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BIOLOGÍA EN AGRONOMÍA
Volumen 4, No. 1 Marzo de 2014
ISSN 1853-5216
Universidad Nacional de Catamarca
Secretaría de Ciencia y Tecnología ‐Editorial Científica Universitaria
ISSN: 1853-5216
Trichoderma sp. Y Azospirillum sp., POTENCIALES AGENTES DE
BIOCONTROL DE FITOPATÓGENOS. ARTÍCULO DE REVISIÓN
Gabriela Di Barbaro1, Valeria González Basso2 y Silvana Batallán Morales3.
1. Cátedra de Microbiología Agrícola, Departamento Biología. 2. Cátedra de Fitopatología,
Departamento de Sanidad Vegetal. 3. Cátedra de Botánica - Departamento Biología. Facultad
de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Catamarca. Avda. Belgrano y Maestro Quiroga.
San Fernando del Valle de Catamarca. Argentina. C.P. 4700. Tel. 03834-435807 interno 111.
E-mails: [email protected], [email protected]
Recibido: 11/11/2013 Aceptado: 07/03/2014
______________________________________
RESUMEN
Las enfermedades de las plantas, cuyo agente etiológico son microorganismos
fitopatógenos, es una de las causas de la disminución del rendimiento de los cultivos,
ocasionando pérdidas económicas considerables. El control de estos organismos
fitopatógenos con el uso frecuente de agroquímicos, trajo como consecuencias serios
problemas de contaminación del ambiente y en la salud humana. Por lo cual, es
absolutamente importante encontrar alternativas de control de enfermedades que se
enmarquen dentro de la agricultura sostenible. En la actualidad ha cobrado un gran
auge el uso de métodos alternativos no agresivos para el ambiente, siendo el control
biológico uno de los más prometedores y es un componente importante en las
iniciativas de la agricultura sostenible de varias instituciones y organizaciones. Debido
a que es relativamente poco lo que se conoce de la contribución de los
microorganismos del suelo en la supresión de patógenos, en este trabajo se presenta
los últimos avances y descubrimientos en relación sobre la utilización de
microorganismos antagonistas para el control de agentes fitopatógenos en cultivos,
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particularmente del agente de biocontrol fúngico más estudiado es Trichoderma sp. y
una bacteria con potencialidad de biocontrolador como es Azospirillum sp.
PALABRAS CLAVE: Trichoderma sp.; Azospirillum sp.; Agentes de biocontrol;
Fitopatógenos.
Trichoderma sp. AND Azospirillum sp., POTENTIAL PHYTOPATHOGENIC
BIOCONTROL AGENTS. REVIEW ARTICLE
SUMMARY
The plant diseases, the etiologic agent are phytopathogenic microorganisms is
one of the causes of declining crop yields, causing significant economic losses. Control
of these phytopathogenic organisms with frequent use of agrochemicals, brought about
serious consequences of environmental pollution problems and human health.
Therefore, it is absolutely important to find alternatives for disease control that fall
within sustainable agriculture. Today has become a boom using noninvasive alternative
methods for the environment, biological control being one of the most promising and
important initiatives in sustainable agriculture component various institutions and
organizations. Because relatively little is known about the contribution of soil
microorganisms in the removal of pathogens, in this paper the latest developments and
discoveries in relation to the use of antagonistic microorganisms for the control of
phytopathogenic agents occurs in crops , more particularly the agent is studied
biocontrol fungus Trichoderma sp. and bacteria with biocontrol potential as Azospirillum
sp.
KEY WORDS: Trichoderma sp.; Azospirillum sp.; Biocontrol agents; Phytopathogenic.
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INTRODUCCIÓN
La agricultura es sin dudas una de las principales actividades del hombre que
requiere cada vez mas de la aplicación de agrotecnologías que permitan producir en
forma sustentable e inocua para el ambiente, es por eso que cada vez se está
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invirtiendo más recursos en la búsqueda de nuevos productos orgánicos que estimulen
el crecimiento de las plantas mediante la utilización de microorganismos benéficos que
sustituyan a los productos químicos de síntesis, por el efecto adverso que ocasionan
estos sobre el ambiente. Debido a que el suelo es uno de los recursos naturales más
importantes para esta actividad, es necesario preservar o mejorar sus características
con el objetivo de aumentar su productividad.
El control biológico constituye una de las opciones considerada mundialmente
para incrementar la productividad agrícola sin provocar contaminación al ambiente y
daños a la salud. El uso de microorganismos antagonistas de fitopatógenos resulta
una alternativa válida para el control de enfermedades de los cultivos.
La meta de la investigación en esta área es contribuir al desarrollo agrícola ya
que el control biológico podría sustituir el uso de agroquímicos que se aplican, en
concentraciones que pueden llegar a ser muy elevadas, a los cultivos agrícolas. La
manipulación exitosa de antagonistas a través del biocontrol resulta una práctica
agrícola económicamente viable y ambientalmente prudente.
Actualmente existe una fuerte presión mundial para la supresión total o la
reducción gradual de ciertos agroquímicos, como por ejemplo, el protocolo de Montreal
(que es un tratado internacional desarrollado para proteger a la Tierra de los efectos
perturbadores de las sustancias reductoras del ozono) estableció un calendario para la
eliminación total del Bromuro de metilo, el cual es un producto fitosanitario muy
utilizado en la agricultura, para el año 2005 en los países desarrollados y para el 2015
en los países en vías de desarrollo (PNUMA, 2006). Todo esto puede tener un impacto
enormemente negativo para ciertas cosechas (por ej. pimiento, tomate, frutilla)
resultando absolutamente prioritario conseguir una solución técnica satisfactoria.
La liberación de agentes de control biológico (antagonistas) puede utilizarse para
controlar microorganismos patógenos para las plantas, tales como son los hongos y
las bacterias.
Por el elevado grado de especificidad y selectividad de los antagonistas
empleados como agentes de control biológico, esta metodología ofrece muchas
ventajas para la seguridad ambiental y del consumidor en comparación con el control
químico. En lo económico, se estima una reducción de los costos de producción
debido al hecho de que no se recurriría al uso de algunos insumos, con lo cual se
estaría evitando también la fuga de divisas.
Plantas enfermas
Las plantas se encuentran sometidas a condiciones ambientales cambiantes,
que en algunas ocasiones pueden ser desfavorables y ante las cuales deben
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adaptarse para sobrevivir, y también a la acción de muchos organismos
potencialmente perjudiciales, desde fitopatógenos causantes de enfermedades (virus,
bacterias, hongos, entre otros), hasta de insectos y nematodos. Sin embargo, en la
naturaleza la situación más frecuente es aquella en la que la planta no es un huésped
natural de un organismo potencialmente patógeno, con lo cual no le ocasiona ningún
efecto perjudicial. Pero cuando ocurre lo contrario, donde la planta es un huésped
natural, se establece una interacción entre la planta y el patógeno, lo que puede
concluir en el desarrollo de la enfermedad (San Segundo, 2011).
Las enfermedades de las plantas, cuyos agentes etiológicos son
microorganismos causantes de patogenias, y las plagas son algunas de las causas
más importantes de pérdidas en las cosechas ocasionando la disminución del
rendimiento de los cultivos y pérdidas económicas considerables. Se estima que las
pérdidas de producción a nivel mundial debido a las enfermedades causadas por
patógenos y plagas de las plantas pueden representar hasta el 30-40% y si a esto se
añaden las pérdidas que se producen en períodos post-cosecha se estima que el
porcentaje asciende al 60-70% y sólo las enfermedades implican pérdidas calculadas
en 90 mil millones de dólares (FAO, 1983; San Segundo, 2011; Urbina Chavarría,
2011; FAO, 2013).
El control de estos organismos fitopatógenos con el uso frecuente de
agroquímicos, trajo como consecuencias serios problemas de contaminación del
ambiente y en la salud humana. Por lo cual, se considera de importancia encontrar
alternativas para el control de agentes causantes de enfermedades que se enmarquen
dentro de la agricultura sostenible. En la actualidad ha cobrado un gran auge el uso
de métodos alternativos no agresivos para el ambiente, siendo el control biológico uno
de los más prometedores y es un componente importante en las iniciativas de la
agricultura sustentable de varias instituciones y organizaciones (Rodríguez Limach,
2011; Ahemad y Kibret, 2013).
AGENTES DE CONTROL BIOLÓGICO
El hongo Trichoderma sp.
Trichoderma spp. es un hongo que posee gran capacidad de colonización y
adaptabilidad, lo que le confiere la posibilidad de habitar diferentes suelos y sustratos,
emite gran cantidad de conidios verdes de forma ovoidal formados a partir de
conidioforos muy ramificados y tabicados. También cuenta con estructuras de
resistencia, denominadas clamidospóras formadas sobre el micelio con gruesa y
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rugosa pared celular (López Mondéjar, 2011).
Las especies más usadas para el control biológico son: T. atroviride; T.
harmatum; T. asperellum y T. harzianum (López Mondéjar, 2011).
Trichoderma habita lugares con diferentes rangos de temperatura y tipos de
suelo agrícolas, forestales, ácidos y en especial con materia orgánica (Hubbart et al.,
1983; Morán Díaz, 2008). También se adapta a todo tipo de clima en especial en
zonas húmedas (Morán Díaz, 2008), esta adaptabilidad permite que se encuentre
ampliamente distribuido y es muy benéfico para la agricultura. Un aspecto a destacar
es la resistencia que presenta a fungicidas organoclorados. Todas estas
características darían a Trichoderma la capacidad frente a otros hongos filamentosos
de colonizar el suelo luego de la aplicación de estos tratamientos.
El primer mecanismo de acción antagónico de Trichoderma fue descripto en la
década del ´70 y actualmente se conocen cinco: 1- mico parasitismo, 2- antibiosis, 3-
competencia, 4- promoción de crecimiento y 5- inducción de resistencia en la planta
hospedera (Moran Díaz, 2008). Se estima que la importancia de cada uno de ellos
depende de la cepa de Trichoderma y las condiciones ambientales, y no son
excluyentes entre sí. Además tiene la capacidad de secretar fitohormonas inductoras
de crecimiento, acelerar el desarrollo de tejido meristemático primario y mejorar la
asimilación de nutrientes (González Salgado et al., 1999; Cupull Santana et al., 2003;
Vinale et al., 2008). Es un microorganismo fácil de aislar y cultivar en medios de
cultivos naturales y sintéticos (Rey et al., 2000) y es frecuentemente usado en la
agricultura, ya que actúa como antagonista de diferentes fitopatógeno (González
Cárdenes et al., 2005; Hernández Mendoza et al., 2011).
Estudios realizados en plantines de olivo de la variedad Picual, susceptible a la
verticilosis, fueron inoculadas con una cepa defoliante del patógeno Verticillium y se
determinó que dos cepas de Trichoderma lograron mantener controlado al patógeno
(Jiménez Díaz et al., 2009).
Estudios realizados en Colombia para conocer el control que ejercen cepas
nativas de Trichoderma sp. contra los fitopatógenos Rhizoctonia solani y Sclerotium
rolfti, bajo condiciones in vitro y de invernáculo, se observó efectividad total en
condiciones in vitro, mientras que en invernáculo y en plantas de frijol la eficacia contra
S. rolfti fue de un 90 % y para R. solani de 58 a 61 %. Ambos fitopatógeno ocasionan
el volcamiento de plántulas y pudrición pre y post emergente (Hoyos Caravajal et al.,
2008).
Se evaluó las características agronómicas de aislados nativos de Trichoderma
sp. procedentes del norte de México, donde se investigó el efecto antagónico frente a
los fitopatógenos Macrophomina phaseolina y Fusarium oxysporum que afectan
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severamente a cultivos de sorgo, maíz y frijol. En dicho trabajo se determinó también
en qué medida Trichoderma causó la promoción de crecimiento en plantas de maíz
(Hernández Mendoza et al., 2011).
Se estudio el control que posee este antagonista frente a Fusarium oxysporum,
causante de damping off en plantas de papaya (González Cardanes et al., 2005).
Hernández Martínez y Rangel Montoya (2012) evaluaron la capacidad de
biocontrol de cepas de Trichoderma sobre los hongos fitopatógenos Fusarium
oxysporum y Verticillium dahliae, los cuáles producen síntomas de marchitez vascular
en plantas de tomate.
Se pudo establecer la capacidad metabólica en condiciones in vitro que tiene
como biocontrolador Trichoderma harzianum y su combinación con otras cepas de
Trichoderma sp. frente al hongo fitopatógeno Verticillium (Barroso Albarracin et al.,
2012); y la dinámica de la actividad quitinasa originada por diferentes cepas de
Trichoderma sp. (González et al., 2010).
Otra investigación realizada para conocer el antagonismo in vitro de T.
harzianum frente a dos hongos fitopatógenos, Verticillium dahliae y Rhizoctonia sp.,
causantes de enfermedades graves en muchos cultivos; se realizaron pruebas a
diferentes presión de agua (aw 0,85 – 0,995) y temperaturas (25 – 15 °C), donde se
observó que la tasa de crecimiento de estos hongos aumentó a medida que se
incrementaba la disponibilidad de agua en el medio, siendo más rápido en los niveles
altos de agua; también se determinó como varía con las temperaturas. Se comprobó
que el antagonismo ejercido por Trichoderma sp. frente a ambos fitopatógenos se
debió principalmente a su cualidad de hiperparásito y luego a metabolitos bioactivos
que son antagónicos, concluyendo que la acción que presenta Trichoderma depende
de las diferentes condiciones de crecimiento (agua y temperatura) que deben tenerse
en cuenta para ser usado en el control biológico (Santamarina y Roselló, 2006).
FOTOS 1 y 2: Colonias de Trichoderma creciendo en tubo sobre sustrato de orujo de
vid y en caja de Petri con medio de cultivo APG. (Fotos: Valeria Gonzalez Basso).
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FOTO 3: Trichoderma con Morsella, están marcados los coiling (envolturas que realiza
las hifas de Trichoderma sobre otros hongos). (Foto: Valeria Gonzalez Basso).
FOTO 4: Hiperparasitismo y coiling por Trichoderma frente a otro hongo. (Foto: Valeria
Gonzalez Basso).
La bacteria Azospirillum
Azospirillum es un género de bacterias que pertenece a la subclase alfa de las
proteobacterias, y sus características típicas son: la forma vibroide, el pleomorfismo y
la movilidad en espiral. Contienen sus células cantidades elevadas, hasta el 50% del
peso seco celular, de poli-beta-hidroxibutirato (PHB), observándose
microscópicamente como gránulos refringentes en las células jóvenes (Caballero
Mellado, 2001).
La utilización de microorganismos promotores del crecimiento vegetal ha sido
investigada durante muchos años, siendo el género Azospirillum uno de los más
destacados, debido fundamentalmente a su capacidad de producir una amplia gama
de metabolitos activos tales como ácido indol acético, citoquininas, giberelinas y
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sideróforos (Caballero Mellado, 2001; Bashan et al., 2007), que influyen positivamente
sobre el crecimiento y desarrollo saludable de las plantas. Se lo considera al
Azospirillum sp. como PGPRs, es decir “Rizobacterias Promotoras del Crecimiento
Vegetal” (por sus siglas en inglés que significa Plant Growth Promoting Rizobacteria) o
“Microorganismos Promotores del Crecimiento Vegetal” (MPCV), no específicos
proporcionando variadas contribuciones a la mejora del crecimiento y la productividad
en muchas especies de cultivos agrícolas (Díaz-Zorita y Fernández-Caniggia, 2009;
Hungria, 2011; Pernasetti y Di Barbaro, 2012)
La práctica de la inoculación con bacterias rizosféricas puede aportar diferentes
beneficios a los cultivos desde el momento de la germinación y en los estados de su
desarrollo posterior (Di Barbaro et al., 2012; Pernasetti y Di Barbaro, 2012). El
Azospirillum, es una rizobacteria considerada promotora de crecimiento vegetal por su
capacidad de fijar nitrógeno atmosférico, producir reguladores del crecimiento vegetal
y el mayor desarrollo de raíces, lo cual puede implicar otros efectos tales como
incrementos la mayor absorción de agua y nutrientes, mayor tolerancia al estrés, tales
como salinidad y sequía, que resultan en una planta más vigorosa y productiva
(Caballero Mellado, 2001; Bashan et al., 2007; Hungria, 2011). Probablemente por el
mayor crecimiento de raíces y una mejor nutrición de las plantas haya un aumento de
la tolerancia a los agentes fitopatógenos (Correa et al., 2008; Hungria, 2011).
Se conoce que esta bacteria, inoculada en semillas de cereales, aumenta el
porcentaje de germinación y de biomasa (Bellone, 1997), debido a que produce
sustancias promotoras que estimulan el crecimiento radical, lo que permite que el
potencial de absorción de nutrientes y agua se eleve, beneficio que en el caso de
cultivos de zonas áridas y semiáridas, constituye una ventaja aún mayor (Bashan et
al., 2007). Son numerosas las investigaciones sobre la eficiencia de Azospirillum en la
promoción del crecimiento de las plantas en diferentes condiciones de cultivo, se
estudia también la compatibilidad de su inoculación con otros microorganismos PGPR
en diversos cultivos (Heidari y Golpayegani, 2012; García de Salomone et al., 2012;
Hungria et al., 2013; Berquó Marks, 2013), la influencia del genotipo de la planta, las
sustancias generadas en las plantas inoculadas, su impacto sobre las comunidades
microbianas del suelo y la combinación de la fertilización con nitrógeno y la inoculación
con Azospirillum (Ferreira et al., 2013).
Sin embargo, son pocos los antecedentes que se conocen sobre la utilización de
Azospirillum como agente de control biológico de fitopatógenos, entre los mismos se
encuentran el del probable efecto de Azospirillum sp. como agente controlador de
patógenos en tubérculos de Solanum tuberosum utilizados como papa semilla (Di
Barbaro et al., 1999). También se estudió la capacidad de biocontrol de Azospirillum
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sp. sobre Fusarium moniliforme, Sclerotium rolfsii y Trichoderma sp. mediante pruebas
de antagonismo en condiciones in vitro entre los hongos fitopatógenos, hongo
biocontrolador y la bacteria (Di Barbaro et al., 2000; Pernasetti et al., 2007). Se
efectuaron también pruebas de antagonismo en zanahoria (Daucus carota) para
determinar la capacidad de biocontrol de Azospirillum spp. sobre el fitopatógeno
Fusarium sp. (Di Barbaro et al., 2006; Di Barbaro et al., 2007). Di Barbaro y
colaboradores (2008) realizaron bioensayos con el objetivo de determinar la
potencialidad biocontroladora de Azospirillum brasilense sobre un fitopatógeno de
nogal (Fusarium sp.) lo que fue demostrado bajo condiciones controladas de cultivo.
FOTOS 5 y 6: Colonias de Azospirillum brasilense en caja de Petri con medio de
cultivo Rodríguez Cáceres con rojo congo y bacterias de A. brasilense amplificada mil
veces. (Fotos: Gabriela Di Barbaro).
FOTO 7: Semilla de anís inoculada con Azospirillum brasilense en medio NFb
semisólido en el que se observa el velo típico que produce esta bacteria. (Foto:
Gabriela Di Barbaro).
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CONCLUSIÓN
La investigación de agentes de biocontrol tiene como principal propósito
contribuir al manejo integrado de las enfermedades ocasionadas en los cultivos de
importancia regional por diversos microorganismos fitopatógenos mediante el
aislamiento, selección y evaluación de microorganismos del suelo como agentes de
control biológico y el potencial de los mismos de ser incorporados en la actividad
productiva y teniendo además la ventaja de ser una metodología no contaminante y
que se encuentre en equilibrio con las condiciones ambientales de las regiones áridas
y semiáridas.
El estudio y la búsqueda de microorganismos del suelo con probada capacidad
antagonista como agente de biocontrol de microorganismos causantes de
enfermedades en las plantas resulta una temática, que promete aplicaciones prácticas,
además de considerarse una alternativa importante para el desarrollo de la agricultura
orgánica y sustentable en la región.
BIBLIOGRAFÍA
- AHEMAD MUNEES, MULUGETA KIBRET. 2013. Mechanisms and aplications of
plant growt promoting rhizobacteria: Current perspective. Journal of King Saud
University – Science. :20p. (Artículo en prensa).
- BARROSO ALBARRACÍN J.B.; CARRERAS EGANA A.; VALDERRAMA
RODRÍGUEZ R.; CHAKI, M.; BEGARA MORALES J.C.; MERCADO BLANCO J.;
PÉREZ ARTES E.; RINCÓN ROMERO A.M.; CARBALLO CODON A., GUEVARA
PEZOA F.; RODRÍGUEZ PALERO M.J.; DUEÑAS SÁNCHEZ R.; FIERRO RISCO J. y
LÓPEZ GARCÍA A.A. 2012. Cepas de Trichoderma útil para el tratamiento y/o
prevención de infecciones provocadas por hongos pertenecientes al género
Verticillium. Solicitud de patente. Universidad de Jaén; Tunesca S.L.; Fundación
Citoliva; CSIC- Universidad de Sevilla. :12 p.
- BASHAN L.; HOLGUIN G.; GLICK B. y BASHAN Y. 2007. Bacterias promotoras del
crecimiento en plantas para propósitos agrícolas y ambientales. En: Microbiología
Agrícola: Hongos, bacterias, micro y macrofauna, control biológico, plantas -
microorganismos. Editores Ronald Ferrera- Cerrato, Alejandro Alarcon y C.A. Champer
& Publisher by Editorial Trillas. México. Capítulo 8. : 170-224.
Di Barbaro et al. BIOLOGÍA EN AGRONOMÍA 4 (1) : 177-189. 2014
187
- CABALLERO-MELLADO, J. 2001. El género Azospirillum. : 177-198. In “Microbios
en línea”. E. Martinez-Romero y J. Martínez-Romero (Eds.). Universidad Nacional
Autónoma de México. (En: http://biblioweb.dgsca.unam.mx/ libros/microbios).
- CUPULL SANTANA, R.; ANDREU RODRÍGUEZ, C.M.; PÉREZ NAVARRO, C.;
DELGADO PÉREZ, Y. y CUPULL SANTANA, M. DEL C. 2003. Efecto de Trichoderma
viride como estimulante de la germinación, en el desarrollo de posturas de cafetos y el
control de Rhizoctonia solani Kuhn. Centro Agrícola, año 30, N°.1.
- DI BARBARO G.; PERNASETTI S.; REYNOSO F.; CAMPILLAY, S.; DIPASQUALE
V. y STEGMAYER A. 1999. Probable efecto de Azospirillum sp. como agente
controlador de patógenos en Solanum tuberosum. IIº Reunión Científico-Técnica de
Biología del Suelo del NOA y IIº Encuentro sobre Fijación Biológica del Nitrógeno.
(Biología del suelo. Fijación Biológica del Nitrógeno, I.S.B.N. Nº950-746-016-O).
Catamarca. Argentina. : 271-273.
- DI BARBARO G.; SELEME F. DEL V.; PERNASETTI, S.; BATALLÁN S.;
GONZÁLEZ VERA C.A. y STEGMAYER A.R. 2008. Ensayo de biocontrol de
Azospirillum brasilense sobre un fitopatógeno de nogal (Fusarium sp.). I Jornadas de
Ciencias Naturales de La Rioja. Marzo de 2008. Anillaco. La Rioja. Argentina. :34.
- DI BARBARO G.; SELEME F.; PERNASETTI S. LUCENA V. y STEGMAYER A.
2006. Capacidad de biocontrol de Azospirillum spp. sobre microorganismo
fitopatógeno. Pruebas de antagonismo en zanahoria (Daucus carota). Horticultura
Argentina. Revista de la Asociación Argentina de Horticultura. ISSN 0327-3431.
Volumen 25 – Número 59 – Jul.-Dic. 2006. : 53.
- DI BARBARO G.; SELEME F.; PERNASETTI S.; LUCENA V.; STEGMAYER A. y
BATALLÁN S. 2007. Capacidad de biocontrol de Azospirillum brasilense sobre
microorganismo fitopatógeno. Prueba de antagonismo. Revista del Centro de Estudio
de Regiones Secas. Fundación C.E.R.S. Tucumán- Catamarca. Año 2007.
I.S.S.N.0326-9930. Tomo XXI. : 13-17. Editorial Científica Universitaria.
- DI BARBARO M.G.; PERNASETTI D.S. y STEGMAYER A.R. 2000. Capacidad de
biocontrol 'in vitro' de Azospirillum sp. sobre Fusarium moniliforme, Sclerotium rolfsii y
Trichoderma sp. XX Reunión Latinoamericana de Rhizobiología (RELAR) y Defensa
del Medio Ambiente. Octubre de 2000. Arequipa-Perú. :176
- FAO, Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura.
2013. El estado mundial de la agricultura y la alimentación. ISSN 0251-1371. ISBN
978-92-5-307671-0 (edición impresa); E-ISBN 978-92-5-307672-7 (PDF). Roma. : 30-
42. (En: http://www.fao.org/docrep/018/i3300s/i3300s.pdf). Consulta: Octubre de 2013.
- FAO, Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura.
1983. Evaluación y recolección de datos sobre las pérdidas de cereales alimenticios
Di Barbaro et al. BIOLOGÍA EN AGRONOMÍA 4 (1) : 177-189. 2014
188
anteriores a la cosecha debido a plagas y enfermedades. Roma. : 2. (En:
www.fao.org/fileadmin/templates/ess/ess_test_folder/World_Census_Agriculture/Public
ations/FAO_ESDP/ESDP_28_Evaluaci%C3%B3n_y_recolecci%C3%B3n_de_datos_s
obre_las_perdidas_de_cereales_anteriores_a_la_cosecha.pdf). Consulta: nov. 2013.
- GONZÁLEZ CÁRDENAS J.C.; MARURI GARCÍA J.M. y GONZÁLEZ-ACOSTA A.
2005. Evaluación de diferentes concentraciones de Trichoderma spp. contra Fusarium
oxysporum agente causal de la pudrición de plántulas en papaya (Carica papaya L.)
en Tuxpan, Veracruz, México. Revista UDO Agrícola 5 (1): 45-47.
- GONZÁLEZ I.; INFANTE D.; PETEIRA B.; MARTÍNEZ B.; ARIAS Y.; GONZÁLEZ N.
y MIRANDA I. 2010. Caracterización bioquímica de aislamientos de Trichoderma spp.
promisorios como agente de control biológico. Expresión de actividad quitinasa. N°1
:58 - 63.
- GONZÁLEZ SALGADO C.; RODRÍGUEZ LARRAMENDI L.; ARJONA C.; PUERAS,
A. y FONCECA M. 1999. Efecto de la aplicación de Trichoderma harzianum R. sobre
la composición cuantitativa de bacterias, hongos y actinomicetos de la rizosfera de
Solanáceas y su influencia en el crecimiento vegetativo. Vol. 14, Nº 1-2, :297-306.
- HERNÁNDEZ MARTÍNEZ, R.; RANGEL MONTOYA, E. 2012. Búsqueda de cepas
de antagonistas a hongos causantes de marchitez vascular en tomate. Publicación
semestral- Dic. 2011- Mayo 2012; Volumen 02- ISSN: 2007 - 3542.
- HERNÁNDEZ MENDOZA J.L.; SÁNCHEZ PÉREZ M.I.; GARCIA OLIVARES J.G.;
PÉREZ N.M.; GONZALEZ PRIETO J.M. y DI CARLO QUIROZ VELASQUEZ J. 2011.
Caracterización molecular y agronómica de asilados de Trichoderma spp. Nativos del
noreste de Mexico. Rev. Colom. Biotecnol. Vol. XIII N°2. : 176-185.
- HOYOS CARAVAJAL L.; CHAPARRO P.; ABRAMSKY M.; CHET I.; ORDUZ S.
2008. Evaluación de aislamientos de Trichoderma spp. contra Rhizoctonia solani y
Sclerotium rolfti bajo condiciones in vitro y de invernadero. Agronomía Colombiana 26
(3), : 451- 458.
- JIMÉNEZ DÍAZ R.M., TRAPERO CASAS J.L.; BONED J.; LANDA B.B. y NAVAS
CORTES J.A. 2009. Uso de Bioten para la protección biológica de plantones de olivo
contra la Verticilosis causada por el patógeno defoliante de Verticillium dahliae. Bol.
San. Veg. Plagas. 35: 595-615.
- LÓPEZ MONDEJAR R. 2011. Detección y cuantificación de Trichoderma
harzianum, y detección de su actividad biocontrol frente a la fusariosis vascular del
melón mediante la aplicación de herramientas moleculares. Tesis Doctoral.
Universidad de Alicante. Departamento de Conservación de Suelos y Agua y Manejo
de Residuos Orgánicos. :162 p.
Di Barbaro et al. BIOLOGÍA EN AGRONOMÍA 4 (1) : 177-189. 2014
189
- MORAN DÍAZ M. E. 2008. Aislamiento, Caracterización y Análisis del Gen Thpg1
de Trichoderma harzianum; Tesis Doctoral; Centro Hispano Luso de Investigaciones
Agrarias Dpto. de Microbiología y Genética – Universidad de Salamanca. : 1-15.
- PERNASETTI D.S.; DI BARBARO M.G. y STEGMAYER A.R. 2007. Capacidad de
biocontrol in vitro de Azospirillum brasilense sobre Fusarium moniliforme. Revista del
CIZAS, del Centro de Investigaciones en Zonas Áridas y Semiáridas de la Facultad de
Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Catamarca. Volumen 8- Número 1 y 2.
I.S.S.N. 1515-0453. Editorial Científica Universitaria. Catamarca. Argentina. : 31-38.
- PNUMA (Programa de las Naciones Unidas para el Medio Ambiente). 2006. Manual
del Protocolo de Montreal relativo a las sustancias que agotan la Capa de Ozono.
Publicado por El Convenio de Viena para la Protección de la Capa de Ozono y El
Protocolo de Montreal relativo a las sustancias que agotan la capa de ozono.
Programa de las Naciones Unidas para el Medio Ambiente. Nairobi. Kenya. Séptima
Edición. Sitio en la Web: http://ozone.unep.org; ISBN 978-92-807-2770-8. Impreso en
Kenya por UNON. Secretaría del Ozono, PNUMA.
- REY M.; DELGADO JARANA J.; RINCÓN A. M.; LIMÓN C. y BENÍTEZ T. 2000.
Mejora de cepas de Trichoderma para su empleo como biofungicidas. Rev. Iberoam.
Micol. 17: S31-S36.
- RODRÍGUEZ LIMACH V.J. 2011. Efecto antagónico y biocontrolador de algunos
microorganismos saprofíticos contra Rhizotocnia solani un fitopatógeno causante de
Damping off en plantas de tomate. Perú. (En: http://sisbib.unmsm.edu.pe/
bibvirtualdata/tesis/salud/Rodriguez_LV/Introduc.PDF). Consulta: Octubre de 2013.
- SAN SEGUNDO B. 2011. Aplicaciones biotecnológicas para mejorar la resistencia a
plagas y enfermedades. Cap.3 de Biotecnología aplicada a la Agricultura. Barcelona.
España. :79. (En: httpbiblio3.url.edu.gtLibros2011la_bioAgro. pdf). Consulta: Oct.2013.
- SANTAMARINA M.P.; ROSELLO, J. 2006. Influence of temperature and water
activity on the antagonism of Trichoderma harzianum to Verticillium and Rhizoctonia.
Crop Protection 25 :1130–1134.
- URBINA CHAVARRÍA M. 2011. Introducción a la Fitopatología. Universidad
Católica Agropecuaria del Trópico Seco. : 10. (En: http://martinurbinac.files.
wordpress.com/2011/08/unidad-i-fitop-general-20111.pdf). Consulta: Nov. de 2013.
- VINALE F.; SIVASITHAMPARAM K.; GHISALBERTI E.; MARRA R.; WOO S.;
LORITO A. 2008. Trichoderma–plant–pathogen interactions. Soil Biology &
Biochemistry 40. : 1–10.