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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA METROPOLITANA UNIDAD XOCHIMILCO DIVISIÓN DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y DE LA SALUD DEPARTAMENTO DE PRODUCCIÓN AGRÍCOLA Y ANIMAL MAESTRÍA EN CIENCIAS AGROPECUARIAS DETERMINACIÓN DEL PAPEL DE LOS ÁCAROS ORIBÁTIDOS EN EL CICLO DE VIDA DE Thysanosoma actinioides, DIESING 1835 (Cestoda: Anoplocephalidae) EN ZONAS SEMIÁRIDAS DEL ESTADO DE HIDALGO. TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRA EN CIENCIAS AGROPECUARIAS PRESENTA: CONSTANZA ABIGAIL ALMEIDA ALCÁNTARA COMITÉ TUTORAL Director Dra. Silvia Rodríguez Navarro Asesor Dr. Javier L. Olivares Orozco Asesor Dra. Margarita Ojeda Carrasco Ciudad de México, enero 2020.

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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA METROPOLITANA

UNIDAD XOCHIMILCO

DIVISIÓN DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y DE LA SALUD

DEPARTAMENTO DE PRODUCCIÓN AGRÍCOLA Y ANIMAL

MAESTRÍA EN CIENCIAS AGROPECUARIAS

DETERMINACIÓN DEL PAPEL DE LOS ÁCAROS ORIBÁTIDOS EN EL CICLO DE VIDA DE Thysanosoma actinioides, DIESING 1835 (Cestoda:

Anoplocephalidae) EN ZONAS SEMIÁRIDAS DEL ESTADO DE HIDALGO.

TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRA EN CIENCIAS AGROPECUARIAS

PRESENTA:

CONSTANZA ABIGAIL ALMEIDA ALCÁNTARA

COMITÉ TUTORAL

Director

Dra. Silvia Rodríguez Navarro

Asesor

Dr. Javier L. Olivares Orozco

Asesor

Dra. Margarita Ojeda Carrasco

Ciudad de México, enero 2020.

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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA METROPOLITANA

UNIDAD XOCHIMILCO

DETERMINACIÓN DEL PAPEL DE LOS ÁCAROS ORIBÁTIDOS EN EL CICLO DE VIDA DE Thysanosoma actinioides, DIESING 1835 (Cestoda:

Anoplocephalidae) EN ZONAS SEMIÁRIDAS DEL ESTADO DE HIDALGO.

La presente tesis fue realizada bajo la supervisión del comité tutoral indicado a continuación y aprobada como requisito en el plan de estudios para obtener el

grado de: MAESTRA EN CIENCIAS AGROPECUARIAS

COMITÉ TUTORAL

Directora

Dra. Silvia Rodríguez Navarro

Asesor

Dr. Javier L. Olivares Orozco

Asesor

Dra. Margarita Ojeda Carrasco

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La presente tesis titulada “DETERMINACIÓN DEL PAPEL DE LOS ÁCAROS ORIBÁTIDOS EN EL CICLO DE VIDA DE Thysanosoma actinioides, DIESING

1835 (Cestoda: Anoplocephalidae) EN ZONAS SEMIÁRIDAS DEL ESTADO DE HIDALGO.” realizada por la MVZ Constanza Abigail Almeida Alcántara ha sido

aceptada como requisito parcial para obtener el grado de:

Maestra en Ciencias Agropecuarias

Sinodales

Director

Dr. Alejandro Ávalos Rodríguez

Secretario

Dr. Jesús G. Rodríguez Diego

Vocal

Dra. Margarita Ojeda Carrasco

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AGRADECIMIENTOS

A mis padres por nunca dejar de creer en mí y por siempre hacerme notar su apoyo

y amor durante este proceso, sé bien que no todos los estudiantes tienen unos

padres tan cálidos y pacientes, por esto y todo, gracias.

Académicamente hablando, quiero agradecer principalmente a mis tres tutores,

quiénes con la misma comprensión y cariño me guiaron y recibieron con los brazos

abiertos, a pesar de la larga ausencia que mostré.

Dra. Silvia Rodríguez, de usted aprendí tanto, usted siempre con sus palabras me

levantó cuando rompía en llanto, usted nunca dándose vencida conmigo, usted tan

ejemplar y formal. Gracias, por tanto.

Dr. Javier Olivares, gracias por su carisma y paciencia porque gracias a usted

siempre me sentí segura en las presentaciones de avances de este proyecto. Pero

sobre todo por aceptarme dentro de esta línea de investigación, que resultó ser mi

pasión.

Dra. Margarita, por su disciplina y enseñanzas sobre los oribátidos, por sus

observaciones y correcciones siempre tan acertadas, pero sobre todo ,porque aún

sin conocerme accedió a ser parte de este camino, le agradezco infinitamente.

Al Laboratorio del Insectario, especialmente al Maestro Roberto, por darme

completo acceso a las instalaciones y equipo. Por esas convivencias en fechas

especiales, qué hicieron amena y alegre mi estancia.

A mis amigos, quiénes me brindaron su amistad y apoyo desde el primer día, y a

quiénes admiro profundamente.

Por último, a la Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco y a mis profesores por sus enseñanzas.

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Este trabajo fue realizado en el Laboratorio del Insectario, del Departamento de Producción Agrícola y Animal de la Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco.

Laboratorio de Análisis Clínicos de la Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco.

Colección Nacional de Ácaros de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Esta tesis fue realizada dentro del programa de la Maestría en Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco.

El financiamiento de este proyecto fue otorgado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) con la beca número 763363 durante el período 2016-2018.

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Contenido

I. INTRODUCCIÓN ................................................................................................................. 1

I. OBJETIVOS ......................................................................................................................... 2

A. General ............................................................................................................................. 2

B. Particulares ...................................................................................................................... 2

II. MARCO TEÓRICO .............................................................................................................. 3

A. Ovinocultura y sistemas de producción en México. ........................................................ 3

B. Enfermedades que afectan a la ovinocultura. .................................................................. 4

1. Enfermedades parasitarias. ........................................................................................ 4

C. Clase Cestoidea ........................................................................................................... 5

1. Generalidades. ............................................................................................................. 5

2. Familia Anoplocephalidae ........................................................................................... 7

D. Thysanosoma actinioides (Diesing, 1835) ................................................................. 9

1. Generalidades. ............................................................................................................. 9

2. Patogenia .................................................................................................................... 11

3. Ciclo de vida. .............................................................................................................. 12

E. Ácaros oribátidos ........................................................................................................... 14

1. Generalidades. ........................................................................................................... 14

2. Clasificación ............................................................................................................... 15

3. Diversidad ................................................................................................................... 16

III. MATERIALES Y MÉTODOS ........................................................................................ 19

A. Trabajo de campo .......................................................................................................... 19

Zona de colecta. ................................................................................................................ 19

2. Determinación de la prevalencia de Thysanosoma actinioides y Colecta de proglótidos .... 19

3. Colecta de material acarológico................................................................................... 21

B. Trabajo de laboratorio ................................................................................................... 22

1. Colecta de material acarólogico ................................................................................... 22

2.Cría de oribátidos bajo condiciones de laboratorio ..................................................... 23

3. Montaje y Procesamiento de proglótidos .................................................................... 25

4. Aislamiento e infección de ácaros. .............................................................................. 26

5. Determinación taxonómica del material acarológico.................................................. 27

6. Diseño Experimental y Análisis Estadístico ................................................................ 27

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IV. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ..................................................................................... 29

V. CONCLUSIONES .............................................................................................................. 43

VI. PERSPECTIVAS ........................................................................................................... 43

VII. REFERENCIAS GENERALES ..................................................................................... 44

VIII. ÍNDICE DE FIGURAS Y CUADROS ........................................................................... 51

IX. PRODUCTOS ................................................................................................................ 52

1 Presentaciones en congresos. ................................................................................. 52

2 Conferencia ................................................................................................................ 53

3 Artículo publicado ...................................................................................................... 53

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RESUMEN

Las parasitosis más comunes por céstodos en ovinos y caprinos en la República

Mexicana son causadas por Taenia ovis, Moniezia expansa, Moniezia benedeni y

Thysanosoma actinioides, parásitos que, para completar su ciclo de vida necesitan

de hospederos intermediarios (Quiroz, 1989). En especial Thysanosoma actinioides

y Moniezia spp., céstodos de la familia Anoplocephalidae, su ciclo de vida se define

indirecto, ya que, en éste, los ácaros oribátidos participan como hospederos

intermediarios. Particularmente, en el caso de T. actinioides, se conoce de manera

parcial, y autores han observado la participación de oribátidos de las familias

Oribatulidae (Oribatula sp. y Zygoribatula sp.), Galumnidae (Galumna sp.), y

Scheloribatidae (Scheloribates sp.), en regiones áridas y templadas (Akrami et al.,

2007; Irie et al., 2013). Es por esto que el objetivo principal de este proyecto fue

conocer el papel de los oribátidos en el ciclo de vida de T.actinioides. Este se llevó

acabo en dos comunidades (La Mesilla y Maguey Verde) del municipio de

Tecozautla, Hidalgo. Para lograr el objetivo se realizaron dos bioensayos necesarios

para determinar la prevalencia de Thysanosoma actinioides en estas comunidades,

la cría de oribátidos también colectados en estos agostaderos y posteriormente la

infección experimental de ácaros con huevecillos del céstodo. Al final de los

bioensayos se logró la cría de ácaros oribátidos, y se observaron estructuras en

desarrollo a cisticercos en 13 organismos, principalmente de la familia Oribatulidae.

Estos resultados, son un avance en el conocimiento del ciclo de vida de

Thysanosoma actinioides y el papel de los ácaros dentro de este.

Palabras clave: Thysanosoma actinioides, ácaros, oribátidos, céstodo,

Oribatulidae.

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I. INTRODUCCIÓN

Las parasitosis más comunes por céstodos en ovinos y caprinos en la República

Mexicana son causadas por Taenia ovis, Moniezia expansa, Moniezia benedeni y

Thysanosoma actinioides, parásitos que, para completar su ciclo de vida necesitan

de hospederos intermediarios (Quiroz, 1989). En especial Thysanosoma actinioides

y Moniezia spp., céstodos de la familia Anoplocephalidae, su ciclo de vida se define

indirecto, ya que, en éste, los ácaros oribátidos participan como hospederos

intermediarios. Particularmente, en el caso de T. actinioides, se conoce de manera

parcial, y autores han observado la participación de oribátidos de las familias

Oribatulidae (Oribatula sp. y Zygoribatula sp.), Galumnidae (Galumna sp.), y

Scheloribatidae (Scheloribates sp.), en regiones áridas y templadas (Akrami et al.,

2007; Irie et al., 2013). Los oribátidos son uno de los grupos de microartrópodos

más abundantes del suelo, tienen un papel ecológico muy importante, ya que,

participan como facilitadores en el proceso de descomposición de la materia

orgánica, ayudando a la absorción de nutrientes en el suelo (Roczen´- Karczmarz y

Tomczuk, 2016).

México, es un país en el que la carne de ovino se consume en forma de barbacoa,

principalmente en la zona centro. Los estados de Hidalgo, Querétaro y Edo. de

México son los proveedores de esta demanda. Sin embargo, en la actualidad, los

sistemas de producción presentan problemas, principalmente relacionados con

aspectos de higiene y control de medicina preventiva, como consecuencia de esto

el ganado ovino se encuentra propenso a adquirir enfermedades, principalmente

parasitosis por céstodos (Hernández et al., 2013; Mondragón et al., 2012). Éstas

representan pérdidas económicas significativas, ocasionadas por el déficit en el

crecimiento y engorda de los ovinos, y por el decomiso de hígados y vísceras

infectadas en los rastros (Omer y Al-Sagair, 2005).

Por lo anterior, se requiere realizar investigaciones que permitan conocer el papel

de los ácaros oribátidos en el ciclo de vida de Thysanosoma actinioides

(Anoplocephalidae) en dos agostaderos de zonas semiáridas del estado de Hidalgo.

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I. OBJETIVOS

A. General

Conocer el papel de los ácaros oribátidos en el ciclo de vida de Thysanosoma

actinioides (Anoplocephalidae) en dos agostaderos de zonas semiáridas del

estado de Hidalgo.

B. Particulares

1.-Determinar la prevalencia de parasitosis por Thysanosoma actinioides (Cestoda:

Anoplocephalidae) en ovinos de dos agostaderos ubicados en el municipio de

Tecozautla, Hidalgo.

2. Establecer la cría de ácaros oribátidos bajo condiciones de laboratorio, de los

géneros más abundantes presentes en la zona de estudio.

3. Realizar la infección experimental con las oncósferas de T. actinioides en

oribátidos, bajo condiciones de laboratorio

4. Determinar la presencia de cisticercoides en los ácaros oribátidos.

5. Identificar los géneros de ácaros oribátidos que actúan como hospederos

intermediarios en el ciclo de vida de T. actinioides, particularmente en estos

agostaderos.

6. Incrementar el acervo de las colecciones del Insectario y de la Colección Nacional

de Ácaros con ejemplares obtenidos del área de estudio.

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II. MARCO TEÓRICO

A. Ovinocultura y sistemas de producción en México.

Los ovinos son animales de producción múltiple, capaces de adaptarse a diferentes

condiciones climáticas y orográficas; su importancia radica en que transforman

forrajes de calidad baja en productos como: lana, leche, carne y piel (Herrera et al.,

2013; Knapik et al., 2016).

En México, la ovinocultura se desarrolla principalmente bajo tres sistemas de

producción: 1) sistema extensivo, 2) intensivo y 3) mixto. Existen algunos aspectos

de importancia nacional que se ven involucrados por estos tipos de producción,

principalmente se pueden mencionar factores económicos y sociales. Dentro de los

económicos; la capacidad de producción, disponibilidad y estado de la

infraestructura, disponibilidad de materia prima y al final el acceso al mercado. Otros

factores que se toman en cuenta son los sociales; factores personales de los

productores, demanda interna de la comunidad, tipo de organización y espacio

disponible (Escobedo,2010); existen registradas alrededor de 53,000 unidades de

producción ovina, distribuidas de la siguiente forma: 53% en el centro, 24% en el

sureste y 23% en el norte, con un total de 8.9 millones de cabezas (Partida de la

Peña et al., 2013; SIAP, 2017).

A nivel nacional, del 95 al 98% del consumo de la carne de ovino es en forma de

barbacoa. Se consume en: Ciudad de México, Estado de México, Hidalgo, Puebla,

Tlaxcala, Querétaro y Morelos, donde se concentra aproximadamente el 85% del

total de carne consumida y el resto es destinado a otras zonas del país (Hernández

et al.,2013; Mondragón et al., 2012).

Desde el punto de vista veterinario, el estado de Hidalgo es de relevancia ya que,

es el segundo principal productor de carne ovina del país (1,215,342 cabezas); éste

cuenta con 6 distritos conformados por 84 municipios, entre ellos Tecozautla (SIAP,

2017), un municipio considerado como zona semiárida e importante para esta

investigación, ya que existen estudios previos de prevalencia de Thysanosoma

actinioides (Rodríguez et al., 2005).

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B. Enfermedades que afectan a la ovinocultura.

Como consecuencia del déficit y problemas que existen en los sistemas de

producción en el país, los ovinos se encuentran propensos a adquirir enfermedades

que obstaculizan el nivel y calidad de producción. Existen diferentes tipos de

enfermedades que pueden afectar a los ovinos: 1) infecciosas, causadas por

agentes patógenos específicos (virus, bacterias y hongos); 2) parasitarias,

causadas por parásitos externos (piojos, dípteros, ácaros) o internos (helmintos y

protozoarios); 3) no infecciosas (causadas por anomalías genéticas, deficiencias

alimentarias, desórdenes metabólicos o tóxicos) (Mariezcurrena et al., 2013; Partida

de la Peña et al., 2013;).

1. Enfermedades parasitarias.

Los sistemas de producción extensiva cuentan con condiciones favorables para la

transmisión de enfermedades, siendo los ovinos más susceptibles a ser parasitados

por helmintos (nemátodos y céstodos) (Szczepaniak et al., 2016).

Estas endoparasitosis, son de distribución cosmopolita, ocasionando en rumiantes

jóvenes severos daños, tales como: anorexia, reducción en la ingestión de

alimentos, pérdidas de sangre y proteínas plasmáticas en el tracto gastrointestinal,

alteraciones en el metabolismo protéico, reducción de minerales, depresión en la

actividad de algunas enzimas intestinales y diarrea. Otros efectos nocivos en

sistemas donde dependen total o parcialmente del pastoreo (extensivo y mixto), los

animales presentan retraso en el rendimiento, incremento en los requerimientos

alimenticios, la calidad de la canal se reduce y la predisposición a otras

enfermedades es mayor; todos estos factores conducen a pérdidas económicas

importantes para los productores (Cedillo et al., 2015; Herrera et al., 2013).

La transmisión de estos helmintos intestinales ocurre en forma directa, a través de

diferentes vías como: ingestión, vía percutánea y lactogénica; sin embargo, los

forrajes o aguas contaminadas se convierten en las principales fuentes de contagio

(Iturrondobeitia et al., 2004; Olivares et al., 2010; Rodríguez et al., 2005).

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Algunos nemátodos que afectan la producción de pequeños rumiantes son

Ostertagia ostertagi y Trichostrongylus colubriformis, parásitos del abomaso;

Cooperia curticei y Strongyloides papillosus que parasitan el intestino delgado

(Ahmed et al., 2015; González et al., 2011).

En ovinos y caprinos las parasitosis por cestodos, más comunes son causadas por

Taenia ovis, Echinococcus granulosus, Moniezia expansa, Moniezia benedeni y

Thysanosoma actinioides, céstodos con ciclos indirectos con uno o dos hospederos

intermediarios. Los ovinos son, en algunos casos, hospederos definitivos del

parásito, y en otros actúan como intermediarios, como en el caso de las diferentes

especies de Echinococcus (Quiroz, 1989, Rodríguez et al., 2005).

Los céstodos de la familia Anoplocephalidae (Thysanosoma sp. y Moniezia spp.)

son parásitos de importancia veterinaria ya que son cosmopolitas y causan

inflamación severa en el aparato gastrointestinal y daños organolépticos en otros

órganos como el hígado, siendo causa de decomiso en los rastros, ocasionando la

pérdida del 21% del valor del animal (Mc Aloon, 2004).

C. Clase Cestoidea

1. Generalidades.

Los céstodos, pertenecen a la clase Cestoidea del phylum de los Platelmintos y se

clasifican en dos grandes órdenes; Pseudophyllidea y Cyclophyllidea. Los miembros

de este phylum varían en tamaño y comportamiento, sin embargo, comparten la

forma plana (Bowman, 2006, Saari et al., 2019).

La morfología de los céstodos (subclase Cestoda) (Fig 1) consiste en tres partes: 1)

Cabeza o Escólex, es un órgano con el qué se fijan a la pared del intestino de los

hospederos definitivos, pueden poseer estructuras como ventosas, ganchos o

botrios. En el caso de parásitos del orden Cyclophyllidea, la cabeza posee cuatro

ventosas. Taenia solium, posee una protuberancia en el escólex llamada rostelo,

este puede o no tener ganchos. En cambio en los gusanos del orden

Pseudophyllidea, la cabeza no cuenta con ventosas, pero sí estructuras llamadas

botrios , con las que se une al intestino del hospedero., 2) Cuello, es la parte

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inmediata de la cabeza y es la región en donde se inicia el crecimiento de nuevos

proglótidos; 3) Proglótidos, en conjunto forman el estróbilo o cuerpo, parte más larga

del gusano, cuentan con ambos aparatos reproductivos, sistema nervioso y

osmoregulatorio rudimentarios y músculos longitudinales y transversales que les da

movimiento, el número de proglótidos dependerá de la especie. Los proglótidos

maduros se encontrarán más alejados de la cabeza y los úteros contendrán huevos.

Los céstodos son hermafroditas y son capaces de fertilizarse por sí mismos, de igual

manera pueden tener una reproducción sexual (Bowman, 2006, Mahmud et al.,

2016; Saari et al., 2019).

Algunos céstodos de importancia veterinaria pertenecen a estos órdenes, quiénes

tienen diferentes ciclos biológicos y morfología, la mayor diferencia es la manera en

que los huevos son liberados, en el caso de la orden Cyclophyllidea, estos carecen

de una abertura en el útero, los huevos se distribuyen dentro de los proglótidos. Por

lo que los huevos no se observan a simple vista en las heces, para su diagnóstico

es necesario un análisis por medio de métodos de flotación (Saari et al., 2019).

Figura 1. Morfología general de céstodos (Modificada de Saari et al., 2019)

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2. Familia Anoplocephalidae

Los céstodos de la familia Anoplocephalidae son clasificados en cuatro distintos

grupos morfológicos y bionómicos (subfamilias): 1) Anoplocephalinae Blanchard,

1891, caracterizada por la presencia de un útero tubular, lobulado o reticular, y

trasmitidos por ácaros oribátidos; 2) Catenotaeniinae Spasski, 1949, transmitidos

por ácaros tiroglífidos; 3) Linstowiinae Fuhrmann, 1907, con un huevo por cubierta

ovígera, siendo coleópteros y lepidópteros los hospederos intermediaros; 4)

Thysanosomatinae Furhrmann, 1907, con uno o más aparatos parauterinos,

transmitidos por insectos psocópteros y probablemente oribátidos (Allen, 1973;

Borchert, 1981). En esta familia, el útero persiste como un tubo transversal o una

red de tubos. Los hospedadores intermediarios son generalmente ácaros de la

familia Oribatidae (Soulsby, 1988). El escólex de los céstodos está desarmado y los

segmentos son mucho más anchos que largos, aun los segmentos grávidos, que se

encuentran en el extremo terminal del parásito (Beveridge, 1994).

Referente a la morfología de esta familia; el escólex carece de rostelo y ganchos y

la anchura de los segmentos grávidos es siempre superior a su longitud, el útero

persiste como un tubo transversal o una red de tubos (Fig 2.). La fase larvaria

infectante es un cisticercoide, los adultos generalmente se localizan en el intestino

delgado y grueso, y en la mayoría de estos céstodos la forma infectante se

desarrolla dentro de un hospedero intermedio (ácaros oribátidos) (Soulsby, 1988).

En el caso de los anoplocefálidos, los huevos fertilizados se encuentran en

segmentos terminales de un céstodo maduro (proglótidos) (Bowman, 2006). En

muchos géneros de la familia, el embrióforo es de forma irregular y en la cubierta

quitinosa interna puede haber un par de estructuras como púas que reciben el

nombre de aparato piriforme (Fig 3.). Se dice que la pared del embrióforo está

compuesta por tres capas: 1) vitelina, 2) albúmina y 3) quitinosa (Dunn, 1983) La

mayoría se encuentran presentes en mamíferos y son de importancia económica en

sistemas de producción de rumiantes. Son parásitos heterogéneos y requieren de

dos hospederos (intermedio y final) para completar su ciclo (Denegri et al., 1998).

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Figura 2. Morfología general de céstodos anoplocefálidos (Modificadas de Dunn, 1983).

En general, el ciclo de vida entre los miembros de esta familia es similar entre ellos;

los céstodos producen huevos en los proglótidos, que al estar completamente

desarrollados se eliminan con las heces y son ingeridos por ácaros oribátidos, estos

huevos contienen una oncósfera, que es infectante para el hospedador

intermediario. Está formada por un embrión hexacanto rodeado por dos membranas

embrionarias. Los embriones migran a la cavidad del ácaro donde se desarrollan

hasta cisticercoides de uno a cuatro meses, y el hospedador definitivo se infecta

durante el pastoreo al ingerir ácaros parasitados. El periodo de prepatencia es de

aproximadamente seis semanas, pero los céstodos adultos parecen tener una vida

corta y las infecciones son patentes durante tan solo tres meses (Bowman, 2006).

Figura 3. Embrióforos de Anoplocephala spp , Moniezia expansa y Thysanosoma actinioides . (Almeida, 2017; Dunn, 1983). P= Aparato priforme.

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Cuando una larva infectante de céstodo llega por primera vez al intestino del

huésped definitivo, la mayor parte del cuerpo de la larva es digerido, dejando

solamente el escólex y un poco de tejido indiferenciado llamado cuello. El escólex

se adhiere a la pared intestinal, y del cuello empiezan a brotar los segmentos que

se mantienen unidos entre sí. Al principio los segmentos son indiferenciados, pero

a medida que se van distanciando del cuello se van formando ovarios, testículos,

glándulas vitelógenas y otros órganos reproductivos. Estos órganos reproductivos

maduran gradualmente formando huevos y espermas, hasta ser fértiles (Bowman,

2006).

D. Thysanosoma actinioides (Diesing, 1835)

1. Generalidades.

T. actinioides pertenece a la subfamilia Thysanosomatine, la cual se caracteriza por

desarrollar órganos parauterinos ligados al útero y por el desplazamiento de huevos

del útero a estos órganos. Varios huevos pasan a cada órgano parauterino y éste

se mantiene unido a uno de los extremos del útero. El útero desaparece una vez

que los huevos se hayan desplazado a los órganos parauterinos presentes en cada

proglótidos (Beveridge, 1994).

Los céstodos del género Thysanosoma pueden ser fácilmente identificados porque

poseen una fila larga de papilas en el borde inferior de cada segmento y porque dan

la apariencia de fleco, miden de 15 a 30 cm, el escólex mide hasta 1.5mm de

anchura. Los segmentos son cortos y conspicuamente festonados, cada segmento

contiene un par de órganos genitales, y los testículos se hallan en la zona media

(Fig 4). Los embrióforos miden 27 µm, los segmentos de estos céstodos poseen

varios cientos de órganos parauterinos Estos órganos parauterinos (Fig 5), son

evaginaciones de la pared uterina en donde se forman los huevos. Durante la

maduración, estas estructuras se desprenden del útero, formando una cubierta

gruesa que agrupa alrededor de 6 a 30 oncósferas (cubierta ovígera) (Fig 6); la

cubierta está constituida principalmente por esclerotina, proteína de alta resistencia,

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las ventajas de esta pared son: 1) protege los huevos, 2) al contener múltiples

huevos, facilita el esparcimiento de estos, y 3) su gran tamaño y probablemente el

contenido protéico lo hace más llamativo para el hospedero intermediario (Denegri

et al., 1998; Dunn, 1983, Omer y Al-Sagair, 2005, Soulsby, 1988).

Figura 4. Proglótidos festonados característicos de Thysanosoma actinioides (Almeida, 2017; Dunn, 1983).

Figura 5. Órganos parauterinos de T.actinioides y Moniezia spp. (Omer y Al-Sagair, 2005)

Constanza Almeida, UAM-X (2017)

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Figura 6. Cubiertas ovígeras con huevos de Thysanosoma actinioides (Almeida, 2017)

2. Patogenia

La enfermedad causada por este parásito recibe el nombre de “tisanosomiasis

hepato-intestinal”; Thysanosoma actinioides, junto con Stilesia hepatica son los

únicos céstodos que invaden los ductos biliares, de estos dos céstodos T.actinioides

es el más patógeno, ocasionando una disminución de peso en los ovinos que puede

llevar a una infestación grave (Omer y Al-Sagair, 2005). Estos parásitos ocasionan

pérdidas económicas muy significativas por el decomiso de hígados y vísceras

intestinales infectados en los rastros, y en las áreas en donde la infección es común

(Omer y Al-Sagair, 2005). El diagnóstico se realiza por observación de proglótidos

festonados en heces y la observación microscópica de huevos. El diagnóstico

postmortem consta en la observación de céstodos en canales biliares, páncreas o

duodeno (Quiroz, 1989).

La acción patógena ejercida, principalmente es mecánico-obstructiva, por el

desarrollo de céstodos que ocupan la luz de los ductos, lo cual entorpece la salida

de bilis y su acumulación causando una ictericia hepática obstructiva, fibrosis y

ectasia de los ductos biliares (Fig 7), ya que, suele concentrarse en las dilataciones

en forma de sacos segmentados en el ducto. Además de la irritación de la mucosa

de la vesícula por acción mecánica, inflamación y ligera fibroplasia. Su hallazgo es

frecuente en los rastros y no se asocia a manifestaciones clínicas. Normalmente no

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mata al hospedero definitivo (pequeños rumiantes) pero si merma el estado general

de salud, afectando la absorción de nutrientes en especial los lípidos (Alvarado et

al., 2011).

Figura 7. Thysanosoma actinioides en hígado y conductos biliares (Allen, 1973)

3. Ciclo de vida.

El ciclo de vida de Thysanosoma actinioides se conoce de manera parcial, pero

también como en el caso de Moniezia sp. se ha observado la participación de ácaros

oribátidos de la familia Oribatulidae (Oribatula sp. y Zygoribatula sp.), Galumnidae

(Galumna sp.), Scheloribatidae (Scheloribates sp.) (Akrami et al., 2007; Irie et al.,

2013).

No existe evidencia de que los ácaros oribátidos causen alguna patogenia de

importancia veterinaria de manera directa al humano o a vertebrados, sin embargo,

ya se ha demostrado que estos ácaros participan como hospederos intermediarios

en el ciclo biológico de céstodos anoplocefálidos, señalando que algunas especies

de oribátidos poseen hábitos alimenticios no especializados, adaptándose a las

condiciones del medio y la disponibilidad de alimento en éste. Haciendo a estas

especies competentes hospederos intermediarios de céstodos de la familia

Anoplocephalidae (Mc Aloon, 2004).

Los céstodos como Moniezia expansa y Thysanosoma actinioides llegan al interior

del ganado cuando se alimentan de pasto en donde hay presencia de ácaros

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infectados con cisticercoides. Los proglótidos y los huevos son expulsados hacia el

exterior con las heces de los animales infestados, sobreviviendo no más de tres

meses en los pastos. La infección de los oribátidos puede llevarse a cabo por la

perforación de la pared externa de los huevos con los quelíceros, o bien cuando

ácaros de talla mayor son capaces de aspirar el huevo entero (Fig 8). En el primer

caso, una vez que la oncósfera se encuentra en el interior del idiosoma, penetra la

pared del tracto digestivo para entrar al sistema circulatorio, en donde se

desarrollará por cuatro semanas hasta la fase infecciosa o cisticercoide. dentro del

ácaro. En el último caso, la oncósfera no es capaz de eclosionar y el huevo pasa a

través del tracto digestivo del ácaro, instalándose dentro del idiosoma de los ácaros,

desarrollándose en un periodo de dos a cuatro meses en un cisticercoide infectante

(Fig 9). El período de prepatencia es de 37 a 40 días (Denegri, 1993, Mullen y O

Connor, 2019).

Y de nuevo los cisticercoides son liberados al momento en que los ácaros son

ingeridos y se anclan a los intestinos o a los ductos biliares, en donde crecerán

hasta ser adultos en aproximadamente cinco o seis semanas. Los céstodos

maduros viven en promedio de dos a seis meses dentro del hospedero definitivo

hasta ser expulsados, durante este tiempo estos liberan proglótidos con huevos

(Mullen y O Connor, 2019).

Figura 8.Ciclo de vida de céstodos anoplocefálidos (Almeida, 2015)

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Figura 9. Scheloribates sp. infectado con cisticercos de Moniezia expansa y Oribatella spp. infectados con T. actinioides (Omer y Al-Sagair, 2005).

E. Ácaros oribátidos

1. Generalidades.

Los ácaros, clase Arachnida, subclase Acari, representan una amplia diversidad de

diminutos organismos con ocho patas; poseen características comunes de los

artrópodos, tales como; 1) una cutícula esclerosada de quitina, 2) patas articuladas,

3) cuerpo dividido en regiones, 4)sistema circulatorio, 5) una línea de nervios

ventral,6) un canal alimenticio, 7) músculos estriados, y 8) un sistema excretor por

medio de túbulos de Malpighi (Erickson, 2013 y Krantz y Walter, 2009).

Representan uno de los grupos más diversos de arácnidos. Su tamaño es

generalmente microscópico, en promedio menores a 1mm, con distribución

cosmopolita, ocupan ambientes terrestres y acuáticos. Los ácaros han fusionado su

cuerpo en un solo tagma (región): el idiosoma, en el que se presentan cuatro pares

de patas en adultos y ninfas, y tres pares en larvas; dichos apéndices cuentan con

seis artejos (coxa, trocánter, fémur, genua, tibia y tarso) en la mayoría de las

especies. Las coxas de los pedipalpos se encuentran fusionadas para conformar la

base del gnatosoma (un falso tagma), que contiene también a los quelíceros cuya

forma es muy variable y que está correlacionada con las funciones de cortar, triturar,

aserrar, succionar o picar. La excreción es por glándulas coxales y en algunos por

túbulos de Malpigio; el intercambio gaseoso es a través de la cutícula o a partir de

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tráqueas que desembocan al exterior a través de los estigmas (Krantz y Walter,

2009; Krantz, 2009; Pérez et al., 2014).

Las sedas son estructuras sensoriales que cubren toda la superficie del cuerpo y de

los apéndices, y cuyas funciones son mecanoreceptoras y quimioreceptoras (Walter

y Krantz, 2009). Son diocos, el macho con dos testículos y las hembras usualmente

con un solo ovario; la fecundación es interna a través de órganos copuladores o

espermatóforos. El desarrollo postembrionario incluye una larva hexápoda y

comúnmente de uno a tres estadios ninfales octópodos (protoninfa, deutoninfa y

tritoninfa) y adulto. La mayoría son ovíparos, aunque también hay especies

ovovivíparas y vivíparas (Rivas y Hoffmann, 2007; Perez et al., 2014).

Son uno de los grupos más diversos de arácnidos. Se han registrado a nivel mundial

alrededor de 55 214 especies (Zhang, 2013) y aproximadamente 2 625 especies

para México (Pérez et al., 2014). Algunos ácaros tienen una función fundamental en

el ecosistema al ser depredadores de otros invertebrados que son plagas en cultivos

agrícolas; pueden ser saprófagos, ya que se alimentan de los tejidos de plantas o

animales muertos; otros son microbívoros y se alimentan de hifas de hongos, algas,

protozoos o bacterias, participando en el reciclado de nutrientes en los suelos

forestales (Krantz, 2009; Walter y Proctor, 2013).

2. Clasificación

La subclase Acari, incluye dos grandes superódenes: el de los Parasitiformes (=

Anactinotrichida) que incluye a los órdenes: Opilioacarida, Holothyrida, Ixodida y

Mesostigmata y el de los Acariformes (= Actinotrichida) en el cual se incluyen los

órdenes: Trombidiformes (con dos subórdenes: Sphaerolichida y Prostigmata) y

Sarcoptiformes (con dos subórdenes: Endeostigmata y Oribatida y dentro de este

último la Cohorte Astigmatina). Las principales diferencias morfológicas entre los

dos grupos incluyen subdivisiones básicas del cuerpo, la ubicación y la estructura

de los estigmas, la forma del gnatosoma, la presencia o ausencia de sedas que son

birrefringentes a la luz polarizada (Lindquist et al., 2009).

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Las dos regiones principales, prosoma o parte anterior del cuerpo donde

encontramos los quelíceros y palpos, y opistosoma o parte posterior del cuerpo

donde desembocan las aberturas genital y anal están protegidas por sus

correspondientes placas y pueden verse fuertemente modificadas en los diferentes

grupos de ácaros. La base de las patas suele fusionarse en una placa podosomal

apreciable ventralmente, que puede articularse en la zona media para dar cierta

flexibilidad al cuerpo del animal. La visión corporal en regiones puede ser diferente

si observamos al animal en vista dorsal o en vista ventral (Saloña-Bordas y Perotti,

2015).

3. Diversidad

Se han descrito aproximadamente 55 214 especies de ácaros, distribuidos en 5 500

géneros, 1 200 subgéneros, 540 familias en 124 superfamilias (Krantz, 2009; Zhang,

2013). Dentro del Superorden Acariformes existen cerca de 42 000 especies

nombrada y en el Superorden Parasitiformes cerca de 13 000 especies (Walter y

Proctor, 2013)

En México los ácaros constituyen un grupo muy diverso de arácnidos representados

por 2 625 especies, las cuales representan tan solo el 4.8% de la riqueza mundial,

clasificadas en cinco de los seis ordenes (excepto Holothyrida): Opilioacarida,

Mesostigmata, Ixodida, Trombidiformes y Sarcoptiformes (Pérez et al., 2014).

Los ácaros son considerados como un grupo muy diverso y con una riqueza que

supera al resto de taxones de Arachnida. Uno de los argumentos más recurrentes

para explicar la gran radiación adaptativa y por ende la alta riqueza de especies del

taxón Acari y de otros grupos de microartrópodos, es el tamaño pequeño (García-

Rojo, 2004). También se consideran otros aspectos como es la división de funciones

en las fases de ciclo de vida o el grado de esclerosamiento que llegan a presentar

los mesostigmados y los oribátidos (Moraza, 2004), así como la diversidad de

interacciones ecológicas (foresia, comensalimso, parasitismo) que establecen con

prácticamente todos los demás seres vivos (Pérez et al., 2014).

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Los oribátidos (Fig 10) presentes en el suelo, son uno de los grupos más antiguos,

cosmopolitas y numerosos, utilizan diferentes estilos tróficos y hasta la actualidad

se han descrito 10,923 especies asignadas a 163 familias y 1,269 géneros y

subgéneros (Subías, 2018). Estos dominan los suelos de bosques templados,

subtropicales y tropicales, de igual manera se les puede encontrar en suelos

agrícolas en menor cantidad (Erickson, 2013, Fredes y Martínez, 2008 y Murvanidze

y Arabuli, 2017).

Para México, se conocen 250 géneros, y un total de 440 especies (Palacios-Vargas

e Iglesias, 2004), de las cuales 32 fueron originalmente descritas con material

procedente del país. Los oribátidos se encuentran en gran cantidad en musgos,

humus, vegetación superficial, en hendiduras de cortezas y hojarasca (Palacios,

2007).

Figura 10. Ácaros oribátidos (Almeida, 2017).

Se definen como artrópodos saprófagos, micófagos e incluso se alimentan de

bacterias, pero son principalmente detritívoros, y en ocasiones pueden ser

depredadores oportunistas principalmente de nemátodos del suelo. Se ha

demostrado que los hábitos alimenticios de estos organismos son más diversos de

lo que se pudiera creer, mostrando diferentes combinaciones o cantidades de

enzimas digestivas, por lo tanto, presentan diferentes preferencias hacia alimentos

correlacionados con la forma y el tamaño de sus quelíceros. Tienen una

participación muy importante en la red trófica del suelo, en la absorción de nutrientes

en el suelo, al incrementar la tasa de descomposición de la hojarasca y mezclar los

productos desintegrados con la materia orgánica en el suelo, siendo importantes

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reguladores de la actividad microbiana en la descomposición de la materia orgánica

que se encuentran en el suelo. Pueden ser utilizados como bioindicadores para

monitorear el nivel de contaminación en el ambiente (Badejo, 1990; Krantz y Walter,

2009; Chen, et al.,2010; Gergócs y Hufnagel, 2011: Khalil et al., 2011).

Morfológicamente su cuerpo está dividido en dos regiones, la parte anterior o

gnatosoma (en la que se encuentran los pedipalpos y quelíceros) y el idiosoma. Los

pedipalpos son uno de los principales apéndices sensoriales que guían a los ácaros

para hallar alimento y son de gran ayuda para cumplir su papel dentro de la función

alimenticia. Los quelíceros (parte del aparato bucal), están modificados de acuerdo

con el hábitat y tipo de alimentación dde las distintas especies. El idiosoma puede

estar dividido en varios regiones: 1) podosoma, parte anterior en donde

encontramos los cuatro pares de patas, 2) opistosoma, sección posterior a las

patas,3) propodosoma, región en donde se observan el primer y segundo par de

patas y, 4) histerosoma, segmento que contempla del segundo par de patas hasta

el final del cuerpo (Fig. 11) (Mullen y O´Connor, 2019).

Figura 11. Morfología externa de los ácaros (Almeida, 2018)

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III. MATERIALES Y MÉTODOS

A. Trabajo de campo

Zona de colecta.

La región en la que se realizó la colecta (Fig. 12), se encuentra al poniente del

estado de Hidalgo, en los paralelos 20° 32´ N, 99° 38´ O, a una altitud de 1,700 m

snm. El clima es templado seco, con una temperatura media anual de 19.2°C y una

precipitación pluvial media de 495.4 mm. Las comunidades, La Mesilla y Maguey

Verde cuentan con poblaciones ovinas de 1,000 y 300 respectivamente (INEGI,

2015).

Figura 12 Ubicación de zona de colecta, comunidades La Mesilla y Maguey Verde,Tecozautla Hidalgo.

2. Determinación de la prevalencia de Thysanosoma actinioides y Colecta de

proglótidos

Se llevó a cabo el muestreo del 10% (100 animales de La Mesilla y 30 de Maguey

Verde) de los ovinos de ambas comunidades con el fin de determinar la prevalencia

del parásito. El criterio que se siguió para decidir el tamaño de la muestra fue que

los hatos salieran a pastoreo en los agostaderos y dentro de estos hatos se

muestreó el total de los animales, identificando los que presentaban proglótidos en

heces: La obtención de las heces fue de forma directa de los ovinos, por medio de

estimulación rectal (Olivares et al., 2010).

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Los proglótidos se obtuvieron de heces de borregos previamente identificados como

parasitados con Thysanosoma actinioides, la confirmación de la presencia del

céstodo fue por medio de observación inmediata de los proglótidos (Fig 13) (en

forma de arroz) sobre las heces. Durante el muestreo en los meses de julio y

octubre, se realizó un análisis observacional sobre la cantidad de proglótidos en

heces y la hora del día (8 am, 2 pm y 7 pm), sin embargo, los datos no son

suficientes para llegar a una conclusión. Posteriormente las muestras tomadas

fueron sometidas a un análisis coproparasitoscópico mediante la prueba de flotación

(Fig 14) (Olivares et al., 2010, Serrano, 2010). Esta prueba se basa en lograr la

concentración de los elementos de diseminación (huevos, larvas y quistes) por

flotación en un líquido de mayor densidad, en este estudio se utilizó solución

glucosada (densidad 1:2) (Serrano, 2010). La densidad no debe ser excesivamente

alta para no dañar los parásitos y para que no floten otras partículas sólidas

presentes en heces; se mezclaron dos gramos de heces con la solución glucosada

en un vial, con un abatelenguas o pinzas se disgrega a la perfección la muestra. A

continuación, se agregó suficiente solución de tal forma que se forme una capa

convexa en la superficie del vial, sobre este se colocó un cubreobjetos, teniendo

precaución de que no se formaran burbujas de aire en la superficie del líquido de

flotación. Después de 15 min, se tomó el cubreobjetos, manteniéndolo en forma

horizontal para que no se desprendiera la gota de solución, en seguida se colocó

sobre un portaobjetos y se examinó a 10x y 40 x (Serrano, 2010).

Figura 13.Proglótidos de Thysanosoma actinioides sobre heces de ovino (La Mesilla-febrero, octubre 2017)

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Figura 14. Análisis coprológico microscópico (Laboratorio de Análisis clínicos, UAM- Xochimilco)

3. Colecta de material acarológico.

La recolección de los ácaros se hizo en los meses de febrero y mayo de 2016, que

corresponde a la época de sequía; en los meses de julio y octubre (lluvia). El

muestreo fue dirigido; con una pala se tomaron muestras representativas (400 g

aproximadamente) de suelo de las localidades, de aproximadamente 10 x 10 x 5 cm

de distintas áreas de los agostaderos en donde se observaba materia fecal del

ganado (Fig 15), estas muestras de suelo se transportaron en medias de nylon al

Insectario de la Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco.

Figura 15. Colecta de suelo durante las diferentes estaciones del año (2016 a 2017.) en las localidades de La Mesilla y Maguey Verde, Tecozautla, Hidalgo.

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B. Trabajo de laboratorio

1. Colecta de material acarólogico

Separación de ácaros del sustrato: Dado que ninguna de las técnicas que se

emplean para la separación de ácaros del suelo, y debido a su pequeño tamaño,

sobre todo de las fases más juveniles, es completamente efectiva, es conveniente

combinar varias técnicas que nos permitan asegurar la recolección del mayor

número de ácaros, ya que con ellos serán establecidos los tratamientos

experimentales, objeto de esta investigación. El criterio para elegir el método más

adecuado se desarrolló con la experiencia y se detallan los métodos empleados.

emplean para la separación de ácaros habitantes del suelo, y debido a su pequeño

tamaño, sobre todo de las fases más juveniles, es completamente efectiva; es

conveniente combinar varias técnicas que nos permitan asegurar la recolección del

mayor número de ácaros, ya que con ellos serán establecidos los tratamientos

experimentales, objeto de este trabajo. El criterio para elegir el método más

adecuado se desarrolló con la experiencia y se detallan los métodos empleados:

Colecta Indirecta. El 80% de las muestras colectadas en campo fueron procesadas

mediante el método de Tullgren, ahora también catalogada dentro de los “Embudos

de Berlese”, que consiste en un sistema de extracción en la que se utiliza la

incandescencia de un foco para obligar a los pequeños artrópodos a descender por

un embudo para caer a un vaso o caja colectora (Krantz y Walter, 2009). Se

utilizaron cinco embudos en los que se colocaron 300 g de cada muestra , también

focos de 40 W y debajo de cada embudo se colocó un vaso de plástico transparente

con 2 ml de agua, cada 48h se tomaban los ejemplares de los vasos con ayuda de

agujas de disección (Fig 16).

Colecta directa. El resto de las muestras (100g), se revisaron manualmente con

ayuda de un microscopio esteroscopico y agujas de disección para extraer

organismos vivos. Los ácaros colectados fueron posteriormente utilizados para

establecer la cría bajo condiciones de laboratorio y para la fase de infección

experimental.

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El total de individuos colectados en el 2016 fue de 91 , y en los meses de julio,

agosto y octubre de 2017 de 172 (Gráfica 1).

Figura 16. Colecta de ácaros vivos por embudo de Berlese. (Laboratorio del Insectarios, UAM-X)

Gráfica 1 Oribátidos colectados para el bioensayo II, durante los meses de julio, agosto y octubre (2017).

2.Cría de oribátidos bajo condiciones de laboratorio

Woodring (1963) señala la distinción entre cultivo y crianza particularmente usando

como objeto de estudio a los ácaros, definiendo por, a) cultivo, a la técnica para

obtener generaciones continuas y b) crianza a la técnica en que a partir de huevos

o etapas inmaduras se obtienen adultos. Para generar un cultivo o crianza, se

requiere en primera instancia conocer la identidad del ácaro, así como aspectos de

62

37

73

0

20

40

60

80

JUL AGO OCTNú

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Mes de colecta

COLECTA DE ÁCAROS VIVOS

Ácaros oribátidos colectados

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su biología, en especial de las condiciones de temperatura y humedad y sus

requerimientos nutricionales.

Bioensayo I

Se diseñaron 9 criaderos con cajas de Petri de 60 x 15 mm (noviembre de 2016),

se colocaron en cada uno 20 g de suelo sin esterilizar del agostadero y 10 ácaros

en cada criadero, cada tercer día se les añadió 5 ml de agua con un atomizador

(cinco disparos). Estos criaderos se conservaron en una estufa incubadora bajo

condiciones de temperatura interna promedio de 27°C y 30% de humedad relativa

(HR) durante 12 semanas (Comunicación personal: Rodríguez,2017).

Bioensayo II

Se diseñaron 12 criaderos con cajas de Petri de 60 x 15mm, en donde se utilizó una

mezcla de yeso y carbón activado en una relación 9:1, y cinco ácaros en cada una

de estas, cada tercer día se les suministró 0.7 ml de agua con una pipeta. Estos

criaderos se conservaron en una estufa incubadora bajo condiciones de

temperatura interna promedio de 23°C y 60% de humedad relativa (HR) durante 16

semanas, más 72h de período de adaptación y ayuno previo al experimento

(Comunicación personal: Rodríguez,2017).

Dieta Alimenticia. Se utilizaron tres fuentes de alimento para evaluar el crecimiento

de la población, siendo estos: papa cruda, elegido cómo el control (0.2 g por

criadero), forraje nativo y papa cruda con forraje (Cuadro 1). Cada tratamiento contó

con tres repeticiones, y se evaluó la cantidad de ninfas por criadero cada 30 días a

lo largo de cuatro meses, con la finalidad de establecer una metodología para la cría

de oribátidos.

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Cuadro 1. Tratamientos del Bioensayo II, para la evaluación del crecimiento de la población de oribátidos bajo condiciones de laboratorio

Fuente de Alimento

Control Papa cruda

F Forraje nativo

PF Papa cruda + Forraje nativo

*Forraje nativo de las zonas de trabajo de campo.

3. Montaje y Procesamiento de proglótidos

Una vez obtenidos los proglótidos se preparó una solución para conocer el número

de huevos de Thysanosoma actinioides en segmentos grávidos del céstodo.

El método que se utilizó para preparar la solución es una adaptación de la utilizada

por Akrami (2014). De las muestras obtenidas en las comunidades, se tomaron los

segmentos obtenidos del céstodo, se enjuagaron utilizando agua destilada y por

centrifugación (2500 revoluciones por tres minutos) se liberaron los huevos del tejido

de los proglótidos, manteniendo estos viables. Después de esto, se transfirieron a

un vaso de precipitado de 50 ml agregando 20 ml de agua destilada para aumentar

el volumen de la solución (Fig 17).

Se revisó 1 ml en una cámara Mc Master y se observó bajo el microscopio para

realizar el conteo de huevos.

Figura 17. Elaboración de solución de huevos de Thysanosoma actinioides (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco)

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4. Aislamiento e infección de ácaros.

Para esta fase experimental se utilizaron 112 organismos de los 172 que fueron

colectados por medio del embudo de Berlese, estos fueron expuestos a un periodo

de aclimatación de una semana en la que se utilizó papa como fuente de alimento

y suelo de la localidad. Sin embargo, a lo largo de la semana de adaptación,

únicamente sobrevivieron 71 ácaros. al final se encontraron muertos cuatro

organismos, dejando 67 oribátidos, los cuales se colocaron en 12 unidades

experimentales con cinco ácaros en cada una, para ser infectados con huevos de

T. actinioides.

Las 12 unidades experimentales fueron creadas con cajas de Petri de plástico de

60x15 mm, con yeso y carbón activado como sustrato y un papel filtro como base

para que la solución de huevos de Thysanosoma actinioides no se filtre, esto se

hizo utilizando la metodología de Akrami modificada por Almeida et al (2015), en

cada una de las cajas se colocaron cinco ácaros. Se aplicaron tres tratamientos,

que se explican en el cuadro 2.

Cuadro 2. Tratamientos para la fase de infección experimental de ácaros.

Previo a la aplicación de los tratamientos, los ácaros se sometieron a un ayuno de

72 h (Schuster, Coetzee y Putterill, 2000), transcurrido este periodo, se les asignó

un tratamiento completamente al azar. Para los tratamientos S y PS, cada tres días

se agregó la solución con una pipeta dejando caer tres gotas: una en el centro y el

resto alrededor con el fin de que la solución quede distribuida uniformemente en

toda la caja de Petri.

Las unidades se conservaron por 16 semanas, en una estufa incubadora bajo

condiciones de temperatura interna promedio de 23°C, externa promedio de 19°C y

Fuente de Alimento

Control Papa cruda

S Solución de huevos

PS Papa cruda + Solución de huevos

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60 % de humedad relativa (HR) (Fig 18). Cada tercer día se revisaron las cajas de

Petri para retirar a los ácaros muertos y aplicar de nuevo el tratamiento.

Figura 18. Estufa incubadora en donde se conservó el bioensayo (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco).

5. Determinación taxonómica del material acarológico

Para la determinación taxonómica, los ácaros fueron aclarados en ácido láctico y/o

lactofenol para su posterior montaje en preparaciones semipermanentes en líquido

de Hoyer (Krantz & Walter, 2009), estas fueron identificadas en el Insectario de la

Universidad Autónoma Metropolitana y en la Colección Nacional de Ácaros del

Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México, utilizando

claves taxonómicas especializadas (Balogh, 1972)

6. Diseño Experimental y Análisis Estadístico

Bioensayo I

Se realizó un estudio completamente observacional sin variables que modificar.

Bioensayo II

A) Cría de oribátidos

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28

El diseño experimental utilizado fue completamente al azar con mediciones

repetidas en el que la variable a modificar fue la fuente de alimento, con este se

registró el crecimiento poblacional (ninfas presentes) de los criaderos durante 120

días y se evaluó por medio de una prueba ANDEVA y Tukey para comparar las

medias de los tratamientos.

B) Infección experimental

Se evaluó la presencia o ausencia de cisticercoides con “1” siendo positivo y “0”

negativo, se cuantificó la cantidad de estos dentro del idiosoma del oribátido. Una

vez teniendo los datos, se realizó con el programa estadístico SAS la prueba de

Kruskal-Wallis y se compararon las medias con Steel-Dwass.

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29

IV. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

1. Determinar la prevalencia de parasitosis por Thysanosoma actinioides

(Cestoda: Anoplocephalidae) en ovinos de dos agostaderos ubicados en el

municipio de Tecozautla, Hidalgo.

Las zonas de estudio; La Mesilla y Maguey Verde, cuentan con una población de

ovinos de 1,000 y 300 respectivamente. Se logró muestrear el 10% de cada

comunidad desde el mes de noviembre de 2016 hasta octubre de 2017 se encontró

una prevalencia de 13% en ovinos de La Mesilla y 6% en Maguey Verde,

Tecozautla, Hidalgo. En una región árida de Turquía (Provincia de Kirikkale), se

observó una prevalencia de 0.15 – 3.98 % de 3133 ovinos infectados con

anoplocefálidos. En Brasil, Radavelli y colaboradores observaron una prevalencia

de 10.6% de una población de 217 animales, esto nos refiere que el porcentaje en

las comunidades estudiadas en el estado de Hidalgo es alto, pues únicamente se

muestrearon 130 ovinos. (Aydenizoz y Yildiz, 2003; Radavelli et al., 2014).

El análisis cualitativo de muestras fecales, en el que se observó la presencia de

huevos en las heces proporciona una evidencia tangible de que el animal se

encuentra parasitado, y el análisis cuantitativo o recuento de huevos no determina

con certeza la abundancia de parásitos presentes en los órganos blancos. Sin

embargo, constituye una herramienta importante para el control y prevención de

enfermedades emergentes causadas por parásitos (Fiel et al., 2011).

En este caso, se realizó un estudio coprológico microscópico, un examen simple y

específico que permitió observar huevos de Thysanosoma actinioides (Fig 19).

Referente al análisis coprológico microscópico, en las muestras analizadas de los

meses de febrero, julio, agosto y octubre de 2017, se registró un promedio mayor

de huevos en el mes de octubre (Gráfica 2). Comparando los resultados con

estudios de otros países y regiones con condiciones climáticas similares, coinciden

en que otoño es la época del año en la que hay mayor prevalencia de

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anoplocefálidos. Aydenizoz y Yildiz, (2003), reportan que la mayor infección en

ovinos de diferentes regiones de Turquía es en los meses de octubre, noviembre y

diciembre.

Gráfica 2. Promedio de huevos de Thysanosoma actinioides presentes en proglótidos colectados para la infección experimental de oribátidos.

La mayor presencia de huevecillos en octubre puede deberse al inicio de las lluvias

en los meses de junio y julio, lo que permitiría una mayor ingestión de forraje y por

lo tanto de ácaros con cisticercoides, los que al desarrollarse e iniciar su etapa

reproductiva, coincidirían con la aparición de un mayor número de huevecillos en

las heces de ovinos, dos a tres meses después de su ingestión. De acuerdo con

Ojeda (1989), los ácaros del género Zygoribatula sp. probablemente presentan un

amplio rango de requerimientos ambientales, explicando porque en época de

lluvias, incluso en zonas templadas, se observa mayor número de estos ácaros, los

cuáles son señalados como hospederos intermediarios. También cabe señalar que

9 28 50

815

0

100

200

300

400

500

600

700

800

900

FEB JUL AGO OCT

MER

O D

E H

UEV

OS

MES DE COLECTA (2017)

Promedio de huevos de

Thysanosoma actinioides

presentes en proglótidos.

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se observaron 37 cubiertas ovígeras, las cuáles contenían de 2 a 9 huevos (Fig 20)

cada una.

Figura 19. Huevos de Thysanosoma actinioides colectados en La Mesilla y Maguey Verde. A= 10x B= 40x

Figura 20. Cubiertas ovígeras observadas a 40x (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco)

A B

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32

2. Establecimiento de la cría de ácaros oribátidos bajo condiciones de

laboratorio, de los géneros más abundantes presentes en la zona de estudio.

Bioensayo I (noviembre de 2016 a febrero 2017).

Colecta directa. Se recolectaron un total de 91 ácaros oribátidos con los cuáles se

se establecieron nueve criaderos con 10 individuos en cada uno. A partir de la

semana 13 se comenzaron a observar seis ninfas de oribátidos. Los ácaros

sobrevivieron durante 17 semanas; manteniendo el 24% de la población inicial. Ji-

Liang y colaboradores (2017) mencionan que una causa probable de la ausencia de

ácaros y colémbolos en zonas áridas y semiáridas es que estos organismos entran

en una fase de “hibernación” en la que sobreviven hasta que lleguen las lluvias,

entonces con esto podemos afirmar que, gracias al suministro de agua en los

criaderos con el suelo nativo, los ácaros que probablemente se encontraban en esta

fase, hallaron las condiciones idóneas para reproducirse y sobrevivir. En la semana

12, se detectó la presencia de ácaros del Orden Astigmata, los cuáles

probablemente se localizaban en los pastos, procedentes de los agostaderos (Fig

21), éste dato se relacionó con la posibilidad de una contaminación en el pasto

colectado.

Figura 21. Presencia de Ácaros Astigmata, asociados a los pastos.

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33

Bioensayo II (octubre 2017).

Se encontraron ocho ninfas en el tratamiento con papa como fuente de alimento,

tres individuos en el tratamiento con forraje y papa, y solamente una ninfa en el

tratamiento con forraje nativo (Fig 22) a los 60 días de establecimiento. Al paso de

30 días, sobrevivieron seis ácaros en el tratamiento A y uno en el B. La

sobrevivencia y crecimiento de la población alimentada con Papa cruda se puede

explicar por la cantidad de agua que esta proporciona; adicional al agua que se les

administraba.

Figura 22. Ninfas de oribátidos. A = tratamiento con Papa cruda B= Papa cruda y forraje nativo C= Forraje nativo, (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco)

El número de individuos fue mayor con el tratamiento A (Gráfica 3), de acuerdo con

el análisis estadístico (Cuadro 4) realizado es significativamente diferente al resto

de los tratamientos. De igual manera se pudo notar que la mayor incidencia de

crecimiento se realizó en los 60 días en todos los tratamientos.

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Gráfica 3. Crecimiento poblacional en relación al tiempo con los tratamientos A, B y C. *A= Papa cruda B= Forraje nativo y papa cruda C= Forraje nativo

Cuadro 4. Análisis estadístico para la cría de oribátidos.

Organismo: ácaros Variable: número de ninfas

Prueba Significancia Conclusión Diferencia entre medias:

ANOVA-Bloques (no es una serie de datos, matriz/ porque se toma como bloque el tiempo) – respecto al tiempo

Tratamientos: F(2,23)=10.2053, p=0.0007*

Al menos uno de los tratamientos es significativamente diferente

Tiempos: F(4,23)=6.9685, p=0.0008*

Al menos uno de los tiempos es significativamente diferente

Comparación de medias:

Tukey Tratamientos: A: a B: b C: b

Tiempos: T60: a T90: ab T120: b T30: b T0: b

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3. Infección experimental de oribátidos con las oncósferas de T.

actinioides.

Cómo resultado de la colecta de proglótidos y la preparación de estos para la

solución infecciosa, se logró separar sin dañar huevos de este anoplocefálido con

su característica morfología (Fig 23).

Figura 23. Gota de solución de huevos con Thysanosoma actinioides.

En la gráfica 4 que la sobrevivencia en el transcurso de las primeras cinco semanas

de la fase experimental, mostrando una mortalidad de 0.26%, la población se

mantuvo constante en las semanas tres y cuatro, con 50 ejemplares en los tres

tratamientos. En el estudio realizado por Akrami y colaboradores (2007) obtuvieron

4.0% de mortalidad, esto se puede explicar por la temperatura que se utilizó (23°C

y no 28°C) para ofrecer un clima artificial templado en esta investigación.

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Gráfica 4. Número de individuos sobrevivientes durante las primeras cinco semanas de la infección experimental con los tres tratamientos.

4. Determinar la presencia de cisticercoides en los ácaros oribátidos.

Bioensayo I

Se montaron en preparaciones semipermanentes 17 oribátidos, y 6 prostigmados-

Caeculidae colectados durante el primer bioensayo. Estos fueron observados bajo

el microscopio óptico con aumento de 10x y 40x, de los 17 organismos que son de

interés, en dos ejemplares de Oribatulidae se observaron estructuras semejantes a

cisticercoides.

Bioensayo II

Se montaron en preparaciones semipermanentes a 20 oribátidos, que no

sobrevivieron a la semana de aclimatación. Estos fueron observados bajo el

microscopio óptico con aumento de 10x y 40x, de los 20 organismos, en seis

ejemplares se observaron estructuras semejantes a cisticercoides.

En base al análisis estadístico (Cuadro 5) aplicado para la evaluación del porcentaje

de ácaros infectados, en el tratamiento A o control no se encontraron (Fig 24 )

oribátidos infectados, en el tratamiento B se logró la infección del 25 % (5 individuos)

(Fig 25) de la población bajo ese tratamiento y el 40% (8 ácaros) (Fig 26) con el

60

58

50

50

44

1 2 3 4 5

S E M A N A S

NU

M D

E Á

CA

RO

SSOBREVIVENCIA DURANTE

INFECCIÓN EXPERIMENTAL

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37

tratamiento C. Teniendo el total de 21.6 % (13 ejemplares) de la población infectada

con huevos de Thysanosoma actinioides.

Figura 24. Ácaros (Oribatula sp y Zygoribatula sp) del tratamiento control, sin estructuras similares a cisticercoides (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco).

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38

Figura 25.Ácaros (Oribatula sp y Zygoribatula sp) del tratamiento B (Solución de huevos de Thysanosoma), con presencia de cisticercoides (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco)

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Figura 26.Ácaros (Oribatula sp y Zygoribatula sp) del tratamiento C (Solución de huevos de Thysanosoma y Papa cruda), con presencia de cisticercoides.

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En Irán, se examinaron 42 especies de oribátidos, de los cuáles solamente tres se

identificaron como hospederos intermediarios naturales de céstodos

anoplocefálidos, siendo estos: Galumna iranensis,Galumna karajica y Scheloribates

fimbriatus. En este mismo estudio, en el que se infectaron experimentalmente los

ácaros con Moniezia expansa, los porcentajes de infección fueron mayores que en

los de esta investigación, pues lograron infectar 60 (70.8%) de los 90 organismos

utilizados (Akrami et al., 2007). Son múltiples los factores que pueden influenciar en

que algunos de estos óribatidos sean capaces de ingerir los proglótidos o huevos

directamente, estos son; el tamaño del ácaro, la estructura de las partes bucales, el

hábitat y, el comportamiento (Schuster, et al., 2000).

En un estudio realizado en Sudáfrica se encontró que las especies más observadas

como huéspedes intermediarios son: Scheloribates fusifer, Muliercula ngoyensis, y

Zygoribatula undulata, si bien, se menciona que no son de las especies más

abundantes en los suelos. (Schuster, et al., 2000).

Schuster y colaboradores (2000), realizaron una infección experimental con huevos

de Moniezia expansa a individuos de ocho especies de oribátidos; Galumna racilis

(7.55%), Galumnoidea sp.(0%), Kilimabates pilosus (6.25%), Kilimabates sp.

(16.36%), Ceratozetoidea sp. (46.66%), Scheloribates fusifer (66.66%), Muliercula

ngoyensis (57.14%) y Zygoribatula undulata (60%).

Cuadro 5. Análisis estadístico de la infección experimental de oribátidos con huevos de Thysanosoma actinioides.

Organismo: ácaros Variable: ácaros infectados (binomial)

Prueba Significancia Conclusión Diferencia entre medias:

Kruskal-Wallis Χ22=9.4632, p=0.0088 Al menos uno de los

tratamientos es significativamente diferente

Comparación de medias:

Steel-Dwass (tukey no parametricas)

A: b B: ab C: a

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Organismo: ácaros Variable: % Infectados

Tratamientos Medias Desviación Estándar A: 0 0 b B: 25 10 a C: 40 16.32 a Prueba Significancia Conclusión Normalidad: Shapiro-Wilk W=0.8770, p=0.0803

Mayor a 0.005 es normal

Los datos presentan una distribución Normal

Homocedasticidad: Levene (valor de F, + de 0.005 …tiene homo)

F(2,9)=2.0526, p=0.1843

Los datos presentan Homogeneidad de Varianzas

Diferencia entre medias:

ANOVA F(2,9)=13.3636, p=0.002

Al menos uno de los tratamientos es significativamente diferente

Comparación de medias:

Tukey C: a B: a A: b

5. Determinación Taxonómica de ácaros oribátidos como posibles

hospederos intermediarios en el ciclo de vida de T. actinioides en agostaderos

de Tecozaulta, Hidalgo.

De acuerdo con los resultados, los géneros de la familia Oribatulidae son los más

numerosos en los agostaderos, con el 73% del total de individuos colectados. En

años anteriores (2014-2016), se realizó un estudio similar en las mismas

comunidades, en el que se observó que el 53% de la población colectada fueron de

esta misma familia (Almeida et al., 2017). Ojeda en 1989, realizó una investigación

en zonas templadas (pastizales y un bosque) en la que observó una baja presencia

de Zygoribatula sp. en el área boscosa,y mayor en los pastizales. Esto nos da una

clara relación entre los pastos de agostaderos y ácaros oribátidos de la familia

Oribatulidae, en específico géneros Oribatula y Zygoribatula , quiénes fungen como

hospederos intermediarios de anoplocefálidos.

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6. Acervo Acarológico Regional en la Colección del Insectario y Colección

Nacional de Ácaros con ejemplares obtenidos del área de estudio.

Se colectaron cinco ejemplares de ácaros oribátidos de la familia Galumnidae, de la

familia Oribatulidae, género Zygoribatula sp. se identificaron 67 organismos, del

género Oribatula sp. 72 ácaros y de la familia Passalozetidae, género Passalozetes

sp.28 ácaros (no reportados anteriormente en estas zonas semiáridas) que ya han

sido reportados como hospederos intermediarios de diferentes céstodos

anoplocefálidos (Denegri, 1993). Y 18 ejemplares de ácaros de la familia

Caeculidae, orden de los Trombiformes, estos organismos son depredadores de

colémbolos y otros ácaros que se encuentren en suelos áridos y semi áridos (Rivas

et al., 2016).

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V. CONCLUSIONES

El objetivo general de este proyecto se cumplió en su totalidad, ya que 13 oribátidos

de zonas semiáridas alojaron huevos de Thysanosoma actinioides en su interior,

fungiendo como hospederos intermediarios de este céstodo.

De acuerdo con los resultados obtenidos podemos señalar que:

1. Se determinó la prevalencia de parasitosis por Thysanosoma actinioides

(Cestoda: Anoplocephalidae) en ovinos de La Mesilla con 5 % y 2% en

Maguey Verde, agostaderos ubicados en el municipio de Tecozautla,

Hidalgo.

2. Se estableció la cría de ácaros oribátidos bajo condiciones de laboratorio, de

los géneros más abundantes presentes en la zona de estudio. Logrando

mantener el número inicial de las poblaciones, durante 12 semanas.

3. Se realizó de manera satisfactoria la infección experimental de oribátidos con

oncósferas de T. actinioides bajo condiciones de laboratorio. Cumpliendo así

el cuarto objetivo, observando la presencia de las primeras etapas de los

cisticercoides en ocho de los 60 ácaros oribátidos.

4. Se identificaron dos géneros de ácaros oribátidos que es muy probable estén

actuando como hospederos intermediarios en el ciclo de vida de T.

actinioides, particularmente en estos agostaderos.

5. Se incrementó el acervo de las colecciones del Laboratorio del Insectario de

la UAM-Xochimilco y de la Colección Nacional de Ácaros con ejemplares

obtenidos del área de estudio.

VI. PERSPECTIVAS

- Continuar con la investigación a nivel molecular, para conocer la razón de

porque los cisticercoides pueden desarrollarse dentro del idiosoma de los

oribátidos.

- Perfeccionar la metodología para la cría de ácaros oribátidos bajo

condiciones de laboratorio.

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VIII. ÍNDICE DE FIGURAS Y CUADROS

Figura 1. Morfología general de céstodos (Modificada de Saari et al., 2019) .................................. 6

Figura 2. Morfología general de céstodos anoplocefálidos (Modificadas de Dunn, 1983). ............... 8

Figura 3. Embrióforos de Anoplocephala spp , Moniezia expansa y Thysanosoma actinioides .

(Almeida, 2017; Dunn, 1983). P= Aparato priforme. ....................................................................... 8

Figura 4. Proglótidos festonados característicos de Thysanosoma actinioides (Almeida, 2017; Dunn,

1983). .......................................................................................................................................... 10

Figura 5. Órganos parauterinos de T.actinioides y Moniezia spp. (Omer y Al-Sagair, 2005) ........... 10

Figura 6. Cubiertas ovígeras con huevos de Thysanosoma actinioides (Almeida, 2017) ................. 11

Figura 7. Thysanosoma actinioides en hígado y conductos biliares (Allen, 1973)........................... 12

Figura 8.Ciclo de vida de céstodos anoplocefálidos (Almeida, 2015; UNAM, 2013) ....................... 13

Figura 9. Scheloribates sp. infectado con cisticercos de Moniezia expansa y Oribatella spp.

infectados con T. actinioides (Omer y Al-Sagair, 2005). ................................................................ 14

Figura 10. Ácaros oribátidos (Almeida, 2017). .............................................................................. 17

Figura 11. Morfología externa de los ácaros (Almeida, 2018) ....................................................... 18

Figura 12 Ubicación de zona de colecta, comunidades La Mesilla y Maguey Verde,Tecozautla

Hidalgo. ....................................................................................................................................... 19

Figura 13.Proglótidos de Thysanosoma actinioides sobre heces de ovino (La Mesilla- octubre 2017)

.................................................................................................................................................... 20

Figura 14. Análisis coprológico microscópico (Laboratorio de Análisis clínicos, UAM- Xochimilco) 21

Figura 15. Colecta de suelo durante las diferentes estaciones del año (2016 a 2017.) en las

localidades de La Mesilla y Maguey Verde, Tecozautla, Hidalgo. .................................................. 21

Figura 16. Colecta de ácaros vivos por embudo de Berlese. (Laboratorio del Insectarios, UAM-X) 23

Figura 17. Elaboración de solución de huevos de Thysanosoma actinioides (Laboratorio del

Insectario de la UAM-Xochimilco) ................................................................................................ 25

Figura 18. Estufa incubadora en donde se conservó el bioensayo (Laboratorio del Insectario de la

UAM-Xochimilco). ........................................................................................................................ 27

Figura 19. Huevos de Thysanosoma actinioides colectados en La Mesilla y Maguey Verde. A= 10x

B= 40x .......................................................................................................................................... 31

Figura 20. Cubiertas ovígeras observadas a 40x (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco)

.................................................................................................................................................... 31

Figura 21. Presencia de Ácaros Astigmata, asociados a los pastos. ............................................... 32

Figura 22. Ninfas de oribátidos. A = tratamiento con Papa cruda B= Papa cruda y forraje nativo C=

Forraje nativo, (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco) ............................................... 33

Figura 23. Gota de solución de huevos con Thysanosoma actinioides. .......................................... 35

Figura 24. Ácaros (Oribatula sp y Zygoribatula sp) del tratamiento control, sin estructuras similares

a cisticercoides (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco). ............................................. 37

Figura 25.Ácaros (Oribatula sp y Zygoribatula sp) del tratamiento B (Solución de huevos de

Thysanosoma), con presencia de cisticercoides (Laboratorio del Insectario de la UAM-Xochimilco)

.................................................................................................................................................... 38

Figura 26.Ácaros (Oribatula sp y Zygoribatula sp) del tratamiento C (Solución de huevos de

Thysanosoma y Papa cruda), con presencia de cisticercoides. ...................................................... 39

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IX. PRODUCTOS

1 Presentaciones en congresos.

Almeida-Alcántara, C.A., Rodríguez-Navarro, S., Ojeda-Carrasco, M., Olivares-Orozco, J.L. (2016). Estudio preliminar para la cría de ácaros oribátidos bajo condiciones de laboratorio. En LI Congreso Nacional de Entomología. Modalidad: Cartel.

Almeida-Alcántara, C.A., Rodríguez-Navarro, S., Ojeda-Carrasco, M., Olivares-Orozco, J.L. (2016).Cultivo de ácaros oribátidos bajo condiciones de laboratorio: Estudio preliminar. En 5to Congreso y 1ra Feria Técnico Científico del Departamento de Producción Agrícola y Animal. Modalidad: Cartel.

Almeida-Alcántara, C.A., Ojeda-Carrasco, M., Olivares-Orozco, J.L. , Rodríguez -Navarro S., Barranco-Florido J. E. y Terrón-Sierra R. (2017). Metodología para la cría de ácaros oribátidos bajo condiciones de laboratorio: estudio preliminar. En XIV Encuentro Participación de la mujer en la ciencia. Modalidad: Cartel

Olivares-Orozco, J.L, Rodríguez-Navarro, S., Ramírez-Sánchez, S.E., Almeida-Alcántara, C.A. (2017).Acanthoderes funeraria Bates (Coleoptera: Cerambycidae) asociado a agaves pulqueros , zona de Tecozautla, Hidalgo. En LII Congreso Nacional de Entomología. Modalidad: Cartel.

Rodríguez-Navarro, S., Ojeda-Carrasco, M., Olivares-Orozco, J.L., Almeida-Alcántara, C.A. (2017). Tetranychus merganser Boudreaux (Acari: Tetranychidae) asociada a Moringa Oleífera Lam. (Moringaceae) bajo condiciones de invernadero en San Luis Tlaxialtemalco, Xochimilco, Cd. De México. En LII Congreso Nacional de Entomología. Modalidad: Cartel.

Almeida-Alcántara, C.A., Rodríguez-Navarro, S., Ojeda-Carrasco, M., Olivares-Orozco, J.L. (2017). Ácaros presentes en pastizales en la zona semiárida de Tecozautla, Hidalgo y su relación con Thysanosoma actinioides. En LII Congreso Nacional de Entomología. Modalidad: Cartel.

Almeida-Alcántara, C.A., Olivares-Orozco, J.L., Rodríguez-Navarro, S., Ojeda-Carrasco, M., (2018). Relación de la acarofauna con Thysanosoma actinioides

(Cestoda: Anoplocephalidae) y pastizales de una zona semiárida en Hidalgo. En Tercera reunión científica interinstitucional sobre diversidad biológica. Modalidad: Cartel.

Almeida-Alcántara, C.A., Olivares-Orozco, J.L., Rodríguez-Navarro, S. (2018).Metodología por centrifugación, para el diagnóstico de parasitosis por Thysanosoma actinioides en ovinos: estudio preliminar. En Tercera reunión científica interinstitucional sobre diversidad biológica. Modalidad: Cartel.

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2 Conferencia

Almeida-Alcántara, C.A. 2016. Ácaros de importancia agrícola. Impartida a alumnos de la Ingeniería en Agronomía. Módulo : Estrategias para la protección vegetal de los sistemas agrícolas

3 Artículo publicado

Almeida-Alcántara, C.A., Rodríguez-Navarro, S., Ojeda-Carrasco, M., Olivares-Orozco, J.L. (2017). Notificación de ácaros presentes en pastizales en la zona semiárida de Tecozautla, Hidalgo, México y su relación con Thysanosoma actinioides. Rev Salud Anim 39(2): 1-7

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Notificación de ácaros presentes en pastizales en la zona semiárida de

Tecozautla, Hidalgo, México y su relación con Thysanosoma actinioides

Notification of mites present in the pastures of the semi-arid zones of

Tecozautla, Hidalgo, Mexico, and their relationship with Thysanosoma

actinioides

RESUMEN: Con el objetivo de actualizar el conocimiento sobre la ácarofauna de

pastizales presentes en una zona semiárida en el estado Hidalgo, México, y su

posible relación como hospederos intermediarios de Thysanosoma actinioides, se

colectaron ácaros entre los años 2014- 2016, dos veces al año (marzo y

septiembre), en una zona de pastizales ubicada en la comunidad La Mesilla,

municipio Tecozautla. Las muestras se trasladaron, debidamente etiquetadas y

envasadas, al insectario de la Unidad Xochimilco, donde se procedió a procesarlas

para su identificación. Se obtuvieron 130 individuos del grupo de Acariformes,

agrupados en 12 familias; Oribatulidae y Tetranychidae fueron las más numerosas,

con 57 % del total de individuos presentes. Las especies vegetales que se destacan

en estos pastizales son Bouteloua, con el 37,12 %, y Munroa squarrosa con el 26,52

%. En algunos ácaros oribátidos de la familia Oribatulidae se observó la presencia

de estructuras en las que se podían diferenciar algunas características de etapas

tempranas de un cisticercoide, muy probablemente de T. actinioides, aunque se

necesitan estudios más detallados y prolongados para confirmar esta información.

Los resultados ofrecen información de las especies de ácaros asociados a este

ecosistema y sientan la base para el estudio del papel de estos ácaros en el ciclo

de vida del cestodo. Palabras clave: Thysanosoma actinioides, Oribatulidae,

Tetranychidae, hospedero intermediario.

ABSTRACT: In order to update the knowledge about the distribution of mites

present in the pastures of a semi-arid zone in the state of Hidalgo and their possible

relationship as intermediate hosts of Thysanosoma actinioides mites were collected

between 2014-2016 in a pasture zone located in the community La Mesilla,

Tecozautla municipality. Sampling was performed twice a year (March and

September) and the samples were moved properly labeled and packaged to the

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laboratory to be processed and identified. One hundred thirty individuals, grouped in

12 families, were obtained with the Oribatulidae and Tetranychidae families, being

the most numerous in the pasture, with 57 % of the individuals present. The plant

species highlighting in these pastures are: Bouteloua, with 37.12 % and Munroa

squarrosa with 26.52 %. The most frequent mites were the oribatid mites from the

Oribatulidae family. In some specimens, structures compatible with T. actinioides

(cysticercoid) were observed. The results provide information on the mite species

associated to this ecosystem and set the basis for the study of the role of these mites

in the life cycle of the cestode. Key words: Thysanosoma actinioides, Oribatulidae,

Tetranychidae, intermediate host.

INTRODUCCIÓN

Los ácaros son el grupo más diverso de arácnidos en el mundo; no sobrepasan el

milímetro de tamaño, tienen una distribución cosmopolita y ocupan ambientes

terrestres y acuáticos. En la actualidad se conocen cerca de 55 000 especies (1).

Particularmente, los oribátidos (Sarcoptiformes: Oribatida) conforman el grupo más

abundante y diverso de microartrópodos en el suelo, y se estiman densidades que

van desde 20 000 hasta 400 000 individuos por metro cuadrado; esto en suelos

forestales en algunas regiones templadas con una alta diversidad alpha, pero con

baja diversidad beta (2). Los oribátidos promueven la fertilidad del suelo al

desintegrar y digerir la materia orgánica. Debido a que son un componente

importante de la edafofauna contribuyen de manera indirecta dentro del ecosistema,

al fragmentar la hojarasca, la inoculación con esporas y a la estimulación de la

microflora (3). Algunas especies se han señalado como hospederos intermediarios

de cestodos anoplocefálidos que parasitan el ganado y los elefantes (4). En México,

la población ganadera ovina es aproximadamente de 8 600 000 individuos. El 13 %

se concentra en los estados Puebla e Hidalgo (5); la producción y la

comercialización de este ganado se destinan, principalmente, para el consumo en

forma de un platillo característico del país, llamado “barbacoa”, y cuya demanda

cubre, básicamente, los estados señalados, pero con tendencia a la compra de otras

regiones más distantes. Uno de los factores que influyen de forma negativa en la

producción eficiente de carne ovina es la presencia de parasitosis por helmintos, los

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cuales representan un problema para la sustentabilidad en los sistemas de

producción ovina y ocasionan pérdidas considerables en la economía. Hasta la

fecha, el recurso más utilizado por los productores para su eliminación ha sido el

uso de fármacos, pero a corto plazo disminuye su eficiencia, debido a la resistencia

que los parásitos desarrollan hacia los antihelmínticos (6,7). En este contexto, el

control biológico ha empezado a ocupar un papel importante en muchas de las

parasitosis que afectan la ganadería y, para ello, ha sido importante el conocimiento

generado respecto a sus ciclos biológicos. Dada la importancia del parasitismo en

los ovinos de México y a la falta de información que actualmente existe sobre el

papel que desempeñan los ácaros como posibles hospederos intermediarios de

Thysanosoma actinioides, el objetivo de esta investigación es actualizar el

conocimiento sobre la distribución de dichos ácaros en pastizales en una zona

semiárida en el estado de Hidalgo y su posible relación como hospederos

intermediarios de este cestodo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Zona de estudio: el sitio de muestreo correspondió a una zona de pastizales ubicada

en La Mesilla, municipio Tecozautla, Hidalgo (20°32´N, 99°38´O; 1, 900 msnm). El

clima es templado seco, con una temperatura media anual de 19.2°C y una

precipitación pluvial media de 495.4 mm (8). Los suelos de los pastizales son franco

arenosos, con escasa materia orgánica, pH ligeramente ácido (6.0) y con

profundidades promedio de 20 cm; el subsuelo de toba volcánica se conoce como

cantera. Los pastos presentes en la zona son de origen endémico; los géneros son:

Bouteloua, Aristida, Lycurus y Munroa. La vegetación se clasifica como pastizal

abierto, con nula o escasa presencia de matorral, donde destaca el mezquite

(Prosopis juliflora). Colecta de material acarológico: la recolección de ácaros se llevó

a cabo en el periodo de 2014-2016; en los meses de marzo y septiembre, según lo

descrito por Rodríguez et al. (9). Para la obtención de los ácaros, se tomaron

muestras del suelo en una superficie de 10 x 10 cm y 5 cm de profundidad de

distintas áreas del agostadero, siguiendo un transecto lineal con 10 estaciones.

Trabajo de laboratorio: las muestras se trasladaron debidamente etiquetadas y

envasadas al Insectario del Departamento de Producción Agrícola y Animal, en la

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Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco, donde se llevó a cabo la

extracción por técnica directa con ayuda de pinzas, agujas, y microscopio de

disección. Los ejemplares colectados se colocaron en preparaciones

semipermanentes en líquido de Hoyer (10), y para la identificación se usaron las

claves taxonómicas de Balogh (10,11).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se obtuvieron 130 individuos, agrupados en 12 familias (Tabla 1). De acuerdo con

los resultados, las familias Oribatulidae y Tetranychidae son las más numerosas en

el pastizal, con el 57 % del total de individuos presentes. En el caso de Oribatulidae,

existen reportes en bosques y hortalizas de Sudamérica (12) y en pastizales en la

Pampa Argentina (13), mientras que en Tetranychidae los reportes en pastizales

son escasos (14). En Cuba se notificó su presencia sobre la leguminosa

Centrosema spp. (15). Respecto a las demás familias, el número de organismos es

menor con relación a las dos primeras; para Tenuipalpidae se registró 11,6 %. Con

respecto a la presencia y abundancia de los ácaros en los pastizales, se destaca el

género Bouteloua con el 37,12 %, donde se presentaron ocho de las 12 familias.

Por su parte, en Munroa squarrosa se observó el 26,52 % de los ácaros. Los dos

géneros de pastos son endémicos de la región; Bouteloua se encuentra incluido en

las gramíneas de zonas áridas y semiáridas, con mayor digestibilidad y, por lo tanto,

la más consumida por el ganado frente a las otras especies presentes en el área de

estudio.

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En Bouteloua también se presentó el mayor número de familias y géneros de

ácaros, probablemente debido a que contiene un alto nivel de material nutritivo. En

el caso del género Munroa, aun cuando no se encuentra clasificado en el mismo

nivel que el anterior y se considera poco digestible (16), es la única gramínea

endémica en la zona que presenta tallos horizontales, llamados estolones,

estructuras de reproducción asexual, que permiten cubrir superficies más amplias

en menor tiempo que las especies llamadas amacolladas (17); con respecto a los

ácaros, los estolones en Munroa podrían favorecer su dispersión. Con relación al

número de ejemplares, en los géneros Tetranychus y Brevipalpus se colectó un

número elevado de ejemplares 23 y 15, respectivamente; lo anterior se debe a que

son ácaros de hábitos fitófagos reportados en diferentes especies vegetales y en

varias localidades de México (18); es importante mencionar que en la zona de

estudio, en la familia Oribatulidae (Zygoribatula), se contabilizó el número más

elevado (52 ejemplares); se ha reportado que estos son posibles hospederos

intermediarios del cestodo T. actinioides, y en conjunto fueron los de mayor

porcentaje. Autores como Denegri (13) en Argentina, Bayartogtokh y Ryabinin en

Mongolia (14) han realizado estudios sobre su papel en el ciclo biológico de

cestodos de la familia Anoplocephalidae, en la cual se incluye el cestodo

mencionado. Finalmente, en algunos de los ejemplares de la familia Oribatulidae se

observó la presencia de estructuras que corresponden con la morfología de la fase

de cisticercoide, totalmente diferentes a la forma y el tamaño de huevos en hembras,

presentes de manera reiterativa en estos ácaros oribátidos en el 10 % del total

(Figura 1), lo que nos permite plantear la posible evidencia de su papel como

intermediarios en el ciclo de T. actinioides; sin embargo, se necesitan estudios

extensivos en cuanto al ciclo de vida, tanto de los ácaros como del cestodo.

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CONCLUSIONES

En el presente estudio se describe la presencia, la abundancia y la distribución de

ácaros en pastizales de una zona semiárida y su posible vinculación en el ciclo

biológico de T. actinioides. Las familias de ácaros más abundantes en estas áreas

de pastizal fueron la familia Tetranychidae, que incluye organismos de hábitos

fitófagos que se alimentan directamente de las plantas, y la familia Oribatulidae, que

son ácaros que viven todo su ciclo de vida en el suelo y debido a ello tienen una alta

probabilidad de ser ingeridos junto con los pastos de los que se alimentan las

ovejas; estos ácaros son los que pudieran estar relacionados con el ciclo biológico

del cestodo Thysanosoma actinioides.

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