ecography ecog-03504 · alterações na composição da comunidade e o status de conservação dos...
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Ecography ECOG-03504Bovendorp, R. S., Brum, F. T., McCleery, R. A., Baiser, B., Loyola, R., Cianciaruso, M. V. and Galetti, M. 2018. Defaunation and fragmentation erode small mammal diversity dimensions in tropical forests. – Ecography doi: 10.1111/ecog.03504
Supplementary material
SupplementalmaterialAppendix1:Studiesincludedintheindexofdefaunationanalyses.
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Appendix2.Pathmodelanalysis
Weusedd-separationprocedure(Shipley2000a)tovalidate/rejectthemodelsbyevaluating
theindependencerelationshipsbetweenthevariablesineachpathmodel.Thisprocedureis
basedonthegraphtheoreticnotionofdirectedseparation(d-separation)ofdirectedacyclic
graphs(DAGs),andhasbeenusedinecologicalandevolutionaryresearch(Hardenbergand
Gonzalez-Voyer2013, Lefcheck2016).Dependingon themodel that isbeing tested there
are a certain number of independent relationships that must be observed to make this
modelvalid,whichiscalledbasisset(Shipley2013).Toobtainthebasissetthefirststepis
tolistallpairsofvariableslackinganarrowbetweenthem.Thenumberofpairsofvariables
thatdonothaveanarrowbetweenthem, i.e. independencerelationships (k) in thebasis
set,isalwaysequalto
𝑘 =𝑝!
2 𝑝 − 2 !− 𝑎
wherepisthenumberofvariablesinthemodelandaisthenumberofcausallinks(arrows)
betweenthem(Shipley2000b).Foreachindependencetest inthebasisset,weevaluated
the independencerelationshipsbyusingpartialcorrelationtocontrol fortheeffectsofall
variables with direct ascendancy on both variables included in the independence
relationship. To validate the entire pathmodel we employed Fisher’s test for composite
probabilities(SokalandRohlf1995),calledCstatisticsby(Shipley2000b),whichis
𝐶 = −2 ln𝑃!
!
!!!
wherekisthenumberofindependencerelationships,Piistheprobabilityresultingfromthe
partialmultipleregressiontestfortheindependencerelationshipi.TheCstatisticsfollowsa
chi-squaredistributionwith2kdegreesoffreedomandthecorrespondingPvaluewasused
to validate/reject the path model (Shipley 2000b). The null hypothesis was that the
independence relationships postulated in the model are valid, i.e. a P value below
determined threshold (<0.05) would indicate that the independence assumptions of the
basissetarefalse,andthusthemodelshouldberejected.
FigureA1.Speciesrichnessderivedfromgeographicrangemapsof33speciesofmediumandlargemammals(Carnivora,with23species;Artiodactyla,withninespecies;andPerissodactyla,withonespecies).Thesewereusedtoinferthepotentialcompositionofmammalsforeachsamplingsite.AllshapefilesweredownloadedattheIUCNRedListwebsite(www.redlist.org).
Species richness
- 80 - 70 - 60 - 50 - 40 - 30
- 50
- 40
- 30
- 20
- 10
0
10
FigureA2.Defaunationindexmapof33speciesofmediumandlargemammals(Carnivora,with23species;Artiodactyla,withninespecies;andPerissodactyla,withonespecies)usedtoinferthedegreeofdefaunationofmediumandlargemammalsforeachsamplingsite.DefaunationIndexrangedfrom0(non-defaunatedsites)to1(whichindicatesacompleteddefaunatedsite)(GiacominiandGaletti2013).
FigureA3.Linearcorrelationvaluesbetweentraits;(a)bodymass,(b)taillength,(c)vertebrates,(d)invertebrates,(e)fruits,(f)seeds-nuts-grain,(g)grass,(h)leaves-branch-and-bark-stem,(i)roots-and-tubers,(j)fossorial,(k)terrestrial,(l)arboreal,(m)aquatic,(n)crepuscular,(o)diurnal,(p)nocturnal.
FigureA4.Standardizedrepresentationofstructuralequationmodels(SEM).Boxeswithwordingrepresentmeasuredvariables.Arrowsrepresentunidirectionalrelationshipsamongvariables.Panela)representstheDirectModel(Phylogeneticdiversity(PD)–>Functionaldiversity(FD)):TheestablishmentofallpossibleandplausiblecausalconnectionsbetweenvariablesandaconnectionofPDtoFD;b)representstheIndirectModel:AllconnectionsbetweenvariablesconnectfirsttoSpeciesdiversity(SD)whichthenconnectstoPDandFDandc)representstheDirect+Indirectmodel(PD–>FD):allvariablesconnecttoSD,PDandFD,withSDconnectedtoPDandFDandPDconnectedtoFD.
FigureA5.Pathmodelshowingthefulldirectandindirectsaturatedmodel,withallvariablesbeingconnectedbyacausalrelationship,hererepresentedbythearrow.
FigureA6.ThehypotheticalmodelshowingtheeffectoffactorWonZ.ThedirecteffectwasobtainedbythedirectpathbetweenWandZ,representedbyarrowa.TheIndirecteffectisobtainedbytheproductofthepathcoefficientsonthesequenceofarrowsthatleadfromavariabletoanotherone.Sincewemighthavemorethanonepathconnectingtwovariables,wecomputedtheoverallindirecteffectalongallpaths,bythesumofalltheindirecteffectsalongallpathsbetweentwovariables.Theneteffectwasthenthesumofthedirectandtheoverallindirecteffect.
FigureA7.ThespatialautocorrelationpresentintherawdataandintheresidualsofthelinearmodelsbylookingattheMoran’scorrelogram.
SD ForCov
res ForCov
res Def
Def
res PD
PD
res FD
FD
res SD
FigureA8.Occurrenceofnon-volantsmallmammalspeciespersiteinAtlanticforest.Orangesquaresaremarsupialsandbluecirclesarerodents.ThespecieswiththehigherfrequencyofoccurrenceonassemblageswerewidelydistributedintheAtlanticforestandwerenotforestdependent:DidelphisauritafollowedbyOligoryzomysnigripes,Marmosopsincanus,AkodonmontensisandNectomyssquamipes.Thespecieswiththelowerfrequencyofoccurrenceweredependentonforesttype:WilfredomysoenaxfollowedbyTrinomysiheringi,RhagomysrufescensandPseudoryzomyssimplex.
FigureA9.ThephylogenetictreebasedonCytochromeBsequencesof95speciesthatpresentsequencesavailableonNationalCenterforBiotechnologyInformation.Approacheswerebasedonpairwisedistanceusingthemaximumlikelihoodmethodwith500bootstrapreplicationsassumingGammadistributedwithinvariantsitesandverystrongbranchswapfilter.Forrodents,thephylogenetictreeregardsspeciesfromfiveFamily:Cricetidae,Muridae(exoticspecies),Echimyidae,CtenomyidaeandCaviidae.Formarsupials,thephylogenetictreehasonlyspeciesfromtheFamilyDidelphidae.
FigureA10.Phylogeneticandfunctionaldiversityvaluesforsmallmammalassemblage(bluedots)oftheAtlanticforest,Brazil.Assemblageswithlowestvaluesofphylogeneticandfunctionaldiversityarenumberedto1to12.Assemblageswithhighestvaluesofphylogeneticandfunctionaldiversityarenumberedto13to24.1-Anthropogenicarea,LagoadaPorteira,Marcelinafarm,RS;2-Capoeira,RioCachoeiraNaturalReserve,Antonina,PR;3-Anthropogenicarea,VoltaGrandeunit,ConceiçãodasAlagoas;4-Anthropogenicarea,SamarcoMineraçãoS.A.,Anchieta,ES;5-Restingawood,LagoadoPotreirinho,DuasLagoasfarm,RS;6-Nativefragment,RioPretofarm,SilvaJardim,RJ;7-Nativefragment,NaturezaPró-Mata,SãoFranciscodePaula,RS;8-Anthropogenicarea,LarNazaré,Lami,Viamão,RS;9-Xangôforest,CentrodeEndemismodePernambuco,PE;10-Restingawood,LagoadaPorteira,Marcelinafarm,RS;11-Capoeirinhafieds,SamarcoMineraçãoS.A.,Anchieta,ES;12-Nativefragment,LarNazaré,Lami,Viamão,RS;13-Nativeforest,SantaLúciaBiologicalStation,SantaTeresa,ES;14-Nativeforest,PorteiraVerde,Sumidouro,RJ;15-Nativeforest,PamparrãoValley,Sumidouro,RS;16-Nativeforest,ChapadadasPerdizes,Minduri-Carrancas,MG;17-Nativeforest,RioMacacuwatershed,Guapimirim,RJ;18-Nativeforest,Perobas,Viana'smunicipality,ES;19-Nativeforest,CentrodeEndemismodePernambuco,PE;20-Forestmosaic,Campus"LuizdeQueiroz",Piracicaba,SP;21-Nativeforest,SãoVicenteFérrermunicipality,SP;22-Nativeforest,Itapevi'smunicipality,SP;23-Nativeforest,SerradaBodoquenaNationalPark,MS;24-Nativeforest,Pedreira'smunicipality,SP.
Phyl
ogen
etic
div
ersi
ty
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
4
3
5
2 69
10
11
7 8
121
13
1415
17 18
19
16 2322
2120
24
0,00 0,02 0,04 0,06 0,08 0,10 0,12 0,14 0,16 0,18Functional diversity
TableA1.Speciesofmediumandlargemammalsused(Carnivora,with23species;Artiodactyla,withninespecies;andPerissodactyla,withonespecies)toinferthepotentialcompositionofmammalsforeachsamplingsite.Order Species
Carnivora
Cerdocyonthous
Chrysocyonbrachyurus
Conepatuschinga
Conepatussemistriatus
Eirabarbara
Galictiscuja
Galictisvittata
Leoparduscolocolo
Leopardusgeoffroyi
Leoparduspardalis
Leopardustigrinus
Leoparduswiedii
Lontralongicaudis
Nasuanasua
Pantheraonca
Potosflavus
Procyoncancrivorus
Pseudalopexgymnocercus
Pseudalopexvetulus
Pteronurabrasiliensis
Pumaconcolor
Herpailurusyagouaroundi
Speothosvenaticus
Artiodactyla
Blastocerusdichotomus
Mazamaamericana
Mazamabororo
Mazamagouazoubira
Mazamanana
Mazamanemorivaga
Ozotocerosbezoarticus
Pecaritajacu
Tayassupecari
Perissodactyla Tapirusterrestris
TableA2.TheCstatisticvalues,degreesoffreedom(df)andPvalueforpathmodelsthathadonepathremovedfromthesaturatedreferencepathmodel(seeFig.S1fordetailsofthesaturatedpathmodel).Thebestmodel,i.e.themodelwiththesmallestFisher’sCstatisticvalueandthehighestPvalueisconsideredthebestpathmodel.Pathremovedfromsaturatedmodel
ModeladjustmentmeasuresC*statistic df Pvalue†
8 0.2 2 0.90313 0.79 2 0.6749 3.79 2 0.1507 4.69 2 0.0965 5.76 2 0.0564 5.84 2 0.0542 7.15 2 0.02811 8.39 2 0.01510 8.75 2 0.01312 11.5 2 0.00315 11.54 2 0.0033 19.38 2 0.0001 55.77 2 0.00014 57.12 2 0.0006 242.7 2 0.000*TheCstatisticfollowsthechi-squaredistribution.†Nullhypothesisassumesthevalidityofthecausalmodel.TableA3.Varianceofmarginal(fixed)andconditional(Fixed+Random)pathanalysesinmixedmodels. Marginal(Fixed) Conditional(Fixed+Random)Phylogeneticdiversity 0.55 0.70Functionaldiversity 0.30 0.36Speciesdiversity 0.09 0.36Defaunation 0.18 0.28Forestcover 0.03 0.12
TableA4.Speciescompositionofthe12assemblageswiththehighestfunctionalandphylogeneticdiversityofthe283Atlanticforestsitesanalyzed.
SpeciesSitenumber* Occurrence
insites13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
Akodoncursor 1 1 1
1 1 1
1
7
Akodonmontensis
1
1
1 1 4
Bibimyslabiosus 1 1
Calomyscallosus
1
1
Calomystener
1
1
1 3
Caluromyslanatus 1 1
Caluromysphilander 1
1
2
Caviaaperea
1
1
2
Caviafulgida 1 1
Cerradomyslangguthi
1
1
Cerradomysscotti
1
1
Cerradomyssubflavus 1 1 1 3
Delomysdorsalis 1
1
Didelphisalbiventris
1
1 1 1
1 1 6
Didelphisaurita 1 1 1 1 1 1 1 1 8
Euryoryzomysrussatus 1
1 1 1
4
Euryzygomatomysspinosus
1 1
1
3
Galeaspixii 1 1
Gracilinanusmicrotarsus 1
1 2
Holochilussciureus
1
1
Hylaeamysmegacephalus 1 1
Juliomysrimofrons
1
1
Kannabateomysamblyonyx 1
1
Lutreolinacrassicaudata 1 1 2
Marmosamurina 1
1
1
3
Marmosopsincanus 1
1 1 1
1
5
Metachirusnudicaudatus 1 1 1 1 4
Marmosademerarae 1
1
1
3
Monodelphisamericana
1
1
Monodelphisdomestica 1 1 1 1 1 5
Monodelphisiheringi
1
1
Monodelphissorex
1 1
Musmusculus 1 1
Necromyslasiurus
1 1 1
1 1
1 6
Nectomyssquamipes 1 1 1
1 1 1
1
1 1 9
Oecomyscatherinae 1 1 1 1 1 5
Oligoryzomysflavescens
1 1
Oligoryzomysnigripes 1 1 1 1
1
1
1 1 1 9
Oxymycterusdasytrichus 1 1
Oxymycterusdelator
1
1
Oxymycterusjudex 1 1 2
Oxymycterusnasutus
1
1
Philanderfrenatus 1 1 1
3
Phyllomysbrasiliensis 1 1 2
Phyllomyspattoni 1
1
2
Rattusnorvegicus
1
1
Rattusrattus 1 1 1 1 1 1 1 7
Rhipidomysmastacalis 1
1
2
Sooretamysangouya
1
1
2
Thaptomysnigrita 1 1 2
Thrichomyslaurentius
1
1
Thrichomyspachyurus
1
1
Thylamysmacrurus 1 1
Thylamysvelutinus
1
1
Trinomysdimidiatus
1
1
Trinomyssetosus 1 1 1 3
Species-richpersite 23 13 11 15 10 11 13 6 9 11 12 12
*Sitenumber:13-Nativeforest,SantaLúciaBiologicalStation,SantaTeresa,ES;14-Nativeforest,PorteiraVerde,Sumidouro,RJ;15-Nativeforest,PamparrãoValley,Sumidouro,RS;16-Nativeforest,ChapadadasPerdizes,Minduri-Carrancas,MG;17-Nativeforest,RioMacacuwatershed,Guapimirim,RJ;18-Nativeforest,Perobas,Viana'smunicipality,ES;19-Nativeforest,CentrodeEndemismodePernambuco,PE;20-Forestmosaic,Campus"LuizdeQueiroz",Piracicaba,SP;21-Nativeforest,SãoVicenteFérrermunicipality,SP;22-Nativeforest,Itapevi'smunicipality,SP;23-Nativeforest,SerradaBodoquenaNationalPark,MS;24-Nativeforest,Pedreira'smunicipality,SP.
TableA5.Speciescompositionofthe12assemblageswiththelowestfunctionalandphylogeneticdiversityofthe283Atlanticforestsitesanalyzed.
SpeciesSitenumber* Occurrence
insites1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Akodoncursor
1
1
Akodonmontensis
1 1
2
Calomyslaucha 1
1
Calomystener
1
1
Didelphisalbiventris
1 1
2
Didelphisaurita
1
1
2
Marmosamurina
1
1
2
Marmosademerarae
1
1
1
3
Musmusculus
1
1
Necromyslasiurus
1
1
Oligoryzomysnigripes
1
1
1 1
1
1 6
Philanderfrenatus
1
1
2
Sooretamysangouya
1 1
Species-richpersite 1 2 2 1 2 2 2 2 3 2 4 2*Sitenumber:1-Anthropogenicarea,LagoadaPorteira,Marcelinafarm,RS;2-Capoeira,
RioCachoeiraNaturalReserve,Antonina,PR;3-Anthropogenicarea,VoltaGrandeunit,ConceiçãodasAlagoas;4-Anthropogenicarea,SamarcoMineraçãoS.A.,Anchieta,ES;5-Restingawood,LagoadoPotreirinho,DuasLagoasfarm,RS;6-Nativefragment,RioPretofarm,SilvaJardim,RJ;7-Nativefragment,NaturezaPró-Mata,SãoFranciscodePaula,RS;8-Anthropogenicarea,LarNazaré,Lami,Viamão,RS;9-Xangôforest,CentrodeEndemismodePernambuco,PE;10-Restingawood,LagoadaPorteira,Marcelinafarm,RS;11-Capoeirinhafieds,SamarcoMineraçãoS.A.,Anchieta,ES;12-Nativefragment,LarNazaré,Lami,Viamão,RS.
TableA6.Thedirect,indirectandneteffectsvaluesforeachpathcoefficientsonthesequenceofarrowsthatleadfromavariabletoanotherone.
From OnEffects
Direct Indirect Net
Forestpatchsize ForestCover 0,170 - 0,170
Forestpatchsize Defaunation 0,420 - 0,420
Forestpatchsize Speciesdiversity 0,180 0,001 0,181
Forestpatchsize Phylogeneticdiversity 0,050 0,190 0,240
Forestpatchsize Functionaldiversity 0,120 0,170 0,290
ForestCover Defaunation 0,020 - 0,020
ForestCover Speciesdiversity 0,130 0,003 0,133
ForestCover Phylogeneticdiversity - 0,097 0,097
ForestCover Functionaldiversity -0,090 0,039 -0,051
Defaunation Speciesdiversity 0,140 - 0,140
Defaunation Phylogeneticdiversity -0,070 0,102 0,032
Defaunation Functionaldiversity -0,230 0,144 -0,086
Speciesdiversity Phylogeneticdiversity 0,730 - 0,730
Speciesdiversity Functionaldiversity -0,200 -0,146 -0,346
Phylogeneticdiversity Functionaldiversity 0,680 - 0,680
References
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ecology, evolution, and systematics. — Methods in Ecology and Evolution 7: 573-579.
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