmente preenchidos com água do mar filtrada,
fornecida pelo CTA.
Os tanques foram posicionados em alturas diferentes e interligados por tubos de
PVC, ao qual permitiu a circulação da água por fluxo gravitacional. A água oriunda do
cultivo dos camarões era inicialmente transferida para o tanque de sedimentação, de
19
forma que material particulado ficasse retido. A água, contendo os nutrientes
dissolvidos, era distribuída nos tanques das macroalgas para a realização do processo de
biofiltração e, em seguida, acumulada no reservatório para ser reintroduzida ao início do
sistema, com ajuda de uma bomba hidráulica (Figura 4).
Figura 4 – Delineamento experimental dos diferentes compartimentos utilizados no
sistema de cultivo multitrófico (camarão/algas) com recirculação.
Fonte: Marcella Amaral (CorelDraw)
Posicionadas paralelamente ao sistema, encontravam-se instaladas as réplicas do
controle, sendo constituída por três tanques (100 L) contendo Gp. tenuifrons na mesma
densidade de estocagem do sistema recirculante. Nesses tanques de cultivo, a água do
mar era trocada diariamente, sem adição de nutrientes. Todos os compartimentos do
sistema experimental foram cobertos por uma tela de poliamida para proteção e redução
da incidência da luz (Figura 5).
20
Figura 5 – Disposição dos diferentes compartimentos utilizados no experimento
(DOL-UFRN), mostrando a estrutura de proteção (tela de poliamida).
Fonte: Julia Resende
3.4. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA
As variáveis ambientais (temperatura, salinidade e pH) foram registradas
diariamente e em todos os compartimentos do cultivo, utilizando um medidor
multiparâmetros (HANNA HI 9828). A cada dois dias, amostras de água foram
coletadas e refrigeradas em frascos plásticos (100 mL) para análises dos nutrientes
dissolvidos (NH4+, NO3
-, NO2- e PO4
3-). As análises foram realizadas de acordo com
Grasshoff et al. (1983) e Clesceri et al. (1999).
Para a análise do material particulado em suspensão, amostras de água (400 mL)
foram coletadas semanalmente e filtradas através de filtros de papel de fibra de vidro
(Watman GF/C), com peso seco pré-determinado (STRICKLAND; PARSONS, 1972).
A concentração final do material particulado (mg/L) presente nas amostras foi calculada
a partir da relação entre a diferença dos pesos iniciais e finais dos filtros secos e o
volume de água utilizado.
3.5. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS
3.5.1. Biomassa e taxa de crescimento de Gracilariopsis tenuifrons
A biomassa e a Taxa de Crescimento Relativo (TCR) foram determinadas
semanalmente. Para remoção do excesso de água e obtenção do peso úmido, as
macroalgas foram secadas utilizando uma centrífuga manual e, em seguida, pesadas em
21
balança analítica (Marte científica AY220). A TCR foi estimada através da fórmula:
TCR = [ln (Pf / Pi) / (Tf - Ti) x 100], em que Pi é o peso inicial, Pf corresponde ao peso
final e Tf - Ti representa o intervalo de tempo entre as duas medidas (MARINHO-
SORIANO et al., 2009). Após a pesagem, amostras de macroalgas eram retiradas
quando excediam o peso inicial, sendo posteriormente utilizadas para as análises de N e
P nos tecidos algais.
3.5.2. Biomassa e taxa de crescimento de Litopenaeus vannamei
Assim como as algas, os camarões foram pesados semanalmente. Para isso, foram
escolhidos aleatoriamente cinco indivíduos e pesados com auxílio de uma balança
analítica (Marte cientifica AY220). Com os dados obtidos, foram determinados o ganho
de peso e a TCR. A taxa de sobrevivência dos animais (%) foi calculada a partir da
contagem dos animais presentes no tanque de cultivo.
3.5.3. Composição química tecidual - N e P
Para realizar a análise da composição química tecidual (N e P) de Gp.
tenuifrons, os talos oriundos do experimento foram lavados com água destilada e depois
liofilizados (Liofilizador LIOTOP L108). O material foi pesado (g), macerado com
nitrogênio líquido e armazenado em tubos eppendorf até o momento da análise. As
determinações do nitrogênio e fósforo total foram realizadas de acordo com os métodos
colorimétricos descritos por Bataglia et al. (1983), submetendo inicialmente as amostras
a um processo de digestão em ácido sulfúrico com catalisadores.
3.6. ANÁLISES ESTATÍSTICAS
As análises estatísticas consistiram do cálculo de média e desvio padrão semanal
das variáveis analisadas, correlação linear de Pearson e análise de variância (ANOVA).
A correlação de Pearson foi utilizada para verificar a existência de relações
significativas entre as variáveis bióticas e abióticas durante o experimento de cultivo. A
ANOVA teve como finalidade a constatação de variações estatisticamente significativas
de cada variável durante o período de estudo que obedeceram às premissas de
normalidade e homocedasticidade. Quando as diferenças eram confirmadas, as
comparações entre as médias eram obtidas utilizando o teste a posteriori de Tukey
(p<0,05). Todas as análises foram realizadas utilizando o programa RStudio (versão
3.6.0).
22
4. RESULTADOS
4.1. VARIÁVEIS AMBIENTAIS E QUALIDADE DA ÁGUA
Os valores médios para as variáveis ambientais e qualidade da água
(temperatura, salinidade, pH, NH4+, NO2
-, NO3- e PO4
-3) registradas ao longo das
semanas de experimento, nos diferentes compartimentos de cultivo, podem ser
visualizados na Tabela 1.
23
Tabela 1 – Valores médios ± desvio padrão das variáveis abióticas (temperatura, salinidade, pH, NH4+, NO2
-, NO3- e PO4
-3) registradas ao longo
do experimento, para os diferentes compartimentos de cultivo.
Temp. (°C) Salin. (PSU) pH
NO3-
(mol.L-1)
NO2-
(mol.L-1)
NH4+
(mol.L-1)
PO4-3
(mol.L-1)
0 dias
T. CAM
27,5 ± 0,50 42,0 ± 0,00 8,23 ± 0,17 50,68 ± 2,91 0,96 ± 0,0 24,97 ± 1,39 0,16 ± 0,02 SEDIM
T. ALGAS
CONTROL
8 dias
T. CAM 27,33 ± 0,43 42,90 ± 1,08 8,15 ± 0,00 81,49 ± 16,83 1,58 ± 0,89 39,81 ± 6,16 1,07 ± 0,47
SEDIM 28,15 ± 0,70 42,88 ± 0,78 8,13 ± 0,00 83,47 ± 7,77 1,41 ± 0,87 31,76 ± 4,06 0,80 ± 0,38
T. ALGAS 27,38 ± 0,43 43,20 ± 0,93 8,08 ± 0,00 80,90 ± 11,95 0,98 ± 0,73 20,60 ± 7,19 0,80 ± 0,46
CONTROL 27,2 ± 0,41 39,65 ± 1,04 8,11 ± 0,07 62,59 ± 4,88 0,35 ± 0,34 17,39 ± 7,59 0,62 ± 0,47
15 dias
T. CAM 28,04 ± 0,80 44,79 ± 0,89 8,08 ± 0,10 90,06 ± 15,28 3,88 ± 1,07 25,44 ± 4,93 1,18 ± 0,40
SEDIM 28,10 ± 0,97 45,11 ± 1,16 8,08 ± 0,10 87,25 ± 9,24 2,82 ± 0,51 22,06 ± 4,49 2,02 ± 0,69
T. ALGAS 27,64 ± 0,77 45,14 ± 1,26 8,22 ± 0,05 85,87 ± 5,61 2,75 ± 0,77 18,48 ± 4,88 2,07 ± 0,49
CONTROL 27,2 ± 0,80 37,40 ± 0,19 8,20 ± 0,06 57,59 ± 2,92 0,26 ± 0,41 19,58 ± 9,35 1,31 ± 0,20
22 dias
T. CAM 28,27 ± 0,66 48,97 ± 1,22 8,25 ± 0,13 124,74 ± 4,13 4,93 ± 1,22 24,61 ± 7,27 2,59 ± 0,14
SEDIM 28,34 ± 0,90 48,95 ± 1,23 8,27 ± 0,07 114,67 ±5,14 4,12 ± 0,36 32,24 ± 2,87 3,41 ± 0,27
T. ALGAS 27,90 ± 0,77 49,05 ± 1,17 8,33 ± 0,06 110,28 ± 1,65 4,33 ± 0,45 22,25 ± 2,39 2,28 ± 0,07
CONTROL 27,38 ± 0,69 37,52 ± 0,35 8,15 ± 0,13 54,52 ± 1,64 0,33 ± 0,38 18,31 ± 11,76 1,71 ± 0,40
29 dias
T. CAM 28,32 ± 0,67 54,09 ± 2,44 8,46 ± 0,07 127,06 ± 14,29 4,82 ± 0,15 30,41 ± 5,82 3,42 ± 0,95
SEDIM 28,78 ± 1,12 53,16 ± 1,30 8,49 ± 0,05 119,56 ± 13,07 1,36 ± 0,28 29,38 ± 6,87 3,41 ± 0,99
T. ALGAS 27,83 ± 0,57 53,30 ± 1,18 8,50 ± 0,05 124,21 ± 14,36 1,27 ± 0,32 18,05 ± 1,13 2,94 ± 0,57
CONTROL 27,24 ± 0,53 37,57 ± 0,31 8,10 ± 0,10 56,26 ± 5,77 0,69 ± 0,38 18,80 ± 2,68 1,65 ± 0,45
T. CAM = tanque de cultivo dos camarões; SEDIM = tanque de sedimentação; T. ALGAS = tanque de cultivo de algas em sistema multitrófico; CONTROL = tanques de cultivo de algas com água do mar (controle).
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
24
4.1.1. Temperatura
No sistema multitrófico, a temperatura apresentou pequenas oscilações ao decorrer
do experimento (mín. = 27,5°C ± 0,50; máx. = 28,8°C ± 0,57), as quais não foram
consideradas significativas (Fcal=2,35; p=0,125). Semelhante ao sistema multitrófico, o
controle não apresentou variações significativas (Fcal=1,59; p=0,182), registrando um
valor médio de 27,2° C ± 0,13 (Figura 6).
Figura 6 – Variação dos dados de temperatura ao longo das semanas de experimento e
nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores
correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias;
preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque
controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas
na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
4.1.2. Salinidade
No que diz respeito à salinidade, os valores entre os compartimentos do sistema não
apresentaram diferenças significativas (Fcal=0,019; p=0,981), uma vez que estavam em
recirculação constante de água (Tabela 1, Figura 7). Porém, quando analisado o tempo
de cultivo, pode-se observar que ocorreu um aumento significativo (Fcal=566,58;
p<0,001), variando de 42 PSU, na primeira semana, e atingindo valores acima de 50
PSU ao final do experimento. Em relação ao controle, mesmo com à renovação diária
da água, a salinidade registrou variações significativas (Fcal=2373; p<0,001), oscilando
entre 37 e 40 PSU, valores equivalentes a salinidade do mar.
25
Figura 7 – Variação dos dados de salinidade ao longo das semanas de experimento e
nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores
correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias;
preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque
controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas
na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
4.1.3. pH
Os valores de pH obtidos no sistema multitrófico apresentaram uma pequena
oscilação em relação ao tempo de cultivo (Fcal=30,71; p<0,001), com os valores mais
baixos obtidos na 2a e 3a semana (8,12 ± 0,05) e mais elevados ao final do experimento
(8,49 ± 0,02). No controle, os valores obtidos variaram entre 8,10 a 8,20, sendo
considerado significativo (Fcal=46,5; p<0,001) (Figura 8).
26
Figura 8 – Valores de pH ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
4.1.4. Nutrientes dissolvidos
Nitrato (NO3-)
A forma nitrogenada que apresentou maiores concentrações no cultivo foi o
nitrato (NO3-) (Tabela 1). A concentração inicial foi de 50 ± 2,91 mol. L-1,
aumentando gradualmente no decorrer do experimento e atingindo seu valor máximo na
última semana (127,06 ± 14,29 mol. L-1 - tanque dos camarões) (Figura 9). Embora
esse aumento tenha sido significativo entre as semanas (Fcal=637,4; p<0,001), não
foram detectadas diferenças nas suas concentrações entre os compartimentos do sistema
multitrófico (Fcal=1,83; p=0,174), indicando que a recirculação de água garantiu a sua
homogeneização. Em relação aos tanques controle, as concentrações variaram entre 50
± 2,91 mol. L-1 e 62,59 ± 4,88 mol. L-1, sendo consideradas significativas entre os
períodos amostrais (Fcal=33,65; p<0,001).
27
Figura 9 – Valores de NO3- ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos períodos
amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram utilizadas as mesmas
siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
Nitrito (NO2-)
As concentrações de nitrito (NO2-) apresentaram um aumento significativo
(Fcal=31,50; p<0,001), a partir da segunda semana do experimento. Esse nutriente
exibiu um padrão semelhante entre os períodos amostrais, sendo registrado valores mais
elevados no tanque de camarão, seguido de reduções nos tanques de sedimentação e
algas. As concentrações mais elevadas foram registradas no tanque dos camarões (3ª
semana – 4,93 ± 1,22 mol. L-1), enquanto que a redução mais significativa foi
observada nos tanques das algas (1,27 ± 0,32 mol. L-1). Na última semana do
experimento, nesse compartimento, as concentrações NO2- chegaram próximo aos dados
registrados na água dos tanques controle (Figura 10), que por sua vez apresentou valores
baixos, com pequenas oscilações (Fcal=2,663; p<0,001). A menor concentração
registrada foi de 0,26 ± 0,41 mol. L-1 (2ª semana) sendo o valor máximo de 0,96 ±
0,00 mol. L-1 (início do experimento).
28
Figura 10 – Valores de NO2- ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
Íon Amônio (NH4+)
Os valores registrados para o íon amônio (NH4+) ao longo do experimento
demonstraram variações significativas entre os compartimentos (Fcal=14,64; p<0,001)
(Figura 11). Os valores mais elevados foram registrados durante a primeira semana, no
tanque dos camarões (39,81 mol. L-1 ± 6,16), com redução significativa nos demais
compartimentos (p<0,05). Os valores mais baixos foram registrados nos tanques das
algas (Tabela 1). Em alguns períodos amostrais, as concentrações desse nutriente,
nesses tanques, chegaram a apresentar valores mais baixos do que os registrados no
controle (19,58 mol. L-1 ± 9,35). As concentrações de NH4+ no controle apresentaram
uma pequena variação (Fcal=69,48; p<0,001), onde pode-se observar uma redução na
primeira semana do experimento (17,39 mol. L-1 ± 7,59), mantendo-se constantes até o
final, com uma média de 19,81 mol. L-1 ± 2,99.
29
Figura 11 – Valores de NH4+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
Ortofosfato (PO43+)
Nesse estudo, o ortofosfato (PO43+) foi o nutriente que apresentou menores
concentrações no cultivo (Tabela 1), sendo observado um aumento significativo ao
decorrer das semanas, tanto no sistema multitrófico (Fcal=720,80; p<0,001) como nos
controles (Fcal=654,5; p<0,001). Quando comparado os compartimentos do sistema
multitrófico, podemos observar que ocorreram pequenas variações (Fcal=5,33;
p<0,001), com uma redução mais evidente na 3ª semana, período em que o tanque com
algas apresentou valores menores do que nos demais (2,28 mol. L-1 ± 0,07) (Figura
12).
30
Figura 12 – Valores de PO43+ ao longo das semanas de experimento e nos diferentes
compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos marcadores correspondem aos
períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias; verde – 15 dias; preto – 22 dias e
amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos registros do tanque controle. Foram
utilizadas as mesmas siglas referentes aos compartimentos mostradas na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
4.1.5. Material particulado em suspensão
A concentração de material particulado em suspensão apresentou variações entre
os compartimentos do sistema multitrófico a partir da segunda semana do cultivo
(Fcal=7,15; p=0,026). Devido à adição diária de ração, o tanque de camarões foi o
compartimento que manteve as concentrações elevadas até o final do experimento
(167,50 mg. L-1 ± 17,50 a 170 mg. L-1 ± 0,00) (Figura 13). O tanque de sedimentação
desempenhou sua função de forma satisfatória, em especial na 3a e 4a semanas de
cultivo (121,67 mg. L-1 ± 20,21; 127,50 mg. L-1 ± 7,50), onde foi constatada uma
redução significativa das partículas em suspensão presentes na água oriunda do tanque
de camarão (p<0,05). Na sequência, quando a água era transferida para os tanques das
algas, as partículas sólidas, ainda que em baixas concentrações, se mantinham em
suspensão por causa dos difusores de ar presentes nos fundos dos tanques. Na última
semana de cultivo, a água de todo o sistema apresentou uma tonalidade marrom-escuro
e as concentrações de partículas sólidas, entre os compartimentos, foram consideradas
semelhantes entre si (Fcal=0,891; p=0,458). Como já era de se esperar, devido à
renovação diária da água nos tanques controle, não foram detectadas variações
31
significativas na concentração do material particulado durante o experimento
(Fcal=1,03; p=0,438).
Figura 13 – Concentração das partículas em suspensão ao longo das semanas de
experimento e nos diferentes compartimentos de cultivo. As diferentes cores dos
marcadores correspondem aos períodos amostrais (azul – início; vermelho – 8 dias;
verde – 15 dias; preto – 22 dias e amarelo – 29 dias). A linha tracejada refere-se aos
registros do tanque controle. Foram utilizadas as mesmas siglas referentes aos
compartimentos mostradas na Tabela 1.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
4.2. VARIÁVEIS BIOLÓGICAS
4.2.1. Biomassa e Taxa de Crescimento de Gracilariopsis tenuifrons
Os resultados obtidos no experimento mostraram que Gracilariopsis tenuifrons
apresentou aumento significativo nos valores de biomassa até a penúltima semana (Fcal
=65,77; p<0,01) (Figura 14A). Na primeira semana, foram observados os valores mais
elevados de biomassa (697,1 g.m-2 ± 20,9), enquanto que, nas semanas seguintes, a
biomassa variou entre 618,2 g.m-2 ± 20,6 e 623,3 g.m-2 ± 32,2, reduzindo para 515,7
g.m-2 ± 10,7, ao final do experimento. Nesse estágio, as algas apresentaram sinais de
epifitismo e deterioração dos talos. O período em que houve o melhor desempenho de
Gp. tenuifrons esteve principalmente relacionado aos registros das menores
concentrações de NH4+ na saída dos tanques das algas. Esse resultado está atrelado ao
aumento de 39% da sua biomassa, o que pode indicar uma alta eficiência de absorção
desta alga ao nutriente em questão (dados não calculados).
32
As taxas de crescimento seguiram a mesma evolução da biomassa, com valores
mais elevados na primeira semana (4,08 %.d-1 ± 0,38), se estabilizando nas semanas
seguintes (2,99 %.d-1 ± 0,45 e 3,08 %.d-1 ± 0,84) e reduzindo, de forma acentuada, ao
final do experimento (0,41 %.d-1 ± 0,29) (Figura 14B).
Em relação aos tanques controle, a espécie não apresentou aumento de biomassa
expressivo (máx. 583,2 g.m-2 ± 51,2), sendo encontrada uma redução significativa ao
longo das semanas (Fcal=12,07; p<0,001), com valores sempre abaixo dos obtidos no
cultivo multitrófico. A partir da segunda semana de cultivo, as algas começaram a
apresentar sinais de enfraquecimento e amarelamento dos talos (Figura 15A). Ao
decorrer das últimas semanas, exibiram sinais de deterioração e não conseguiram se
recuperar, expressando valores mais baixos do que a biomassa inicial e
consequentemente taxas de crescimento nulas (Figura 14B).
33
Figura 14 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registrados para Gracilariopsis
tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e nos tanques
controle. As médias representadas com letras iguais não diferem estatisticamente (Teste
de Tukey; p<0,05).
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
34
Figura 15 – Comparação do aspecto visual de Gracilariopsis tenuifrons no (A)
Controle e no (B) Cultivo multitrófico.
Fonte: Marcella Amaral
4.2.2. Biomassa e Taxa de Crescimento de Litopenaeus vannamei
Em relação ao ganho de peso e taxa de crescimento para os camarões durante o
cultivo multitrófico, pudemos observar um aumento lento da sua biomassa, obtendo
valores maiores ao final do experimento (12,67g ± 1,38) (Figura 16A). As taxas de
crescimento foram mais elevadas na primeira semana de cultivo (2,44 %.d-1 ± 0,37), se
estabilizando e apresentando valores semelhantes até o final do experimento, sendo
registrado uma média de 1,70 %.d-1 ± 0,10 (Figura 16B).
B A
35
Figura 16 – Variação da biomassa (A) e TCR (B) registradas para a espécie
Litopenaeus vannamei cultivada em sistema multitrófico. As médias representadas por
letras iguais representam semelhanças estatísticas (Teste de Tukey; p<0,05).
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
36
4.2.3. Composição química N e P
As concentrações de nitrogênio encontrados nos tecidos de Gp. tenuifrons
cultivados no sistema multitrófico apresentaram aumento significativo em seus valores
(Fcal = 63,35; p<0,001). Na última semana do cultivo, essas concentrações chegaram a
ser cinco vezes maiores (5,77 ± 0,84 g.Kg-1) do que as concentrações registradas no
início do experimento (1,20 ± 0,19 g.Kg-1) (Figura 17A).
Em relação às algas do controle, devido aos baixos valores de biomassa
registrados nas últimas semanas, não foi possível obter biomassa excedente para o
penúltimo período amostral, não sendo representados os dados de nitrogênio (N) e
fósforo (P) tecidual para eles.
As concentrações de N tecidual no controle demonstraram reduções
significativas em seu conteúdo (Fcal = 33,82; p<0,001) e coincidiram com a diminuição
da biomassa e TCR registrados para essas algas. Além disso, os valores detectados ao
final do cultivo (0,38 ± 0,06 g.Kg-1) foram significativamente menores do que as
primeiras semanas de crescimento (Figura 17A).
Em oposição ao que foi constatado para o nitrogênio, as concentrações de
fósforo observadas no tecido de Gp. tenuifrons sempre estiveram inferiores aos valores
registrados no início do experimento, tanto para as algas do cultivo multitrófico como
do controle (Figura 17B). Por este motivo, a diferença significativa encontrada entre os
períodos amostrais, para ambos os cultivos (sistema: Fcal=30,25; p<0,001; controle:
Fcal=21,49; p<0,001), se deve a esse valor inicial, não sendo detectadas para mais
nenhum outro período amostral.
37
Figura 17 – Variação das concentrações de nitrogênio (A) e fósforo (B) registradas para
Gracilariopsis tenuifrons cultivada em sistema multitrófico com recirculação de água e
nos tanques controle. As médias representadas com letras iguais não diferem
estatisticamente (Teste de Tukey; p<0,05). (**) não apresentou biomassa excedente
para análise de N e P tecidual.
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
38
4.2.4. Análise de correlação
Todas as correlações encontradas entre as variáveis físico-químicas da água
(temperatura, salinidade e pH), nutrientes dissolvidos e variáveis biológicas de Gp.
tenuifrons (biomassa, TCR e conteúdo de N e P) são mostradas na Tabela 2. A biomassa
esteve negativamente correlacionada com a concentração de NH4+ registrada na saída
dos tanques das algas (r = -0,56; p<0,01). Além disso, observou-se que a taxa de
crescimento esteve correlacionada negativamente com temperatura (r = -0,53; p<0,05),
salinidade (r = -0,87; p<0,01), nitrato (r = -0,8; p<0,01) e nitrogênio tecidual (r= -0,9;
p<0,01). Em adição, essas duas últimas variáveis mostraram uma correlação positiva
entre si (r = 0,76; p<0,01). O conteúdo de fosforo tecidual também apresentou
correlação negativa com temperatura (r = -0,58; p<0,05), salinidade (r = -0,58; p<0,05)
e nitrato (r = -0,76; p<0,01).
39
Tabela 2 – Coeficientes de correlação linear de Pearson entre as variáveis abióticas e variáveis bióticas.
Temperatura Salinidade pH PO43+ NO3
- NO2- NH4
+ Biomassa TCR N P
Temperatura
Salinidade 0,64**
pH 0,87** 0,7**
PO43+ 0,74** 0,92** 0,92**
NO3- 0,68** 0,94** 0,65* 0,94**
NO2- 0,56* 0,3 0,57* 0,48* 0,41
NH4+ -0,28 -0,17 0,34 -0,37 -0,37 -0,13
Biomassa 0,03 -0,27 -0,73**
-0,06 0,05 0,28 -0,56*
TCR -0,53*
-0,87**
-0,6*
-0,82**
-0,8**
0,2 -0,18 0,98**
N 0,4 0,88** 0,44 0,73** 0,76** -0,14 0 -0,43 -0,9**
P -0,58*
-0,58*
0,3 -0,66**
-0,76**
-0,25 0,66** -0,5*
0,27 -0,46*
p<0,05* p<0,01**
Fonte: Elaborado pelo autor (2019)
40
5. DISCUSSÃO
Os sistemas de aquicultura com recirculação de água (RAS) têm sido utilizados
com o intuito de reduzir, de forma significativa, a quantidade de água e energia utilizada
nos cultivos de organismos aquáticos (BADIOLA et al., 2018). Em adição, a utilização
de espécies de níveis tróficos diferentes (IMTA), integrados a esse sistema de cultivo,
tem indicado resultados positivos quanto à capacidade biorremediadora das macroalgas
(CHOPIN, 2010). Nesse sentido, diversos estudos descrevem esses organismos como
biofiltros eficientes, sendo hábeis em absorver os nutrientes dissolvidos na água e
acumulá-los em seus tecidos (NEVEUX et al., 2017; NEORI et al., 2017; SHPIGEL et
al., 2018).
Nos cultivos utilizando recirculação, os nutrientes presentes na água são
acrescentados e acumulados no ambiente a partir da ração não consumida e dos excretas
produzidos pelos animais cultivados. Em geral, a matéria orgânica ao ser decomposta
pelas bactérias presentes no meio libera os íons amônio (NH4+) na água, que por sua vez
pode ser convertido em nitrito (NO2-) e posteriormente em nitrato (NO3
-) (VAN RIJN,
2013; SIMIONOV et al., 2017). Essas formas dissolvidas podem desempenhar um
papel essencial para o desenvolvimento de macroalgas em co-cultivo, fornecendo
substâncias que serão utilizadas para produção de biomassa (WU et al., 2015). No
presente estudo, pudemos observar que a água do sistema de cultivo foi enriquecida
progressivamente pelos nutrientes liberados pelo cultivo de camarão (Tabela 1), sendo o
NO3- a forma nitrogenada presente em maiores concentrações. Em adição, os valores
mais elevados de NO2- e NH4
+ foram registrados no tanque de camarão em todos os
períodos amostrais, indicando uma elevada liberação de nutrientes dissolvidos nesse
compartimento. Resultados semelhantes foram obtidos em experimentos de cultivo de
camarão com recirculação de água associado às macroalgas Gracilaria corticata
(FOUROOGHIFARD et al., 2018) e Gracilaria tikvahiae (SOMACHA et al., 2015).
Esse enriquecimento foi de grande vantagem para o desenvolvimento de Gp.
tenuifrons, indicando uma conversão eficiente dos resíduos metabólicos dos animais em
biomassa algal. O aumento nos valores de biomassa foi significativo ao longo de todo
experimento, com exceção ao último período amostral, onde foram observados sinais de
deterioração e redução acentuada nas taxas de crescimento. Essa diminuição pode estar
relacionada aos vários fatores associados à redução da qualidade da água do cultivo, que
em geral é agravada com o tempo, principalmente quando não há sua renovação (GE et
41
al., 2019). Essas observações foram confirmadas pelas correlações negativas entre a
TCR e algumas variáveis ambientais medidas nesse estudo (ver Tabela 2). A exemplo,
temos a salinidade que, devido ao experimento ter sido realizado em ambiente externo e
sujeito à evaporação, foi registrado um aumento gradual em seus valores, chegando a
atingir 53,3 PSU (tanque das algas) no último período amostral. Embora essa espécie
seja considerada eurialina e apresente uma ampla faixa de tolerância (10 a 45 PSU), o
seu crescimento ótimo gira em torno de 15 a 40 PSU (PLASTINO; URSI;
HEIMBECKER, 1998). Dessa forma, o aumento de salinidade além dos seus limites
pode ter ocasionado um maior direcionamento de energia para osmorregulação em
detrimento do crescimento.
Além dessa variável, o ortofosfato (PO43+) e o nitrato (NO3
+), também indicaram
uma correlação negativa com o crescimento de Gp. tenuifrons, além de apresentarem
um efeito sinérgico entre eles. Ao analisar as concentrações do PO43+ foi possível
observar um pequeno aumento em seus valores no decorrer das semanas de
experimento. Entretanto, os valores de fósforo teciduais não apresentaram a mesma
evolução, indicando que a espécie não estava absorvendo de forma satisfatória o PO43+.
Dessa forma, o crescimento dessa alga foi fortemente limitado pelas baixas
concentrações desse nutriente no meio. De acordo com estudos de cinética, a capacidade
de absorção deste nutriente pelas algas pode estar relacionada a diversos fatores. Dentre
os principais, podemos destacar a sua inibição quando as algas se encontram em
ambientes com elevadas concentrações de nitrato (>100𝝻mol.L-1) (LOBBAN;
HARRISON, 1994; BRITO et al., 2014). De fato, no presente estudo, as concentrações
de NO3- chegaram a atingir valores bastante elevados, tanto no sistema multitrófico
(50,68 – 124,21 mol. L-1) como nos tanques controle (50,68 – 62,59 mol. L-1). Nos
compartimentos utilizados como controle, o desempenho das algas cultivadas foi ainda
mais afetado, sendo constatadas diminuições significativas em seus valores de biomassa
e TCR. Além disso, os conteúdos de N e P em seus tecidos foram reduzidos ao longo do
experimento, indicando que a alga apresentava deficiência na capacidade de absorção e
estocagem desses nutrientes (HARRISON; HURD, 2001).
Como mostrado anteriormente, o NO3- foi a forma nitrogenada com maiores
concentrações no cultivo e, por esse motivo, o nutriente que apresentou maior influência
na redução da qualidade da água do cultivo ao final do experimento. Embora o NO3-
estivesse disponível em grande quantidade na água, Gp. tenuifrons não foi capaz de
42
reduzir suas concentrações no sistema. Segundo Naldi e Wheeler (2002), os vacúolos
intracelulares responsáveis pelo acúmulo de NO3- nas algas são limitados pela
velocidade de conversão do N estocado e depende das concentrações externas desse
nutriente. Dessa forma, uma supressão na absorção de NO3- pode ocorrer quando esse
nutriente se encontra em elevadas concentrações no ambiente. Sob essas condições, a
alga apresenta seus vacúolos saturados e, por esse motivo, direciona o armazenamento
de N para a difusão passiva do NH4+ por um custo energético bem menor (ABREU et
al., 2011b).
De acordo com Roleda e Hurd (2019), algumas espécies de algas marinhas têm a
capacidade de absorver NO3- e NH4
+ simultaneamente e na mesma velocidade. Porém,
muitas algas exibem preferência pelo NH4+ devido a sua composição ser a mais
reduzida e, por esse motivo, mais vantajosa do ponto de vista energético (HARRISON;
HURD, 2001; DU et al., 2013). De fato, as concentrações de NH4+ obtidas nas saídas
dos tanques das algas sempre foram inferiores aos valores nos tanques dos camarões e
sedimentação, mostrando que as macroalgas apresentaram um importante papel na
redução desse nutriente no sistema. Além disso, permitiu que esses valores sempre
estivessem abaixo do limite de segurança recomendado pela resolução do CONAMA
(nº 357/2005). A habilidade das macroalgas em assimilar os nutrientes e estocá-los em
seus tecidos para posterior crescimento tem sido bastante estudada (ver revisão em
ARUMUGAM et al., 2018). Para Gp. tenuifrons, foi possível constatar um incremento
gradativo de nitrogênio em seus tecidos, chegando ao final do experimento a ser cinco
vezes superior às concentrações iniciais. Esses resultados foram superiores ao
encontrado por Samocha e colaboradores (2015) para Gracilaria tikvahiae.
Nos sistemas de aquicultura com recirculação de água, um aspecto importante
que deve ser levado em consideração é a utilização de um compartimento que tenha a
finalidade de reduzir o material particulado oriundo das fezes e ração não consumida
(CHEN et al., 2019). No presente estudo, o tanque de sedimentação desempenhou esse
papel de forma satisfatória, sendo identificada uma redução significativa nas
concentrações de partículas em suspensão provenientes dos tanques de camarão. Os
resultados obtidos corroboram com o estudo realizado por Ramos e colaboradores
(2018), os quais demonstraram que o processo de sedimentação é de grande importância
para reduzir os sólidos suspensos presentes em efluentes de cultivos de camarão. Aliado
a isso, também foram registadas reduções significativas nas concentrações de NO2-
nesse compartimento. Esses valores podem ter sido influenciados pela existência de
43
uma comunidade bacteriana (não analisada) desenvolvida nesse compartimento, a qual
possibilitou o processo de desnitrificação e consequentemente a produção de NO3-
(SIMIONOV et al., 2017).
Embora tenha sido registrada uma redução nas taxas de crescimento, o cultivo
foi favorável para o desenvolvimento de Gp. tenuifrons. O mesmo apresentou um bom
desempenho quando comparado aos estudos realizados com efluentes de carcinicultura
na região Nordeste. Pode-se observar que os valores médios de TCR obtidos nesse
trabalho (2,6 %.d-1 ± 0,2) foram semelhantes aos identificados para Gracilaria caudata
(2,6 %.d-1 ± 1,40) (MARINHO-SORIANO et al., 2009) e superior ao encontrado por
Oliveira (2014) em seu estudo com a mesma espécie (1,14 %.d-1 ± 0,21).
Quanto ao desempenho do camarão Litopenaeus vannamei, a redução registrada
em sua taxa de crescimento, a partir da segunda semana de experimento, pode ter sido
influenciada pela aclimatação do organismo ao aumento da salinidade registrado nesse
período. Esses valores estiveram acima dos limites de tolerância da espécie que, de
acordo com Van Wyk e Scarpa (1999), pode variar entre 0 e próximo a 40 PSU. Aliado
a isso, estudos indicam que concentrações elevadas de NO3- também podem interferir
no crescimento dos camarões (FURTADO et al., 2015). Entretanto, essas variáveis não
influenciaram nas taxas de sobrevivência ao longo do experimento, que correspondeu a
100%. Além disso, o valor médio de TCR (1,70 %.d-1 ± 0,10) registrado foi superior ao
apresentado no trabalho de Brito e colaboradores (2014) (1,38 %.d−1± 0,06) para a
mesma espécie cultivada em co-cultura com alga verde Ulva lactuca em sistema
intensivo. Com esses resultados podemos observar novas condições ambientais ao qual
o camarão marinho Litopenaeus vannamei pode ser cultivado com sucesso.
44
6. CONCLUSÃO
De acordo com as condições experimentais observadas nesse estudo, é possível
concluir que a utilização do tanque de sedimentação, conectado com as algas, pode ser
considerada uma excelente alternativa para tratar os dejetos oriundos do cultivo de
camarão Litopenaeus vannamei. Em relação à diminuição dos nutrientes, Gracilariopsis
tenuifrons apresentou elevados níveis de N em seus tecidos e, dessa forma, um ótimo
desempenho biorremediador, diminuindo consideravelmente os principais metabólitos
produzidos pelo cultivo. Com isso, podemos concluir que essa macroalga pode ser
considerada uma excelente candidata como integrante de cultivos multitróficos
utilizando recirculação de água.
45
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