universiteit gent faculteit …lib.ugent.be/fulltxt/rug01/001/893/703/rug01-001893703...en temporele...
TRANSCRIPT
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2011-2012
HET EFFECT VAN SONAR OP DECOMPRESSIEZIEKTEN BIJ ZEE ZOOGDIEREN
door
Milou HERFKENS
Promotor: Prof. dr. Pieter Cornillie Literatuurstudie in het kader
van de Masterproef
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2011-2012
HET EFFECT VAN SONAR OP DECOMPRESSIEZIEKTEN BIJ ZEE ZOOGDIEREN
door
Milou HERFKENS
Promotor: Prof. dr. Pieter Cornillie Literatuurstudie in het kader
van de Masterproef
De auteur geeft de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor
persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder
met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit
deze studie. Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het
onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke
auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals
tabellen en figuren. De auteur is niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen
die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.
VOORWOORD
Het maken van een literatuurstudie was voor mij een opdracht waar ik al een jaar tegenop zag. Het is
het eerste grote project dat ik geheel individueel doe. Toch is dit alles vrij soepel verlopen en ben ik
tevreden over het resultaat. Gelukkig stond ik er niet geheel alleen voor en daarom wil ik een
dankwoord uitbrengen aan diegene die mij heeft geholpen deze literatuurstudie tot een goed einde te
brengen. Hierbij zou ik mijn promotor, prof. Dr. Pieter Cornillie, willen bedanken. Bedankt voor uw
geduld en de vrijheid die ik heb gekregen om het op mijn manier te doen. Daarnaast wil ik mijn vriend,
Chek Heng To, bedanken voor zijn onvoorwaardelijke steun en grammaticale correcties.
INHOUDSOPGAVE
I. Samenvatting ........................................................................................................................................ 2
II. Inleiding ............................................................................................................................................... 3
III. Literatuurstudie ................................................................................................................................... 4
1. Sonar ................................................................................................................................................... 4
2. Pathofysiologie Decompressieziekte ................................................................................................... 5
3. Adaptaties ............................................................................................................................................ 6
3.1. Gedrag .......................................................................................................................................... 6
3.2. Anatomie en fysiologie .................................................................................................................. 7
3.3. Longcollaps en ‘duikrespons’ ........................................................................................................ 8
3.4. Geadapteerd immuunsysteem ...................................................................................................... 9
4. Hypothesen........................................................................................................................................ 10
4.1. Gedragverandering ..................................................................................................................... 10
4.2. Fysiologische compromissen ...................................................................................................... 10
4.3. Vorming van gasbellen vermijden of tolereren ........................................................................... 12
5. Diagnostiek ........................................................................................................................................ 13
5.1. Beeldvorming .............................................................................................................................. 13
5.2. Post-mortem ............................................................................................................................... 14
5.3. Differentiaaldiagnose .................................................................................................................. 16
6. Studies ............................................................................................................................................... 18
6.1. Gedragstudies ............................................................................................................................. 18
6.2. Gaskinetiekmodellen ................................................................................................................... 21
7. Verder Onderzoek ............................................................................................................................. 22
8. Bespreking ......................................................................................................................................... 23
V. Referentielijst .................................................................................................................................... 26
2
I. SAMENVATTING In de afgelopen jaren is de bezorgdheid sterk toegenomen over het effect van sonar op
zeezoogdieren. Spitssnuitdolfijnen en andere zeezoogdieren stranden massaal tijdens oefeningen van
de marine die gebruik maken van sonar. De aanwezigheid van gasbellen en vetembolieën in weefsels
en bloed die werden geobserveerd bij de autopsie van gestrande dieren komen overeen met
symptomen die men zou verwachten bij Caissonziekte. Caissonziekte of decompressieziekte (DCS) is
een ziekte die geassocieerd wordt met de opname van gas (vnl. stikstof) onder druk. De basis van de
pathologie en oorzaken zijn goed gekend bij de mens. Zeezoogdieren werden voor een lange tijd
gedacht relatief immuun te zijn voor DCS door hun adaptaties in anatomie, fysiologie en gedrag die
stikstof (N2) opname reduceren tijdens duiken. Recente observaties toonden echter aan dat gasbellen
kunnen vormen en weefsel kunnen beschadigen onder bepaalde omstandigheden. Verschillende
hypothesen worden aangehaald die het verband tussen sonar en decompressieziekte bij
zeezoogdieren zouden kunnen verklaren. Er is een toenemende consensus dat de blootstelling aan
militaire sonar mogelijk een gedragsreactie tot gevolg heeft bij spitssnuitdolfijnen die kunnen leiden tot
fatale strandingen. De verandering in duikgedrag zou kunnen leiden tot de onmogelijkheid tot
recompressie met als gevolg de vorming van gasbellen.
Sleutelwoorden: Sonar – Decompressieziekte – Strand ingen – Spitssnuitdolfijnen – Gasbellen
3
II. INLEIDING Alle zeezoogdieren staan onder overlevingsdruk door menselijke activiteiten zoals jacht, vervuiling of
verzuren van de oceanen. Naast deze invloeden kan ook geluid een bron van vervuiling op zee zijn. In
de wereld onder water speelt geluid soms zelfs een belangrijkere rol dan boven de zeespiegel. Geluid
plant zich in het water vijf keer zo snel voort als in de lucht en draagt ook veel verder omdat er weinig
obstakels zijn. Veel zeedieren maken daar gebruik van door middel van echolocatie die ze gebruiken
voor het opsporen van prooien, voor het waarnemen van obstakels als er geen licht is en voor hun
onderling contact. Antropogene geluiden omvatten geluiden die met opzet worden geproduceerd,
zoals sonar, of ontstaan als bijproduct van een activiteit, bijvoorbeeld van motoren van schepen,
seismisch onderzoek, olieboringen of heien (Fahy en Walker 1998).
Walvisachtigen (Cetacea), voornamelijk spitssnuitdolfijnen (Ziphiidae), stranden massaal in ruimtelijke
en temporele associatie met militaire oefeningen die gebruik maken van sonar. Er zijn verschillende
hypothesen die het verband tussen sonar en strandingen kunnen verklaren (Jepson et al., 2003).
Twee species van spitssnuitdolfijnen zijn het meest aangetast bij sonargerelateerde
massastrandingen: spitssnuitdolfijn van Cuvier (Ziphius cavirostris) en spitssnuitdolfijn van Blainville
(Mesoplodon densirostris). Deze dieren behoren tot de meest extreme duikers onder de
luchtademende dieren, want ze duiken regelmatig tot meer dan 1000 meter diep en voor meer dan 1
uur (Tyack et al., 2011).
Er zijn nog veel onduidelijkheden over het feit dat zeezoogdieren occasioneel stranden wanneer sonar
nabij werd ingezet, maar deze informatie is extreem belangrijk voor zowel scheepssonar onderzee-
activiteiten en de bescherming van zeezoogdieren. Een hypothese die de massastrandingen in
ruimtelijke en temporele associatie met militaire oefeningen die gebruik maken van sonar kan
verklaren is het optreden van decompressieziekte bij deze dieren. De gestrande dieren vertonen
tekens die zeer veel gelijkenissen hebben met decompressieziekte (DCS; Decompression sickness of
‘Caissonziekte’ of ‘the bends’) (Hooker, 2009).
Decompressieziekte is geassocieerd met gasopname door druk (Hooker et al.,2011). In 2003 waren
Jepson et al. de eerste wetenschappers die voorstelden dat een eigenaardige gasvormende ziekte die
sommige gestrande walvisachtigen treft een type van DCS zou kunnen zijn als een resultaat van de
blootstelling aan mid-frequentie (MFA; mid frequency active) sonar (3-4 kHz).
Al meer dan 20 jaar neemt de bezorgdheid toe over het feit dat geluid geproduceerd door activiteiten
van mensen dieren beïnvloeden. In deze literatuurstudie gaat de aandacht voornamelijk uit naar de
acute effecten van militaire sonar op zeezoogdieren als een reactie op strandingen die voorkomen
tijdens militaire sonar trainingen. Elke hypothese draagt andere oplossingen aan om het risico van
sonar op spitssnuitdolfijnen te reduceren. Het is belangrijk om een oplossing te vinden voor de
bescherming spitssnuitdolfijnen en andere zeezoogdieren en voor het gebruik van sonar, maar ook
voor verbetering van de algemene kennis van de impact van antropogeen geluid op wilde dieren.
4
III. LITERATUURSTUDIE
1. SONAR ‘Sound navigation and ranging’ (sonar) is een techniek die gebruikt maakt van geluidsgolven. De
techniek wordt toegepast door onder andere onderzeeërs om te navigeren, communiceren of om
objecten in het water of aan het wateroppervlak te detecteren. Er wordt onderscheid gemaakt tussen
passieve en actieve sonar. Passieve sonar kan enkel geluidsgolven ontvangen die geproduceerd
worden door schepen en actieve sonar die geluidsgolven kan vrijgeven en vervolgens gereflecteerde
echo’s kan ontvangen. Actieve sonar creëert een geluidspuls of “ping” en ontvangt de reflectie of de
echo van de puls. Sonar kan op deze manier waardevolle informatie vergaren uit de omgeving (Le
Chevalier, 2002).
Sommige zeezoogdieren gebruiken een vergelijkbaar systeem, echolocatie of biosonar, om predators
en prooien te lokaliseren. Echolocatie is een akoestisch en sensorisch mechanisme dat waarschijnlijk
de belangrijkste wijze is voor walvisachtigen, zoals de spitssnuitdolfijnen, om te navigeren en
informatie te vergaren uit de omgeving. Geluid wordt geproduceerd in de nasale luchtzakken en wordt
vrijgegeven en gefocust door het vetweefsel in de ‘melon’ (dit is de ronde regio in het voorhoofd van
dolfijnen). Er zijn twee types van echolocatie geluiden beschreven, ‘clicks’ en ‘whistles’. Op het
moment dat een object wordt getroffen door een geluidsgolf wordt een deel teruggekaatst en
ontvangen door een met vetgevulde holte in de mandibula van de dolfijn. De energie van de
geluidsgolven wordt mechanisch doorgegeven door de kaak en het binnenoor waar het wordt
geconverteerd tot neurale impulsen die in de hersenen worden ontvangen (Rommel, 2006).
Spitssnuitdolfijnen gebruiken echolocatie voortdurend om de omgeving te scannen. Met echolocatie
kan niet alleen de afstand tot een object bepaald worden, maar ook de dichtheid, grootte en mogelijk
zelfs de vorm. Het mentale beeld dat een dolfijn vormt met de terugkerende geluidsgolf van een object
zou vergelijkbaar zijn met een radiografiebeeld (Rommel, 2006).
Actieve sonar die wordt uitgezonden door onderzeeërs of schepen zou een negatief effect kunnen
hebben op zeezoogdieren, maar het precieze mechanisme is hier nog niet volledig van gekend. Het is
mogelijk dat de amplitude van deze geluiden sommige echolocatiegeluiden van dolfijnen kunnen
maskeren. Studies van Jepson et al. (2005) tonen aan dat walvissen die stranden tijdens militaire
oefeningen die gebruik maken van sonar, letsels vertonen die decompressieziekte doen vermoeden.
Er werd lang gedacht dat walvissen immuun zouden zijn voor deze ziekte, maar er wordt nu sterk
vermoed dat sonar gedragsveranderingen kan veroorzaken die kunnen leiden tot decompressieziekte
(Hooker et al., 2009).
Een raadsel wat betreft sonargerelateerde strandingen van spitssnuitdolfijnen is dat ‘mid-frequency
active sonars’ frequenties uitzenden die veel lager liggen dan die frequenties die spitssnuitdolfijnen
het beste kunnen waarnemen en nog verder onder het frequentiebereik van hun eigen vocalisaties.
5
Gebaseerd op enkel de frequenties lijkt het erop dat ‘mid-frequency active’ sonar een laag risico voor
akoestische storing inhoudt voor spitssnuitdolfijnen. Het tegendeel is echter bewezen. Een verklaring
hiervoor zou kunnen zijn dat er een significante energie in de harmonie aanwezig is in de frequentie
van de sonar en mogelijkerwijs speelt deze harmonie een rol in de reactie. Een andere mogelijke
hypothese is dat de frequentie van sonar zeer veel lijkt op de frequenties die gebruikt worden door
orka’s (Cook et al., 2006).
2. PATHOFYSIOLOGIE DECOMPRESSIEZIEKTE Decompressieziekte of Caissonziekte is een verzamelnaam voor een grote variatie aan symptomen
die zich kan voordoen bij de mens. De gevolgen van de ziekte kunnen ernstig zijn en zelfs resulteren
in een dodelijke afloop indien niet op tijd wordt ingegrepen. Problemen treden op ten gevolge van een
hoge druk onder water en kunnen ook voorkomen bij mensen die werken in tunnels of caissons
(waterdichte ruimten voor bouwwerkzaamheden onder water) waarin met perslucht wordt gewerkt. De
hoge druk onder water is een resultaat van het gewicht van het bovenstaande water, net als de
luchtdruk (atmosferische druk) het resultaat is van het gewicht van de bovenstaande lucht. Druk wordt
onder water uitgedrukt in meter waterkolom of in aantal atmosfeer (atm) absolute druk. Eén atmosfeer
staat gelijk aan 1.01325 bar (volgens het internationale stelsel van eenheden). De absolute druk is de
druk uitgeoefend door de waterkolom (1 atm op tien meter diepte) plus de luchtdruk aan de
oppervlakte, die 1 atm bedraagt. Een duiker is op een diepte van tien meter dus blootgesteld aan het
dubbele van de luchtdruk aan de oppervlakte. Met elke bijkomende tien meter diepte neemt de druk
met 1 atm toe (Vann et al., 2011).
Lucht bestaat voor ongeveer 80% uit stikstofgas (N2). De partiële stikstofdruk in lichaamsweefsels is in
evenwicht met die in de longalveoli. De gaswet van Henry stelt dat de opgeloste hoeveelheid van een
gas in een vloeistof wordt bepaald door de partiële druk van dat gas en zijn oplosbaarheidscoëfficient.
Tijdens het duiken naar de diepte wordt het lichaam blootgesteld aan hoge drukken van voornamelijk
stikstof. Hierdoor stijgt de oplosbaarheid van N2 en zullen verhoogde hoeveelheden inert gas oplossen
in het bloed en weefsels. Hoe langer het lichaam wordt blootgesteld en hoe hoger de druk is, hoe
meer N2 zal oplossen. Bij een bepaalde druk uit de omgeving wordt bij volledige verzadiging een
equilibrium bereikt. Weefselspanning van opgelost inert gas zal blijven stijgen tot het equilibrium
bereikt wordt, hoewel de specifieke weefsel stikstofwaarde ook zal afhangen van de vetinhoud,
duikdiepte en -lengte (Falke et al., 1985).
Volgens Fahlman et al. (2006) wordt de snelheid van opname van gassen primair bepaald door de
weefselperfusie. Goed doorbloede weefsels hebben een grote opnamesnelheid en worden in dit
verband ‘snelle’ weefsels genoemd. Hiertegenover staan de ‘langzame’ weefsels, zoals vetweefsel en
kraakbeen, die slecht doorbloed worden. Secundair spelen de diffusiesnelheid van gassen en de
oplosbaarheid van gas in weefsel een rol. Door het lipofiele karakter zal stikstof zich snel accumuleren
in vetrijke weefsels (Rommel et al., 2006). In werkelijkheid zal stikstof 5 keer zo goed oplossen in
vetrijke weefsels dan in waterige weefsels, zoals spieren. De tijdsduur van de blootstelling en de
6
diepte onder water bepalen de hoeveelheid extra stikstof die in de lichaamsweefsels wordt
opgenomen. Perfusie en vetgehalte van verschillende weefsels bepalen de variatie en de verdeling
van de totale hoeveelheid extra stikstof.
Bij het stijgen uit diep water neemt de omgevingsdruk weer af. Men spreek dan van de
decompressiefase. Tijdens deze fase zal oververzadiging zich voordoen indien de druk van het
opgeloste gas in de weefsels niet op tijd tot een equilibrium kan komen met de snel afnemende
partiële druk van N2 in de longen. Dit kan potentieel resulteren in gasbelvorming doordat door snelle
afname van druk de oplosbaarheid van toenemende hoeveelheden N2 in bloed of weefsel wordt
overschreden. N2 zal op dat moment uit oplossing komen en gasbellen vormen. Gasbellen kunnen
bloedvaten blokkeren (embolie), weefsels beschadigen en leiden tot decompressieziekte, direct door
ischemie of indirect door het initiëren van een immuunrespons op weefsel dat lichaamsvreemde
gasbellen bevat (Hooker et al., 2011).
3. ADAPTATIES DCS is vooral een fenomeen dat kan voorkomen bij landdieren. Men is er vanuit gegaan dat wilde
zeezoogdieren deze problemen niet ondervinden tijdens hun duikactiviteiten. Dit kan niet enkel
verklaard worden door de afwezigheid van longventilatie onder druk in zeezoogdieren.
De evaluaties van duikstress wordt onvermijdelijk beïnvloed door de kennis van de gevaren van
duiken bij mensen, maar de etiologie van duiklaesies bij zeezoogdieren kan potentieel heel
verschillend zijn. Walvisachtigen verschillen van mensen op verschillende vlakken zoals gedrag,
fysiologie en anatomie. Ook kan de gevoeligheid verschillen voor de aanwezigheid van gasbellen, niet
alleen tussen land –en zeezoogdieren, maar ook tussen de verschillende zeezoogdierspecies of
-lijnen. Dit resulteert in een verschillend risico tussen de species (Dennison et al., 2011). Het zou
daarom te simplistisch zijn om te veronderstellen dat de distributie, ernst en chroniciteit van de letsels
geïnduceerd door gasembolie gelijkaardig zullen zijn in zowel humane duikers als in wild levende
walvissoorten (Jepson et al., 2003).
Studies van de afgelopen halve eeuw suggereren dat walvisachtigen beschikken over anatomische,
fysiologische en gedragadaptaties. Deze adaptaties kunnen de vorming van gasembolieën in bloed en
andere weefsels voorkomen of hun in staat stellen om te gaan met verhoogde gasbelvorming
(Scholander et al., 1940; Kooyman en Ponganis, 1998; Hooker et al., 2011).
3.1. GEDRAG
Een combinatie van fysiologie en gedrag zou het risico op DCS kunnen verlagen bij zeezoogdieren
(Hooker et al., 2009). Humane duikers behandelen symptomen van DCS soms door terug te keren
naar dieper water met een verse voorziening van lucht. Door de hoge druk kunnen reeds ontstane
belletjes krimpen en verdampen, dit wordt recompressie genoemd. Dolfijnen zouden dit eveneens
kunnen doen om klinische problemen veroorzaakt door gasbelvorming te vermijden door de periode
7
aan het wateroppervlak te beperken. Vroeger werd gesuggereerd, door onder andere Hooker et al.
(2011), dat de oppervlakkige en korte duiken die routinematig voorkomen in sommige species kunnen
dienen als ‘recompressieduiken’. Theoretische voorspellingen hebben laten zien dat dit een efficiënte
methode is om het risico op gasbellen te voorkomen.
3.2. ANATOMIE EN FYSIOLOGIE
De hersenen en het ruggenmerg van zoogdieren zijn gevoelig voor lage zuurstofniveaus, subtiele
temperatuurveranderingen en mechanische beschadiging. Het vasculair systeem kan helpen om deze
potentiële problemen te voorkomen (Rommel, 2006).
Talrijke, wijdverspreide arteriële netwerken of plexussen zijn kenmerkend voor het vasculair systeem
van walvisachtigen. Deze netwerken worden de retia mirabilia (miraculeuze netwerken) genoemd
vanwege het ongewone voorkomen (Melnikov, 1997). Dit uitgebreide vlechtwerk van kleine arteriën
die het centrale zenuwstelsel van bloed voorzien is een duikadaptatie en kunnen zeer efficiënt
gasembolieën uit de arteries filteren. Het is opmerkelijk dat de retia meest ontwikkeld zijn in de diepere
duikers. De afwezigheid van deze structuren sluit echter duiken naar de diepte of langer inhouden van
de adem niet uit, want ze worden niet teruggevonden bij zeehonden en zeeleeuwen (Rommel, 2006).
Verschillende organen (o.a. milt, lever en nieren) staan in voor het filteren van bloed en kunnen
daarom mogelijk belangrijk zijn voor de management van embolieën. De meeste walvisachtigen
hebben een kleine milt, maar de dieper duikende zeeroofdieren (Pinnipediae) beschikken over een
relatief grote milt voor de opslag van rode bloedcellen die zorgen voor een hogere hematocriet tijdens
het duiken. Spitssnuitdolfijnen (Ziphiidae) hebben een veel grotere milt dan dolfijnen (Delphinidae) en
de lever van spitssnuitdolfijnen zou ook relatief groter zijn. Aangezien deze organen vooral meer
ontwikkeld lijken te zijn in de dieper duikende species kan dit erop wijzen dat het wederom gaat over
duikadaptaties die mogelijk gasembolieën uit de bloedbaan kunnen filteren (Rommel, 2006).
De grote veneuze sinussen en musculaire portale sfincters in de lever van walvisachtigen kunnen
mogelijk ook fatale portale gasembolieën vangen. Dit werd beschreven bij strandingen in de
Canarische eilanden en Groot-Brittannië (Fernández et al., 2004 en Jepson et al., 2003). Bij deze
stranding werden ook gasbellen teruggevonden ter hoogte van de nieren. Capillaire fenestraties
kunnen hier mogelijk vet- en gasemboli doorlaten.
Bij mensen werden veneuze gasbellen en epidurale veneuze thrombosen voorgesteld als
mechanismen voor spinale DCS laesies. De grote epidurale veneuze ruimten en de afwezigheid van
Hageman en andere stollingsfactoren en meer potent heparine in het bloed van walvisachtigen
zouden aldus het risico op ruggenmergschade door gasbellen kunnen verlagen (Rommel, 2006).
Verschillende andere anatomische en fysiologische eigenschappen (zoals toegenomen
lichaamsgewicht, relatief verkleinde longen, toegenomen bloedvolume en toegenomen myoglobine
8
concentratie) worden ook teruggevonden in species die zeer diep en lang duiken. Dit suggereert dat
dit duikgerelateerde adaptaties kunnen zijn (Hooker et al., 2011).
3.3. LONGCOLLAPS EN ‘DUIKRESPONS’
Alle vertebraten bezitten een autonoom reflex van een variabele graad, beter bekend als de
‘duikrespons’. De functie hiervan is om zuurstof te conserveren en derhalve de duik te verlengen,
maar zal daarnaast ook de N2 opname beperken (Scholander et al., 1940). Het mechanisme van de
‘duikrespons’ wordt in figuur 1 duidelijk weergegeven. Deze reflex is goed ontwikkeld bij
zeezoogdieren, vogels en reptielen, maar is het beste ontwikkeld in dieren die in het water leven.
Apneu, bradycardie (verminderde cardiac output), een sterke verandering in de perifere weerstand
door vasoconstrictie (verminderde bloedvloei naar de spieren) en het terugdringen van het aerobe
metabolisme (Melnikov et al., 1997) treden op. Tijdens het duiken verzekert deze respons dat de
zuurstofgevoelige weefsels, zoals het centrale zenuwstelsel en het hart, constant worden voorzien van
zuurstof. Weefsel met een lager metabolisme of de weefsels die tolerant zijn voor hypoxie ontvangen
als resultaat minder bloed.
Onderzoek wijst uit dat de redistributie van bloed tijdens duiken stapsgewijs voorkomt bij zeehonden.
Dit is mogelijk ook het geval bij walvisachtigen. De restrictie van bloed naar bepaalde organen zal pas
optreden op het moment dat de zuurstofopslag is opgebruikt (Rommel et al., 2006). Duikgerelateerde
vasoconstrictie en bradycardie zullen er voor zorgen dat verzadiging wordt uitgesteld en de kans op
het bereiken van een N2 druk waarbij gasbellen vormen bij decompressie verkleind wordt.
Figuur 1 Componenten van de duikrespons (uit Hieber t en Burch, 2002.)
Longcollaps kan de opname van N2 uit het bloed ter hoogte van de long sterk terugdringen. Bij het
vermijden van oververzadiging zou de opname van N2 uit het bloed ter hoogte van de long
fundamenteel zijn. Scholander et al. (1940) stelden als eersten voor dat de verstijfde bovenste
luchtwegen van zeezoogdieren (met longen die geen kleine bronchiale takken bevatten) gedurende
afdalingen naar de diepte lucht zouden ontvangen van de dieper gelegen luchtwegen, die
comprimeerbaar zijn. De lucht is hier afgezonderd van de circulatie wat de diffusie van gas verhindert
9
voorbij een kritieke diepte waar longcollaps is opgetreden, om zodanig de hoeveelheid geabsorbeerd
N2 tijdens het duiken te beperken.
Als de druk uitgeoefend op een gas is verdubbeld zal het volume halveren. Water oefent ongeveer
één atm druk per elke bijkomende 10 meter diepte, dus een zeezoogdier op 10 meter diepte zal twee
keer de hydrostatische druk ondervinden dan aan het wateroppervlak en de lucht in de longen zal nog
maar de helft van het volume zijn. De hydrostatische druk in combinatie met de anatomische
structuren die het respiratoire systeem ondersteunen beïnvloeden de diepte waarop longcollaps zal
optreden. Zonder te differentiëren tussen alveolaire collaps en longcollaps wordt gesuggereerd dat
stikstofuitwisseling stopt op 70 meter diepte bij de tuimelaar (Tursiops truncatus) en 30-50 meter
diepte bij zeehonden. Het verschil in diepte kan mogelijk verklaard worden door het feit dat zeehonden
uitademen voor het duiken, terwijl dolfijnen duiken met een volledig gevulde long (Rommel, 2006).
3.4. GEADAPTEERD IMMUUNSYSTEEM
Bij het bestuderen van de duikfysiologie van zeezoogdieren richten de meeste onderzoekers zich
simpelweg op het minimaliseren van de N2 belasting. Volgens Hooker et al. (2011) zou dit perspectief
meer gericht moeten zijn op het management van de N2 belasting. Hooker et al. (2011) suggereren
dat zeezoogdieren op meer regelmatige basis in aanraking komen met gasbellen dan voorheen werd
gedacht. Voor dit laatste zou een geadapteerd immuunsysteem, dat minder reactief is ten opzichte
van gasbellen, een belangrijke factor kunnen zijn (Dennison et al. 2011).
Het verband tussen de immunologische functie en DCS werd aangetoond bij muizen in een onderzoek
van Thom et al. (2011). In dit onderzoek werd een progressieve toename van circulerende ‘’annexin
V-coated microparticles’’ (MPs) die afstammen van leucocyten, erythrocyten, thrombocyten en
endotheliale cellen waargenomen in muizen die werden blootgesteld aan toenemende
decompressiestress. Individuele MPs presenteren merkers van verschillende cellen aan het
celoppervlak. De speciefieke MPs die merkers van thrombocyten tot expressie brengen gaan een
interactie aan met circulerende neutrofielen met als gevolg degranulatie en toename van de productie
van MPs. Dit wijst erop dat MPs die gegenereerd worden tijdens decompressiestress neutrofielen
activeren met als gevolg vasculaire schade die een rol kan spelen bij het uittreden van gasbellen uit
de bloedbaan naar de weefsels.
Stationaire intravasculaire microgasbellen zouden ook geassocieerd zijn met het in gang zetten van
een complementcascade die resulteert in thrombusvorming en ischemie secundair aan de blokkade
door de thrombi in plaats van als een direct resultaat van de gasbellen. De gasbellen kunnen zich dus
gedragen als vreemde voorwerpen die een cascade van evenementen in gang zetten en uiteindelijk
resulteren in trauma of DCS symptomen (Dennison et al., 2011).
10
4. HYPOTHESEN
4.1. GEDRAGVERANDERING
Er is een toenemende consensus dat de blootstelling aan militaire sonar mogelijk een gedragsreactie
tot gevolg heeft bij spitssnuitdolfijnen die kunnen leiden tot fatale strandingen. Er wordt gedacht dat
deze gedragsreactie duikgedrag van walvissen verandert en zou kunnen leiden tot laesies gerelateerd
aan gasbelvorming door decompressie (McCarthy et al., 2011 en Tyack et al., 2011). Hooker et al.
(2011) sluiten zich hier ook bij aan en dragen aan dat gedragsveranderingen in duikprofielen kunnen
resulteren in meer dan normale oververzadiging in weefsels en daaropvolgende ernstige
gasbelformatie.
In een experiment van Tyact et al. (2011) demonstreerde spitssnuitdolfijnen een reactie op sonar,
betreffende voorbarige stopzetten van foerageerduiken, samen met een verlengde stijging naar het
oppervlak. Deze veranderingen in duikprofiel zouden aldus decompressie in de hand kunnen werken.
Een vergelijkbare reactie werd gezien bij het afspelen van orkageluiden, met daaropvolgend een
verlengde ontwijking van meer dan tientallen kilometers, vergelijkbaar met de omvang van ontwijking
gezien bij de sonaroefeningen.
McCarthy et al. (2011) onderzochten het gedrag van foerageergroepen van spitssnuitdolfijn van
Blainville (Mesoplodon densirostris) door de tijdsduur en locatie van vocalisatie voor, tijdens en na
oefeningen van de marine te meten. De resultaten van de analyse suggereren sterk dat de dieren
ontwijkgedrag vertonen bij blootstelling aan MFA sonar tijdens dergelijke oefeningen. Verder
suggereren de data dat de dieren na de sonaractiviteit terugkeren binnen het bereik. Door dit
ontwijkgedrag zal de blootstelling aan sonar worden gereduceerd, maar als de spitssnuitdolfijnen uit
hun normale diepe water habitat bewegen naar ondiep water, kan dit het risico op stranden vergroten.
Veranderingen in duikgedrag kan er toe leiden dat het onmogelijk wordt voor zeezoogdieren om een
‘recompressieduik’ uit te voeren. Door de periode aan het wateroppervlak te beperken kan
gasbelvorming door decompressie vermeden worden. De hypothese van Dennison et al. (2012) luidt
dat gasbellen minder voorkomen in enkelvoudig gestrande dieren, dan van massagestrande dieren,
mits ze nog de kans kregen om een ‘recompressieduik’ uit te voeren voor de stranding. In tijdelijk
gevangen dolfijnen in Sarasota Bay werden geen gasbellen gedetecteerd. Dit leidt tot speculaties over
het feit dat de omogelijkheid tot recompressie de oorzaak van de gasbellen in gestrande dolfijnen zou
kunnen zijn.
4.2. FYSIOLOGISCHE COMPROMISSEN
Het lijkt erop dat duikende vertebraten op elk moment worden geconfronteerd met een overvloed van
fysiologische uitdagingen waarvan minimaliseren van de N2 absorptie er maar één is. Het duikprofiel,
longvolume en interval aan het oppervlakte voor de duik zijn een complex resultaat van verschillende
fysiologische compromissen. Deze kunnen optimaliseren van het drijfvermogen, maximaliseren van
foerageer succes, regelen van lichamelijke onderhoudfuncties (vertering en thermoregulatie) of
11
omgaan met melkzuuropstapeling bevatten, tegelijkertijd met het matigen van N2 lading en het
behouden van zuurstofaanvoer naar obligaat aerobe organen (zie figuur 2) (Hooker et al., 2011).
Volgens Hooker et al. (2011) is het onmogelijk voor zeezoogdieren om al deze doelen tegelijkertijd te
vervullen. Er zullen dus compromissen gesloten moeten worden. Het reduceren van longgas in termen
van gasdynamiek is bijvoorbeeld voordelig voor de reductie van de diepte van alveolair collaps en dus
voor de reductie van gasopname in de diepte. Sommige species (zoals zeeleeuwachtigen,
schildpadden, walvisachtigen en vogels) zijn afhankelijk zijn van de longzuurstofopslag tijdens het
duiken en anderen zoals de bultrugwalvis hebben luchtopslag in de longen nodig voor het
zogenaamde ‘gasbel-netting’ om prooi te concentreren (Hooker et al., 2011). Het duikvermogen van
duikende dieren kan ook mede bepaald worden door longgas. Pinguïns tonen aan dat ze de
hoeveelheid lucht die ze inhaleren controleren en laten afhangen van de diepte van de
daaropvolgende duik (Sato et al., 2002). Daarnaast is lucht ook vereist voor het voortbrengen van
geluid (echolocatie of sociale roepen) in walvisachtigen. Hoewel deze lucht op grotere dieptes minder
effect heeft op het drijfvermogen en het kan worden opgeslagen in aparte sinussen en neusholten die
niet significante diffusie naar het vasculair systeem ondersteunen (Sato et al., 2002).
Figuur 2 Geselecteerde mechanismen (licht grijs) be schikbaar voor dieren beheer van gas lading (zuurstof, O2; carbondioxide, CO2; stikstof, N2) tu ssen de longen en verschillen lichaamscompartimenten, met fysiologische compromis sen (donker grijs) ( uit Hooker et al., 2011)
Bewijs van deze compromissen werd geobserveerd bij grijze zeehonden (Sparling et al., 2007). Ze
lijken de kost van vertering uit te stellen tot na een verlengd interval aan het oppervlakte. De
Noordelijke zeeolifant presenteren ‘drift’ duiken met hetzelfde doel (Crocker et al., 1997).
Modellen van duikgedrag focuste initieel op zuurstofoverwegingen, ervan uitgaande dat de dieren
maximaal inhaleren voor de duik. Compromissen werden geïncorporeerd in deze modellen onder
andere in termen van maximalisering van foerageersucces gebaseerd op diepte en dichtheid van de
12
prooi beperkt door zuurstofbenodigdheden en door de incorporatie van thermale- en
verteringsbeperkingen in de analyse van foerageergedrag. Dergelijke modellen voor duikgedrag, met
de beperkingen veroorzaakt door N2 gaskinetiek naast het simultaan maximaliseren van het
foerageersucces, werden echter nog niet in overweging genomen (Houser et al., 2001).
Er is sterk bewijs dat zeezoogdieren enige controle hebben (vrijwillig of reflectief) over de intensiteit
van de ‘duikrespons’ en dat ze de respons kunnen aanpassen aan de hand van het compromis waar
ze mee te maken hebben (Fedak et al., 1988). De variabiliteit die wordt geobserveerd in de
hartslagfrequentie, basale stofwisselingssnelheid en renale en hepatische bloedvloei, die worden
gereduceerd in functie van de duiklengte, suggereert enige vorm van controle over de facetten van de
‘duikrespons’. Dit kan leiden tot dramatische variaties in weefsel-specifieke N2 partiële druk (Hooker et
al., 2011). Er is ook bewijs dat in sommige situaties zeezoogdieren routinematig hun veronderstelde
limieten overschrijden, bijvoorbeeld bij de aerobische capaciteit, en wellicht wordt een opstapeling van
melkzuur getolereerd om foerageerefficiëntie te optimaliseren (Tyack et al., 2006). Indien deze
controle uitvoerbaar is voor de ‘duikrespons’ dan kunnen zeezoogdieren potentieel occasioneel een
stijging van de N2 verzadigingsniveaus toelaten om andere targets te bereiken. De mogelijkheid
bestaat dan dat bij bepaalde precondities van hoge verzadigingsniveaus gecombineerd met gedrag of
fysiologische reacties, voor een waargenomen bedreiging, verzadigingsniveaus worden verscherpt en
kunnen leiden tot de vorming van gasbellen. Observaties van potentiële decompressielaesies werden
tot nu toe veroorzaakt door antropogene prikkels. Er is weinig bekend over de perceptie en reactie bij
natuurlijke versus antropogene bedreigingen en het is aannemelijk dat dezelfde reactie kan worden
veroorzaakt door zeldzame natuurlijke incidenten (Hooker et al., 2011).
4.3. VORMING VAN GASBELLEN VERMIJDEN OF TOLEREREN
Indien zeezoogdieren daadwerkelijk in een aantal gevallen kunnen overleven met N2 spanningen
hoger dan voorheen werd vermoed, is het mogelijk dat ze beschikken over mechanismen om
gasbelvorming te voorkomen doordat bijvoorbeeld de drempel die noodzakelijk is voor
oververzadiging veel hoger ligt dan in andere species. Het alternatief is (of additioneel) dat
decompressiegeïnduceerde gasbellen relatief vaak voorkomen, maar dat de zeezoogdieren
adaptaties bezitten die ze toelaat deze te tolereren onder normale omstandigheden. (Hooker et al.,
2011)
De aanwezigheid van gasbellen werd bestudeerd in twee recente studies. Onderzoeken van een
getrainde dolfijn in gevangenschap met een Doppler en/of twee-dimensionele echografie na series
van 10 tot 12 duiken (30-100 meter diep) vertoonden geen bewijs voor vasculaire N2 gasbelvorming in
de portale of brachiocephale venen (Houser et al., 2010). Het duikpatroon van dit dier is echter veel
oppervlakkiger en korter is dan die van veel wilde zeezoogdieren. Een laag niveau van
gasbelincidentie werd gedetecteerd in gestrande (normale en witgestreepte) dolfijnen met B-mode
echografie. Dit werd schijnbaar getolereerd, want de meeste vrijgelaten dieren ondervonden geen
duidelijke schadelijke consequenties (ze toonden normaal gedrag en stranden niet opnieuw).
13
5. DIAGNOSTIEK
5.1. BEELDVORMING
Bij gestrande zeezoogdieren kan beeldvorming gebruikt worden om de diagnose van DCS te stellen.
Meer specifiek wordt er gewerkt met helderheid (of ‘brightness’) mode of B-mode echografie om
intravasculaire gasbellen, zoals deze gevormd bij DCS, zichtbaar te maken als hyperechogene zones
in het bloed of weefsels.
Figuur 3 Echografie van een normale dolfijn. Pijlen duiden de rand van de nieren aan. (a) B-mode echografie van de linker nie r met hyperechogene zones en 'ring-down' artefact rond de renules. (b) rechter nier waarop 'ring-down' artefacten beter zichtbaar zijn. (c) dwars CT -beeld t.h.v. de nieren met gas rond en in de nieren, er is ook gas te zien in de darmlussen (dit is normaal) en naast het ruggenmerg ( uit Dennison et al., 2011)
Dennison et al. (2011) bevestigden hun hypothese dat gasbellen die
gevormd worden voor of tijdens het stranden herkend kunnen worden
met behulp van B-mode echografie. Voor hun experiment werd de
echografietechniek gekalibreerd in een laboratorium. Er werd gebruik
gemaakt van 22 dolfijnen die in de diepte verdronken door bijvangst en
zodoende wijdverspreide gasbellen op computertomografiebeelden (CT)
vertoonden (figuur 3).
Een stationair ‘schuim’ kan ontstaan door accumulatie van veelvoudige
gasbellen, het ‘ring-down’ artefact (figuur 3a). Deze kan normaal
voorkomen in het maag-darmstelsel. Om vals positieven te voorkomen
werden tenminste op twee plaatsen in het echografiebeeld ‘ring-down’
artefacten vereist. Daarnaast werden dieren zonder uitgesproken schade
opnieuw vrijgelaten en bij de dieren die stierven of werden geëuthanaseerd werd de aanwezigheid
van gasbellen bevestigd door autopsie en in sommige gevallen ook door CT en/of histologie.
De echografie-instellingen werden geoptimaliseerd voor specifieke weefselevaluatie. De studie
bevestigde dat B-mode echografie geschikt is om gasbellen te detecteren in oog-, nier- en
leverweefsel.
Echografie heeft ook beperkingen voor de detectie van gasbellen. Organen en lichaamssystemen die
normaal gezien gas bevatten (zoals trachea, thorax en maag-darmselsel) en regio’s die gescheiden
worden van de periferie door met gasgevulde structuren (zoals de long en delen van het maag-
darmstelsel) kunnen niet worden geëvalueerd. Organen die onder normale omstandigheden geen
gasbellen bevatten en aangrenzend gelegen zijn aan de lichaamswand kunnen aldus het beste
geëvalueerd worden met B-mode echografie. Het gebruik van CT post-mortem en autopsie zal helpen
om de gasaccumulaties te lokaliseren. Het is echter niet altijd mogelijk om met CT onderscheid te
maken tussen gas dat zich intravasculair of intraparenchymaal bevindt.
14
5.2. POST-MORTEM
Het eerste pathologische bewijs van in vivo gasbelvorming en weefseltrauma door gasbellen werd
geleverd door Jepson et al. (2003) bij een aantal walvisachtigen die waren gestrand bij de Canarische
eilanden en Groot-Brittannië. In de studie werden acht spitssnuitdolfijnen, een spitssnuitdolfijn van
Blainville's (Mesoplodon densirostris) en een spitssnuitdolfijn van Gervais (Mesoplodon europaeus)
onderzocht die waren gestrand tijdens sonaroefeningen van de marine. De dieren vertoonden
ernstige, diffuse vasculaire congestie en in verschillende organen werden gemarkeerde,
gedissemineerde microvasculaire gasbellen teruggevonden. Er werden geen pathogene bacteriën
geïsoleerd van de karkassen. De laesies coherent met, maar niet diagnostisch voor DCS (Jepson et
al., 2003).
Dit werd snel opgevolgd door meldingen over botaantasting bij potvissen (Physeter macrocephalus)
die mogelijk werd veroorzaakt door metabole ziekte, leeftijdsgebonden degeneratie of dysbare
osteonecrose (Moore and Early, 2004). In de skeletten van de potvissen werden osteonecrotisch-
achtige laesies opgemerkt die geïnterpreteerd kunnen worden als chronische letsels door duiken.
Deze letsels worden er van verdacht een resultaat te zijn van herhaalde N2 embolievorming over een
verloop van tijd (Moore en Early, 2004). Door het ontbreken van radiologisch of histologische data kon
duikgeïnduceerde osteonecrose niet definitief worden bevestigd.
Figuur 4 Aangetaste weefsels van de 10 cases ( uit Jepson et al., 2005)
15
In het artikel van Jepson et al. (2005) worden de pathologische bevindingen beschreven van acht
gestrande walvisachtigen in Groot-Brittannië met daarnaast cases van grampers (Grampus griseus)
en gewone dolfijnen (Delphinus delphis) die acute en chronische letsels vertoonden in associatie met
gasbellen in de lever en andere parenchymateuze organen. De tien gestrande walvisspecies toonden
ernstige, uitgebreide en potentieel dodelijke laesies met hogere prevalentie bij diepduikende species.
Er werden fibreus weefselinkapselingen en uitgebreide gasbellen, voornamelijk intravasculair,
gevonden. Laesies in weefsels veroorzaakt door gasbelvorming werd aangetoond met histologie. De
weefsels die laesies vertoonden van de cases worden weergegeven in de tabel in figuur 4.
Figuur 5 geeft tien voorbeelden van macroscopische en microscopische beelden van een aantal
interessante cases uit het onderzoek van Jepson et al. (2005). Het voornaamste aangetaste orgaan is
de lever. De lever vertoont bij een aantal cases multipele, macroscopische, met gas gevulde holtes in
het parenchym en/of onder het kapsel van Glisson al dan niet omgeven door fibrose (figuur 5.1, 5.2,
5.4, en 5.5). Microscopisch kunnen in het leverweefsel ook grote holten worden waargenomen (figuur
5.6). Naast de lever kan ook onder andere de nieren worden aangetast met holtevorming door
gasbellen (figuur 5.3).
Figuur 5 Macroscopische en microscopische beelden v an aangetaste organen en weefsels ( uit Jepson et al., 2005)
16
Bij autopsie van een gewone zeehond die stierf tijdens een experimentele duik werd een overvloed
van gasembolieën gevonden in de arteria mesenterica (grote bloedvaten die de darmen en pancreas
van bloed voorzien). De zeehond werd in 3 minuten tot 300 meter diepte gebracht en vervolgens in 9
minuten terug aan het oppervlak gebracht. Doordat de autopsie pas de volgende dag werd uitgevoerd
bestaat de kans echter dat in vivo gasbellen zijn gevormd doordat oververzadigde weefsels gassen
hebben losgelaten. Bovendien is het mogelijk dat de gedwongen duik ervoor heeft gezorgd dat de
zeehond niet heeft kunnen uitademen voor het begin van de duik. Dit zou onder normale
omstandigheden wel gebeuren. (Moore et al., 2009).
Recente onderzoeken met B-mode echografie toonden gasbellen in lever en nieren van levend
gestrande (normale en witgestreepte) dolfijnen binnen minuten tot uren na de stranding. Van de
dieren die later overleden werd bij een aantal gasbellen geconstateerd in de portaalvenen met
echografie of bij autopsie. Verder werden bij alle dieren gasbellen geconstateerd in de nieren of in de
subcapsulaire ruimte van de nieren en in de bloedvaten (Dennison et al., 2011).
5.3. DIFFERENTIAALDIAGNOSE
Accumulatie van intravasculair of intraparenchymaal gas kan een resultaat zijn van verscheidene
mechanismen. Volgens Dennison et al. (2011) moet er hierbij gedacht worden aan onder andere
barotrauma (trauma geïnduceerd door drukverandering in een met luchtgevulde structuur),
gasproducerende bacteriën, absorptie van intestinaal gas, iatrogene introductie van gas, decompositie
en desaturatie of ‘off-gassing’ van oververzadigd bloed of weefsels (zoals bij DCS). Een ander
mogelijk mechanisme dat wordt overwogen is het direct fysisch effect van intens geluid die gasnuclei
kunnen destabiliseren en gasbelgroei in N2 oververzadigde weefsels kunnen teweegbrengen (Houser
et al., 2001).
Barotrauma treedt op wanneer gas ontsnapt uit een normaal met gasgevulde structuur door een
verandering in druk met als resultaat fysische schade. Barotrauma werd voor het eerst aangetoond
door Van Bonn (2011) in een Californische zeeleeuw van een jaar oud met hypermetrische ataxie en
bilateraal afwezige ooglidreflex. De klinische symptomen werden veroorzaakt door meerdere
gasbellen in het cerebellum die meer dan twintig procent van het cerebellum in beslag namen. Op het
klinisch onderzoek werden ook fracturen van drie ribben gevonden, die vermoedelijk de oorzaak
waren van de gasbellen in de hersenen.
In zeehonden kunnen Morbillivirus en Influenza necrotiserende pneumonie veroorzaken dat kan
resulteren in ruptuur van de alveolen (barotrauma) en mediastinaal en interstitieel pulmonair
emfyseem, echter werd dit niet beschreven bij walvisachtigen. Barotrauma ten gevolge van necrose
en het in gedrang komen van de vasculariteit van het maag-darmstelsel tijdens strandingen zouden
een verklaring kunnen zijn voor de gasbellen in de portaalvenen die werden geïdentificeerd in twee
walvisachtigen in het onderzoek van Dennison et al. (2011), maar dit werd al eerder geëxploreerd en
verworpen als een bron van diffuse gasbelvorming in gestrande walvisachtigen. Daarnaast zou het
renale gas dat ook werd geobserveerd in deze gevallen hier niet door kunnen worden verklaard.
17
Onderzoeken van Dennison et al. (2011) leverden bewijs om bacteriën en decompositie uit te sluiten
als etiologie van de gasbellen. De bevindingen van renale gasaccumulatie in alle onderzochte levend
gestrande dolfijnen waren namelijk zonder klinische consequenties in de meerderheid van de dieren,
wat we wel verwachten bij een bacteriële infectie of in het geval van weefselafbraak. In de dolfijnen
die stierven of werden geëuthanaseerd waren de bevindingen gelijksoortig. Tevens bevestigden
autopsie en histopathologie dat er geen decompositie op was getreden en dat er geen tekenen van
systemische infectie door gasproducerende bacteriën aanwezig waren.
Drie dolfijnen in het onderzoek werden binnen twee minuten na stranding onderzocht met echografie
en hadden al gasbelvorming in de nieren. Dit suggereert sterk dat de gasbellen al waren gevormd op
het moment dat hun normale gedrag werd verstoord in het water voordat enige gravitationele effecten,
door aan land te zijn, hebben kunnen optreden (tenzij ze al eerder waren gestrand). Dennison et al.
(2011) concludeerden hieruit dat verdere gasbemonsteringen en analyses noodzakelijk zijn om de
oorsprong van het gas te bevestigen.
.
Figuur 6 Mogelijke scenario's die kunnen leiden tot de vorming en de uitkomst van gasbellen ( uit Hooker et al., 2011)
Hooker et al. (2011) stellen ook een vergelijkbaar scala aan scenario’s voor die betrekking kunnen
hebben op gasbelvorming en de mogelijke consequenties voor de zeezoogdieren (zie figuur 6): (i)
Bellen kunnen ongerelateerd zijn aan decompressie en ontstaan via bacteriële decompositie (verval
van weefsels afgebroken door micro-organismen) of via trauma (bijvoorbeeld ‘Magnetic Resonance
Imaging’ (MRI) onthult cerebellaire laesies in jonge zeeleeuwen, waarschijnlijk geresulteerd uit
arteriële gasembolie als gevolg van een ribfractuur). (ii) Gasembolie kunnen ook tevoorschijn komen
uit oververzadigde weefsels verschillende uren na sterfte bij een dier die door een andere factor stierf
en dan decompresseerde, dit is experimenteel aangetoond bij schapen. (iii) Gasembolie kunnen
worden vrijgezet uit oververzadigde weefsels en bijdragen tot sterfte (zoals bij DCS).
18
6. STUDIES
6.1. GEDRAGSTUDIES
McCarthy et al. (2011) onderzochten het gedrag van foerageergroepen van spitssnuitdolfijnen van de
Blainville (Mesoplodon densirostris; Md) door de tijdsduur en locatie van vocalisatie voor, tijdens en na
oefeningen van de marine te meten. Deze oefeningen worden gekenmerkt door het gebruik van
verscheidene schepen die MFA sonar (nominaal 2-20 kHz) uitzenden met tevens gebruik maken van
andere akoestische bronnen. Het gezang van de dolfijnen (‘clicks’) werd gedetecteerd met 96
hydrofoons verspreid over een gebied van ongeveer 1,500 km2. Md vocaliseren alleen tijdens diepe
foerageerduiken. Een ‘Group Vocal Period’ (GVP) werd beschouwd als een unieke set van temporale
en ruimtelijke vocalisaties die een groep van Md tijdens een diepe foerageerduik representeren. De
start van een GVP wordt herkend aan het voorkomen van vijf of meer specifieke Md clicks, ook wel
een ‘click train’. Deze GVPs stellen niet het aantal groepen voor in het bereik maar reflecteren het
totaal aantal foerageerduiken, sommige dus geassocieerd met dezelfde groep. Twee datasets (uit
2007 en 2008) werden gebruikt om vier hypothesen te testen: (i) het aantal GVPs is lager tijdens de
oefening dan ervoor, (ii) het aantal GVPs is lager tijdens de oefening dan erna, (iii) het aantal GVPs
herstelt na de oefening tot het aantal dat aanwezig was voor de oefening, en (iiii) de afname in GVPs
is sterker in de binnenste hydrofoons dan in de buitenste.
Figuur 7 Gemiddelde aantal GVPs per uur in intervalle n van 5 uur voor, tijdens en na sonaroefeningen in 2007 en 2008 (uit McCarthy et al., 2011)
19
De eerste en tweede hypothese werd bevestigd in beide datasets door respectievelijk detectie van
een significant hoger aantal GVPs voor de sonaroefening dan tijdens en het aantal GVPs was lager
tijdens de beide oefeningen dan erna. Wat betreft de derde hypothese waren er in 2007 inderdaad
significant minder GVPs tijdens de oefening dan het aantal direct na de sonar. In 2008 was dit niet het
geval, en werd zelfs een hoger aantal GVPs gedetecteerd in een latere periode dan voor, tijdens en
direct na blootstelling (weergegeven in figuur 7). Een mogelijke verklaring hiervoor is dat de walvissen
1-3 dagen nodig hebben om te herstellen na blootstelling.
Hypothese 4, dat de afname in het aantal GVPs sterker was in de binnenste hydrofoons dan in de
buitenste, werd sterk ondersteund door de dataset uit 2007, maar zwak tot niet significant in de
dataset uit 2008 (zie figuur 8). Dit kan erop wijzen dat, indien de dieren hun vocalisaties voortzetten
maar bewegen tot buiten het bereik, er een proportie van de groep zich naar buiten het bereik heeft
verplaatst.
Figuur 8 De vaste lijn zijn het aantal GVPs gedetecte erd in de binnenste hydrofoons (driehoek) en de gestippelde lijn zijn de GVPs gedetecteerd in de buit enste hydrofoons (plus) ( uit McCarthy et al., 2011)
De distributie van de dieren in de datasets uit 2007 en 2008 wordt geïllustreerd in respectievelijk figuur
9 en 10. Deze data suggereren dat de dieren zijn verspreid over het hele bereik, maar geen
vocalisaties vertoonden, of dat de dieren zijn verplaatst buiten het bereik. Figuur 11 laat zien dat de
waarneming van signalen van Md tijdens de oefening waren gedistribueerd in de periferie van het
bereik en niet in het centrum waar de militaire operatie was geconcentreerd. De terugkeersnelheid
was uniform met de snelheid in horizontale beweging van dieren met een label. Dit suggereert dat de
dieren die niet werden gedetecteerd tijdens de sonaroefening zich hadden verplaatst naar buiten het
bereik en na het einde van de oefeningen opnieuw terugkeerden.
20
Figuur 9 Detecties van de gemiddelde Md vocalisatie s per uur (aangeduid met een kleurcode) in elke hydrofoon (rode stipjes) gedurende de 2007 oefening (uit McCarthy et al., 2011)
Figuur 10 Detecties van het gemiddelde aantal vocal isaties per uur (aangeduid met een kleurcode) in el ke hydrofoon (rode stipjes) tijdens de 2008 oefening ( uit McCarthy et al., 2011)
McCarthy et al. (2011) geven drie mogelijke verklaringen voor de afname van vocalisatieactiviteit
geassocieerd met foerageergroepen van Md tijdens militaire oefeningen: (1) de dieren bewogen uit
het bereik en gingen daar verder met vocaliseren, (2) de dieren vocaliseerden niet tijdens de oefening,
of (3) het systeem faalde om de vocalisaties van de walvissen te detecteren door invloeden van het
geluid geproduceerd door militaire operaties (met andere woorden het geluid werd gemaskeerd). De
resultaten van de analyse suggereren sterk dat de dieren ontwijkgedrag vertonen bij blootstelling aan
MFA sonar tijdens dergelijke oefeningen. Verder suggereren de data dat de dieren na de
sonaractiviteit terugkeren binnen het bereik.
21
Figuur 11 Een bovenaanzicht van de cumulatieve bloot stellingsniveau aan geluid op 100 meter diepte tijdens de sonaroefeningen van 2008. De kleurcode g eeft het geluidsniveau in dB weer ( uit McCarthy et al., 2011)
6.2. GASKINETIEKMODELLEN
Modellen voor gaskinetiek kunnen gebruikt worden om voorspellingen te doen over het gedrag van
een gas in het lichaam onder druk. De modellen worden gebaseerd op het opnemen en afgeven van
N2 van de longen naar bloed en weefsels (Houser et al., 2001; Zimmer en Tyack, 2007). Bruikbare
hypothesen voor onderzoek naar de belangrijkste variabelen om deze complexe kwestie beter te
begrijpen kunnen worden gevormd aan de hand van de resultaten van deze modellen. Ze moeten
echter met enige voorzichtigheid worden bekeken en vereisen verificatie. Verbinding van deze
modellen met gemeten duikprofielen laat een onderzoek toe van de voorspelde N2 spanning
gedurende waargenomen duikgedrag en kan verder illustreren hoe het mogelijk is dat zeezoogdieren
oververzadiging ervaren (Hooker et al., 2009).
Recente modellen maken gebruik van steeds complexere compartimenteringscenario’s. Dit laat toe N2
opname in verschillende weefsels met verschillende perfusiesnelheden weer te geven tijdens een
duik. In sommige weefsels (zoals in de hersenen) wordt N2 namelijk snel opgenomen terwijl in andere
weefsels (zoals in vet) dit veel trager gebeurt. In menselijke duikers is DCS bijna exclusief
neurologisch als een resultaat van snelle opstijgingprofielen en/of vasoconstrictie van perifere
weefsels. Studiemodellen voorspellen juist de hoogste oververzadiging tegen het einde van een duik
in het vetweefsel. Hoewel vetweefsel een traag weefsel is, is er door korte oppervlakte-intervallen
tussen opeenvolgende duiken te weinig tijd om al het N2 gas te lossen en kan er aldus op lange
termijn meer gas accumuleren dan in de snelle weefsels (Hooker et al., 2009).
22
Sommige artikels dragen aan dat oppervlakkige duiken (voor longcollaps) het grootste effect hebben
op de dynamiek van N2 opname en afgifte (Zimmer en Tyack, 2007). Anderen beargumenteren dat
redistributie van gas tussen weefsels, door veranderingen in perfusie, in de diepte voorbij het punt van
longcollaps ook in beschouwing moeten worden genomen. Dit aangezien trage weefsels in dit stadium
nog steeds N2 zullen opnemen tot een maximale theoretische spanning gelijk aan de partiële druk van
N2 gas in de long bij functioneel longcollaps (Hooker et al., 2009).
Feitelijk zijn de aanpassingen in de circulatie tijdens een duik en de opname van N2 door de
verschillende weefsels voor geen enkel duikende vertebraat goed gekend. Deze modellen worden
hierdoor beperkt tot gebruik van schaarse data die beschikbaar is voor enkele species om dienst te
doen als constanten van weefselopname. Ondanks deze beperking komen de modellen voor N2
opname tot een vrij coherente conclusie dat, onder bepaalde gemodelleerde duikcondities, weefsels
een grote kans hebben op oververzadiging (Houser et al., 2001; Zimmer en Tyack, 2007; Fahlman et
al., 2006). Tot nu toe is er echter nog niemand in geslaagd om vasculaire gasbelvorming in herhaalde
duiken van getrainde dieren aan te tonen (Houser et al., 2010).
7. VERDER ONDERZOEK Verder onderzoek is absoluut en dringend noodzakelijk om de vele onbeantwoorde vragen over het
effect van sonar op zeezoogdieren te kunnen beantwoorden. Hooker et al. stellen toekomstige
onderzoeken voor die aansluiten op het huidige begrip van de aspecten van dit uitgebreide spectrum
van disciplines. Ze stellen drie thema’s voor: (i) duikfysiologie en reacties, (ii) duikgedrag en
gasbelincidentie, en (iii) gasbelvermijding, tolerantie, effecten en pathofysiologie. Het eerste thema
betreft de etiologie van oververzadiging en gasbelvorming. Ons begrip van ‘duikrespons’ inclusief de
diepte en mechanismen van longcollaps en de veranderingen in de bloedvloei (en resulterende
veranderingen in N2 opname en verwijdering) tijdens duiken, is gebaseerd op weinig studies van
weinig species. Het tweede thema betreft de frequentie van het voorkomen van gasbellen door het
duikgedrag. Er kan geprobeerd worden een verband te vinden tussen informatie gecollecteerd bij
strandingen wat betreft gedrag met generalisaties duikgedrag van verschillende species. Het derde
thema betreft het begrijpen van omstandigheden waarin gasbellen een significante bedreiging
vormen. Een veelomvattende documentatie van strandingen laat een beschrijving toe van de
aanwezigheid en distributie van gasbellen in gestrande kadavers. Op het cellulair niveau weten we
nog weinig over hoe gasbellen sublethale letsels toebrengen en of er een immuunrespons is tegen de
gasbelvorming en hoe zeezoogdieren verschillen van landzoogdieren in hun reactie op gasbellen.
Volgens Dennison et al. (2011) zou een drukbestendige echografie systeem dat data registreert
bevestigd met een zuignap aan een duikende walvis hulp kunnen bieden bij het onderzoek naar de
uitgebreidheid van oververzadiging en gasbellen als onderdeel van de routine duikfysiologie. Dit in
tegenstelling tot onderzoeken die worden gedaan op enkel gestrande dieren die gehanteerd worden.
23
8. BESPREKING De onderliggende oorzaken voor strandingen van walvisachtigen zijn nog altijd niet precies gekend.
Hypothesen werden gepresenteerd, zoals de vorming van gasbellen door direct effect van de
geluidsgolven van sonar of door complicaties door veranderingen in duikgedrag (Houser et al., 2001;
Jepson et al., 2003; Fernández et al., 2004 en Hooker et al., 2009). De onderliggende oorzaken voor
massastrandingen blijven hypothetisch en veel vragen blijven onbeantwoord.
Dat er een verband is tussen sonar en massastrandingen van zeezoogdieren is één ding dat wel
duidelijk is. Spitssnuitdolfijnen (Ziphiidae) stranden massaal in ruimtelijke en temporele associatie met
militaire oefeningen die gebruik maken van sonar (Jepson et al., 2003 en Fernández et al., 2004).
De geobserveerde laesies (dat wil zeggen abnormaal weefsel) in combinatie met intravasculaire
gasembolieën en gasembolieën in hoofdorganen deden DCS vermoeden (Jepson et al., 2003 en
Fernández et al., 2004). Op autopsie werden verscheidene afwijkingen gevonden waaronder laesies
veroorzaakt door gasbelvorming en ook vetembolieën in bloedvaten en parenchymaal weefsel van
vitale organen (Fernández et al., 2004). Of dit inderdaad DCS voorstelt en in welke graad gasbellen
werden gevormd na stranden wordt betwist. Niettemin werd dit syndroom van gigantisch acute gas- en
vetembolie ook gevonden in dieren die voor de kust dreven voor stranding en niet in spitssnuitdolfijnen
die gestrand waren door een andere doodsoorzaak. Dit leidde tot het standpunt dat gas- en
vetembolie niet werden veroorzaakt door het stranden zelf (Fernández et al., 2004).
Geobserveerde gasbellaesies bij de gestrande dieren leverde het bewijs dat de laesies het resultaat
zijn van in vivo gasbelvorming die zich al voordeed voor de stranding. Fibreus weefselinkapselingen,
de uitgebreidheid van gasbellen en verspreide bloeduitstortingen in vetrijke weefsels die werden
waargenomen bij gestrande dieren in het Verenigd Koninkrijk wijzen erop gasbelvorming kan
voorkomen en lang genoeg kan persisteren om een cellulaire reactie te genereren (Fernández et al.,
2004; Jepson et al., 2005 en Van Bonn et al., 2011). Osteonecrotisch-achtige letsels die werden
opgemerkt in skeletten van potvissen (Physeter macrocephalus) kunnen ook geïnterpreteerd worden
als chronische duikletsels (Moore and Early, 2004).
Onder de meeste natuurlijke omstandigheden lijken zeezoogdieren te duiken zonder
gasbelgeïnduceerde decompressielaesies. Dergelijke chronische laesies, indien veroorzaakt door
duiken, kunnen er echter op wijzen dat de dieren kunnen leven met subletale gasbelvorming op een
regelmatige basis, maar met mogelijke langetermijneffecten op het bot (Moore and Early, 2004). Uit
autopsieresultaten van recente strandingen met decompressieziekte-achtige symptomen blijkt dus dat
zeezoogdieren ook gestegen bloed- en weefselstikstofgehalten kunnen ervaren tijdens het duiken
(Fernández, 2004).
Er is bewijs dat er op wijst dat er misschien vaker dan gedacht precursoren, zoals oververzadiging en
gasbellen, aanwezig zijn in de dieren. Het lijkt erop dat fysiologische adaptaties die N2 lading
verlichten tijdens het duiken niet onontbeerlijk N2 lading voorkomen of minimaliseren, maar eerder
24
gemodificeerd worden indien nodig op een duik-tot-duik basis naargelang andere compromissen. Dit
resulteert dus in grotere variaties in de N2 bloedniveaus dan eerder werd verondersteld. De kijk op
adaptaties van zeezoogdieren zal dan ook moeten veranderen van simpelweg minimaliseren van de
N2 lading naar de management van de N2 lading. Hooker et al. (2011) suggereren dat er een
variabiliteit in management van N2 vereist is aangezien duikers worden geconfronteerd met diverse
fysiologische compromissen binnen hun duikgedrag. Het is dan mogelijk een reactie op een
onverwachte acute bedreiging (zoals door de mens veroorzaakt geluid) vernomen als meer direct
cruciaal dan de management van N2 kan aldus resulteren in decompressielaesies. Dit kan een
strategisch risico zijn betreffende de N2 lading voor het dier maar kan desondanks uitdraaien in iets
onvoordeligs (Hooker et al., 2011).
Ondanks adaptatiemechanismen kunnen symptomatische gasbellen gevormd worden onder bepaalde
omstandigheden (Fernández et al., 2004). De bevindingen suggereren dat de gestrande
zeezoogdieren niet volledig anatomisch of evenmin fysiologisch bestand zijn tegen het effect van
diepduiken. De twee primaire duikadaptaties die gedacht werden de N2 opname te minimaliseren in de
diepte zijn de fysiologische ‘duikrespons’ en longcollaps. Ze zijn echter allebei misschien niet zo
veelomvattend als initieel gedacht (Hooker et al., 2011). ‘Geforceerde onderdompeling’ van dieren in
gevangenschap genereerde initieel een maximale duikrespons (Scholander et al.,1940). Recentere
studies die gebruik maakten van getrainde of natuurlijk duikende dieren bewezen vergelijkende
reacties, maar deze worden gereduceerd en/of zijn meer variabel afhankelijk van het gedrag en leeftijd
van de dieren (Fedak et al., 1988). Het is nu gekend dat de ‘duikrespons’ varieert tussen species,
gedrag en leeftijd van de dieren. Verder verschijnen verschillende elementen van de reactie onder
corticale controle, dit laat initiatie van de reactie toe voor de aanvang van de duik (Fedak et al., 1988).
Longcompressie tijdens duiken zal pas op grotere diepte resulteren in longcollaps dan initieel werd
geopperd door het Scholander balloon-pipe model (1940). Feitelijk is dit het resultaat van compressie
van de trachea. Progressieve collaps van de alveoli zal aldus zorgen voor een stapsgewijze
vermindering van diffusie (Bostrom et al., 2008). Diepte van longcollaps geconcludeerd uit voorgaande
studies van N2 bloed concentraties zullen herzien worden tot grotere diepten gebruik makend van dit
nieuwe model. Experimenten die kadavers van zeezoogdieren met opgepompte longen blootstelde
aan druk suggereerde ook diepere dieptes dan voorheen aangenomen, hoewel post-mortem
veranderingen in weefselelasticiteit de resultaten misschien heeft beïnvloed (Moore et al., 2011).
De meest plausibele hypothese is dat de blootstelling aan militaire sonar een gedragsreactie tot
gevolg heeft bij spitssnuitdolfijnen die kunnen leiden tot fatale strandingen. Spitssnuitdolfijnen van
Blainville vertonen ontwijkgedrag tijdens oefeningen van de marine die gebruik maakten van MFA
sonar (McCarthy et al., 2011). Door dit ontwijkgedrag zal de blootstelling aan sonar worden
gereduceerd, maar als de spitssnuitdolfijnen uit hun normale diepe waterhabitat bewegen naar ondiep
water, kan dit het risico op stranden vergroten. De resultaten suggereren dat walvissen MFA sonar
behandelen als een mogelijke aanwezigheid van een orka, aangezien vergelijkbare reacties worden
uitgelokt bij blootstelling aan MFA sonar en bij een orkastimuli (Tyact et al., 2011). Er wordt gedacht
25
dat deze gedragsreactie duikgedrag van walvissen verandert en zou kunnen leiden tot laesies
gerelateerd aan gasbelvorming door decompressie (McCarthy et al., 2011 en Tyack et al., 2011).
Hooker et al. (2011) sluiten zich hier ook bij aan en dragen aan dat gedragsveranderingen in
duikprofielen kunnen resulteren in meer dan normale oververzadiging in weefsels en daaropvolgende
ernstige gasbelformatie.
Het is mogelijk dat de verandering in duikgedrag er toe leidt dat zeezoogdieren de mogelijkheid tot
recompressie verliezen. Dit kan mogelijk aan de basis liggen voor observatie van gasbellen met
echografie. De goede algemene gezondheid van dolfijnen in massastrandingen is een contrast ten
opzichte van die van de meeste enkelvoudig gestrande dolfijnen, die vaak neigen tot een diversiteit
van pathologische condities die de oorzaak was van stranden. Een verklaring hiervoor zou kunnen zijn
dat enkelvoudig gestrande dieren waarschijnlijk minder actief aan het duiken waren op het moment
van stranden dan de massagestrande groepen en hebben in dit geval al een ‘recompressieduik’
kunnen doen voor aanvang van de stranding. De hypothese van Dennison et al. (2011) is dan ook dat
het voorkomen van gasbellen minder zal zijn in de meeste enkelvoudig gestrande dieren dan
massagestrande dieren, indien ze minder duiken in een bepaalde tijdsperiode.
26
V. REFERENTIELIJST
Bostrom BL; Fahlman A; Jones DR (2008). Tracheal compression delays alveolar collapse during
deep diving in marine mammals. Respiratory physiology & neurobiology 161, 298-305.
Cook, MLH; Varela, RA; Goldstein, JD; McCulloch, SD; Bossart, GD; Finneran, JJ; Houser, D; Mann,
DA (2006). Beaked whale auditory evoked potential hearing measurements. Journal of comparative
physiology a-neuroethology sensory neural and behavioral physiology 192, 489-495.
Crocker DE; LeBoeuf BJ; Costa DP (1997). Drift diving in female northern elephant seals: Implications
for food processing. Canadian journal of zoology-revue canadienne de zoologie 75, 27-39.
Dennison, S; Moore, MJ; Fahlman, A; Moore, K; Sharp, S; Harry, CT; Hoppe, J; Niemeyer, M; Lentell,
B; Wells, RS. (2011). Bubbles in live-stranded dolphins. Proceedings of the royal society B-biological
sciences 279, 1396-1404.
Fahlman, A; Olszowka, A; Bostrom, B; Jones, DR (2006). Deep diving mammals: Dive behavior and
circulatory adjustments contribute to bends avoidance. Respiratory physiology & neurobiology 153,
66-77.
Fahy, F. en Walker J. (1998). Fundamentals of noise and vibration. Taylor & Francis, New York,p. 375
Falke, KJ; Hill, RD; Qvist, J; Schneider,Rc; Guppy, M; Liggins, GC; Hochachka, PW; Elliott, RE; Zapol,
WM (1985). Seal lungs collapse during free diving – evidence from arterial nitrogen tensions. Science
229, 556-558.
Fedak MA; Pullen MR; Kanwisher J (1988). Circulatory responses of seals to periodic breathing -
heart-rate and breathing during exercise and diving in the laboratory and open sea. Canadian journal
of zoology-revue canadienne de zoologie 66, 53-60.
Fernandez, A; Edwards, JF; Rodriguez, F; de los Monteros, AE; Herraez, P; Castro, P; Jaber, JR;
Martin, V; Arbelo, M (2004). "Gas and fat embolic syndrome" involving a mass stranding of beaked
whales (Family Ziphiidae) exposed to anthropogenic sonar signals. Veterinary pathology 42, 446-457.
Hiebert SM en Burch E (2002). Simulated human diving and heart rate: making the most of the diving
response as a laboratory exercise. Advances in physiology education 27, 130-145.
Hooker, SK; Baird, RW; Fahlman, A (2009) Could beaked whales get the bends? Effect of diving
behaviour and physiology on modelled gas exchange for three species: Ziphius cavirostris,
Mesoplodon densirostris and Hyperoodon ampullatus. Respiratory physiology & neurobiology 167,
235-246.
27
Hooker, SK; Fahlman, A; Moore, MJ; de Soto, NA; de Quiros, YB; Brubakk, AO; Costa, DP; Costidis,
AM; Dennison, S; Falke, KJ; Fernandez, A; Ferrigno, M; Fitz-Clarke, JR; Garner, MM; Houser, DS;
Jepson, PD; Ketten, DR; Kvadsheim, PH; Madsen, PT; Pollock, NW; Rotstein, DS; Rowles, TK;
Simmons, SE; Van Bonn, W; Weathersby, PK; Weise, MJ; Williams, TM; Tyack, PL (2011). Deadly
diving? Physiological and behavioural management of decompression stress in diving mammals.
Proceedings of the royal society B-biological sciences 279, 1041-1050.
Houser DS; Howard R; Ridgway S (2001). Can diving-induced tissue nitrogen supersaturation
increase the chance of acoustically driven bubble growth in marine mammals?. Journal of theoretical
biology 213, 183-195.
Houser, DS; Dankiewicz-Talmadge, LA; Stockard, TK; Ponganis, PJ (2011). Investigation of the
potential for vascular bubble formation in a repetitively diving dolphin. Journal of experimental biology
213, 52-62.
Jepson, PD; Arbelo, M; Deaville, R; Patterson, IAP; Castro, P; Baker, JR; Degollada, E; Ross, HM;
Herraez, P; Pocknell, AM; Rodriguez, F; Howie, FE; Espinosa, A; Reid, RJ; Jaber, JR; Martin, V;
Cunningham, AA; Fernandez, A (2003). Gas-bubble lesions in stranded cetaceans - Was sonar
responsible for a spate of whale deaths after an Atlantic military exercise?. Nature 425, 575-576.
Jepson, PD; Deaville, R; Patterson, IAP; Pocknell, AM; Ross, HM; Baker, JR; Howie, FE; Reid, RJ;
Colloff, A; Cunningham, AA (2005). Acute and chronic gas bubble lesions in cetaceans stranded in the
United Kingdom. Veterinary pathology 42, 291-305.
Kooyman GL en Ponganis PJ (1998). The physiological basis of diving to depth: birds and mammals.
Annual review of physiology 60, 19-32.
Le Chevalier F. (2002) Principles of radar and sonar signal processing. Artech House, Norwood, p.2-6.
McCarthy E; Moretti D; Len T; DiMarzio, N; Morrissey, R; Jarvis, S; Ward, J; Izzi, A; Dilley, A (2011)
Changes in spatial and temporal distribution and vocal behavior of Blainville's beaked whales
(Mesoplodon densirostris) during multiship exercises with mid-frequency sonar. Marine mammal
science 27, 206-226.
Melnikov VV (1997). The arterial system of the sperm whale (Physeter macrocephalus). Journal of
morphology 234, 37-50.
Moore MJ; Early GA (2004). Cumulative sperm whale bone damage and the bends. Science 306,
2215-2215.
28
Moore, MJ; Bogomolni, AL; Dennison, SE; Early,G; Garner, MM; Hayward, BA; Lentell, BJ; Rotstein,
DS (2009). Gas Bubbles in Seals, Dolphins, and Porpoises Entangled and Drowned at Depth in
Gillnets. Veterinary pathology 46, 536-547.
Rommel S.A.; Costidis A.M.; Fernández A.; Jepson P.D.; Pabst D.A. (2006). Elements of beaked
whale anatomy and diving physiology and some hypothetical causes of sonar-related stranding.
Journal of cetacean research and management 7, 189-209.
Sato, K; Naito, Y; Kato, A; Niizuma, Y; Watanuki, Y; Charrassin, JB; Bost, CA; Handrich, Y; Le Maho,
Y (2002). Buoyancy and maximal diving depth in penguins: do they control inhaling air volume?.
Journal of experimental biology 205, 1189-1197.
Scholander P.F. (1940) Experimental investigations on the respiratory function in diving mammals and
birds. Hvalradets Skrifter 22, 1-131.
Sparling CE; Fedak MA; Thompson D (2007). Eat now, pay later? Evidence of deferred food-
processing costs in diving seals. Biology letters 3, 94-98.
Thom, SR; Yang, M; Bhopale, VM; Huang, S; Milovanova, TN (2010). Microparticles initiate
decompression-induced neutrophil activation and subsequent vascular injuries. Journal of Applied
Physiology110, 340-351.
Tyack, PL; Zimmer, WMX; Moretti, D; Southall, BL; Claridge, DE; Durban, JW; Clark, CW; D'Amico, A;
DiMarzio, N; Jarvis, S; McCarthy, E; Morrissey, R; Ward, J; Boyd, IL (2011). Beaked Whales Respond
to Simulated and Actual Navy Sonar. Plos one 6, issue 3, e17009.
Van Bonn, W; Montie, E; Dennison, S; Pussini, N; Cook, P; Greig, D; Barakos, J; Colegrove, K;
Gulland, F (2011). Evidence of injury caused by gas bubbles in a live marine mammal: barotrauma in
a California sea lion Zalophus californianus. Diseases of aquatic organisms 96, 89-96.
Vann, RD; Butler, FK; Mitchell, SJ; Moon, RE (2011). Decompression illness. Lancet 377, 153-164.
Zimmer WMX; Tyack PL (2007). Repetitive shallow dives pose decompression risk in deep-diving
beaked whales. Marine mammal science 23, 888-925.