abejas silvestres en agroecosistemas de villamaría en el
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I
Abejas Silvestres en Agroecosistemas de Villamaría en el
Departamento de Caldas.
Carlos Augusto Martínez Martínez
Universidad Magdalena Facultad de Ciencias Básicas
Programa de Biología
Santa Marta, Colombia
2018
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II
Abejas Silvestres en Agroecosistemas de Villamaría en el
Departamento de Caldas.
Carlos Augusto Martínez Martínez
Trabajo presentado como requisito parcial para optar al título de:
Biólogo
Director (a):
Ing. Agrónomo (MSc. Ciencias Biológicas) Camilo Andrés Llanos Arias
Codirector (a):
Ing. Agrónomo (Ph.D. Ciencias Agropecuarias) Paula Andrea Sepúlveda Cano
Línea de Investigación:
Insectos en Agroecosistemas
Grupo de Investigación:
Insectos Neotropicales
Universidad del Magdalena
Facultad de Ciencias Básicas
Programa de Biología
Santa Marta, Colombia
2018
III
Nota de aceptación:
Aprobado por el Consejo de Programa en cumplimiento de los requisitos exigidos por la Universidad del Magdalena para optar al título de ( ) Cesar Tamaris Turizo Jurado
Roberto José Guerrero Flórez Jurado
Santa Marta, 02 de noviembre del 2018
IV
(Dedicatoria)
A Dios por brindarme la sabiduría necesaria en el transcurso de mi carrera.
A mis padres por brindarme su apoyo incondicional y ayudarme a cumplir mis metas.
A María Nina Martínez Alcendra, por ser mi motor, mi apoyo y mi ejemplo a seguir.
A mis profesores Paula Andrea Sepulveda Cano, Roberto Jose Guerrero Florez y Nataly de la Pava Suarez, por sus enseñanzas y motivaciones durante el transcurso de mi
proyecto.
A mis amigos Leiner Benavides Rivas, Margarita Dussan Arquez, Jois Milena Pacheco, Mayelis Barros Barrios, Heiner Montenegro, José David Morales y Alfredo Navas, por su
apoyo y amistad durante el transcurso de mi carrera profesional.
V
AGRADECIMIENTOS
• A la Universidad del Magdalena, por el apoyo económico, infraestructura y
equipos para el desarrollo de la investigación.
• A la Doctora Paula Andrea Sepúlveda Cano, docente de tiempo completo del
programa de Ing. Agronómica de la Universidad del Magdalena, por sus
orientaciones, confianza y paciencia otorgadas durante el desarrollo del proyecto.
• Al Ing. Agrónomo Magister en Ciencias Biológicas Camilo Andrés Llanos Arias,
por la orientación brindada durante el transcurso del proyecto.
• Al grupo de investigación Insectos Neotropicales de la Universidad del
Magdalena, por los insumos, espacio y bibliografía entregados durante el
transcurso de proyecto.
• Al grupo de investigación en Biodiversidad y Recursos Naturales (BIONAT) de la
Universidad de Caldas, por proporcionar las muestras para el desarrollo del
proyecto.
.
VI
ResumenLas abejas silvestres son de vital importancia dentro de los agroecosistemas, dado que
mejoran la fructificación de las plantas cultivadas. Sin embargo, la creación y el
crecimiento continuo de estos, conllevan a la fragmentación de hábitats, remoción del
suelo y uso de insecticidas que limitan la capacidad de anidación de las abejas, alteran el
patrón de forrajeo y los procesos de aprendizaje de las mismas. Debido a esto, se realizó
un muestreo sistemático con el objetivo de evaluar el efecto de cuatro agroecosistemas
sobre la diversidad de abejas silvestres en Villamaría, Caldas. En cada uno, se
establecieron dos transectos de 100 m de longitud por 4 m de ancho separados 250 m
entre ellos. Asimismo, se instalaron trampas Malaise durante nueve semanas y se
realizaron tres replicas separadas por mes y medio por cada agroecosistema. Los datos
de las etiquetas y determinaciones taxonómicas se tabularon en matrices de Excel,
además se realizó una curvas acumulación y.se obtuvieron estimadores como, Chao 2,
Singletons y Doubletons para determinar la representatividad del muestreo. En cuanto a
la diversidad, se utilizó el índice de diversidad verdadera que hace uso de los números
de Hill y la composición a través un analisis Bray-Curtis complementada con una prueba
de Friedman .y un test post-hoc de Wilcoxon para establecer las diferencias estadísticas.
En total se recolectaron 376 individuos agrupados en 29 morfoespecies, 19 géneros y
tres familias. Asimismo, se encontró una mayor diversidad de apiformes en la cobertura
Hortalizas-Medicinales y Regeneración que en el Bosque conservado, así como una
mayor diversidad en el transecto Borde en comparación con el Interior. Por lo tanto, los
sistemas agrícolas y naturales evaluados brindan los recursos para la presencia de
diferentes familias de abejas como Halictidae y Apidae, las cuales fueron las más
abundantes durante el muestreo.
Palabras claves: Agroecosistemas, Abejas silvestres, Diversidad, Villamaría, Números
de Hill.
VII
ABSTRACT The wild bees are of vital importance within the agroecosistemas, since they improve the
fruiting of the cultivated plants. However, the creation and continuous growth of these,
lead to the fragmentation of habitats, soil removal and use of insecticides that limit the
nesting capacity of bees, alter the foraging pattern and the learning processes of the
same. Due to this, a systematic sampling was carried out with the objective of evaluating
the effect of four agroecosystems on the diversity of wild bees in Villamaría, Caldas. In
each one, two transects of 100 m long and 4 m wide separated 250 m apart were
established. Likewise, Malaise traps were installed for nine weeks and three replicates
were carried out, separated by one and a half months for each agroecosystem. The data
of the labels and taxonomic determinations were tabulated in Excel matrices, in addition,
an accumulation curves was made and estimators such as Chao 2, Singletons and
Doubletons were obtained to determine the representativeness of the sampling. In terms
of diversity, we used the true diversity index that makes use of Hill numbers and
composition through a Bray-Curtis analysis supplemented with a Friedman test and a
Wilcoxon post-hoc test to establish the differences statistics In total, 376 individuals
grouped in 29 morphospecies, 19 genera and three families were collected. Likewise, a
greater diversity of apiforms was found in the Vegetable-Medicinal and Regeneration
coverage than in the conserved Forest, as well as a greater diversity in the Borde transect
compared to the Interior. Therefore, the agricultural and natural systems evaluated
provide the resources for the presence of different families of bees such as Halictidae and
Apidae, which were the most abundant during the sampling.
Keywords: Agroecosystems, Wild bees, Diversity, Villamaría, Hill numbers.Contenido
VIII
Contenido Pág.
Resumen ......................................................................................................................... VI
Contenido ........................................................................................................................ 7
Lista de figuras ............................................................................................................... 9
Lista de tablas ................................................................................................................10
Lista de simbolos ... ……………………………………………………………………………10I 1. Introducción ......................................................................................................... 1 2. Objetivos…………………………………………………………………………………..4 2.1 Objetivos generales……...……………………………………………………………...4 2.2 Objetivos especificos………………………...………………………………………….4 3. Materiales y Metodos……………………………………………………………………5 3.1 Área de estudio…………………………………………………………………………..5 3.2 Descripción botanica…………………………………………………………………....6 3.3 Recolección de muestras…………………………………………………………........8 3.4 Fase de laboratorio……………………………………………………………………...9 3.5 Análisis de la información……………………………………………………………..10 4. Resultados………………………………………………………………………………11 4.1 Representatividad del muestreo...........................................................................11 4.2 Diversidad……………………………………………………………………………….12 4.3 Análisis de composición de abejas entre coberturas………………………………16 4.4 Comparación estadística entre coberturas y transectos......................................17 4.5 Nidificación y socialidad……………………………………………………………….19 4.6 Nuevos registros para el departamento de Caldas…………………………….…..21 5. Dicusión………………………………………………………………………………….22 6. Conclusiones……………………………………………………………………………29 7. Bibliografía………………………………………………………………………………30
A. Anexo: Estimaciones de diversidad verdadera ....................................................37
B. Anexo: prueba de Friedman y test post-hoc de Wilcoxon entre transectos y coberturas ....................................................................................................................38
IX
Lista de figuras Pág.
Figura 1: Ubicación de estaciones de muestreo en diferentes coberturas. Municipio de
Villa maría (Caldas, Colombia). Cuenca media del río Chinchiná….……………….…..…..6
Figura 2: Coberturas evaluadas.…...……………………………………………………….…..8
Figura 3: Curva de acumulación de especies de abejas silvestre…………….…………….9
Figura 4: Curva de acumulación de especies de abejas silvestres de Villa maría, Caldas……………………………………………………………………………………………..11
Figura 5: Especies observadas y estimadas de abejas silvestres en Villa maría, Caldas ………………………………………………………………………………………...…………...12
Figura 6: Riqueza de especie de las principales familias de abejas recolectadas en las coberturas muestreadas…………………………………………...……………………………14
Figura 7: Curva de interpolación y extrapolación de la diversidad de abejas silvestres en las cuatro coberturas evaluadas, según los números de Hill …………………………..…..15
Figura 8: Curva de interpolación y extrapolación de la diversidad de abejas silvestres en los transectos Borde e Interior, según los números de Hill………….……………………...16
Figura 9: Análisis de similitud Bray-Curtis para las coberturas muestreadas…..………..17
Figura 10: Resultado de la prueba de Friedman y Post-hoc de Wilcoxon. Entre coberturas y abundancia de abejas………………………………...……………………........18
Figura 11: Resultado de la prueba de Friedman y Post-hoc de Wilcoxon. Entre transecto por cobertura y abundancia de abejas……………………………………………………...…19
Figura 12: Sustratos de nidificación de las abejas silvestres de Villa maría, Caldas…....20
Figura 13: Grados de socialidad de las abejas silvestres de Villa maría, Caldas………..20
X
Lista de tablas
Pág. Tabla 1: Lista de las especies/morfoespecies recolectadas en las diferentes coberturas
muestreadas en Villamaría, Caldas.………………………………………………..…...…13-14
Tabla 2: Listado de nuevos registros geográficos en la región biogeográfica Andina de Colombia …………………………………………………………………………………...........21
XI
LISTA DE SÍMBOLOS Símbolo Significado 0D Riqueza 1D Exponencial de la diversidad de Shannon 2D Inverso del índice de Gini-Simpson cm Centímetro ha Hectárea msnm Metros sobre el nivel del mar Km2 Kilómetro cuadrado N Norte
m Metro msp Morfoespecie O Oeste
XII
1 Abejas silvestres
1. Introducción
Las abejas, también conocidas como Apiformes o Anthophilas, son un grupo de insectos
que se conoce principalmente por la polinización, que es un proceso clave dentro de los
ecosistemas y más aún en agroecosistemas, donde se estiman ingresos monetarios de
alrededor de 150 mil millones de euros anuales (Kratschmer et al., 2018). Estas hacen
parte del orden Hymenoptera al igual que las avispas y hormigas, sin embargo, se
diferencian de los demás por la presencia de pelos plumosos o ramificados en algunas
partes del cuerpo, basitarso de la pata posterior ancho y ausencia de pelos dorados o
plateados en la parte inferior del rostro (Michener, 2000). Se conocen alrededor de 17 mil
especies de abejas de las 25 mil que se estiman en total, y este gran número se ve
reflejado en su distribución, ya que se encuentran por todo el planeta a excepción de los
polos y ambientes de nieves perpetuas (González et al., 2005). Comparado con otras
regiones biogeográficas, las abejas son más diversas a medida que se acercan a los
trópicos, aunque se considera que su riqueza disminuye a latitudes cercanas al ecuador
geográfico, debido a la alta humedad que favorece el crecimiento de hongos al interior de
los nidos de las abejas (Ollerton, 2017).
Otros aspectos importantes son la socialidad y los hábitos alimenticios. En las abejas se
pueden encontrar desde especies solitarias, comunales, subsociales, presociales hasta
eusociales (Smith-Pardo y González, 2007). Con respecto a los hábitos alimenticios que
presentan estos insectos, son principalmente fitófagos, por lo que se alimentan de néctar,
polen y aceites. Sin embargo, algunas especies del género Trigona presentan hábitos
necrófagos (Smith-Pardo & Vélez-Ruiz, 2008) y otras pueden recolectar recursos para la
colonia como resinas, hojas, pequeñas ramas e incluso semillas (Michener, 2000). La
continua visita de las abejas a las flores en busca de néctar y polen, trae consigo la
polinización, la cual no solo implica una mayor producción de frutos, sino un mejor
tamaño, uniformidad, forma y maduración temprana que es de interés para otros
organismos (Basualdo y Bedascarrasbure, 2003). Entre los géneros de abejas silvestres
se destacan Bombus como polinizador de Solanum quitoense y S. lycopersicum;
Xylocopa como polinizador indispensable de Passiflora spp; Tetragonisca como
polinizador de Mangifera indica y Fragaria spp; Melipona como polinizador de Bixa
Abejas silvestres 2
orellana, Psidium guajava y S. lycopersicum, y el género Partamona como polinizador de
Cucumis melo, C. sativus y Cucurbita pepo (Aguilar, 2001; FAO, 2014).
En efecto, la heterogeneidad de los paisajes agrícolas son importantes impulsores en la
biodiversidad de las abejas. Muchos estudios de diversidad en agroecosistemas
confirman que la disponibilidad sustratos de nidificación, forraje y de bosques o
pastizales aledaños a cultivos, están asociados a una alta abundancia y riqueza de
abejas con diferentes hábitos de socialidad y alimenticios (Carrié et al., 2018; Kratschmer
et al., 2018; Evans et al., 2018). Sin embargo, las abejas afrontan una serie de procesos
adversos ambientales y antropicos, que conllevan al declive en sus poblaciones (FAO,
2014). Estos procesos son principalmente el cambio climático, las enfermedades,
parásitos y la agricultura (GREENPEACE, 2013). Entre estos factores, el aumento de la
demanda en la agricultura ha ocasionado la creación y el crecimiento continuo de áreas
en agroecosistemas y monocultivos, que implican procesos de fragmentación de hábitats,
simplificación de la estructura vegetal, remoción del suelo y el uso de insecticidas que en
la mayoría de los casos no son selectivos(Devine et al., 2008). Estas prácticas
destructivas limitan la capacidad de anidación de las abejas, producen efectos letales a
nivel fisiológicos, alteraciones en el patrón de forrajeo, comportamiento alimentario y en
los procesos de aprendizajes (Sepúlveda-Friol et al., 2017).
En Colombia, los estudios referentes a diversidad de las abejas, son más comunes en los
departamentos de Antioquia, Cundinamarca y el eje cafetero (Vélez-Ruiz, 2009). No
obstante, Nates-Parra y González (2000), dieron a conocer una visión general de las
abejas silvestres en el país; además de plantear soluciones para incrementar el número
de estudios. Smith-Pardo (2003) publicó la primera lista de abejas para Colombia y
propuso una proyección sobre los estudios que se deberían realizar sobre las abejas
silvestres. Esto fue retomado posteriormente con el análisis que realizó González et al.,
(2013), quienes propusieron de manera urgente avanzar en los trabajos sistemáticos en
abejas silvestres. En el caso de la interacción de estos insectos con las plantas
cultivadas, las abejas han despertado interés en autores como Rosso (2003), quien
realizó un diagnóstico de abejas silvestres en agroecosistemas (cultivos de fresa,
granadilla y café) del Valle del Cauca, en el cual se registraron las familias Apidae,
Megachilidae, Halictidae y Colletidae; además, de algunos géneros aislados como
Thygater, Xylocopa, Eulaema y cuatro parásitos: Sphecodes, Coelioxis, Protosiris y
Exaerete. De igual forma Sepúlveda-Cano et al., (2017), estimaron la diversidad de
Abejas silvestres 3
abejas, el comportamiento de forrajeo, la eficiencia y las cargas polínicas en cultivos de
papa (Solanum tuberosum L) en el departamento de Antioquia y Barrientos (2012) para
los departamentos de Boyacá y Cundinamarca; mientras Aldana et al., (2007) realizaron
evaluaciones similares para abejorros del género Bombus, considerados polinizadores de
tomate en la sabana de Bogotá. Otras investigaciones se han realizado en Colombia
sobre plantas no cultivadas, como la de Smith-Pardo y González (2007), quienes
investigaron cómo la diversidad de las abejas cambia durante la sucesión de un bosque
húmedo tropical en el departamento de Antioquia o la de Fernández y Zambrano (2011)
quienes evaluaron a las abejas como como herramientas de restauración de bosques en
el Cauca.
Para el caso de Manizales y en general para el departamento de Caldas, las abejas han
sido un grupo poco estudiado, los registros genéricos y específicos para esta zona,
provienen fundamentalmente de los listados de abejas sin aguijón de Nates-Parra (2001)
y González y Engel (2004). Por lo tanto, la falta de conocimiento y documentación
taxonómica, han generado desconocimiento de la apifauna nativa que se tiene. Para el
caso de la región de Villamaría en el departamento de Caldas, no existen inventarios, ni
trabajos ecológicos, que evalúen las condiciones de abundancia y diversidad de las
abejas en sus agroecosistemas, los cuales están constituidos principalmente por cultivos
de hortalizas, papa, café y frutales (Asohofrucol, 2006). Este municipio es una despensa
agrícola para las ciudades circundantes, dada la cantidad de alimento que allí se
produce, por lo tanto, conocer las especies de abejas silvestres que están presentes en
los agroecosistemas y el impacto del cambio en los paisajes agrícolas sobre su
diversidad, permite retroalimentar a las comunidades sobre las medidas de conservación
de estos polinizadores naturales.
El objetivo de esta investigación, fue conocer la apifauna silvestre asociadas a
agroecosistemas (Hortalizas, plantas medicinales), comparar de diversidad de abejas
presente en cada agroecosistema y reconocer las abejas recolectadas en el estudio.
1 Abejas silvestres
2. Objetivos
2.1 Objetivo general
Evaluar el efecto de los diferentes agroecosistemas sobre la diversidad de abejas silvestres en Villamaría, Caldas.
2.2 Objetivos específicos Reconocer las especies de abejas silvestres de los agroecosistemas presentes en Villamaría, departamento de Caldas.
Comparar la diversidad de abejas silvestres en cada uno de los agroecosistemas
evaluados.
Abejas silvestres 2
3. Materiales y Métodos
3.1 Área de estudio Los muestreos se realizaron en cuatro tipos de agroecosistemas ubicados en tres
microcuencas del Río Chinchiná en el municipio de Villamaría en el departamento de
Caldas. Este se ubica en el flanco oeste de la Cordillera Central de los Andes y en la
parte centro sur del departamento de Caldas con las coordenadas geográficas 5o 3’ N y
75o 31’ O. Así mismo, presenta una altitud de 1.920 m, con temperatura promedio
multianual de 18 oC y una extensión total de 462 km2. El área corresponde a un sistema
clave para la producción agropecuaria del departamento de Caldas, con una superficie
productiva de 28000 ha y está dividida en tres zonas de producción: 1) Alta o de páramo
con cultivo de papa (Solanum tuberosum), cebolla (Allium fistulosum) y lechería, 2) Media
u hortofrutícula con cultivos como arveja (Pisum sativum), repollo (Brassica oleracea var.
capitata), lechuga (Lactuca sativa), coliflor (Brassica oleracea var. botrytis), tomate de
árbol (Solanum betaceum), curuba (Passiflora antioquensis), entre otros, 3) Zona baja
cafetera constituida especialmente por el cultivo del café (Coffea arabica) y árboles
maderables (Alcaldía Villamaría, 2015).
Los puntos de muestreo (Figura 1) fueron seleccionados por el grupo de investigación
BIONAT: Grupo de Investigación en Biodiversidad y Recursos Naturales de la
Universidad de Caldas (Manizales), quienes desarrollan un proyecto en el área y
proporcionaron las muestras para el desarrollo del proyecto.
Abejas silvestres 3
Figura 1. Ubicación de estaciones de muestreo en diferentes coberturas. Municipio de Villamaría (Caldas, Colombia). Cuenca media del río Chinchiná. Fuente: Román Felipe Díaz Ayala.
3.2 Descripción botánica de las coberturas
Hortalizas-Medicinales: (A1; 5°1′50.3″N, 75°31′39,7″O, 1780 m). Esta cobertura se
caracterizó por diferentes cultivos de hortalizas como Brassica oleracea (Brassicaceae) y
Spinacia oleracea (Amarantaceae) y aromáticas como hierbabuena (Mentha spicata),
albahaca (Ocimum basilicum), cidrón (Aloysia citrodora), perejil (Petroselinum crispum) y
prontoalivio (Lippia alba), además el cultivo presenta un borde ribereño de
aproximadamente dos metros de ancho, con presencia de hierbas y bambús. Las
especies comunes fueron: Musa velutina (Musaceae) y Guadua angustifolia (Poaceae).
Hortalizas: (A2; 5°1′36.9″N, 75°31′ 26.3″O, 1754 m). Esta zona presenta un policultivo
constituido por franjas de Brassica oleracea var. Capitata y var. botrytis (Brassicaceae),
Abejas silvestres 4
asimismo presenta un borde ribereño de aproximadamente nueve metros y con especies
de sucesión temprana, donde predominan Pennisetum (Poaceae), herbáceas y arbustos
de Nectandra (Lauraceae), que se encuentran junto al cultivo. Las especies más
abundantes son: Leandra subseriata (Melastomataceae), Hedychium coronarium
(Zingiberaceae) y Pennisetum (Poaceae).
Regeneración: (R; 5°1′11.5″N, 75°31′15.2″O, 1754 m). Corresponde a un lote
abandonado, en regeneración natural con ocho años de recuperación después de un
proceso erosivo causado por horticultura intensiva. Está constituido por estratos
herbáceo y semi-arbustivo que se alternan con diferentes especies de Cucurbitaceae y
Poaceae. Cada cobertura está inmersa en microcuencas de comportamiento hidrológico
característico de arroyos de montaña neotropicales (ancho promedio de 3 m, profundidad
variable [30 – 60 cm] y caudal torrencial resultante de las precipitaciones locales),
afluentes del Río Chinchiná.
Bosque de Referencia: (Rf; 5°1′42.1″N, 75°31′10.9″O, 1814 m s.n.m.). Es un bosque
relativamente bien conservado por aproximadamente 120 años con presencia de árboles
de gran porte como: Coccoloba excelsa (Polygonaceae, 28 m), Cordia panamensis
(Boraginaceae, 35m), Coussapoa duquei (Urticaceae, 30m), Dendropanax sp.
(Araliaceae, 28m) y Ficus sp. (Moraceae, 25m), entre otros. Las especies y familias más
frecuentes en el área son: Flacourtiaceae, Piperaceae, Fabaceae, Myrcia sp.
(Myrtaceae), Anthurium (Araceae) y Chamaedorea pinnatifrons (Arecaceae).
Abejas silvestres 5
Figura 2. Coberturas evaluadas. a) Hortalizas-Medicinales, b) Hortalizas, c) Regeneración y d) Bosque Fuente: Camilo Llano.
3.3 Recolección de muestras Esta actividad la realizó el grupo BIONAT de la Universidad de Caldas entre el 1 y 15 de
febrero y el 1 y 15 de agosto de 2015, con un esfuerzo muestreo de 384 h por periodo.
En cada lote registrado en la Figura 2, se trazó un transecto de 100 m de longitud por 4
m de ancho en el borde y un transecto al interior de las parcelas ubicado al menos a 250
m del borde. En cada transecto se instaló una trampa Malaise (Figura 3) durante nueve
semanas y se realizaron dos réplicas del muestreo separadas por un mes y medio una
de otra en cada cobertura. Cada nueve semanas se retiraron las trampas y el material
recolectado se conservó en alcohol al 96%. En el laboratorio de entomología del
departamento de Biología de la Universidad de Caldas, se limpiaron las muestras y se
separaron las abejas que se enviaron al laboratorio de entomología de la Universidad del
Magdalena.
Abejas silvestres 6
Figura 3. Distribución de Trampas Malaise. a) interior de cobertura, b) borde de
cobertura, c) instalación y d) trampa en medio de diferentes prácticas agrícolas. Fuente:
Camilo Llano.
3.4 Fase de laboratorio Las abejas recolectadas se procesaron siguiendo el protocolo del Centro de Colecciones
de la Universidad del Magdalena, el cual consta de la limpieza de los insectos, el montaje
en alfileres entomológicos y la debida rotulación. Asimismo, estas se separaron por
morfotipos de acuerdo a las características morfológicas observadas (coloración, tamaño,
forma de la cabeza, número de espinas en las tibias y venación alar). Posteriormente se
usaron para la identificación las claves taxonómicas propuestas por Michener (2007) y
Smith-Pardo & Vélez (2008), hasta la menor categoría taxonómica posible. Para las
especies se usaron las claves específicas como Liévano et al., (1994) y Ayala (1999).
a. b.
c. d.
Abejas silvestres 7
3.5 Análisis de la información Todos los datos de las etiquetas y de las determinaciones de las abejas se consignaron
en una matriz de Excel. Posteriormente, se realizó una curva de acumulación y se
obtuvieron estimadores como, Chao 2, Singletons y Doubletons para determinar la
representatividad del muestreo en el programa EstimateS (Colwell, 2016). Se realizó un
análisis de diversidad verdadera que hace uso de los números de Hill (Q=0 Riqueza de
especies; Q=1 Diversidad; Q=2 Dominancia) y que por lo tanto exhibe propiedades
matemáticas que se acoplan a una medida correcta de la diversidad. Estos análisis se
realizaron en el programa R Project (R Core Team, 2017) con el script de R (Oksanen et
al., 2018). Finalmente, para analizar la composición, se realizó una análisis de
aglomerados Cluster basado en una matriz de similaridad de Bray-Curtis en el programa
PAST (Hammer et al., 2001) para medir la similitud entre coberturas.
Para establecer las diferencias estadísticas entre las coberturas se utilizó una prueba de
Friedman, que consiste en un ANOVA no parametrica, para medidas repetitivas en el
tiempo y un test post-hoc de Wilcoxon para establecer las diferencias específicas entre
coberturas.
Por último, las especies que se encontraron durante los muestreos se separaron de
acuerdo al sustrato en el que nidifican y el grado de socialidad, usando diferentes fuentes
de literatura como Nates-Parra, (2001); Nates-Parra, (2005); González et al., (2005);
Smith-Pardo Vélez-Ruiz, (2008) y Vélez-Ruiz, (2009). En el caso de existir géneros en los
que se desconoce su biología, se categorizaron como “sin definir”.
Abejas silvestres 8
4. Resultados 4.1 Representatividad del muestreo Los análisis indicaron que el muestreo realizado con las trampas Malaise en las cuatro
coberturas fue representativo, es decir, que aunque se continuara muestreando en el
tiempo no se agregarían más especies nuevas o conocidas al ensamble de abejas
(Figura 4).
De igual manera, con el estimador Chao 2 y la curva de especies observadas, mostraron
que el número de especies encontradas fue mayor que el 80% en coberturas de Bosque,
mientras que en hortalizas solo se alcanzó 68%, en Hortalizas-Medicinales el 74% y en
Regeneración el 67%. De igual forma, se observó que las curvas de Doubletons y
Singletons se acercaron y por lo tanto, las especies raras son mayores se incrementan
con respecto a las dobles. Esto también se podría considerar como indicador de
representatividad del muestreo según Colwell (2016) (Figura 5).
Figura 4. Curva de acumulación de especies de abejas silvestres de Villamaría, Caldas.
0
5
10
15
20
25
30
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Núm
ero
de E
spec
ies
Número de Muestreos
Bosque Hortalizas Hortalizas-Medicinales Regeneración
Abejas silvestres 9
Figura 5. Especies observadas y estimadas de abejas silvestres en Villamaría, Caldas. a:
Bosque. b: Hortalizas. c: Hortalizas-Medicinales. d: Regeneración. S (Obs): Especies
observadas. Chao 2 Mean: Especies estimadas. Singletons: Especies raras
representadas por un individuo. Doubletons: Especies raras representadas por dos
individuos.
4.2 Diversidad En total se recolectaron 376 individuos, agrupados en 19 géneros y tres familias en todas
las coberturas muestreadas (Tabla 1). Entre las familias recolectadas se encuentran
Apidae con 10 especies, Halictidae con 18 especies y Colletidae con una especie;
además, las coberturas que aportaron un mayor número de abejas silvestres fueron
Regeneración y Hortalizas-Medicinales con un 90%, mientras Hortalizas con un 7% y el
Bosque de referencia con un 3% (Figura 6). Entre los géneros pertenecientes a Apidae
se destacan por su abundancia Partamona, Paratrigona, Nannotrigona, Thygater y Apis,
mientras que en Halictidae, se destacaron géneros como Lasioglossum, Augochlora y
Augochloropsis. En general los géneros más abundantes de todos los muestreos fueron
el género Partamona con un 35% y el Lasioglossum con un 33%.
Por otro lado, de las 29 especies recolectadas solo cinco se identificaron a nivel
específico y las otras se dejaron a nivel de morfoespecies al carecer de claves y revisión
Abejas silvestres 10
de los géneros. Las morfoespecies eusociales más abundantes fueron Partamona msp1
con 132 individuos y Nannotrigona camargoi con 21, mientras que las solitarias fueron
Lasioglossum msp3 con 61, Lasioglossum msp2 con 44, y las demás en una menor
proporción.
Tabla 1. Lista de las especies/morfoespecies recolectadas en las diferentes coberturas
muestreadas en Villamaría, Caldas.
Agroecosistema Bosque-Referencia
D. Alonso D. Fernando
Especie/Cobertura Bosque Hortalizas Hortalizas-
Medicinales
Regeneración
Apis mellifera X X X X
Augochlora msp1 X X
Augochlora msp2 X X
Augochlora msp3 X X X
Augochlora msp4 X X
Augochlora msp5 X X
Augochlorella msp1 X X
Augochlorella msp2 X
Augochloropsis msp1
X
Bombus atratus X X
Caenaugochlora msp1
X
Caenaugochlora msp2
X
Ceratina msp1 X
Colletidae msp1 X X
Habralictus msp1 X
Habralictus msp2 X X
Lasioglossum msp1 X X
Lasioglossum msp2 X X X X
Lasioglossum msp3 X X X X
Abejas silvestres 11
Tabla 1. Continuación.
Lasioglossum msp4 X X
Nannotrigona camargoi
X X X
Neocorynura msp1 X X X
Paratrigona msp1 X
Partamona msp1 X X X
Scaptotrigona postica
X X
Sphecodes msp1 X
Thygater msp1 X X
Trigona amalthea X
Trigonisca msp1 X
Total de Especies 4 10 24 21
Figura 6. Riqueza de especie de las principales familias de abejas recolectadas en las
coberturas muestreadas.
Por otra parte, la diversidad entre las coberturas estuvo marcada por especies muy
abundantes como Partamona msp1 y especies raras como Sphecodes msp1, no
obstante con el uso del índice de diversidad verdadera el cual le da la misma relevancia a
las especies sin importar la abundancia, se obtuvo un mejor acercamiento en la
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Apidae Colletidae Halictidae
Núm
ero
de E
spec
ies
Familias
Regeneración.
Hortalizas-Medicinales.
Hortalizas.
Bosque-Referencia
Abejas silvestres 12
diversidad de la apifauna silvestre de las zonas muestreadas. Por consiguiente las
coberturas con mayor diversidad del primer orden de especies fueron Hortalizas-
Medicinales con (oD: 24) y Regeneración con (oD: 21) en contraste con las coberturas
Bosque y Hortalizas que solo obtuvieron (oD: 4) y (oD: 10) especies respectivamente. En
cuanto a los valores de diversidad de orden 1D o diversidad per se, los más altos fueron
de 11 especies para Regeneración y de ocho especies para Hortalizas, mientras que la
cobertura Hortalizas-Medicinales presento seis especie y por ultimo Bosque con tres
especies. Asimismo, la diversidad de orden 2D o dominancia en las coberturas
Regeneración y Hortalizas presentaron 7,509 y 7,078, que difieren de Hortalizas-
Medicinales y Bosque que presentaron 3,313 y 3,103 (Figura 7).
Figura 7. Curva de interpolación y extrapolación de la diversidad de abejas silvestres en
las cuatro coberturas evaluadas, según los números de Hill: oD: riqueza (número efectivo
de especies), 1D: exponencial de la diversidad de Shannon y 2D: inverso del índice de
Gini-Simpson.
En cuanto a los transectos evaluados de Borde e Interior, se observó que la diversidad
del primer orden oD, fue mayor en el Borde con 25 especies, que en el Interior donde solo
se registraron 19 especies. No obstante, el transecto Interior presento una diversidad per
se (1D: 12) especie, cuatro especies más que el Borde, en donde solo se obtuvo (1D: 8)
especies. Igualmente, también se presentaron diferencias entre los valores de
Abejas silvestres 13
dominancia (2D), donde se observó que los bordes muestran menos dominancia (2D: 4,
comparado con el valor superior que presento el interior (2D: 9) (Figura 8).
Figura 8. Curva de interpolación y extrapolación de la diversidad de abejas silvestres en
los transectos Borde e Interior, según los números de Hill: oD: riqueza (número efectivo
de especies), 1D: exponencial de la diversidad de Shannon e 2D: inverso del índice de
Gini-Simpson.
4.3 Análisis de composición de abejas entre coberturas El resultado de la prueba de similitud de Bray-Curtis para analizar la composición de la
apifauna entre coberturas, encontró dos grupos con un 10% de similitud entre ellos. El
primero de ellos Hortalizas-Medicinales y Regeneración con 53% y el segundo
compuesto por las coberturas Bosque y Hortalizas con un 32% de similitud entre estos
(Figura 9).
Abejas silvestres 14
Figura 9. Análisis de similitud Bray-Curtis para las coberturas muestreadas.
4.4 Comparación estadística entre coberturas y transectos Los resultados de la prueba de Friedman y post-hoc de Wilcoxon, encontraron
diferencias estadísticas entres, Bosque y Hortalizas (P≤ 0,0297), Bosque y Hortalizas-
Medicinales (P≤ 0,0000125) y Bosque-Regeneración (P≤ 0,04755). Asimismo, Hortalizas
presentó diferencias estadísticas con Hortalizas-Medicinales (P≤ 0,0001939) y
Regeneración (P≤ 0,001951), mientras Hortalizas-Medicinales presento diferencias
estadísticas con Bosque (P≤ 0,07498) y Hortalizas (P≤ 0,001164, así como Regeneración
que presentó diferencias estadísticas con Bosque (P≤ 0,0002853) y Hortalizas (P≤
0,01171) (Figura 10).
Abejas silvestres 15
Figura 10. Resultado de la prueba de Friedman y Post-hoc de Wilcoxon. Entre coberturas y abundancia de abejas.
Entre los transectos se encontraron diferencias estadísticas entre el borde del Bosque con el de Hortalizas-Medicinales (P≤ 0,02289) y Regeneración (P≤ 0,007445). Asimismo, el Interior del Bosque, presento diferencias estadísticas con el Interior de Hortalizas (P≤ 0,01167) y de Regeneración (P≤ 0,005848). En cuanto a Hortalizas, el Borde presento diferencias estadísticas con el borde de Hortalizas-Medicinales ((P≤0,02289) y el de Regeneración (P≤ 0,01167), mientras que para Interior no se registraron (Figura 11).
Abejas silvestres 16
Figura 11. Resultado de la prueba de Friedman y Post-hoc de Wilcoxon. Entre transecto
por cobertura y abundancia de abejas.
4.5 Nidificación y socialidad De acuerdo a la revisión de literatura, los principales sustratos de nidificación de las
abejas recolectadas en Villa María fueron Suelo con 11 especies (37%), seguido de
Suelo-Madera con nueve (30%) especies y los otros sustratos en una menor proporción
(Figura 12). Las dos familias más importantes recolectadas en el muestreo (Apidae,
Halictidae), prefieren para su nidificación el Suelo y la Madera, que son recursos que se
encuentran disponibles en la mayoría de las coberturas.
Por otra parte, la socialidad estuvo marcada por una gran variedad de comportamientos
entre los que se destacaron las abejas primitivamente sociales, las solitarias y las
eusociales; estas últimas siendo el nivel más alto de organización. Los comportamientos
Abejas silvestres 17
que más se registraron de acuerdo a las especies recolectadas fueron comportamientos
eusociales con ocho especies, seguido de abejas solitarias con siete y las primitivamente
sociales con cinco especies (Figura 13). Cabe señalar, que también se encontraron
apiformes con comportamientos sin definir, debido a la poca información ecológica de
muchas especies en la literatura.
Figura 12. Sustratos de nidificación de las abejas silvestres de Villamaría, Caldas.
Figura 13. Grados de socialidad de las abejas silvestres de Villamaría, Caldas.
0
2
4
6
8
10
12
Núm
ero
de E
spec
ies Arena
Madera
Madera-Edificaciones
Parasitas
Suelo
Suelo-Madera
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Núm
ero
de E
spec
ies
Eusociales
Eusociales-Primitivamentesociales
Parasitas sociales
Primitivamente sociales
Sin definir
Solitarias
Solitarias-Eusociales
Abejas silvestres 18
4.6 Nuevos registros para el departamento de Caldas Se registraron 12 nuevos géneros para el departamento de Caldas (Tabla 2). Entre los
cuales siete pertenecen a la familia Halictidae y cinco la familia Apidae. Asimismo, se
encontró que la mayoría de los géneros se encuentran registrados para los
departamentos de Antioquia, Boyacá y Cundinamarca.
Tabla 2. Listado de nuevos registros geográficos en la región biogeográfica Andina de
Colombia.
Géneros Departamentos Referencias Bibliográficas
Augochlora ant, by, cun, hu, snt, to Nates-Parra & Gonzalez,
2000; Vélez-Ruiz, 2009
Augochlorella ant, by, qui, rlda Vélez-Ruiz, 2009
Caenaugochlora ant, cun, snt Vélez-Ruiz, 2009
Ceratina ant, by, cun, hu, rlda, snt Vélez-Ruiz, 2009
Habralictus ant, by, qui, rlda Vélez-Ruiz, 2009
Lasioglossum ant, by, cun, hu, qui, to Vélez-Ruiz, 2009
Nannotrigona ant, cun, rlda, to Nates-Parra, 2001
Neocorynura ant, by, cun, qui, to Vélez-Ruiz, 2009
Scaptotrigona ant, by, cun, hu, snt, to Nates-Parra, 2001
Sphecodes ant, cun, hu Nates-Parra & Gonzalez,
2000; Vélez-Ruiz, 2009
Thygater ant, by, cun, hu, snt Vélez-Ruiz, 2009
Trigonisca ant, cun, qui, to Nates-Parra, 2001
Ant: Antioquia; by: Boyacá; cun: Cundinamarca; hu: Huila; qui: Quindio; rlda: Risaralda;
snt: Santander; to: Tolima.
Abejas silvestres 19
5. Discusión
Son muy escasos los estudios que evalúan la diversidad de abejas asociados a
agroecosistemas en el territorio colombiano (Nates-Parra y González, 2000). Sin
embargo, estudios similares se han realizado en los departamentos de Cundinamarca,
Antioquia y Boyacá; en su mayoría con abejas asociadas a cultivos de papa y café. Entre
estos se destacan Barrientos (2012), quien colecto 19 especies, de las cuales 18 fueron
especies nativas y una exótica, en agroecosistemas paperos de Boyacá y Cundinamarca.
Asimismo, Cepeda-Valencia et al., (2014), colectaron 13 especies de abejas nativas en
cafetales en el departamento de Cundinamarca. Mientras Sepulveda-Cano et al., (2017)
colectaron 70 especies de abejas nativas en agroecosistemas paperos en el
departamento de Antioquia. El número de especies colectadas en esta investigación fue
de 29, no obstante solo se hizo uso de un solo método de muestreo indirecto Malaise, a
diferencia de los estudios mencionado, quienes tuvieron en cuenta el porcentaje de
floración de los agroecosistemas y usaron diferentes tipos de muestreo como: colecta
manual, redes entomológicas, trampas Malaise, trampas de intercepción de vuelo,
trampas cebadas con eugenol y platos de colores.
En las cuatro coberturas evaluadas los muestreos fueron representativos según la curva
de acumulación y se según las curvas de los índices no paramétricos a pesar de usar un
solo método de muestreo pasivo. Llama la atención, que la trampa Malsaise ha sido
considerada un método poco eficiente comparado con la red entomológica o jama, platos
de colores con soluciones azucaradas y la trampa indirecta Van Sommeren Raydon
según Smith-Pardo (1999). Así mismo, Smith-Pardo y González, 2007, sugieren que la
combinación de los diferentes métodos de muestreos directos e indirectos para la captura
de apifauna, aseguran la efectividad de estudios de diversidad en los ecosistemas
tropicales. Sin embargo, se debe tener en cuenta que existe la probabilidad de que al
incorporar nuevos métodos de muestreo los índices se comporten de manera diferencial,
es decir, en esta investigación nos indica que aunque se dejaran instaladas las trampas
Malaise durante más tiempo, probablemente no se capturen especies nuevas, pero no se
puede determinar qué sucedería si se incorporaran muestreos con red entomológica u
otros métodos.
Abejas silvestres 20
Así mismo, se debe tener en cuenta, antes de hablar de la diversidad de la zona, que
dado que el área muestreada se encuentra en un ecosistema altoandino, existen una
serie de factores abióticos como las bajas temperaturas, neblina, alta radiación y cambios
imprevistos en las condiciones climáticas que afectan las actividades de forrajeo de las
abejas (González et al., 2005). Debido a esto, el esfuerzo de muestreo que se realiza
con la trampas Malaise es reducido, ya que no se captura de manera directa los
apiformes que visitan las planta en las horas de actividad de forrajeo. También, es
importante resaltar que la utilización de este tipo de trampa involucra factores como la
ubicación y el tiempo, dado que de estas variables depende la eficiencia de la trampa
(Gomez y Jones, 2002). A pesar de la incertidumbre sobre la diversidad total de la zona
“que no era el objetivo de este trabajo”, con este muestreo se demuestra que la trampa
Malaise es una herramienta importante en los inventarios de abejas y que permite
realizar algunas estimaciones en este tipo de ecosistemas y recolectar especies con
diferentes grados de socialidad y hábitos.
Por otra parte, al comparar las cuatro coberturas evaluadas, el Bosque de Referencia fue
el que menos aportó abundancia y riqueza de especies (Figura 7). Las bajas poblaciones
de abejas en el bosque pudo deberse a que no se realizaron muestreos en los estratos
superiores del bosque, ya que en el dosel de los árboles se encuentran las flores que
serán visitadas por las abejas (Smith-Pardo y González, 2007). Este es un factor que
frecuentemente limita la estimación de diversidad de abejas en bosques, pero aún no se
cuenta con métodos validados para muestrear este grupo de insectos en dosel en zonas
templadas. Smith-Pardo (1999), encontró en una región cálida del embalse Porce
(Antioquia), que el uso de trampas como Van Sommeren Rydon cebadas con pescado en
descomposición es un buen método para atraer las abejas del dosel de los bosques que
busquen completar su alimentación con sales y minerales, aunque se ha observado que
en zonas templadas no son un método eficiente (Sepúlveda-Cano et al., 2017). Otros
métodos sugeridos son los nidos trampas como son usados en Pinilla-Gallego & Nates-
Parra (2015), donde se realiza una búsqueda previa de los nidos naturales de Xylocopa,
para instalar nidos trampas cercanos a estos y esperar que las abejas hagan uso de
estos. Así mismo, valdría la pena evaluar la efectividad de las trampas Malaise de Dosel
(modificadas) que se usan recientemente para interceptar el vuelo de los insectos dado
que hace uso de la respuesta positiva hacia la luz (Gasca & Higuera, 2010).
Abejas silvestres 21
En este trabajo se demuestra que el arreglo del paisaje juega un rol fundamental en la
diversidad de abejas silvestres, que debido a que éstas se alimentas exclusivamente de
polen y néctar, es necesario visitar grandes cantidades de flores para el mantenimiento
de las crías y colonias (Nates-Parra, 2005). Las coberturas de Regeneración, Hortalizas y
Hortalizas-Medicinales presentaron una mayor diversidad de Apiformes en comparación
con el Bosque de Referencia. Estos resultados muestran que los sistemas agrícolas
cuentan con recursos importantes para las abejas silvestres, lo que se ha encontrado en
otras especies cultivadas como Coffea arabica, Persea americana, Citrus spp, Pasiflora
spp, Solanum tuberosum, S. quitoense y S. lycopersicum (Aguilar, 2001; May y
Rodríguez, 2012). La superioridad del número de especies en los sistemas con plantas
aromáticas (24 especies) sobre los sistemas con sólo Hortalizas, puede explicarse por la
alta cantidad de flores que estas plantas ofrecen y la atracción que muchas especies de
abejas sienten hacia las plantas aromáticas y condimentarías (Castro et al., 2013). Esta
atracción se relaciona con el alto desarrollo del sistema del olfato en las abejas y la
compleja mezcla de compuestos químicos volátiles, que están presentes en este tipo de
plantas (García et al., 2016). Dado esto, existen diversos estudios como Silva & Malerbo-
Souza (2003) quienes evaluaron la atracción de Ocimum basilicum y Lippia alva sobre
Apis mellifera. De igual manera, Malerbo-Souza & Nogueira-Couto (2004) observaron
que O. sellowii atrae principalmente a A. mellifera y en pequeños porcentajes a abejas
nativas. Y otros como Verçoza da Silva et al., (2009) mostraron como algunas plantas
condimentarías como Bixa orellana y Coriandrum sativum, son plantas de potencial
apícola. Asimismo, este trabajo muestra que las plantas de los rastrojos y las arvenses
juegan un papel importante en la conservación de las abejas en los sistemas agrícolas al
registrar más de 20 especies en el área de Regeneración. Y esto se reitera en estudios
de análisis de cargas polínicas, donde se encontró que 18 especies de abejas nativas, en
las que se destacan géneros como Trigona, Lasioglossum, Augochlora y Exomalopsis
con cargas hasta de un 90% de planta como Aspilia tenella, Mimosa pudica y M. pigra,
que son arvenses pioneras con una constancia floral durante todo el año (Aguilar y
Smith-Pardo, 2008; 2009). Esto concuerda con lo registrado en gran número de estudios,
dada la estrecha relación que tienen las abejas con las plantas; principalmente
angiospermas. Es el caso de Florez et al., (2002), quienes mencionan que el incremento
de las áreas circundante de bosque, se acompañan por una gran diversidad y
abundancia de abejas, dado que existen una gran cantidad de recursos como árboles,
troncos en descomposición y suelo donde pueden nidificar, hecho que por supuesto es
Abejas silvestres 22
opuesto a los resultados de la cobertura del Bosque de Referencia, lo cual pudo estar
influenciado por la metodología utilizada o incluso por la época del muestreo, ya que la
floración de los árboles del bosque no fue una variable evaluada. Las trampas Malaise
suelen ser efectivas en capturar especies raras en zonas abiertas (Smith-Pardo &
González, 2007) y tienen una mayor probabilidad de interceptar el vuelo en el
sotobosque o en vegetación de porte bajo, como fue el caso de las Hortalizas y
matorrales muestreados en esta investigación.
Además del recurso ofertado por las hortalizas, las arvenses y las aromáticas, y
continuando con la importancia de los estratos arbustivos y arbóreos para la nidificación
de las abejas, la alta diversidad y abundancia de apiformes en las coberturas de
Hortalizas-Medicinales y Regeneración pudo también ser superior por sus cercanías a
bosque ribereños del Río Chinchiná. Asimismo, la flora apícola como es denominada
según Montoya-Bonilla et al., (2017) es el insumo más importante para las abejas, dado
que segregan o producen sustancias como polen, néctar o resinas esenciales para la
alimentación de las abejas. Sin duda, para la Apicultura identificar la flora apícola o
melífera contribuye a un aumento y calidad en la producción de las mieles y sus
derivados; por lo que actualmente se tiene conocimiento sobre los recursos ofrecidos de
una gran variedad de familias de plantas. Estas pueden clasificarse de acuerdo al
recurso que ofrezca, es decir polinifera, nectarífera o polifera-nectarifera; no obstante
entre las familias que ofrecen tanto polen como néctar se destacan la Asteraceae,
Rutaceae, Fabaceae, Lamiaceae, Melastomataceae, Solanaceae, Polygonaceae,
Myrtaceae, entre otras; y de las cuales algunas se encuentran en las coberturas
evaluadas (Insuasty-Santacruz et al., 2016; Montoya-Bonilla et al., 2017; Forcone &
Muñoz, 2009).
En cuanto a las especies registradas en este estudio, en la región Andina se ha listado el
mayor número de abejas para Colombia, exactamente el 57%, seguido por la región
Amazónica con un 18%, la Orinoquia con un 15% y las otras en una menor proporción
(Vélez-Ruíz, 2009). Si bien la región Andina y sus departamentos sobresalen de las
demás dado que presenta una cadena montañosa con diversos ecosistemas que puede
albergar una gran cantidad de fauna y flora, sin embargo, el departamento de Caldas
hace parte de los menos muestreados y de los que probablemente albergue una gran
numero de géneros sin registrar aun (Vélez-Ruiz, 2009). Es así como en esta
Abejas silvestres 23
investigación se aportan 12 nuevos registros geográficos de géneros de abejas para el
departamento (Tabla 2). Incluso, también se encuentran dos nuevos registros
altitudinales donde se encuentran el género Nannotrigona del cual solo se tenía un
intervalo altitudinal desde los 5 hasta los 1770 msnm, sin embargo este espécimen fue
recolectado a los 1920 msnm. Asimismo, el género Trigonisca el cual solo se había
registrado hasta los 1600 msnm, también fue recolectado a los 1920 msnm (Vélez-Ruiz,
2009).
Como se observó en los resultados, las dos principales familias recolectadas en los
muestreos fueron Apidae y Halictidae, resultado que era de esperarse, ya que según
Nates-Parra (2005) son dos familias extremadamente diversas con una gran variedad de
hábitos de nidificación y de socialidad, a diferencia de las otras familias de abejas, en su
mayoría solitarias. Esto se observa claramente en la familia Apidae, la cual se agrupa en
las subfamilias Nomadinae, Xylocopinae y Apinae, que se caracterizan por nidificar en
sustratos que van desde el suelo, madera, paredes hasta colocar sus huevos en los
nidos de otras abejas. De igual forma, en esta familia se encuentran desde abejas
solitarias como por ejemplo Tetrapedia maura, parasociales como los géneros Centris,
Eulaema, Ceratina, Peponapis y Euglossa, hasta las eusociales, que es nivel de
organizacional más complejo dentro de los apiformes y donde se pueden encontrar
géneros como Cephalotrigona, Nannotrigona, Melipona, Trigona, Plebeia, Trigoniosca y
Apis. Con respecto a la familia Halictidae, son generalmente solitarias, sin embargo
pueden constituir pequeñas colonias, pero con menos complejidad que los de la familia
Apidae. En esta familia también se pueden encontrar abejas parasociales como lo es el
género Augochlora y cleptoparasistas como los géneros Sphecodes, Temnosoma y
Nomada, que parasitan principalmente a los nidos de la tribu Augochlorini y Halictini
(Nates-Parra, 2005; Reyes-Novelo et al., 2009). Además, cabe mencionar que los
resultados de nidificación y socialidad observados en las Figuras 12 y 13, muestran que
las abejas silvestres recolectadas prefieren nidificar en suelos y maderas y asimismo
presentar comportamientos en su mayoría eusociales, parasociales y solitario, lo cual
concuerda con los hábitos de estas familias de abejas.
En cuanto al departamento de Caldas, todos estos nuevos registros geográficos y
altitudinales son una importante información taxonómica, que permite aportar al
conocimiento de la riqueza y diversidad biológica de este importante grupo. Para el
Abejas silvestres 24
departamento, sólo se conocían una serie trabajos enfocados a la polinización de cultivos
entre los cuales se destacan la granadilla (Passiflora ligularis), la maracuyá (P. edulis), el
tomate (Lycopersicon esculentum) y el café (Coffea liberica). Entre estos se encuentran
el estudio realizado por Arias-Suarez et al., (2016) en la hacienda Tesorito en el
municipio de Manizales sobre los sistemas de polinización en P. ligularis, donde solo se
registran los géneros Xylocopa, Anthophorula, Bombus y Apis como principales
polinizadores del cultivo de granadilla. Otros estudios similares fueron realizados por
Rendón et al., (2013) y el de Arias-Suarez et al., (2014) para el mismo género Passiflora
pero en el cultivo de Maracuyá en las mismas instalaciones del estudio anterior,
reportando de nuevo al género Xylocopa y su importancia en la polinización en flores del
género Passiflora. Solo en el estudio de Arias-Restrepo et al., (2015), acerca de la
polinización natural del cultivo de tomate, se registró el género Agapostemon de la familia
Halictidae, además de los géneros Melipona, Euglosa y Apis. De igual forma también se
pueden encontrar trabajos de polinización en los que no se reportan ningún género de
abejas, tal es el caso de los estudios realizados por Roldan et al., (1999), sobre
polinización artificial en arboles de manzana en el municipio de Villamaría, Caldas y
Herrera y González (2013) donde se evaluó la polinización en cruzamientos controlados
de café. Este panorama, reafirma el desconocimiento de la apifauna silvestre para el
departamento de Caldas y aún más el estado actual de los polinizadores, muchos de
ellos, considerados actualmente en riesgo de desaparición. Reconocer las especies de
visitantes florales, en particular de abejas, permitiría mejorar los estudios sobre
polinización en diferentes cultivos, además de crear nuevas estrategias de agricultura
amigables con las abejas que evite el uso constante de agroquímicos y remoción de los
suelos.
Por último, vale la pena destacar el análisis de los datos bajo la propuesta de diversidad
verdadera y no con los métodos que tradicionalmente se evalúa la diversidad de abejas
usando los índices de Shannon y el inverso de Simpson puede ser una alternativa para la
evaluación de comunidades de abejas silvestres. El comportamiento organizacional de
las abejas, es decir, el hecho de que se trabaja con especies de diferente grado de
socialidad, usualmente no es tenido en cuenta en los índices clásicos de diversidad y se
compensa trabajando con frecuencias de captura y no usando las abundancias (Ej.
Smith-Pardo y Gonzáles, 2007; Sepúlveda-Cano et al., 2017). El uso de métodos
clásicos o como se le denomina, la entropía de Shannon, suele ser una medida legítima
Abejas silvestres 25
de algo, pero no de la diversidad real, dado que para este índice se usan diferentes
bases logarítmicas, no se pueden realizar comparaciones fácilmente sin realizar
conversiones para tener las mismas unidades (Jost y González-Oreja, 2012). Sin
embargo, alternativas como los números de Hill (propuestos desde 1973), sugieren
transformaciones matemáticas a los índices convencionales o el uso de la diversidad
funcional, en donde se evalúan los rasgos funcionales, como por ejemplo el tamaño,
interacciones biológicas, la nidificación, la socialidad, entre otros, que están conectados
de manera directa a los procesos del ecosistema (Córdova-Tapia & Zambrano, 2015) y
pueden aplicarse al análisis de diversidad de abejas.
Abejas silvestres 26
6. Conclusiones
Los sistemas agrícolas y naturales evaluados brindan los recursos para la presencia de
diferentes familias de abejas como Halictidae y Apidae, las cuales fueron las más
abundantes durante el muestreo.
La composición vegetal de los ecosistemas bien sea agrícolas o naturales juegan un
papel importante en la composición de las comunidades de abejas silvestres. Debido a la
oferta polinífera y nectarífera en las coberturas hortalizas-medicinales y regeneración.
Como complemento, a la metodología utilizada en este estudio, deberían utilizarse otros
métodos de muestreos alternativos para evaluar la diversidad de abejas silvestres con
mayor claridad, dado que estas presentan grados de socialidad y hábitos de nidificación
diferentes en el área de estudio.
Abejas silvestres 27
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A. Anexo: Estimaciones de diversidad verdadera.
Estadísticas relacionadas con el índice de diversidad verdadera.
Site Diversity Observed Estimator s.e. LCL Bosque Species richness 4.000 4.455 1.220 4.026 Bosque Shannon diversity 3.458 4.145 1.043 3.458 Bosque Simpson diversity 3.103 3.929 1.157 3.103 Hortalizas Species richness 10.000 17.704 11.243 10.949 Hortalizas Shannon diversity 8.156 11.211 2.451 8.156 Hortalizas Simpson diversity 7.078 9.237 1.944 7.078 Hortalizas.Medicinales Species richness 24.000 54.114 28.518 30.276 Hortalizas.Medicinales Shannon diversity 6.567 7.341 0.880 6.567 Hortalizas.Medicinales Simpson diversity 3.313 3.348 0.357 3.313 Regeneración Species richness 21.000 31.038 8.945 23.243 Regeneración Shannon diversity 10.697 12.357 1.497 10.697 Regeneración Simpson diversity 7.509 7.959 0.810 7.509
Abejas silvestres 35
B. Anexo: Análisis de varianza para la variable frecuencias de captura y prueba de
Tukey.
Prueba de Friedman Coberturas
Bosque Hortalizas
Hortalizas-Medicinales
Regeneración
Bosque 0 0,02977 1,25E-05 4,76E-02 Hortalizas 0,1786 0 0,0001939 0,001951 Hortalizas-Medicinales 7,50E-02 0,001164 0 0,5564 Regeneración 0,0002853 0,01171 1 0
Prueba de Friedman transectos
Bos-Bord
Bos-Int Hort-Bor
Hort-Int
Hortmed-Bord
Hortmed-Int
Reg-Borde
Reg-Interior
Bos-Bord 0 0,02326
0,08772
0,6086 2,29E-02
0,3774 0,007445
0,06927
Bos-Int 0,6512 0 0,3333 0,01167
2,29E-02
0,3333 0,001464
0,005848
Hort-Bor 1 1 0 0,02924
2,29E-02
1 0,002927
0,01167
Hort-Int 1 0,3268 0,8187 0 0,0002365
0,1696 0,1634 0,3529
Hortmed-Bord
0,0006409
0,0006409
0,0006409
0,006622
0 2,29E-02
0,0001297
0,0003281
Hortmed-Int
1 1 1 1 0,0006409
0 0,003173
0,05058
Reg-Borde
0,2085 0,041 0,08195
1 0,003632
0,08885
0 0,7189
Reg-Interior
1 0,1637 0,3268 1 0,009186
1 1 0