Anexo TP 2. Fernandez Valiela M.V. 1978. Introducción a la fitopatología, tomo IV ............ Hongos. INTA Colección Científica. Buenos Aires, Argentina. Pp. 142-146. ESTIMACIÓN DE LOS DAÑOS Los cultivos sufren cuantiosas pérdidas anuales por causa de los parásitos patógenos; pero por lo común esas pérdidas han sido calculadas “a ojo”, o por deducciones de rendimiento comparado con el de años anteriores o con cultivos sanos. Estos procedimientos no pueden dar una idea de los daños reales causados por un determinado patógeno. La estimación de daños debe hacerse en base a métodos racionales, bien experimentados y con escalas adecuadas a cada enfermedad. Esto dará lugar a la obtención de datos de real valor, que demostrarán hasta qué punto es necesario encarar económicamente el problema para la lucha directa (métodos químicos o de regulación) o indirecta (métodos fito- técnicos) contra el patógeno . Por estos métodos en otros países se han podido calcular los daños causados por cada patógeno importante, y demostrar los beneficios que la investigación agrícola proporciona. Así, CHESTER (1950, pág. 207) cita ejemplos de las ventajas obtenidas con el dinero que se invierte en investigaciones. Se gastan —dice— 200.000 dólares por año en los Estados Unidos para la obtención de variedades de trigo resistentes a enfermedades. Estas inversiones se han traducido ya en la obtención de ocho variedades de trigo nuevas que superan a las existentes entre el 10 y el 30 % más de rendimiento, por resistencia a enfermedades y otras cualidades. Esto ha producido un beneficio de 50 millones de dólares por año, o sea que un dolar gastado en investigación está rindiendo un interés de 250 dólares por año. En Canadá, la obtención de variedades de trigo resistentes a royas se ha traducido en un aumento de producción anual de 41.399.000 bushels, valuados en 27.242.000 dólares. Las investigaciones que llevaron a la obtención de esas variedades costaron al Estado un total de 2.000.000 de dólares. Los beneficios de cada año son trece veces el total del costo en todos los años que ha demandado la investigación. Corno señala el mencionado autor, los métodos para la estimación de daños deberán reunir ciertos requisitos que los aproxime a una mayor exactitud. - Los métodos deberán medir intensidad de daños causados por un determinado patógeno, y traducir éstos en pérdidas. Pan ello es necesario conocer la capacidad patógena del agente que ocasiona los daños. Si tomamos, por ejemplo, dos enfermedades distintas: sarna (Venturía carpophyla) y podredumbre morena (Monilia fructicola) del durazno, podremos tener en el primero el 100 % de ataque; pero las pérdidas nunca serán comparables a un ataque del 20 % de M. fructicola. Con la sarna se desvaloriza el fruto, pero con la podredumbre morena se pierde indefectiblemente. - Los métodos deberán incluir e mayor número posible de enfermedades de cultivos importantes. La mayoría de los métodos ideados por diversos autores para la estimación de daños se refieren, por lo común, a una determinada enfermedad, y es difícil reunir en pocos métodos gran número de aplicaciones, por la diversidad de cultivos y variación de órganos afectados. Sin embargo, por medio de los tres métodos generales que más adelante se mencionan, se puede agrupar en cada uno gran cantidad de hospedantes y enfermedades con resultados satisfactorios.

- Los métodos deberán tener un alto grado de exactitud. Muchas veces no depende del método empleado, sino de la escala asignada, la cual, siempre que sea posible, debe reflejar la relativa intensidad de la enfermedad. Por ejemplo, en la escala de 0, 1, 2, 3 y 4, las plantas u órganos afectados asignados al grado “4” deberán tener cuatro veces la intensidad de ataque de aquél del grado “1”, y dos veces más de intensidad que en el grado “2”. La apreciación de la intensidad de daños debe ajustarse en todo lo posible a la escala establecida. Deben analizarse muchas plantas u órganos, para que el margen de error sea mínimo. - Los métodos deberán ser comparables con los resultados de otros investigadores, con aquéllos de localidades diferentes y con los datos de años anteriores. La unificación de métodos permite comparar resultados de diversos investigadores. El indice de infección de McKinney, como veremos más adelante, permite comparar los resultados obtenidos por diversas personas, diferentes localidades y años anteriores. Reduce el complejo intensidad de la enfermedad a una simple expresión, abierta al análisis estadístico. En un informe sobre daños debe indicarse en cada caso la escala de intensidad seguida. Si es la utilizada por otros autores, resumirla e indicar la referencia bibliográfica; y si es una escala propia, describirla detalladamente, indicando toda la información posible y procedimiento seguido para llegar al índice o porcentaje de daños, mediante el uso de la correspondiente fórmula. - Los métodos deberán ser objetivos. Es decir, debe evitarse el punto de vista personal, procurando que los resultados sean consecuencia de una norma o conjunto de normas numéricas, que permitan en cada caso su repetición por otros investigadores en condiciones similares, y que se llegue a resultados iguales o muy cercanos. - Los métodos deberán incluir todas las formas de la enfermedad y pérdidas por ella ocasionadas. Muchas enfermedades se manifiestan en distintas formas en diferentes órganos de la planta. Por lo tanto, el cálculo de pérdidas debido a todas esas manifestaciones es complejo y difícil. Es necesario encontrar el índice de intensidad para cada parte de la planta afectada, y deducir de ello su posible efecto en el rendimiento final de la planta o cultivo, o en la desvalorización del producto obtenido de dicho cultivo. La sarna del manzano (Venturia inaequalis), por ejemplo, produce efectos en hojas, ramas y frutas. La intensidad de ataque puede establecerse por los procedimientos comunes independientemente para cada órgano. Es necesario, después, reducir ese ataque en diferentes órganos al producto final de la planta: el fruto. La mancha angular del algodonero (Xanthomonas malvacearum), ejemplo citado por CHESTER (1. c.), mata las plántulas (“damping-off”), daña los tallos, afecta parcialmente los hojas, ataca a las peras, y aunque generalmente no las destruye, facilita la entrada de hongos y bacterias saprófitos, que afectarán después la calidad y rendimiento de la fibra. Muchas otras enfermedades producen daños como en los casos citados, y es necesario analizar detenidamente cada factor, y estudiar, según la intensidad de ataque de cada órgano, la disminución de rendimiento, para poder llegar a una cifra final dada por un índice o porcentaje de pérdidas. Describimos brevemente los tres métodos que pueden servir para la esti-. mación de daños ocasionados por la mayoría de los patógenos estudiados. fr.

MÉTODO 1: Porcentaje de infección Gran número de enfermedades que afectan a todo el hospedante o a todo un órgano, pueden ser determinadas por este método, que es el más sencillo de todos: I= Plantas u órganos afectados X 100 ---------------------------------------- Plantas u órganos examinados Por ejemplo, si examinamos un cultivo de papa „y encontramos que de 800 plantas contadas, 60 tienen “leaf roll”, el porcentaje de infección será: I= 60 x 100 ----------- = 7,5 % 800 Entre las numerosas enfermedades cuya intensidad de daños puede determinarse por este método se hallan: carbones y pietín de los cereales; leaf roll, mosaico rugoso y necrosis de los brotes de la papa; peste negra del tomate, pudrición de frutos y tubérculos, muerte de plantas por causas varias, etc. MÉTODO 2: Indice de intensidad del daño Este método sirve para determinar daños en plantas donde el ataque varía, según una escala que debe establecerse para cada enfermedad. La intensidad del daño producido por un patógeno no significa que debe afectar a la planta entera, perdiéndose la misma desde el punto de vista económico. Este método se utiliza para ataques de intensidad variable (royas, sarna de la papa, sarna del manzano, sarna de frutos cítricos y muchas otras enfermedades), y su resultado está dado por un número índice (ID), (WALKER el aL, 1938). Este método es usado en muchos países. En Inglaterra, el Subcomité de la Sociedad Británica de micología consideró en 1948 cinco grados en la intensidad de los daños: 1, 2, 3, 4 y 5, donde si N es el número total de plantas, y N3, N2, N3, N4 y N5 es la cantidad de plantas examinadas para cada grado en la intensidad de los daños, la fórmula será entonces: ID = N1+ 2N2 + 3N3 + 4N4 + 5N5 x100 -------------------------------------------- 5 N El procedimiento es el siguiente: Se establece para cada grado la intensidad de los daños correspondientes, pudiendo variar de sanas para N1 a totalmente afectadas para N5. Si asignamos a cada uno de los grados citados la siguiente escala de ataque para el caso de royas en trigo: 1 = ausencia total de pústulas; 2 = plantas atacadas muy débilmente; 3 = plantas atacadas débilmente; 4 = plantas atacadas medianamente, y 5 = plantas muy atacadas, y si suponemos que hemos analizado un cultivo y del total de plantas u hojas contadas tenemos las siguientes por grado de la escala: 400 para grado 1; 350 para 2; 100 para 3; 5 para 4, y O para 6, conforme a la fórmula precedente, tendremos:

ID = (1x400)+(2x350)+(3x100)+(4x5)+(5x0) x 100 = 33,2 -------------------------------------------------------- 5 x 855 Según se deduce del siguiente razonamiento, este índice (ID) varía de 20 en 20, siendo hasta 20, sanas, y 100, ataque máximo.

MCKINHEY (1923) había establecido en los Estados Unidos el Indice de infección (“Infection index”), tomando la siguiente ecuación: ID= Suma de todos los grados numéricos x 100 -------------------------------------------------- Total de plantas contadas x 3 Esta ecuación es la misma que la del Subcomité de la citada Sociedad Británica, con la diferencia de que en ella se establece una escala distinta, así: 0,00, 0,75, 1,00, 2,00 y 3,00, variando de sano (0,00) a severamente afectado (3,00). Este índice de MCKINNEY fue después modificado por diversos autores; pero, según CHESTER (1950), en su forma original o modificado, su amplio uso en los Estados Unidos y otros países testifica su valor. En dicho índice, el factor 100 convierte a O las plantas sanas, y a 100 las plantas con el máximo de ataque, con una graduación intermedia que varía de O a 100, según se deduce del siguiente razonamiento:

Anexo TP 10 : EL MODELO “HOSPEDANTE-ESTRÉS-ORGANISMO SAPRÓGENO” PARA LAS ENFERMEDADES DE MUERTE RETROGRESIVA Y DE DECAIMIENTO DE LOS BOSQUES David R. Houston (Traducido por C. Barroetaveña y M. Rajchenberg del libro "Forest decline concepts", Manion P.D. y Lachance D. (Eds.), 1992, APS Press, St. Paul, pp. 3-25) Los epítetos "muerte retrogresiva", "decaimiento" y "tizón" que se han aplicado en el pasado y que aún se aplican a numerosas enfermedades de los árboles describen ya sea el componente más significativo o la naturaleza general del síndrome de una enfermedad en particular. Estos términos no identifican, y ni siquiera sugieren, relaciones causales. En realidad, en la mayoría de los casos en que estos nombres fueron aplicados, las causas de la enfermedad se desconocían totalmente. Cuando las etiologías fueron estudiadas y clarificadas, aquellas enfermedades en las que se demostró la existencia de un organismo patogénico incitador primario y específico fueron a veces re-nombradas. Por ejemplo, la parte del complejo de muerte retrogresiva del Fresno atribuible a una infección por organismos similares a micoplasmas (MLO) se llama actualmente amarillamiento del Fresno; y el decaimiento del Roble, que ahora se sabe es incitada por Ceratocystis fagacearum (Bretz) Hunt, probablemente pase a llamarse marchitamiento del Roble. La mayoría de las enfermedades originalmente llamadas "muerte retrogresiva" o "decaimiento" retienen sus nombres, atestiguando el hecho que, para ellas, no existe un patógeno capaz de iniciar el desarrollo de una enfermedad en los árboles sanos (patógeno primario). Para estas enfermedades, la muerte de los árboles o de partes de los mismos es, principalmente, una consecuencia de la invasión de organismos descriptos ya sea como secundarios, débiles, oportunistas, facultativos o saprogénicos. Tales organismos son incapaces de iniciar el desarrollo de una enfermedad en árboles sanos que no sufren ningún tipo de estrés. A partir de los años '40 y a lo largo de los años '60, se definieron un grupo de problemas forestales en los bosques de latifoliadas del E de EEUU, que incluyen las muertes retrogresivas del Abedul, del Fresno y del Arce, el decaimiento del Roble y del Arce, el tizón del Liquidambar styraciflua y el tizón del Arce. En algunas coníferas se definieron problemas similares, especialmente el tizón del fuste del Pino blanco del oeste (Pinus monticola Dougl.), el decaimiento del pino ponderosa (Pinus ponderosa Laws.) en las montañas de San Bernardino y de San Gabriel en California, y la enfermedad de la hoja pequeña de los Pinos de hoja corta (P. echinata Mill. y P. taeda) en la Agrios, G. 1995. Fitopatología, 2° Ed. Cap.11. región del pedemonte del SE de EEUU. La comparación de los resultados de las investigaciones realizadas en esteconjunto aparentemente diverso de problemas revela una relación causal compleja común. Precediendo al inicio de los síntomas para cada una de estas enfermedades hubo episodios de estrés ambiental, especialmente: períodos inusualmete severos de falta de agua o de incrementos de temperatura; períodos de fríos invernales extremos, a veces seguido por períodos inusualmente calurosos; heladas tempranas o tardías; y brotes de insectos defoliadores o chupadores solos o en conjunto. Entonces, antes de su muerte, los brotes o ramitas, o las ramas o las raíces de los árboles estresados fueron invadidos por uno o más organismos patógenos secundarios . La cronología del estrés ambiental y del ataque subsiguiente por organismos secundarios fue demostrado por primera vez en una serie de estudios clásicos hechos por Bier, quien demostró que en ramas cortadas un determinado número de hongos saprógenicos productores de cancros eran capaces de colonizar la corteza solamente después que su contenido de humedad había sido bajado a aproximadamente el 80% de lo que tenían antes de ser cortadas. Las implicaciones de los hallazgos de Bier y las observaciones realizadas por numerosos investigadores durante el estudio de diversas enfermedades asociadas con estrés ambiental durante los años „50 y „60 y aún antes, junto con mis propias

experiencias con el decaimiento del Arce azucarero en Wisconsin, llevaron al desarrollo al final de los años „60 de una hipótesis o "modelo" para estas enfermedades de decaimiento o de muerte retrogresiva. Este modelo fue expresado más tarde en forma explícita de la siguiente manera:

1. Arboles sanos + estrésárboles alterados (tejidos) (comienza la muerte retrogresiva).

2. Arboles alterados + más estréslos árboles (tejidos) se siguen alterando

(continúa la muerte retrogresiva).

3. Arboles severamente alterados + más estréslos árboles (tejidos) se siguen alterando

(continúa la muerte retrogresiva).

n. Arboles severamente alterados +organismos de acción secundariaárboles (tejidos)

invadidos.(los árboles pierden

la habilidad para responder al

mejoramiento de las condiciones,

decaen, quizás mueren.)

En estas oraciones, los números se refieren a episodios secuenciales de eventos de estrés y respuesta del hospedante; "n indica que en algún punto en el tiempo o en el grado de cambio del hospedante, los organismos de acción secundaria son capaces de invadir exitosamente los tejidos alterados. Las flechas deben ser leídas como "llevan a". Una conceptualización gráfica de este modelo aparece en la Fig. 1.

Estres

Desarrollo de

la Condición

Enferma

Arboles Arboles

Tiempo Saludables Muertos Tiempo

Organismos de Acción Secundaria

Fig. 1: Estructura conceptual para el modelo hospedante-estrés-organismo saprógeno. Los árboles sanos son afectados por estrés ambiental; los tejidos alterados por el estrés son invadidos hasta cierto punto en algún momento. Las condiciones para el progreso de la enfermedad se desarrollan, los tejidos y los árboles decaen y por último pueden morir. Esta hipótesis puede ser elaborada como un resúmen de varias relaciones importantes: I) La muerte retrogresiva de los árboles o de los tejidos muchas veces es una consecuencia solamente de los efectos del estrés ambiental. Con la eliminación del estrés, y en ausencia de una colonización significativa por parte de hongos saprógenos o insectos secundarios, muchas veces la muerte retrogresiva cesa y los árboles se

recuperan. La fase de muerte retrogresiva puede ser visualizada como un mecanismo de supervivencia por medio del cual el árbol se ajusta a las condiciones ambientales adversas con las que se ha topado. II) El estrés solo, si es suficientemente severo, prolongado, o repetido, puede provocar la muerte retrogresiva continuada o repetida e incluso la muerte. Existen numerosos informes acerca de mortalidad de árboles que siguen a períodos de sequía inusualmente severos y prolongados, o episodios de defoliación severa, especialmente si es repetida, quizás aún en el mismo período vegetativo. Cuando la sequía y la defoliación ocurren en forma concomitante o secuencial, la mortalidad puede ser muy alta. III) Usualmente, no obstante, la fase de decaimiento, en la cual la vitalidad dismimuye y los árboles sucumben, es la consecuencia de la invasión por parte de organismos a los tejidos alterados por el estrés. La recuperación de esta fase, la cual es menos probable ocurra aún si cesa el estrés, depende de numerosos factores que incluyen la condición del árbol, los tejidos invadidos, la agresividad relativa de los organismos y el grado de la invasión. IV) Dónde y cuándo ocurre la fase de muerte retrogresiva está estrechamente relacionada con dónde y cuándo ocurre el estrés disparador. La fase de declinación y mortalidad está relacionada además, con la distribución temporal y espacial de los organismos de acción secundaria. La partición de los estadíos de desarrollo de estas enfermedades en fases separadas que comprenden uno o más estadíos de estrés y de respuesta del hospedante, seguidas por ataques que provocan debilitamiento y muchas veces la muerte por parte de organismos saprogénicos, provee un marco para efectuar la diagnosis y el estudio de la enfermedad. También sirve para enfatizar el ordenamiento cronológico de la relación estrés-alteración del hospedante-organismo saprógeno. Es obvio, no obstante, que en realidad estas relaciones son interacciones continuas que reflejan respuestas fisiológicas y morfológicas del hospedante ante una seguidilla variable de estreses ambientales cambiantes, exacerbadas por la invasión de un organismo oportunista complejo. La "ubicación" cronológica de los ataques de los organismos saprogénicos secundarios respecto a los eventos de estrés, junto con su (muchas veces) gran diversidad en número y tipo, ha llevado a muchos patológos a desconsiderar a los organismos saprógenos como componentes importantes de las enfermedades de decaimiento o de muerte retrogresiva. Para aceptar a los organismos saprógenos como componentes importantes de los complejos de causas que provocan las enfermedades de decaimiento, se requiere el re-exámen de los conceptos de: 1) la predisposición del hospedante y 2) los efectos del estrés en relación al rol y las consecuencias provocadas por los patógenos secundarios.

PREDISPOSICIÓN En el contexto de las enfermedades de plantas o animales el término predisposición significa “tener suceptibilidad a la infección”. Muchos organismos son capaces de invadir exitosamente los tejidos solamente después que esos tejidos han sido alterados o predispuestos de alguna manera. Las interacciones del tipo hospedante-estrés-organismo saprógeno de las enfermedades de decaimiento/muerte retrogresiva proveen, entonces, algunos de los ejemplos más claros acerca de la predisposición en el sentido fitopatológico del término. Debido a que los árboles estresados, en ausencia del ataque de un organismo, usualmente se recuperan (o sea que vuelven nuevamente a su estado sanitario anterior) una vez que el estrés desaparece, uno de los estadíos más críticos en el desarrollo de los decaimientos/muerte retrogresiva (en términos de daño real y mortalidad) es el momento en que la invasión de los tejidos vivos por parte de organismos secundarios es suficiente para perjudicar la recuperación.

ESTRÉS Y PREDISPOSICIÓN Cada uno de los factores de estrés principales asociados con las enfermedades de decaimiento/muerte retrogresiva altera los tejidos del árbol de manera diferente. En muchos casos, se desconocen tanto los cambios bioquímicos como fisiológicos que se producen en los árboles o en sus tejidos dañados por el factor de estrés, así como los mecanismos responsables de la disminución de la resistencia del hospedante. El hecho de que el mismo agente saprógeno sigue diferentes patrones de invasión en hospedantes sometidos a diferentes tipos de estrés, sugiere que la naturaleza, el momento, y la magnitud de los cambios inducidos por el estrés no solamente determina la naturaleza y el grado al cual los tejidos son alterados, sino que tambien, cuándo ellos se tornan suceptibles, a cuáles organismos y con qué consecuencias. En uno de los pocos estudios en que se han investigado sistemáticamente los cambios inducidos por estrés en las resistencias del hospedante en plantas intactas bajo condiciones controladas, Schoeneweiss y otros compararon los efectos de la sequía, las heladas, y la defoliación sobre la suceptibilidad de diversos árboles ornamentales (especialmente Betula alba L.) a hongos productores de cancros y muerte retrogresiva (especialmente Botryosphaeria dothidea. (Mong.: Fr.) Ces. & De Not.). Para cada uno de estos estreses existía un umbral al cual había que arribar o superar antes que los organismos saprógenos, previamente introducidos en heridas, pudieran invadir los tejidos del fuste. De esta manera el potencial agua en el fuste debía bajar a -1.2--1.3 MPa y permanecer en ese nivel durante 3-5 días antes que los tejidos se tornaran suceptibles. La colonización se incrementaba con continuadas disminuciones del potencial agua. Bajo condiciones de estrés por sequía, la colonización de la corteza y de la madera fue mucho más extensa cerca del cambium que en la madera más vieja. En forma similar, se necesitaban temperaturas de congelamiento de entre -20 a -30 ºC antes que los fustes de las plantas endurecidas por el frío se tornaran suceptibles. Contrastando los efectos del estrés por sequía, las heladas predispusieron a la madera vieja a la colonización cerca de la médula. Las plantas permanecieron predispuestas al ataque de B. dothidea durante 9 días después del deshielo. La extensión de la colonización se incrementó con temperaturas más bajas. Los estudios que siguieron examinaron cómo los estreses predisponían los tejidos al ataque de organismos introducidos en heridas. Recientemente, Pusey examinó la influencia del estrés hídrico sobre la infección lenticelular y sobre el desarrollo de la enfermedad causada por B. dothidea en plántulas de ciruela sin heridas. En contraste con estudios en los que se utilizaron inoculaciones en heridas, el estrés hídrico que tenía la planta al momento en que las lenticelas fueron inoculadas (abril-junio) no afectaron el desarrollo de la enfermedad. Pero el estrés hídrico provocado 2-6 meses después de la inoculación (agosto-octubre) resultó en un incremento significativo de la incidencia y la severidad de las lesiones. Estos resultados ilustran la habilidad característica de los organismos saprogénicos de existir como saprófitos, hasta que las condiciones ambientales adversas predisponen a los tejidos vivos adyacentes. El estrés por defoliación, cuando se prolonga por remoción repetida de todas las hojas durante 4 semanas o más (un fenómeno extraño que suceda en la naturaleza), predispuso a la corteza y a los tejidos del fuste a la colonización de B. dothidea que había sido previamente introducida a heridas en el fuste. Los patrones de colonización del tejido fueron similares a aquellos provocados por estrés por sequía, sugiriendo que la defoliación severa y prolongada y la sequía afectan a los tejidos del árbol de manera similar. Esta sugerencia está sustentada por resultados de otros estudios. Por ej., los cambios en los contenidos de carbohidratos y de aminoácidos presentes en los tejidos de las raíces del arce azucarero y de robles sometidos a defoliación o a sequía son similares, y ambos tipos de estrés predisponen a las raíces de árboles latifoliados a la colonización

por Armillaria sp. Los estudios sobre la relación entre la defoliación y la suceptibilidad de los árboles latifoliados al ataque por Armillaria sp. están entre los pocos que han intentado relacionar los cambios químicos inducidos por estrés en el hospedante con los requerimientos de los organismos saprogénicos. El estrés por defoliación que presentó un nivel tal como para disparar la refoliación del árbol, resultó en un número de cambios bioquímicos significativos. Las reservas de almidón fueron hidrolizadas rápidamente a azúcares solubles, especialmente a glucosa y fructosa; algunos aminoácidos, especialmente asparragina y alanina, incrementaron sus niveles. Las actividades de algunas enzimas presentes en la corteza y que lisan a los hongos, ß-1,3 glucanasa y quitinasa, fueron reducidas. Estos cambios son relevantes en relación al ataque de Armillaria a árboles estresados por defoliación porque: 1) los niveles más bajos de enzimas capaces de lisar las hifas de los hongos permiten a los mismos superar las barreras de la corteza y alcanzar regiones subcorticales donde 2) hay a disposición cantidades anormalmente altas de glucosa, la fuente de energía más favorable para el hongo, así como cantidades de asparragina y alanina que favorecen su crecimiento y 3) en presencia de altas concentraciones de glucosa, los fenoles tales como el ácido gálico, que normalmente son inhibitorios de Armillaria, se tornan inefectivos; en realidad son rápidamente normalizados, tornándose estimuladores del crecimiento. Estudios de este tipo han revelado la existencia de relaciones íntimas entre los efectos de tipos particulares de estreses y los organismos específicos de acción secundaria.

ORGANISMOS DE ACCIÓN SECUNDARIA (SAPRÓGENOS, INSECTOS-SECUNDARIOS)

Los organismos de acción secundaria incluyen una amplia variedad de hongos e insectos que pueden matar raíces finas, yemas y ramitas delgadas, o corteza y cambium de ramas, troncos y raíces. Mientras la invasión de muchos de estos organismos puede dar el golpe de gracia luego de un episodio de estrés dado en el hospedante, algunos han ganado notoriedad por su repetida asociación con una o más enfermadades de decaimiento. Algunos de estos organismos son específicos a un género o hasta una especie de hospedante; otros tienen un gran rango de hospedantes. Los más significativos son los “hongos enroscadores de raíces” del género Armillaria, y los “insectos enroscadores del tronco” del género Agrilus , aunque muchos otros hongos e insectos que atacan la corteza producen pérdidas mayores en situaciones particulares. En general, los saprógenos asociados con enfermedades de muerte retrogresiva o declinación importantes de los bosques: i) son habitantes omnipresentes de los ecosistemas forestales naturales cuyos roles, en ausencia de fuerte eventos de estrés externo, son ecológicamente beneficiosos. ii) son incapaces de sobrevivir en tejidos vivos que no hayan sido predispuestos por estrés. iii) afectan árboles estresados principalmente invadiendo y matando regiones meristemáticas de las raíces, tronco, brotes y yemas. En bosques naturales, los árboles oprimidos y bajo sombra generalmente mueren, siendo los perdedores en la intensa lucha por la luz, la humedad y los nutrientes. Esta reducción normal, frecuentemente vista como una simple relación de energía, es aceptada y esperada como una consecuencia natural del desarrollo del bosque. En un modo similar, las ramas bajas de la copa bajo sombra de árboles vigorosos mueren y caen. Incluso, un exámen más cercano revela que la muerte de los árboles oprimidos y de las ramas sombreadas es ocasionada, frecuentemente, por la acción de los mismos saprógenos oportunistas implicados como atacantes de árboles vigorosos alterados por eventos de estrés repentinos, fuertes e inesperados. Sólo cuando los organismos

saprógenos invaden exitosamente los tejidos de árboles capaces de sobrevivir los rigores de la competencia natural, la muerte retrogresiva y el decaimiento cobran importancia. Cuando las plantas hospedantes son introducidas a nuevos ambientes, pueden aparecer nuevas combinaciones de hospedante-estrés-saprógeno. Consecuencias similares pueden ocurrir cuando los agentes bióticos de estrés son introducidos inadvertidamente a un ecosistema. Saprógenos importantes en enfermedades de muerte retrogresiva o decaimiento en ambientes urbanos provocan generalmente pocas consecuencias en sistemas forestales naturales y vice versa, debido a las distintas relaciones huésped-estrés, o a las distintas relaciones que regulan su existencia saprofítica. Así, mientras los hongos productores de cancros que provocan muerte retrogresiva, como B. dothidea, Nectria cinnabarina (Tode: Fr.) Fr., Endothia gyrosa (Schwein.:Fr.) Fr., y Leucostoma kunzei (Fr.: Fr.) Munk atacan rara vez a los bosques naturales, tienen gran incidencia en zonas urbanas o huertas, donde son comunes por combinaciones de falta de agua y heridas por poda. En contraste, el hongo de las raiz Armillaria, principal saprógeno de los bosques caducifolios en el este de USA, es raramente un problema en zonas urbanas, donde hay pocas oportunidades para su existencia saprofítica en raíces muertas, tocones u otros sustratos de madera. El decaimiento-muerte retrogresiva que comienza cuando los árboles son alterados por un factor de estrés, es muchas veces “completado” por organismos de acción secundaria. A pesar de que estos organismos son incapaces de invadir árboles sanos, su presencia o ausencia como colonizadores de tejidos afectados por estrés es generalmente el factor crítico que determina si los árboles estresados morirán o se recuperarán.

RELACIONES EN EL BOSQUE El grado en que un bosque es alterado por estrés está controlado en parte por su genética, y en parte por las condiciones de su medio inmediato. Los árboles dominantes del dosel presentes en bosques naturales son aquellos cuyo genotipo y posicionamiento espacial les permitieron sobrevivir el estrés y el desarrollo del rodal. En muchas de las enfermedades de decaímiento-muerte retrogresiva investigadas, no obstante, los árboles más grandes y viejos son los más afectados. Incluso cuando son expuestos a severos factores bióticos o abióticos de estrés, los árboles pueden estar predispuestos y ser atacados -a veces letalmente-, sin importar su edad, tamaño, genotipo o condiciones de suelo o sitio. Típicamente, estas enfermedades ocurren sobre amplias áreas geográficas afectadas por factores de estrés como sequías severas , defoliación, o desbalance de nutrientes que pueden trascender los genotipos individuales o las condiciones ambientales locales. En bosques mixtos, a veces ocurre el decaímiento-muerte retrogresiva de solo una especie o un grupo de especies. Esto es fácilmente explicable en situaciones donde están involucrados agentes bióticos con hospedantes específicos. En casos más generales, con factores de estrés de origen abiótico, el decaímiento de una sola especie puede ser atribuído a las distintas respuestas específicas de cada huésped al factor de estrés (debido a las distintas fenologías, arquitecturas, mecanismos de defensa, etc. de las especies), o bien a la presencia de organismos saprógenos capaces de invadir los tejidos alterados de algunas especies solamente.

EJEMPLOS SELECCIONADOS DE INTERACCIONES HOSPEDANTE-ESTRES-ORGANISMO SAPROGENO ASOCIADAS CON ENFERMEDADES DE

DECAIMIENTO-MUERTE RETROGRESIVA

Los siguientes ejemplos son representativos de decaimiento de árboles caducifolios causados por factores bióticos y abóticos de estrés. DECAIMIENTO-MUERTE RETROGRESIVA CAUSADA POR DEFOLIACION

Decaimiento del Arce azucarero: Se han reconocido muchas enfermedades de decaimiento del Arce azucarero (Acer saccharum Marsh.), y muchas de ellas han sido intensamente estudiadas. Mientras un gran número de factores como la salinización de árboles adyacentes a autopistas, la sequía, el congelamiento de raíces durante inviernos sin cobertura de nieve, han sido asociados con el decaimiento de esta especie, el factor de estrés más importante en los bosques de esta especie es la defoliación por insectos. Ataques significativos de decaimiento y muerte retrogresiva del Arce han seguido a la defoliación causada por una variedad de insectos incluyendo al complejo del enrollador foliar con el gusano formador de telaraña en Wisconsin, la oruga Heterocampa guttivitta (Wlkr.) en Nueva York y Nueva Inglaterra, y la oruga Malacosoma disstria Hubner en Nueva York, Nueva Inglaterra y Canadá. La serie de estudios intensivos sobre el decaimiento iniciado por defoliación en Wisconsin (luego llamado tizón del Arce) demostró claramente por primera vez la relación causa-efecto de las enfermedades de decaimiento-muerte retrogresiva iniciadas por un agente biótico. El tizón de Arce fué originado por un complejo de insectos defoliadores, incluyendo varias especies de enrolladores de hojas y del gusano formador de telarañas del Arce, Tetralopha asperatella (Clem.). La mortalidad de los árboles severamente defoliados por más de tres años sucesivos, estaba asociada en muchos casos con la invasión de las raíces y cuellos por la pudrición de Armillaria sp. Ensayos subsecuentes demostraron concluyentemente que la muerte retrogresiva ocurre cuando la defoliación es suficientemente severa como para permitir la refoliación o la brotación en la misma estación. La muerte de las yemas terminales o de los tejidos de las ramas jóvenes, conduce a la muerte de ramas individuales hacia nudos más bajos, donde las yemas laterales latentes brotan al año siguiente. Estudios hechos en Wisconsin y otros lados, muestran que tanto el decaimiento y la muerte retrogresiva de los árboles defoliados artificialmente como naturalmente, fué generalmente consecuencia de la invasión exitosa de las raíces y cuellos por Armillaria. Los árboles estresados no atacados por Armillaria, usualmente se recuperaron. El hongo Stegonosporium ovatum (Pers.) S.J.Hughes es un colonizador común de ramas terminales de árboles estresados por defoliación o sequía, y parece acelerar la muerte de las ramas jóvenes. Las respuestas fisiológicas y bioquímicas de los árboles a la defoliación, y el significado de estas respuestas en relación con ataques subsiguientes de Armillaria, puede ser descripto como una relación hospedante-estrés-organismo secundario: 1. Arboles de Arce azucarero sanos + defoliación Arce azucarero alterado

(comienza la muerte retrogresiva)

* Stegonosporium ovatum muerte de brotes acelerado.

n. Arboles alterados +

* Armillaria sp. raíces y cuello invadidos, decaimiento

y muerte de los árboles .

Decaimiento del Roble: Como en el decaimiento del Arce, el principal factor de estrés que inicia el decaimiento del roble en el noreste de Estados Unidos es la defoliación por insectos.

Mientras diversos insectos han ocasionado importantes pérdidas, la atención de lo patólogos se ha focalizado en los efectos de la polilla gitana (Lymantria dispar L.) asociada con los ataques de saprógenos que ocasionan la muerte (Armillaria sp.), y de insectos secundarios (Agrilus bilineatus (Web.)). La mayor mortalidad de los Robles defoliados resulta de una rápida invasión del cambium y de los tejidos adyacentes de las raíces y el cuello por Armillaria, o por una invasión similar por el estrangulamiento de las partes superiores del fuste y las ramas por Agrilus bilineatus, el taladrador del Castaño. En los robles, la defoliación ocasiona las mismas respuestas fisiológicas, consecuencias (muerte retrogresiva) y cambios bioquímicos que los que produce el ataque de Armillaria en el Arce azucarero. Por último, el ataque frecuentemente rápido y fuerte de los Robles estresados por parte de A. bilineatus, sugiere que estos cambios satisfacen bien los requerimientos nutricionales de estos insectos, o bien bajan la resistencia del árbol a su ataque.

Muerte retrogresiva del Fresno por defoliación causada por la roya del Fresno: La muerte retrogresiva y a veces la muerte total del Fresno blanco (Fraxinus americana L.) ocurre cuando existen severos ataques de la roya del Fresno (Puccinia sparganioides Ellis & Barth.) que resultan en defoliación-refoliación. Este ejemplo de enfermedad causada por defoliación que determina el decaimiento-muerte retrogresiva, muestra que es el evento, no el agente, lo importante. Lo que importa es cómo el árbol responde, y esto depende de la severidad, la frecuencia, la duración y la estacionalidad de la defoliación. Entonces, los efectos de la defoliación por la roya del Fresno son los mismos que los que suceden a una severa defoliación por insectos: muerte de ramas terminales y follaje desarrollando sobre retoños originados de yemas latentes de nudos más bajos. Episodios sucesivos de defoliación causados por la roya resultan en una muerte retrogresiva progresiva y, en áreas forestadas, en decaimiento y mortalidad. En áreas urbanas o donde el Fresno está creciendo como primera generación en terrenos abiertos, y donde los organismos saprógenos (como Armillaria sp.) adaptados a atacar árboles alterados por defoliación están ausentes, hasta los árboles con muerte retrogresiva severa pueden recuperarse (Fig. 2). La ausencia general de ataque de organismos saprógenos que originen cancros a los árboles defoliados, sugiere que los períodos cortos de estrés por defoliación de 10-14 días no son suficientes para alterar la corteza del Fresno del modo que lo hace el estrés por sequía. Estas observaciones están sostenidas por estudios que, muestran que en el corto plazo, los árboles defoliados se hidratan, no lo contrario. Es improbable que la enfermedad de decaimiento-muerte retrogresiva disparada por la severa defoliación que produce Puccinia sparganioides sea conocida como decaimiento o muerte retrogresiva del Fresno. La enfermedad, cuando es iniciada por el patógeno, se seguirá llamando roya del Fresno. No obstante, no hay dudas que basándose en los síntomas solamente, un diagnóstico hecho uno o más años luego del episodio de defoliación, clasificaría al problema como de decaimiento-muerte retrogresiva. Para cada una de estas enfermedades originadas por defoliación, los cambios en los tejidos que son suficientes para predisponerlos a los saprógenos parecen ocurrir sólo cuando el estrés por defoliación es suficientemente severo como para impedir la refoliación y sus respuestas bioquímicas concomitantes. La respuesta de refoliación normalmente ocurre con la aparición de las yemas terminales el año previo. El follaje de refoliación es fotosintéticamente más eficiente que el original, pero debido a que el tamaño y la cantidad de las hojas es menor, la producción total de energía se ve reducida. Una consecuencia normal a la baja de reservas es, al menos en parte, la muerte retrogresiva en los años subsiguientes de las ramitas jóvenes no mantenidas por yemas terminales viables; y el desarrollo de follaje sobre retoños originados por yemas

laterales latentes. Esta respuesta de muerte retrogresiva-refoliación puede analizarse como un mecanismo de supervivencia, donde el árbol estresado ajusta su alterado balance de energía para la respiración durante la dormancia y los requerimientos de la producción primaveral de follaje. La habilidad para convertir rápidamente las reservas inmóviles de energía a formas transportables para ser usada en la producción de nuevo follaje y para establecer barreras para separar los tejidos muertos o moribundos de los vivos, parece ser el sistema de defensa más evolucionado de las angiospermas sometidas a estrés por defoliación. Irónicamente, estas mismas respuestas fisiológicas permiten o disparan la invasión por parte de organismos cuyos sistemas evolucionados los habilitan para aprovechar las alteraciones causadas por estrés. DECAIMIENTO-MUERTE RETROGRESIVA INICIADA POR SEQUIA

Decaimiento del Roble: La sequía aparece como el factor de estrés más importante asociado con el decaimiento del Roble en el sur y el sudeste de los Estados Unidos, y ha sido implicado también en episodios significativos de decaimiento en otras regiones. Un caso típico es el del decaimiento y la mortalidad de Quecus rubra L. que ocurrió en el Bosque Nacional de Nantahala en Carolina del Norte a fines de los ´70. La pérdida de crecimiento en los árboles afectados fué relacionada con déficits de agua desde 1973 a 1978. Otro episodio de decaimiento extensivo de varias especies sureñas de Roble (Q. phellos L., Q. laurifolia Michx., Q. nigra L., y Q. falcata Michx.) en Carolina del Sur en 1980 y 1981 también se iniciaron por sequía. A principio de los ´80 hubo un decaimiento general de muchas especies de Roble en vastas áreas del sur. Aunque las causas de estos problemas no han sido completamente determinadas, parece ser que el déficit de agua está involucrado dado que la mortalidad tiende a aumentar en suelos más delgados, en la cima de los cerros y en las exposiciones sudoeste. Un reciente estudio dendrocronológico hecho por Tainter et al. sugiere que los árboles con decaimiento o muertos provienen de un grupo de la población de Robles que fue afectada por una serie de episodios de sequía en los ´50. Armillaria sp. y A. bilineatus han sido casi invariablemente asociados con la mortalidad de los Robles estresados por sequía. Debido a que la escasez de agua y la defoliación originan las mismas respuesta fisiológicas y muchas veces ocurren simultáneamente o secuencialmente sobre extensas áreas geográficas, la existencia de numerosos organismos saprógenos cosmopolitas e insectos secundarios capaces de favorecerse con estos cambios puede resultar en una muerte masiva de árboles. Hypoxylon atropunctatum (Schw.: Fr.) Cooke, un hongo saprógeno natural de la corteza, fue comunmente encontrado en Robles decaídos o muertos en Carolina del Sur. El rol de este organismo en el decaimiento de los Robles estresados por sequía no está aún enteramente aclarado. Decaimiento-muerte retrogresiva del Fresno causada por sequía: Algunos episodios periódicos de muerte retrogresiva y decaimiento de Fraxinus americana y a veces de F. pennsylvanica Marsh., han ocurrido en el noreste de Estados Unidos y el este de Canadá. Debido a que los estallidos fueron asociados con períodos de poca lluvia durante cada década desde 1920 hasta los ´70, y que fueron especialmente severos durante las marcas de sequía de los años ´30 y ´50, la muerte retrogresiva del Fresno ha sido considerada como una enfermedad causada por la sequía. Las investigaciones han demostrado que dos hongos saprogénicos (Cytophoma pruinosa (Fr.: Fr.) Höhn. y un Fusicoccum sp.) comunes en ramas bajas, sombreadas y naturalmente senescentes, de Fresnos sanos, causan cancros que rodean las ramas superiores de la

copa y el fuste de plantas estresadas. Otros estudios muestran que el contenido de humedad de la corteza de plantines de Fresno regula la incidencia y la severidad de los ataques de estos organismos, como ocurre en otras enfermedades de cancros por organismos saprógenos. Generalmente, los estallidos tempranos de muerte retrogresiva del Fresno disminuye con la disminución de los períodos de sequía. En tiempos recientes, de todos modos, los Fresnos creciendo en áreas ahora conocidas por albergar árboles infectados con virus o MLO´s han continuado declinando incluso después de haberse restaurado los patrones normales de precipitación. Estudios recientes y aún en ejecución, han revelado que los Fresnos blancos infectados con MLO ocurren comúnmente en Nueva York, Nueva Inglaterra y varios otros estados adyacentes y provincias de Canadá. Aunque la infección de MLO interfiere con la apertura de los estomas, el rol, si es que tiene alguno, de este organismo no está claro en los episodios previos de decaimiento-muerte retrogresiva que presumiblemente resultaron de asociaciones de sequía-cancros de saprógenos. DECAIMIENTO-MUERTE RETROGRESIVA ORIGINADA POR INSECTOS SUCCIONADORES. Un grupo de insectos succionadores que incluye a los áfidos, adélgidos, y pulgones han sido implicados como iniciadores del decaimiento-muerte retrogresiva de algunos árboles. A veces, sus actividades alimentarias predisponen a los tejidos al ataque de organismos saprógenos causantes de cánceres en la corteza. El pulgón Asterolecanium sp., fue hallado omnipresentemente en brotes de Quercus prinus L. y fue sospechado de crear condiciones propicias para la infección de especies de hongos Botryodiplodia extranguladoras de ramitas. En otro estudio, la muerte retrogresiva de Fagus grandiflora Ehrh. fue asociada con la fuerte infección del pulgón concha de ostra Lepidosaphes ulmi (L.). De Groot fue incapaz de completar los postulados de Koch con especies de Phomopsis, Fusicoccum, Asterosporium y Pyrenochaeta, los hongos aislados más frecuentemente en ramitas moribundas infectadas. Estos resultados son esperables con muchos organismos saprógenos si las inoculaciones han sido realizadas en plantas no estresadas. La muerte retrogresiva de Tilia americana L. y A. saccharum han seguido a la infección del introducido thrips del Tilo (Thrips calcaratus Uzdel.) y el thrips del peral (Taeniothrips inconsequens (Uzdel)), respectivamente. Más recientemente, algunas observaciones hechas en Pennsylvania han sugerido que las hojas jóvenes del Arce azucarero dañadas por T. inconsequens pueden haber sido infectadas y muertas por hongos causantes de antracnosis.

Enfermedad de la corteza del Fagus: Un ejemplo excelente de decaimiento originado por insectos succionadores es la enfermedad de la corteza del Fagus. En esta enfermedad de Fagus grandiflora Ehrh. y de F. sylvatica L., la corteza infectada y alterada por el pulgón del Haya, Cryptococcus fagisuga Lind., es invadida y muerta por varias especies de Nectria. Los síntomas de la enfermedad de la corteza del Fagus difieren de las ocasionadas por el pulgón concha de ostra, en que se produce muy poca muerte retrogresiva de las ramas. Esto probablemente se debe a que el sitio de acción primario de C. fagisuga es el fuste en vez de las ramas pequeñas. Los ataques virulentos de los pulgones a los fustes resulta en la muerte de células externas y vivas de la corteza; pero no es hasta que extensas áreas del cambium son muertas por especies de Nectria asociadas, que los árboles son significativamente afectados. La mortalidad en los rodales afectados por primera vez puede ser alta. Los árboles pequeños que emergen como consecuencia de una gran mortalidad o de operaciones de salvataje, raramente mueren en forma rápida por cancros estranguladores, como ocurre con sus parientes. Por el contrario, van

acumulando gradualmente cancros discretos y se vuelven progresivamente defectuosos. Con el tiempo, muchos de los árboles severamente afectados disminuyen su crecimiento, pierden vigor, decaen y eventualmente mueren. La enfermedad de la corteza del Fagus sirve como un modelo excelente del rol de predisposicionadores de los agentes iniciadores de estrés, la íntima relación entre los efectos de los agentes de estrés y los ataques subsecuentes de los organismos saprógenos estrechamente relacionados, y el rol significativo de estos organismos saprógenos en la muerte de tejidos y árboles. En Norteamérica y Europa, las especies de Nectria asociadas con la enfermedad de la corteza del Fagus difieren en su capacidad de atacarlo en ausencia de pulgones del Fagus. En Norteamérica y Europa, Nectria galligena Bres. causa cancros perennes en muchas latifoliadas, raramente en Fagus; en Europa N. coccinea (Pers.: Fr.) Fr. causa cancros anuales luego de estrés, en varias latifoliadas incluyendo Fagus; en Norteamérica no se conoce que N. coccinea var. faginata Lohman, Watson & Ayers ataque Fagus u otras especies. En Fagus atacados por pulgones, estos organismos atacan y matan rápidamente la corteza. Además, otra especie, N. ochroleuca (Schw.) Berk., fue la única hallada asociada con árboles muertos o moribundos afectados por pulgones en varios rodales del oeste de Pennsylvania y Ontario. La patogenicidad de N. ochroleuca sobre árboles alterados por pulgones no ha sido experimentalmente comprobada. A pesar de ser desconocida la base bioquímica de la interacción pulgón-huésped-complejo congenérico fúngico, ésta probablemente yace en la habilidad de estos hongos para colonizar tejidos cuya efectiva respuesta a lastimaduras o invasiones se ha vuelto inefectiva por acción de sustancias secretadas por los insectos. La corteza de los árboles suceptibles al pulgón del Fagus contiene más aminoácidos individuales y mayor cantidad de aminoácidos totales que la de los árboles resistentes. Y, mientras algunos cambios en los fenoles de la corteza son inducidos por la actividad alimenticia de los pulgones, la relación de estos cambios con las infecciones de Nectria es desconocida. En términos del modelo hospedante-estrés-organismo saprógeno, la enfermedad de la corteza de Fagus puede describirse de la siguiente manera: 1. Fustes sanos de Fagus + C. fagisuga Corteza infectada, alterada.

(muerte de las células externas de la corteza)

N. coccinea var. faginata (N. Am.) Corteza muerta, grandes

n. Cortezas alteradas + N. coccinea (Europa) árboles estrangulados,

N. galligena (N. Am., Europa, (?)) muertos (primer embate

N. ochroleuca (?) (N. Am.) de la epidemia)

Corteza muerta, cancros pe-queños,

acumulados en árboles chicos y

jóvenes. Muchos árboles detienen

su crecimiento, declinan

gradualmente y mueren.

MUERTE RETROGRESIVA DEL ABEDUL. MIRADA HISTORICA ANALIZADA BAJO EL MODELO HOSPEDANTE-ESTRES-ORGANISMO SAPROGENO

En tanto que la muerte retrogresiva y el declinamiento han ocurrido indudablemente por tanto tiempo como los factores de estrés ambiental han afectado a los árboles, no fue hasta que ocurrió la muerte retrogresiva del abedul, que la enfermedad recibió la atención de los patólogos forestales y los entomólogos. Este gran

decaimiento del abedul amarillo (Betula alleghaniensis Britton) y en menor grado del abedul blanco (Betula papyrifera Marsh.) ocurrió desde principios de los ´30 hasta fines de los ´50. Fue detectado por primera vez en Nueva Escocia, y se desparramó durante los siguientes 15 a 20 años a través de las provincias marítimas de Canadá a Quebec y Ontario y por Nueva Inglaterra a Nueva York. A lo largo de miles de millas cuadradas, los rodales de abedul amarillo fueron destruídos, con los daños más severos ocurriendo en Nueva Brunswick, Maine y Nueva Hampshire. Intensos esfuerzos hechos durante dos décadas para encontrar la etiología de la muerte retrogresiva del abedul culminaron en frustración pues los resultados fueron contradictorios o no concluyentes. No fue hallado ningún organismo patógeno primario o factor importante de estrés asociado con la enfermedad, que se desarrollaba en distintas áreas o en momentos diferentes. Mientras iban menguando los masivos esfuerzos de investigación en Canadá y Estados Unidos, la enfermedad retrocedió tan misteriosamente como había comenzado. Una gran variedad de opiniones y muchas conjeturas existen aún respecto a los factores que causaron la pérdida de millones de Abedules. Sin embargo, aún cuando los resultados obtenidos resultaron insatisfactorios para ellos, las aproximaciones que usaron los investigadores para la enfermedad y los resultados que obtuvieron, encajan notablemente bien en un modelo de huesped-estrés-saprógeno. La repentina aparición (y desaparición) de esta enfermedad, sugirió que algún factor abiótico estaba íntimamente relacionado con ella. Diferentes factores de estrés fueron encontrados asociados en diferentas áreas. Se ha demostrado que el incremento de aproximadamente 1ºC de la temperatura media del suelo durante un período de 10-20 años ha causado la muerte de raicillas. Redmond mostró que los árboles cuyas raíces fueron matadas por el incremento de temperatura de los suelos, respondieron formando nuevas raíces a niveles más profundos. Pomerlau notó que la muerte retrogresiva del abedul era severa en suelos superficiales, donde la formación de nuevas raíces se veía impedida. Sin embargo, en muchas regiones donde crece el Abedul amarillo, y particularmente donde la muerte retrogresiva era más severa, las raíces que se formaban a niveles un poco más profundos debían crecer en horizontes con concentraciones tóxicas de aluminio. Un reexamen de esta relación puede hacernos entender cómo afectan al desarrollo de las raíces y a la mortalidad en forma directa la alta concentración de aluminio en el suelo, y en forma indirecta las altas proporciones de aluminio-calcio. La mortalidad de las raicillas también sucede cuando el suelo se congela hasta niveles de profundidad inusuales. Hepting reportó el concepto de Pormelau que el congelamiento de las raíces superficiales del abedul, que probablemente ocurrió en Quebec en 1932, 1938, 1942 y 1943, resultó en la ruptura de las raíces y en la reducción de la absorción de agua. Notablemente, una hipótesis similar se propuso para explicar un reciente y repentino episodio de decaimiento del Arce azucarero en el sur de Quebec, donde el decaimiento y la muerte prosiguieron a períodos de extremo frío invernal y en ausencia de capas aislantes de nieve (comunicación personal de D. Lachance). La sequía como factor de predisposición fue generalmente desestimada por los investigadores que no podían encontrar patrones consistentes de asociación con la muerte retrogresiva del abedul. Sin embargo, la mayoría coincidían en que por algunos años, antes del estallido de la muerte retrogresiva del Abedul, la precipitación estuvo por debajo de lo normal y que esto se reflejó en un crecimiento reducido generalizado. Pomerleau sugirió que la baja en la provisión de agua durante los períodos de déficit fueron importantes pues la muerte retrogresiva fué mucho más severa en los sitios propensos a secarse. Las hipótesis sobre los efectos a largo plazo de la sequía sobre la muerte retrogresiva del abedul, son reflejadas en forma casi exacta hoy, por los investigadores que estudian el decaimiento de la Picea roja y del Roble en el sur. Una intensiva búsqueda no develó ningún insecto primario o patógeno causal. La defoliación por insectos, un complejo de minadores de hojas y esqueletonizadores,

parecían iniciar la muerte retrogresiva en algunas áreas pero no en otras. Fueron detectados varios virus en el Abedul. Y, debido a que algunos síntomas de la enfermedad ocurrieron en árboles sanos inoculados por injerto, ha habido especulaciones, no demostradas todavía, que los virus pueden predisponer para el ataque de otros agentes. Debido a nuestra habilidad emergente y en boga para detectar y transmitir virus de árboles, y debido a su presencia en otras especies afectadas por decaimiento, estos agentes, y otros como el MLO (que no había sido descubierto cuando la enfermedad fue estudiada) merecen más estudio. Este patrón “colonizador” de ocurrencia de la muerte retrogresiva del Abedul y la ausencia de una relación climática obvia y universal, impulsa a muchos investigadores a sugerir que hay involucrado algún agente biológico todavía no detectado. Se encontró que muchos organismos saprogénicos atacan abedules sujetos a uno o más de estos factores de estrés. El taladro de bronce del abedul, Agrilus anxius Gory estaba asociado casi invariablemente con estados avanzados de muerte retrogresiva y fue considerado como un factor decisivo en la eventual muerte de los árboles. Solo después de repetidos ataques los árboles sanos fueron exitosamente invadidos -situación que se incrementó con la intensificación de la muerte retrogresiva y con el aumento de la población de escarabajos. Armillaria sp. se encontró asociada en algunos casos con árboles en decaimiento, pero en otros casos no. Muchos hongos se aislaron de yemas y ramitas jóvenes de Abedules en decaimiento, pero una, Diaporthe alleghaniensis R.H.Arnold (Phomopsis sp.) probó ser patógena aunque débil, de plantines de Abedul amarillo. Este hongo produjo la muerta retrogresiva de ramas en plantines de vigor reducido por haber crecido bajo sombra. Estos factores de estrés y los organismos secundarios descubiertos en los estudios de muerte retrogresiva del abedul, pueden presentarse acordes al modelo hospedante-estrés-organismo saprógeno:

* incremento de temp. del suelo

* disponibilidad de humedad interrumpida Tejidos de ramas, fuste o

1. Abedules + * congelamiento de las raíces raíces alterados; muerte re-

* defoliación por insectos trogresiva de raíces y ramas

* infección por virus

* Diaporthe alleghaniensis Yemas y ramitas invadidas, muertas.

* Armillaria sp. Raicillas muertas, sistema radicular invadido, muerto.

n. abedules alterados +

* Agrilus anxius Fustes estrangulados, muertos.

Los ejemplos dados están limitados a especies caducifolias. Existen muchos ejemplos de decaimiento originados por estrés en coníferas, incluyendo la enfermedad de “hoja pequeña” en Pinus echinata y en Pinus taeda, el tizón del fuste del Pino blanco del oeste (P. monticola), y el decaimiento del Pino ponderosa (P. ponderosa) en las montañas de San Gabriel y San Bernardino, cerca de Los Angeles, California. Las interacciones estrés-respuesta del hospedante-organismo saprógeno de cada uno de estos temas de investigación de largo plazo, pueden ser enmarcados como enunciados hipotéticos del modelo presentado aquí para el decaimiento-muerte retrogresiva de las latifoliadas. A continuación se presenta un ejemplo de decaimiento en una conífera, analizado en el contexto de este modelo.

DECAIMIENTO DE LA PICEA ROJA, CONSIDERADO CON EL MODELO HOSPEDANTE-ESTRES-ORGANISMO SAPROGENO.

El decaimiento del crecimiento y la mortalidad de la Picea roja (Picea rubens Sarg.) en bosques de altura del este de los Estados Unidos, ha recibido mucha atención en los últimos años. El extraordonario interés que ha cobrado este tema estriba básicamente en la presunción de que estos episodios de decaimiento son paralelos a los reportados recientemente sobre el decaimiento de árboles en el oeste de Europa, principalmente P. abies (L) Karst., originado presumiblemente por polución antropogénica del aire (PAA), debida especialmente a compuestos ácidos. Los estudios hechos en Norteamérica hasta ahora, no han podido implicar a la PAA como causa directa del decaimiento de la Picea roja, aunque Wilkinson y DeHayes mostraron que las deposiciones ácidas resultan en erosión cuticular y en la ruptura del endurecimiento invernal. Si la investigación implica a la PAA como un factor de estrés que puede originar decaimiento en el crecimiento de la Picea roja, es probable que la relación sea indirecta. Una hipótesis que está siendo ampliamente testeada es que el aumento de la acidificación resultante de la deposición de materiales ácidos sobre suelos delgados, altamente orgánicos, con poca capacidad buffer, ubicados sobre elevaciones, resulte en la solubilización del aluminio que, en niveles altos, inhibe la absorción de cationes críticos, especialmente el calcio. Como consecuencia, el crecimiento de las raíces y el fuste es reducido, y los mecanismos de defensa son deteriorados. Otros estudios hechos sobre la Picea roja con decaimiento indican que la pérdida de la vitalidad de las raíces finas precede u ocurre en simultáneo con el deterioro de la copa. Estudios recientes, de todos modos, han revelado que habría muchos otros factores involucrados. La sequía ha sido correlacionada con intensas reducciones en el crecimiento de la Picea roja, y episodios periódicos de muerte retrogresiva parecen estar correlacionados con años en los cuales a inusuales períodos de extremo calor en febrero y marzo siguió un retorno a las temperaturas bajo cero normales. (P.M. Wargo, comunicación personal). Muchos árboles con decaimiento muestran daños en las raíces y la copa originados por el viento. Otros estudios sugieren que la reducción en el crecimiento de la Picea roja puede ser parte de la dinámica normal de las Piceas rojas liberadas por cortes. Le Blanc y Le Blanc & Raynal, de todos modos, relacionan la reducción del crecimiento con daños en la copa y con la reducción del crecimiento apical, sugiriendo la acción de estrés atmosférico. Numerosos organismos saprogénicos están asociados con el decaimiento de la Picea roja, incluyendo al hongo de raíces Armillaria sp., Scytinostroma galactinum (Fr.) Donk, Perenniporia subacida (Peck) Donk, el hongo formador de cancros L. kunzei, y el taladrador de corteza Dendroctonus rufipennis (Kirby). En términos del modelo hospedante-estrés-organismo saprógeno, nuestro conocimiento del decaimiento de la Picea roja puede expresarse en la hipotesis: * exposición al viento

* sequía Tejidos alterados (crecimiento

1. Piceas rojas + * congelamiento de raíces reducido; muerte retrogresiva

en inviernos sin nieve de copa y raíces)

* períodos inusuales de

heladas-deshielo.

* dinámica del rodal- competencia

* polución ácida

* hongos de raíces

n. Arboles alterados (tejidos) + * hongos formadores de invasión de tejidos alterados

cancros (muerte de zonas cambiales,

* insectos taladradores decaimiento y muerte de los

árboles).

RESUMEN Las enfermedades de decaimiento-muerte retrogresiva son enfermedades complejas, que pueden resultar de combinaciones de factores, cuya mezcla específica puede variar de área en área y de episodio en episodio. Nuevas combinaciones de hospedante-estrés-organismo saprógeno seguirán ocurriendo mientras los factores bióticos de estrés invadan nuevos territorios (por ejemplo la polilla gitana, el pulgón del Abedul, el adélgido de Tsuga, etc.), mientras acurran nuevas combinaciones de eventos de estrés ambiental, o si cambios climáticos suficientemente adversos afectan los mecanismos de defensa de los árboles contra los organismos patógenos. Los árboles afectados por diferentes factores de estrés, y subsecuentemente invadidos por varios organismos saprógenos, insectos secundarios o ambos, pueden exhibir esencialmente los mismos síntomas de decaimiento-muerte retrogresiva. Mientras algunas de estas enfermedades pueden ser exacerbadas por los cambios globales del clima, o por aumento de la madurez de los árboles o del rodal, la mayoría son iniciadas por factores de estrés más locales y específicos al hospedante. Debido a que el ataque por saprógenos usualmente determina si un árbol muere o sobrevive, los organismos de acción secundaria son componentes significativos en los modelos hospedante-estrés-saprógeno-decaimiento-muerte retrogresiva.

Anexo unidades 4-14

SÍNTOMAS Y SIGNOS - CLAVES PARA SU IDENTIFICACIÓN M. F. Stoner y J. W. Mc. Cain.

Extraído de: Student Excercises – Laboratory Excercises in Plant Pathology: an instructional kit. A. B. A. M. Baudoin (Ed.) Traducido al castellano por M. Rajchenberg CLAVE PARA EL RECONOCIMIENTO DE SÍNTOMAS (CARACTERES MACROSCÓPICOS) 1 - La planta o partes de la misma están muertas (necróticas), casi muertas, caídas,

fláccidas o goteantes, colapsadas, o con daño estructural severo o muy extendido ....... . 2 1‟- La planta o partes de la misma no están muertas ni dañadas estructuralmente pero

presentan un desarrollo o un color anormal ............................................................... 18 2 – La planta o al menos las partes blandas están fláccidas y/o goteantes; a veces

terminando en el secado de los tejidos ..................................................................... . 3 2‟- La planta, los órganos o parte de los órganos están necróticos; pudiendo mostrar o

no desintegración, daño estructural o caída de algunas partes ...................................... 4 3 – En plantas maduras o crecidas ......................................................... MARCHITAMIENTO 3‟– En plantines emergentes o muy jóvenes .................................................. DAMPING-OFF MAL DE LOS ALMÁCIGOS 4 – Plantas con desintegración severa o muy extendida, con daño estructural, y/o con

caída de órganos o parte de órganos .......................................................................... 5 4‟– Plantas sin desintegración severa o extendida, sin daño estructural ni con caída o

separación de órganos; estructuras de la planta presentes y a veces necróticas ........... 14 5 – Tejidos desintegrándose clara y masivamente ........................................ (PUDRICIÓN) 6 5‟– Tejidos no desintegrándose (podridos), órganos enteros pueden estar rotos o

quebrados, o caídos .................................................................................................. 9 6 – Partes no leñosas desintegrándose............................................................................. 7 6‟– Partes leñosas desintegrándose ................................................................................. 8 7 – Partes podridas blandas, húmedas ................................................. PUDRICIÓN BLANDA – Si ocurre en frutos y es seguida por arrugamiento ................................ MOMIFICACIÓN 7‟– Partes podridas relativamente secas y firmes ......................... PUDRICIÓN FIRME Y SECA 8 – Madera podrida blanca o amarillenta .............................................. PUDRICIÓN BLANCA 8‟– Madera podrida marrón / castaña ................................................. PUDRICIÓN CASTAÑA 9 – Órganos enteros caídos o quebrados ........................................................................ 10 9‟– Órganos nunca caídos o quebrados, intactos excepto por partes o tejidos

localizados faltantes o deprimidos ............................................................................. 12 10 – Órganos caídos .................................................................................................... 11 10‟– Órganos divididos o quebrados................................................................... FRACTURA 11 – Hojas caídas ........................................................................................ DEFOLIACIÓN DEFOLIACIÓN PREMATURA 11‟– Yemas, flores o frutos caídos ........................................................... CAIDA DE YEMAS CAÍDA DE FRUTAS o 'BOMBARDEO' 12 – Tejido deprimido o indentado en áreas pequeñas .........................................PICADURA - Si presente sobre la superficie de la albura expuesta ................. PICADURA DE LA RAMA - Si presente como una depresión oval-elongada en el tronco o la rama .............. CANCRO 12‟– Tejido o partes perdidas ........................................................................................ 13 13 – Las hojas presentan agujeros en la lámina tras la presencia de manchas

necróticas .............................................................................. “SHOT-HOLE” 13‟– Raicillas primarias con puntas muertas o faltantes ....................................................... ................................................ NECROSIS DEL ÁPICE RADICULAR o PODA RADICULAR 14 – Partes de la planta o lesiones empapadas con agua o liberando exudados ................. 15

14‟- Partes de la planta o lesiones no empapadas con agua; si hay exudados corresponden a un síntoma más prominente; necrosis pronunciada presente ............... 16

15 – Tejidos empapados con agua ...................................................................... HIDROSIS 15‟– Tejidos produciendo exudados ................................................................. EXUDACIÓN - Exudado viscoso, gomoso o céreo ................................................................. GOMOSIS - Exudado resinoso....................................................................................... RESINOSIS - Exudado lechoso ....................................................................................... LATEXOSIS - Drenaje pronunciado de fluido límpido y oscuro ..............CHORREADO o FLUJO VISCOSO 16 – La planta o partes de la misma totalmente muertas ............................. HOLONECROSIS - Muerte rápida del vástago ................................................................................ TIZÓN - Desecación y muerte rápida de la hoja ................................ “ FIRING” (Marchitamiento) - Muerte súbita ce los plantines ....................... DAMPING-OFF o MAL DE LOS ALMÁCIGOS - Muerte súbita o desecación de flores o yemas ......................................MUERTE SÚBITA - Necrosis gradual y progresiva de afuera hacia adentro del dosel (hojas y ramas) ............ .......................................................................... DIE-BACK o MUERTE RETROGRESIVA 16‟– La planta o parte de la misma está viva excepto áreas necróticas aisladas o

localizadas .............................................................................................................. 17 17 – Tronco y ramas afectados, presentando áreas necróticas ovaladas-elongadas, y

orientadas longitudinalmente, muchas veces hundidas y/o exponiendo la madera CANCRO 17‟– Hojas, pétalos y/o frutos afectados - Áreas necrosadas circulares o angulares, pequeñas, espaciadas .. MANCHAS NECRÓTICAS - Áreas necrosadas o secas grandes, entre las venas o marginales ...... 'QUEMADO FOLIAR' - Marcas necróticas elongadas ............................................................'VETEADO FOLIAR' - Marcas necróticas formando una red ............................................... NECROSIS EN RED - Superficie foliar grisácea y refringente ......................................................... PLATEADO - Superficie foliar muerta de color bronceado .......................... BRONCEADO, ESCALDADO 18 – La planta o sus partes son morfológicamente normales ............................................ 19 18‟– La planta o sus partes son anormales en forma, tamaño o forma de desarrollo .......... 23 19 – Plantas coloreadas normalmente pero permaneciendo en crecimiento vegetativo

cuando otras planta ya han formado semillas o han muerto .. SENESCENCIA RETRASADA o JUVENTUD PROLONGADA O FLORACIÓN RETRASADA 19‟– Plantas coloreadas anormalmente .......................................................................... 20 20 – Partes de la planta parcialmente decoloradas, con las decoloraciones localizadas

en manchas o en patrones más o menos precisos ............................................... (varios) - Áreas decoloradas angulares o circulares ................... MANCHAS, MANCHAS ANGULARES - Áreas con un halo o con bordes manchados en forma de arco ............. MANCHA ANULAR - Marcas elongadas desarrolladas entre las venas, sobre ramas ........ MANCHAS VETEADAS - Aclaración/ transparencia de las venas ................................ ACLARAMIENTO DE VENAS 20‟– Partes de la planta total o mayormente decoloradas ................................................ 21 21 – Coloración ausente o fuertemente reducida en intensidad ........................................ 22 21‟– Coloración diferente de la normal .................................................................... (varios) - Enrojecimiento ........................................................................... ANTOCIANESCENCIA - Verdecimiento .............................................................. CLORESCENCIA, VIRESCENCIA - Amarillamiento o de color bronce ................................ AMARILLAMIENTO, BRONCEADO - Punteado irregular o mezcla de amarillos y verdes .......................................... MOSAICO 22 – Falta de clorofila ........................................................................................ CLOROSIS 22‟– Falta total de cualquier color ..................................................................... ALBINISMO 23 – Forma o desarrollo estructural anormal ................................................................... 24 23‟– Tamaño o altura anormal ....................................................................................... 31 24 – Partes ausentes o pobremente desarrolladas ........................................................... 25 24‟– Partes presentes pero desarrolladas anormalmente .................................................. 26

25 – Falta total o casi total de una parte ........................................................... SUPRESIÓN 25‟– Fracaso en la formación de semillas ......................................... ESTERILIDAD, ABORTO 26 - Partes no ramificadas o duplicadas excesivamente pero pueden estar ampliadas o

distorsionadas......................................................................................................... 27 26'– Partes excesivamente ramificadas, duplicadas o arrepolladas ............................. (varios) - Varias ramas con aspecto arbustivo o intensamente ramificadas ....... ESCOBA DE BRUJAS - Ramas y yemas fusionadas en un cuerpo achatado ................. “CRESTING”, FASCIACIÓN - Raíces intensamente ramificadas ....................................... RAÍZ EN ESCOBA DE BRUJAS - Partes florales o ramas transformadas en hojas ................................................ FILODIA - Todas las partes aéreas arrepolladas, sin espaciamiento normal ....... ARREPOLLAMIENTO 27 - Partes de la planta cosnpicuamentee agrandadas o verrugosas o crecimientos de

extensión inusual .................................................................................................... 28 27'- Partes de la planta no agrandadas ni con verrugas o crecimientos inusuales; pero

por otro lado con desarrollo anormal ........................................................................ 29 28 - Con hincchamiento masivo localizado ............... TUMEFACCIÓN, TUMOR, AGALLA, NUDO 28'- Láminas con crecimientos anormales ................................................................ (varios) - Con pequeñas extensiones achatadas perpendiculares a la superficie foliar o de los pétalos ................................................................................................ ENACIÓN - Con áreas pulvinadas aterciopeladas ............................................................. ERINOSIS 29 - Partes levantadas, rugosas o"puckered" .................................................................. 30 29'- Partes dobladas, enroscadas, espiraladas o enrolladas ....................................... (varios) - Curvamiento hacia abajo de la hoja y/o del pecíolo ....................................... EPINASTIA - Enrollamiento de las hojas .................................................... ENROLLAMIENTO FOLIAR - Rastras con crecimiento espiralado .................................................... ESPIRALAMIENTO - Curvamiento hacia abajo de las ramas ........................ CURVAMIENTO, CIRCINAMIENTO 30 - Superficie foliar ampliamente arrugada ...............................................ARRUGAMIENTO 30'- Superficie levantada o rugosa debido a hinchazones pequeños o amplios ............ (varios) 31 - Anormalmente pequeño o corto .............................................................................. 32 31'- Anormalmente grande o alto .................................................................................. 34 32 - Toda la planta afectada ......................................................................................... 33 32'- Solo ciertas partes son anormalmente pequeñas o incompletas ..................................... ..................................................................................ATROFIA, ABORTO,

SUPRESIÓN 33 - La planta permanece anormalmente pequeña ............................................. ENANISMO 33'- El tallo no se elonga y las hojas se forman en racimos cerca del suelo ........................... ..................................................................................................... ARROCETAMIENTO 34 - La planta o sus partes son anormalmente grande .................................... GIGANTISMO 34'- La planta es anormalmente alta .............................................................................. 35 35 - Planta anormalmente alta, fusoide, clorótica, generalmente debido a falta de luz ................................................................................................... ETIOLACIÓN 35' - Planta anormalmente alta, elongada, verde ................................... HIPERELONGACIÓN CLAVE PARA EL RECONOCIMIENTO DE SIGNOS (CARACTERES MACROSCÓPICOS) 1 - El signo aparece como una lámina delgada y achatada o como manchas sobre la

superficie de la planta ............................................................................................... 2 1'- El signo aparece como un exudado, una ampolla, una erupción o como estructuras

tridimensionales pequeñas o grandes encima o dentro del tejido atacado, o bien aparecee como una planta ......................................................................................... 5

2 - La lámina no tiene naturaleza celular, filamentosa o biológica sino que se presenta cristalina o amorfa .................................................................................................... 3

2'- La lámina tiene naturaleza celular, filamentosa o biológica ............................................ 4

3 - Asociada con lesiones .......................................................................... EXUDADO SECO 3'- No asociada con lesiones .................................................................RESIDUO QUÍMICO 4 - Lámina filamentosa, no pulverulenta ni granular ................................ MICELIO FÚNGICO 4'- Lámina filamentosa y pulverulenta o granular .................. MICELIO FÚNGICO + ESPORAS (cfr.6 si presenta estructuras organizadas) 5 - El signo tiene aspecto de planta, con o sin hojas ..................... PLANTA (HEMI)PARÁSITA 5'- El signo no tiene aspecto de planta ............................................................................. 6 6 - Exudados, erupciones o pústulas superficiales presentes .............................................. 7 (el exudado puede ser simplemente el "sangrado"de contenido celular asociado

con una pudrición) 6'- Estructuras tridimensionales definidas presentes, redondeadas o complejas ................... 9 7 - Exudado presente, acuoso o viscoso, apareciendo de áreas necróticas o infectadas ........ 8 7'- Erupciones o pústulas superficiales presentes con textura pulverulenta, granular o

farinosa ...................................................................................................................... ..................................................................................... MASA DE ESPORAS FÚNGICAS 8 - Material acuoso o viscoso; transparente, túrbido u oscuro, muchas veces fétido;

exudado de lesiones ................................................................. EXUDADO BACTERIANO 8 '- Material viscoso, como pasta céreo y firme; túrbido u opaco; crémeo; negro o con

otros colores definidos; posiblemente exudado de estructuras pequeñas que parecen signos, dentro o sobre los tejidos ......................... MASA DE ESPORAS FÚNGICAS

9 - De tamaño grande, 1-10mm o medido en centímetros ............................................... 10 9'- De tamaño pequeño, 1mm o menos ......................................................................... 13 10 - Estructuras grandes que semejjan hongos o repisas, generalmente asociadas a

partes leñosas ..................................................HONGOS DE SOMBRERO o EN ESTANTE 10'- Estructuras más pequeñas, muchas menores a 1cm ................................................. 11 11 - Redondeadas, esféricas o hemisféricas, a veces numerosas o unidas a masas ............ 12 11'- Achatadas con forma de disco o copas, con o sin pié, de origen micelial ......................... ......................................................................................... FRUCTIFICACIÓN FÚNGICA 12 - Estructuras esféricas o irregulares, duras, osccuras, o claras, de origen

aparentemete miceliar, muchas veces sobre o dentro de restos vegetales; sin contener esporas ........................................................................................................

.............................................................................................................. ESCLEROCIO 12'- Estructura blanda o dura y conteniendo esporas................... FRUCTIFICACIÓN FÚNGICA 13 - Estructura redondeada........................................................................................... 14 13'- Estructura achatada o con forma de disco, sobre micelio o sobre lesiones o

hendiduras, productora de esporas, muchas veces en masas húmedas o pastosas ........... ......................................................................................... FRUCTIFICACIÓN FÚNGICA 14 - Estructura dura, sin contener esporas ...................................................... ESCLEROCIO 14'- Estructuras dura o blanda, conteniendo esporas o estructuras que parecen huevos ..... 15 15 - Estructuras que contienen estructuras con aspecto de huevo que a su vez pueden

conteneer larvas ..................................................................................................... 16 15'- Estructuras que contienen esporas, nunca larvas .................. FRUCTIFICACIÓN FÚNGICA 16 - Estructura piriforme o limoniforme, blanca amarilla o castaña ....................................... .............................................................................. QUISTE DE NEMATODE FEMENINO 16'- Estructura gelatinosa, transpareente a castaño-rojiza, irregular ............................................................................. MASA DE HUEVOS DE NEMATODES CLAVE PARA EL RECONOCIMIENTO DE SÍNTOMAS Y SIGNOS (CARACTERES MICROSCÓPICOS) 1 - Los tejidos o las células contienen cuerpos cristalinos u organismos extraños ................. 2 1'- Los tejidos o las células no contienen cuerpos cristalinos u organismos extraños o

muestran otras anormalidades ...................................................................................... 10 2 - Las células contienen cuerpos cristalinos refractivos inusualmente delgados ..................... ............................................................................................... INCLUSIONES VIRALES 2'- Las células o tejidos contienen cuerpos celulares .......................................................... 3 3 - Los organismos son unicelulares ................................................................................. 4 3'- Los organismos dentro de las células o de los tejidos son multicelulares ......................... 8 4 - Las células extrañas se transforman en sacos con esporas .......................... ESPORANGIO 4'- Las células extrañas no se transforman en esporangios, pudiendo semejar esporas

o huevos, o ser extremadamente pequeñas y casi sin definición .................................... 5 5 - Las células son extremadamente pequeñas ................................ CÉLULAS BACTERIANAS 5'- Las células son más grandes, mostrando detalles ......................................................... 6 6 - Células uninucleadas o conteniendo larvas .................................................................. 7 6'- Células multinucleadas ............................................................................... PLASMODIO 7 - Larvas presentes .................................................................... HUEVOS DE NEMATODES 7'- Larvas ausentes ............................................................. TALO DE CHYTRIDIOMYCETES 8 - Con aspecto de gusano, con partes bucales con aspecto de alfiler (estilete) .... NEMATODE 8'- Sin aspecto de gusano; filamentoso (hifas) .................................................................. 9 9 - Filamentos extremadamente delgados, pequeños, sin mostrar estructuras internas

al microscopio .................................................................... HIFAS DE ACTINOMYCETES 9'- Filamentos más grandes, pareciendo tubulares o cilídricos con o sin tabiques ................... ........................................................................................................ HIFAS FÚNGICAS - Si son intracelulares, con ensanchamientos o ramificados .............................................. ................................................................... HAUSTORIOS, VESÍCULAS O ARBÚSCULOS 10 - Células afectadas individuales ................................................................................. 11 10'- Tejidos enteros afectados ....................................................................................... 16 11 - Componentes celulares faltantes............................................................................. 12 11'- Células completas pero anormales .......................................................................... 13 12 - Cloroplastos ausentes ............................................................................ CLORANEMIA 12'- Granos de almidón faltantes ...................................................... ESTRÉS NUTRICIONAL 13 - Células separadas una de otras .............................................................. MACERACIÓN 13'- Células no separadas ............................................................................................. 14 14 - Células individuales o conjunto de células muertas, mostrando oscurecimiento y

desintegración del protoplasma ............................................... (NECROSIS CELULAR) 15 14'- Células no muertas pero mostrando cambios internos .......................... VACUOLIZACIÓN .............................. CAMBIOS NUCLEARES, EN LOS PLÁSTIDOS Y/O EN EL CITOPLASMA 15 - Células desintegradas ........................................................................................ LISIS 15'- Células no desintegradas. Protoplasto separado de la pared celular............ PLASMÓLISIS 16 - El xilema está afectado .......................................................................................... 17 16'- Otros tejidos están afectados .................................................................................. 19 17 - Xilema oscurecido .................................................................. NECROSIS XILEMÁTICA 17'- Xilema no necesariamente oscurecido pero sí bloqueado ........................ (OCLUSIÓN)18 18 - Xilema bloqueado por la intrusión de células parenquimáticas ........................... TILOSIS 18'- Xilema bloqueado por material filamentoso ..................................................... MICELIO 19 - Los tejidos están vivos ........................................................................................... 20 19'- Los tejidos están muertos y descoloridos ...................................................... NECROSIS - (Si el tejido está macerado ...................................................................... PUDRICIÓN) 20 - Los tejidos han crecido demasiado .......................................................................... 21 20'- Los tejidos están poco desarrollados ....................................................................... 22 21 - Proliferación anormal de células .............................................................. HIPERPLASIA 21'- Células anormalmeente grandes ............................................................. HIPERTROFIA 22 - Falta de división celular ............................................................................ HIPOPLASIA 22'- Células anormalmente chicas ................................................................... HIPOTROFIA