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A. ESTVEZ-GONZLEZ, ET AL

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Recibido: 05.04.00. Aceptado tras revisin externa sin modificaciones: 10.04.00.a Departamento de Psiquiatra y Psicobiologa Clnica. Universitat de Bar-celona. b Servicio de Neurologa. Escola de Neurologia 1882. Hospital Uni-versitari de la Sta. Creu i Sant Pau. Barcelona, Espaa.Correspondencia: Dr. A. Estvez-Gonzlez. Departament de Psiquiatria iPsicobiologia Clnica. Universitat de Barcelona. Passeig de la Vall dHe-bron, 171. E-08035 Barcelona. 2000, REVISTA DE NEUROLOGA

El inters por el estudio de los lbulos frontales se remonta a treshistricas aportaciones. La primera cuando, a principios del sigloXIX, Gall y Spurzheim sospecharon que podan ser los responsa-bles del habla y del clculo; la segunda cuando, ya en 1863, Brocadescribi diversos casos de afemia tras lesin en el giro frontalinferior del lado izquierdo; y la tercera, en 1868, cuando Harlow(Recovery from the passage...) relat el caso de Phineas Gage(Fig. 1), quien sufri una herida penetrante en la regin frontalcausada por una barra de hierro, la cual, tras atravesar reas bila-terales, produjo gravsimas secuelas emocionales que privaron

totalmente al enfermo del control sobre su conducta [1]. Siguien-do con estos cambios conductuales, Jastrowitz y Oppenheim, afinales del siglo XIX, nos hicieron notar que lesiones frontalesorbitales causaban un sndrome de euforia con tendencia a bromasbanales, jocosas, etc. y prdida de autocrtica. Los estudios lle-vados a cabo por autores como Kleist, Goldstein, Denny-Brown,Freeman y Watts, en los aos 30, 40 y 50 del siglo XX, volvierona hacer hincapi en la perturbacin que provocaban las lesionesfrontales (prefrontales) en las formas complejas de la conductaracional activa, el trastorno de las relaciones abstractas, del pen-samiento categorial, la imposibilidad de conservar un objetivo, deser consciente de uno mismo o de pronosticar las consecuenciasde nuestros actos.

Todos estos cambios comportamentales y de la conducta msracional y abstracta pusieron de relieve que los lbulos frontalespodan gestionar privilegiadamente lo que uno es y cmo es,adems de ser el asiento anatmico del lenguaje articulado o deencontrarse, por las zonas ms cercanas a la cisura central, elcrtex motor, que ya en 1870 haban descrito Fritsch e Hitzig al

REVISIN

Los lbulos frontales: el cerebro ejecutivoA. Estvez-Gonzlez a, C. Garca-Snchez b, Ll. Barraquer-Bordas b

FRONTAL LOBES: THE EXECUTIVE BRAINSummary. Objective. To describe the current basic functional neuroanatomy of the frontal lobes and complex cognitiveprocesses associated with this wide brain zone. Development. We reviewed recent studies with neurofunctional interest. Westructured the frontal zones and the cognitive functions more specifically humans, named executive functions. We classifiedthe frontal syndrome into more specific syndromes; and, we reviewed the fronto-cortical and subcortical connections, whichare the basis of the frontal zones and functions. Conclusions. The frontal lobe is not a single anatomical and functionalbrain region. Regions and fronto-cortical and subcortical circuits within the frontal lobe are associated with motorfunctions and cognitive processes highly specialized, which may be differently affected. [REV NEUROL 2000; 31: 566-77][http://www.revneurol.com/3106/j060566.pdf]Key words. Executive functions. Frontal. Frontal circuits. Frontal syndrome. Frontobasal system. Prefrontal cortex.

LA EPIDEMIA DE NEUROPATA EN CUBA:OCHO AOS DE ESTUDIO Y SEGUIMIENTOResumen. Introduccin. Los autores exponen lo acontecido duranteocho aos a partir de la aparicin en Cuba de una epidemia queafect principalmente al sistema nervioso, en especial al nervio pticoy los nervios perifricos. Dicha epidemia se ha considerado como lamayor que haya afectado al sistema nervioso en este siglo, a pesarde la sospecha de un posible grado de sobrediagnstico. Su causa hasido muy discutida, pero fundamentalmente se considera debida a undesequilibrio nutricional y elementos txicos sobreaadidos en al-gunos casos. Actualmente, la continua pero baja notificacin decasos la convierte en una endemia. Desarrollo. En este trabajo seabordan los aspectos clnicos y electrofisiolgicos que caracterizanla enfermedad, el grado de afectacin, la evolucin, la incidencia yseguimiento anual de los casos desde 1992 hasta la fecha, as comosu diagnstico diferencial. Se describe el programa nacional deatencin para el control de la enfermedad en Cuba, las accionesencaminadas a disminuir el nmero de pacientes, gran parte de losresultados de las investigaciones clnicas y epidemiolgicas, as comolas posibles causas. Adems, se discute la hiptesis fisiopatolgicaque parece ser la ms acertada. [REV NEUROL 2000; 31: 549-66][http://www.revneurol.com/3106/j060549.pdf]Palabras clave. Ambliopa nutricional. Atrofia ptica. Endemia.Epidemia. Neuropata perifrica. Neuropata tropical.

A EPIDEMIA DE NEUROPATIA EM CUBA:OITO ANOS DE ESTUDO E SEGUIMENTOResumo. Introduccin. Em este artigo expe-se o acontecimento,durante oito anos a partir do surto em Cuba, de uma epidemia queafectou principalmente o sistema nervoso, em especial o nervo p-tico e os nervos perifricos. Essa epidemia foi considerada a maiorque neste sculo tenha afectado o sistema nervoso, apesar da suspei-ta de um possvel grau de sobrediagnstico. A sua causa foi muitodiscutida, mas fundamentalmente devida a um desequilbrio nutri-cional, aos quais por vezes se acrescentaram elementos txicos.Actualmente, a contnua, mas baixa, notificao de casos converte-a numa endemia. Desenvolvimento. Neste trabalho abordam-se osaspectos clnicos e electrofisiolgicos que caracterizam a doena, ograu de interesse, a evoluo, a incidncia e o seguimento anual doscasos desde 1992 at data, assim como o seu diagnstico diferen-cial. Descreve-se o programa nacional de ateno para o controloda doena em Cuba, as aces tomadas para reduzir o nmero dedoentes, grande parte dos resultados das investigaes clnicas eepidemiolgicas, assim como as possveis causas. Alm disso, dis-cutida a hiptese fisiopatolgica que parece ser a mais adequada.[REV NEUROL 2000; 31: 549-66] [http://www.revneurol.com/3106/j060549.pdf]Palavras chave. Ambliopia nutricional. Atrofia ptica. Endemia.Epidemia. Neuropatia perifrica. Neuropatia tropical.

LBULOS FRONTALES

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estimular elctricamente el cerebro del perro. Los efectos del daofrontal (prefrontal) nos hacen dudar del cogito ergo sum de Des-cartes cuando nuestros pacientes llegan a existir sin pensar [3].

Hoy en da, conocemos que la importancia de los lbulosfrontales reside precisamente en proporcionarnos capacidad deautocrtica, proyectos y conductas activas y autnomas que de-penden de procesos cognitivos, considerados como los ms huma-namente superiores y evolutivamente desarrollados, a los quedenominamos funciones ejecutivas. Con ellas transformamosnuestros pensamientos en decisiones, planes y acciones. Por ello,la evolucin no poda dotar a la especie humana de una estructuracerebral sencilla y automtica, sino de la ms amplia y complejazona cerebral, a la que conocemos como lbulos frontales y cuyaanatoma y funcionalidad se revisan en este artculo.

NEUROANATOMA BSICADE LOS LBULOS FRONTALESEl lbulo frontal corresponde a una amplia porcin del crtexdelimitado por el polo anterior del cerebro, la cisura central deRolando y una prolongacin artificiosa que, desde el final de estacisura, llega hasta la cisura de Silvio (Fig. 2a). Las cisuras frontalsuperior y frontal inferior delimitan de arriba abajo las circunvo-luciones frontal superior, frontal media y frontal inferior. Unacisura precentral marca, con la cisura central, los mrgenes de lacircunvolucin precentral. La base frontal se denomina zona or-bital. En su cara medial, los mrgenes son ms imprecisos (Fig. 2b)y debemos guiarnos por la cisura callosa y por ramas marginalesde las cisuras del cngulo y del cuerpo calloso.

Brodmann y revisiones posteriores parcelaron el crtex fron-tal en 15 reas citoarquitectnicas (Fig. 3), sin guardar una rela-cin morfomtrica exacta con las cisuras y circunvoluciones men-cionadas. Quizs, el rea que mejor mantiene ciertos lmites mor-fomtricos sea el rea 4, a la que prcticamente se hace equivalera la circunvolucin precentral, delimitada por las cisuras centraly precentral. En otras reas, como la 44 y 45, que, junto a la 47 deBrodmann, deberan equivaler, respectivamente, a la pars oper-cularis, triangularis y orbitalis de la circunvolucin frontal infe-rior, no coinciden con exactitud sus bordes citoarquitectnicos

con los lmites que marcan las cisuras [5]. Para compensar estadificultad se han elaborado diversas cartografas de correspon-dencia entre la morfologa anatmica y las parcelaciones citoar-quitectnicas, con el fin de facilitar la localizacin de lesiones yfunciones en soportes obtenidos con tcnicas de neuroimagen.Una de estas correspondencias morfomtricas recogida y sinte-tizada en la figura 4 es la elaborada por Rademacher et al [6], lacual viene a sumarse a las mostradas por Damasio y Damasio [7],Damasio [8] y Caviness et al [9], y constituye, junto a los minu-ciosos atlas estereotxicos, tiles guas planimtricas.

Las reas de Brodmann no son la nica parcelacin citoarqui-tectnica que puede realizarse en el crtex frontal. Extremando eldetalle en la capa cortical IV, el crtex frontal puede dividirse endos amplias zonas citoarquitectnicas [10]: aquella con una capa IVrudimentaria o ausente (corteza frontal agranular) y otra con unbuen desarrollo de dicha capa (corteza frontal granular). La posi-ble correspondencia con las zonas frontales y las reas de Brod-mann se ilustra en la figura 5.

PARCELACIONES NEUROFUNCIONALESNumerosas revisiones, estudios clnicos y de experimentacinanimal [6,7,11-14] indican la necesidad de parcelar la corteza

Figura 1. a) Impacto lesional sobre los lbulos frontales en el caso dePhineas Gage, paciente de J. Harlow; b) Tamao proporcional de la barrapunzante. (Fuente de ambas ilustraciones Filley [2]). c) Reconstruccintridimensional del impacto lesional sobre los lbulos frontales en el casode este paciente [1].

Rama marginal Cisura centralParacentral

Circunv. frontalsuperior (F1)

Cisura superiorrostral

Circunv. recta

Polo frontal

Circunv. frontalsuperior (F1)

Cisura frontal superiorCisura precentral

Cisura central

Circunv.precentral

(FA)

Ramaascendentede la cisura

de Silvio

Cisurade Silvio

Rama anteriorde la cisura de

Silvio

Circunv.frontal inferior

(F3)

Circunvolucionesorbitales

Circunv. frontalmedia (F2)

a

b

Figura 2. a) Vista sagital superficial del hemisferio izquierdo donde resaltael lbulo frontal; O, T y Ob indican, respectivamente, las pars opercularis,pars triangularis y pars orbitalis de la circunvolucin frontal inferior. b) Vistasagital medial del hemisferio izquierdo en la cual resalta el lbulo frontal.

Polo frontalT O

Cisura frontal inferior

Ob

CnguloCngulo Cngulo

Cuerpo calloso

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Figura 3. Parcelaciones del crtex frontal en reas citoarquitectnicas deBrodmann. (Basado en Kolb y Whishaw [4]).

Circunv. frontal superiorCircunv. precentral

Circunv.frontal media

Polo frontal

Zona frontorbital

Circunvolucinfrontal inferior

rea motorasuplementaria

Paracingulado

Giro orbital

Zona frontomedialZona subcallosa

Cingulado anterior

Figura 4. Superposicin de zonas morfomtricas y las reas de Brodmann.Diversas reas comparten una misma superposicin.

Corteza agranular

Corteza granular

Figura 5. Corteza frontal agranular y granular. Ntese cmo las zonasinferiores de las reas 47 y 11 son agranulares en contraposicin a lassuperiores que son granulares. (Basado en Preuss [10]).

frontal en, al menos, cinco zonas funcionalmente especializa-das: 1. El crtex motor o rea primaria motora; 2. El crtex pre-motor; 3. El operculum frontal; 4. La zona prefrontal o crtex

Figura 6. El rea 4 en el cerebro del mono (figura superior) y del hombre(figura inferior) [12].

LBULOS FRONTALES

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asociativo frontal, y 5. La zona paraolfatoria o subcallosa (rea 25).Por su inters clnico, las cuatro primeras son merecedoras de uncomentario ms detallado. Indicaremos con un asterisco (*) aque-llas reas o zonas que han sido incluidas en ms de una de estasparcelaciones neurofuncionales.

El crtex motor se refiere preferentemente al rea 4 deBrodmann o M1 (Fig. 6). Considerada como el rea primariamotora, se corresponde al rea FA de Von Bonin y Bailey. Esuna zona encargada del control de los movimientos aprendi-dos; en su capa V es rica en clulas gigantes de Betz y tienerepresentacin somatotpica de los movimientos (el homn-culo motor de Penfield).

El crtex premotor, con funciones motoras y cognitivas mscomplejas, tambin es ms complejo en su descripcin. Incluye a

la regin premotora por antonomasia que es el rea 6 de Brodmanny a la zona denominada crtex arqueado (arcuate). El crtex ar-cuate o zona de los campos frontales cefalgiros se tenda aequiparar al rea 8* y partes de las reas 9* y 45*, sin embargo,revisiones y estudios recientes [15,16] tienden a localizarlo haciael rea 6 en la vecindad de la cisura precentral. En cualquier cir-cunstancia, estos campos frontales controlan los movimientos ocu-lares: sacdicos, voluntarios y, en parte, aquellos necesarios en elseguimiento o bsqueda de objetos [17]. Por su parte, el rea 6 noes en realidad una nica rea, sino que, al menos, se parcela en unasuperficie lateral y otra mesial. La superficie lateral es el reapremotora que selecciona los movimientos y puede realizar apren-dizajes motores y visuomotores. La zona medial es reconocidacomo rea motora suplementaria (AMS), cuyo final rostral cons-tituira un campo ocular frontal suplementario. El AMS colaboraen la seleccin de los movimientos, pero est posiblemente muycapacitada para iniciar el habla y secuenciar temporalmente mo-vimientos mltiples [18]. Golberg [19] insisti en el papel crucialque el AMS desempea para formar y especificar las secuenciasmotoras, tanto durante la preparacin como en su ejecucin, quedeterminan, pues, el cmo se llevar a cabo un acto motor.

Los estudios de Halsband et al [20,21], en pacientes con lesio-nes que afectaban al crtex premotor y AMS, no slo han mostra-do la implicacin de estas zonas en el aprendizaje motor condicio-nado, sino que adems han evidenciado el importante papel deestas zonas para recuperar de la memoria motora los movimientosya aprendidos y disponerlos secuencialmente siguiendo un plantemporal motor muy preciso. Las lesiones impedan a sus pacien-tes reproducir de memoria ritmos motores que exigan la alternan-cia de movimientos de ambas manos; si estas lesiones se centra-ban en el AMS del lado izquierdo, el fracaso se acentuaba.

Por s misma, el AMS parece estar lejos de ser identificadacomo una rea nica. As pues, estara constituida por dos reas[18,22-25], situadas ambas en la parte medial del crtex frontalagranular: un rea motora pre-suplementaria (pre-AMS) equivalen-te a la F6 de Von Economo, a la 6ab de Vogt y Vogt, a la FC de VonBonin y Bailey o a la MII de Barbas y Pandya [26], con accininhibitoria sobre el movimiento y que decide qu movimientosefectuar; y, un rea AMS propiamente dicha involucrada en laejecucin motora y equivalente a la F3 de Von Economo, a la 6aa

Figura 7. Divisin citoarquitectnica del rea motora suplementaria (AMS).AMSc: zona caudal; AMSr: zona rostral; Pre-AMS: rea motora pre-suple-mentaria; CP: comisura posterior; CA: comisura anterior. (Adaptado deVorobiev et al [25]).

Gato Perro

HumanoMono Rhesus

Figura 8. El crtex prefrontal comparado. (Basado en Springer y Deutsch[36]).

Orbitofrontal

Dorsolateral Frontomedial

Figura 9. Ilustracin de las divisiones funcionales del lbulo prefrontal [2].

Cisura central

A4AMSc

AMSR

Pre-AMS

CP CA

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de Vogt y Vogt o a la FB de Von Bonin yBailey [26]. Incluso convendra distinguiren esta ltima AMS propiamente dicha:una zona rostral (AMSr), que se activa alimaginarse los movimientos, y una zonacaudal (AMSc), que se activa no al imaginarsino al ejecutar los movimientos (Fig. 7) [25].

El operculum frontal se refiere a la parsopercularis (rea 44), triangularis (rea 45*)y orbitalis (rea 47*) de la circunvolucinfrontal inferior, partes y reas que quedanmorfomtricamente delimitadas y separadaspor las ramas anteriores ascendente y hori-zontal de la cisura de Silvio (Figs. 2a y 3).Las reas 44 (o FCBm de Von Economo yKoskinas) y 45* constituyen en el hemisfe-rio izquierdo el rea de Broca del lenguaje,aunque debe remarcarse que es el rea 44 laque esencialmente corresponde al rea deBroca [27]. Esta rea de Broca es, en reali-dad, una zona asociativa motora que integralos aspectos activadores (lmbicos) del len-guaje, los aspectos semnticos (con sus co-nexiones posteriores) y los aspectos de pla-nificacin motora involucrados en la inicia-cin del lenguaje y del habla [28]. Noobstante, recientes investigaciones [29] hanrebajado el papel crtico del rea de Broca enla planificacin articulatoria, en beneficiode la nsula izquierda y del crtex premotor.

La zona equivalente en el cerebro delmono al rea humana de Broca podra ser laF5, que se activa tanto cuando se ejecutauna accin como cuando se observa unaaccin similar realizada por otro mono opor el propio investigador [30]. En el he-misferio derecho, la zona equivalente al reade Broca del hemisferio izquierdo propor-ciona la prosodia del lenguaje y los gestosemocionales [31]; si bien es verdad que ellado derecho no goza de absoluta superio-ridad prosdica, ya que se necesita prefe-rentemente el lado izquierdo para, por ejem-plo, comprender los contrastes tonales o elestrs lexical [32].

En la mayor parte de los sujetos dies-tros, tanto la pars opercularis (rea 44)como la pars triangularis (rea 45) del ladoizquierdo presentan un desarrollo mayor; esta asimetra puedefaltar o ser inversa en sujetos zurdos [33,34]. Si bien otros estudios[5] cuestionan que la asimetra izquierda sea superior a la derechapara el rea 45.

El crtex prefrontal es posiblemente la zona cerebral dife-rencialmente ms desarrollada en humanos respecto a especiesinferiores, incluidos los primates no humanos (Fig. 8). Se defineprimordialmente por aquellas zonas del lbulo frontal que recibenproyecciones del ncleo dorsomedial del tlamo [35], aunquetambin recibe proyecciones del ncleo ventral anterior, pulvinarmedial y complejo nuclear suprageniculado-limitante; carece deconexiones especiales con las reas motoras y sensoriales prima-rias, y tampoco enva proyecciones a la mdula espinal [10].

Tal como ilustran la tabla I y la figura 9, tres son las zonas en lasque, como mnimo, conviene dividir al crtex prefrontal: dorsola-teral, orbitofrontal y frontomedial. La zona dorsolateral integra a lasreas 9*, 10 y 46, junto a porciones de otras reas; es una zona ricaen conexiones con reas asociativas parietales, occipitales y tempo-rales; est implicada en funciones como el razonamiento y la forma-cin de conceptos, la generacin de acciones voluntarias o el pro-ceso de la memoria de trabajo (working memory); el rea 10 queocupa la zona frontopolar es por s misma necesaria en importantesprocesos cognitivos de razonamiento y planificacin, como los in-volucrados para manejar en mente objetivos mientras exploramosy procesamos objetivos secundarios [37]. La zona orbitofrontal oventral incluye las porciones inferiores de las reas 11*, 12* y 47*,

26% 59%

15%

DorsalMesialOrbital

26% 58%

16%

DorsalMesialOrbital

29%

17%

54%

DorsalMesialOrbital

31%

11%

58%

DorsalMesialOrbital

29%

17%

54%

DorsalMesialOrbital

25%

15%

60%

DorsalMesialOrbital

Humano Chimpanc Gorila

MacacoGibnOrangutn

Figura 11. Representacin grfica del porcentaje de parcelaciones del lbulo frontal en diferentesprimates. (Adaptado de Semendeferi et al [42]).

Cisuraprincipal

Cisuraarcuate

Cisuracentral

Cisuraprecentral

Cisuraprincipal

Cisuracentral

Cisura frontalsuperior

Cisura frontalinferior

Cer

ebr

ode

lm

ono

Cer

ebro

hum

ano

Figura 10. Crtex prefrontal: correspondencia entre el cerebro humano y el cerebro del mono.(Adaptado de Eichenbaum et al [40]).

Vista lateral Vista medial Vista orbital

LBULOS FRONTALES

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as como la regin proisocortical ms orbital que se ha denominadoreas 13 y 14; esta zona orbitofrontal parece estar implicada enprocesos emotivos y en la seleccin de objetivos. El cinguladoanterior (reas 24, 32 y 33) es la principal estructura del crtex fron-tomedial. Su integridad permite la curiosidad (motivacin) y sudao nos vuelve apticos e inertes, pues utilizamos un lenguaje derespuestas monosilbicas y fracasamos en pruebas de atencin (tipoGo/No Go y de atencin sostenida); a diferencia del cinguladoposterior (granular), el cingulado anterior (agranular) puede consi-derarse como una autntica regin ejecutiva [38]. Tanto las zonasfrontomediales (especialmente el rea 24) como las orbitales (espe-cialmente el rea 13) mantienen ntimas conexiones con las estruc-turas lmbicas de la regin temporal medial [39] y pueden contribuiral proceso de la memoria declarativa [40]. Tambin las zonas dor-solaterales, en conjuncin con zonas mediales temporales, se hanmostrado particularmente activas y modalmente lateralizadas en lafase de codificacin (encoding) de la memoria a largo plazo, presu-miblemente por la necesidad de tener que utilizar diferentes estra-tegias de codificacin [41].

En el cerebro del mono, el crtex prefrontal se halla por delantede la cisura arqueada (arcuate). Los intentos de delimitar la corres-pondencia exacta con zonas prefrontales humanas han sido numero-sos (uno de ellos se ilustra en la figura 10). Complementando estosintentos, en la figura 11 tambin se muestra una representacin por-centual de las subdivisiones del lbulo frontal en diversos primates.

Finalmente, se incluye una visin grfica de las cinco princi-pales subdivisiones del lbulo frontal, tanto en el cerebro humanocomo en el del primate no humano, en las figuras 12 y 13, respec-tivamente. En la figura 14 se recoge el mapa ontognico de mie-linizacin de todo el crtex, incluidas las zonas que integran ellbulo frontal; su observacin muestra que la zona ms anterior ypolar es la que ontogenticamente tarda ms en madurar.

Crtexparalmbico

Paraolfatorio(subcalloso)

Orbitofrontal

Prefrontaldorsolateral

Crtexpremotor rea motora

Giro cingulado

Orbitofrontal

rea 44

Figura 12. El crtex frontal. (Basado en Mesulam [11], Damasio [43] yDamasio y Anderson [44]).

Figura 13. Divisin del crtex frontal del macaco. (Tomado de Wise et al[45]). M1: crtex motor primario que es rostral a la cisura central; PM: reaspremotoras (PMv: ventral, PMd: dorsal, PMM: medial: Pmm o SMA motora suplementaria); FEF: campo ocular frontal en la rama rostral dela cisura arqueada (arcuate); SEF: campo ocular suplementario; PF: crtexprefrontal (Pfo: orbitofrontal, Pfv: ventrolateral, Pfdl: dorsolateral, Pfd: dorsal,Pfm: medial, Pfp: polar).

Figura 14. Mapa ontogentico del crtex cerebral humano, segn Flech-sig y modificado por von Bonin, donde se indica el orden de mielinizacinde las reas. Las reas primarias sensoriales y motoras aparecen msmarcadas [46].

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LAS GRANDES FUNCIONES DEL LBULOFRONTAL: FUNCIONES EJECUTIVASLas funciones frontales pueden resumirse en cinco importantes gru-pos: a) El movimiento voluntario; b) El lenguaje expresivo o ha-bla y la prosodia motora; c) Los procesos cognitivos necesariospara el clculo, la atencin y la memoria; d) El comportamiento,la motivacin y cierta inclinacin inconsciente que puede guiar laconducta [47] y que llamamos la intuicin, y e) Las denominadasfunciones ejecutivas, consideradas como aquellas que hacen de loslbulos frontales la zona ms evolucionada en la especie humana.Estas funciones ejecutivas se asientan en su mayor parte en zonasconsideradas prefrontales. La importancia de estas funciones pro-pias del lbulo frontal y la preponderancia de este asiento prefrontal,especialmente dorsolateral, han hecho relegar a un segundo planoal resto de funciones y zonas frontales hasta el punto de que, en laactualidad, se emplea de forma extendida la terminologa frontalo funciones frontales para, en realidad, referirse preferentementea la zona prefrontal y a sus funciones ejecutivas.

Las funciones ejecutivas han sido caracterizadas por diversosautores [2,11,13, 48-53] como aquellas que muestran la capacidadde transformar los pensamientos en accin y se manifiestan comola habilidad para iniciar, modular o inhibir la atencin y la activi-dad mental; la habilidad para interactuar productivamente conotros en discusiones y conversaciones, y la habilidad para plani-ficar y controlar la conducta dirigida al resultado. As pues, loslbulos frontales, a travs de las funciones ejecutivas, no sola-mente programan la conducta sino que, siguiendo las propuestasde Pribram, tambin comprueban lo que se ha hecho [54,55]. Lasfunciones ejecutivas seleccionan, planifican y organizan tempo-ralmente los procesos cognitivos, y dotan a la conducta de unacronologa, de su estructura temporal [35]. Lesiones prefronta-les pueden obstaculizar el aprendizaje procedimental al interrum-pir precisamente esta estructura temporal necesaria, lo cual resaltael papel prefrontal en la memoria de tipo no declarativa [56].

Las funciones ejecutivas son operaciones mentales que estncrticamente involucradas en la propia adaptacin a situacionesnuevas. Son, en s mismas, procesos cognitivos que orquestan uorganizan las ideas, movimientos o acciones relativamente sim-

Tabla II. Funciones ejecutivas especficas. (Basada en Mesulam [11], Fus-ter [35], Benton [51], Dennis [52], Brody y Pribram [57], Brown [58], Sha-llice y Burgess [59], Rezai et al [60], Levin [61], Smith y Jonides [62]).

Atencin focalizada sobre estmulos relevantes e inhibicin de los irrele-vantes (paradigma estndar: paradigma de Stroop)

Flexibilidad de pasar de una tarea a otra; flexibilidad de respuesta apropia-da a las demandas de un contexto variable que no admite respuestas derutina

Planificacin de tareas dirigidas a un objetivo

Previsin

Monitorizar

La informacin (working memory)

La ejecucin

Codificacin para el tiempo y lugar. Organizar la conducta temporalmentepara alcanzar los objetivos

Resolucin de problemas

Localizar recursos, curiosidad-motivacin

Formular conceptos abstractos

Autoconsciencia, conducta moral

Discurso social como habilidad para interactuar productivamente con otrosen discusiones y conversaciones

Tabla III. Relacin de ejemplos exploratorios de funciones ejecutivas.

Funcin Exploracin

Formacin de conceptos Twenty Questions Testy solucin de problemas

Wisconsisn Card Sorting Test

Flexibilidad mental Wisconsisn Card Sorting Test

Trail Making Test

Abstraccin-razonamiento Wisconsisn Card Sorting Test

Test de Raven

Comprensin de proverbios

Planificacin Torre de Londres

Fluencia verbal Controlled Oral Word Association

Fluencia de diseos Invention of Design

Design Fluency Test

Five-Point Test

Memoria California Verbal Learning Test

Modulacin-inhibicin Go/No-Go paradigmde respuestas

Stroop Test

Control mental Contar hacia atrs, etc.

Problemas en la vida cotidiana Behavioral Assessment ofpor trastornos ejecutivos the Dysexecutive System (BADS)

Tabla I. Divisin del crtex prefrontal o crtex asociativo frontal.

Zona Irrigacin reas incluidas

Dorsolateral a Arteria cerebral Dorsolateral posterior: 8 bmedia (y anterior)

Frontopolar: A10 a

Dorsolateral medio:A9 a,b, A46 a

47 b (parte superior)

11 b (parte superior)

12 b (parte superior)

Orbitofrontal a Arteria cerebral Giro orbital:o ventral media (y anterior) A11 a,b (parte inferior),

A12 a,b (parte inferior)

A47 a,b (parte inferior)

Proisocortical: A13, A14

Frontal medial a Arteria cerebral Cingulado anterior ao paralmbico anterior (A24 a, A32 a, A33 a)o frontal lmbico

a reas con mayor importancia funcional en cada subdivisin; b reas o zonas quehan sido incluidas en ms de una de las parcelaciones neurofuncionales frontales.

LBULOS FRONTALES

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ples en comportamientos complejos y dirigidos hacia un fin. Estasfunciones son primordiales en todos los comportamientos necesa-rios para mantener la autonoma personal; asimismo, fundamen-tan la personalidad y el mantenimiento del comportamiento: laconciencia, la empata y la sensibilidad social.

En las tablas II y III, se recogen de forma ms especfica fun-ciones consideradas ejecutivas, as como exploraciones que sir-ven de ejemplo para su evaluacin.

No existe un lmite exacto que circunscriba una funcin comoejecutiva y que sea distinta de aquellos procesos cognitivos fron-tales que subyacen en el clculo, la atencin, la memoria o elpropio comportamiento. Podemos sentenciar que zonas dorso-

Tabla IV. Principales etiologas causantes de sndrome frontal (prefrontal).(Basado en Filley [2] y Stuss et al [75]).

Traumatismo craneoenceflico

Accidente cerebrovascular

Infarto cerebral

Arteria cerebral media

Arteria cerebral anterior

Arteria de Heubner

Hemorragia cerebral o hematoma subdural

Tumor frontal

Meningioma

Glioma

Enfermedad de Pick y otras demencias frontotemporales

Parlisis supranuclear progresiva

Enfermedad de Huntington

Neurosfilis

Esclerosis mltiple

Leucotoma prefrontal

Figura 16. Circuitos fronto-subcorticales especializados funcionalmente.(Basado en Alexander et al [28,81,82], Cummings [70] y Darvesh y Freed-man [84]). Esta ilustracin se completa con la tabla IX. AMS: rea motorasuplementaria; Put.: putamen; CM: centromedial; DM: dorsomedial; Lat.:lateral; VA: ventral anterior; VL: ventral lateral; VM: ventral medial.

Figura 15. Prototipo de circuito fronto-subcortical. (Basado en Cummings [70]).

laterales frontales estn especialmente capacitadas para realizarclculos exactos [63,64], del mismo modo que podemos decir quelas habilidades ejecutivas dorsolaterales nos permiten efectuarclculos exactos.

SNDROME FRONTAL [2,11,13, 65-72]El sndrome frontal es el conjunto de alteraciones debidas a unalesin frontal, que implique a la zona prefrontal, y sus consecuen-cias sobre el crtex motor, el premotor y otras reas con las quemantiene estrechas relaciones. Por ello, puede incluir desde tras-tornos motores y de los movimientos oculares, as como trastor-nos especficos que afectan al clculo, lenguaje, atencin y me-moria, hasta trastornos conductuales y de las funciones ejecutivas.El paciente frontal puede mostrar el sndrome de dependencia delambiente de Lhermitte, caracterizado por las conductas de imita-cin, como reflejo de lo que el explorador realiza, y de utilizacincuando, ante la presencia de un objeto, lo interpreta como unaorden de utilizarlo [73,74].

Las principales etiologas del sndrome frontal se recogen enla tabla IV, entre las cuales destacan: los traumatismos craneoen-ceflicos, los accidentes cerebrovasculares, tumores, enfermeda-des y trastornos degenerativos e infecciosos. Por regla general, laslesiones unilaterales ocasionan trastornos de menor gravedad com-parados con las dramticas consecuencias derivadas de lesionesbilaterales [11].

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En realidad no existe un nico sndrome frontal, sino que, deacuerdo con las subdivisiones neurofuncionales del lbulo frontalcomentadas anteriormente, resulta ms apropiado hablar de sn-dromes frontales dorsolaterales, orbitofrontales, etc., tal como serecoge en la tabla V. El dao dorsolateral ocasionara una impor-tante disfuncin centrada en las funciones ejecutivas y conferiraal paciente un alto grado de desorganizacin; el dao orbitofrontalpuede transformar a un sujeto normalmente discreto en un pacien-te desinhibido, impulsivo, fatuo y antisocial; por ltimo, el daomedial sobre el cingulado anterior y otras estructuras har perderla iniciativa, de manera que predomine la desmotivacin, la apa-

Sndrome frontal dorsolateral

Caracterstica principal: predominio de los trastornos cognitivos (sn-drome prefrontal disejecutivo)

Caracterizacin del paciente: desorganizado

Trastorno principal: de las funciones ejecutivas, especialmente de lasque impliquen planificacin, seguimiento o mantenimiento de objetivosy flexibilidad

Trastornos predominantes

Perseverancia

Conducta estmulo-dirigida: ecopraxia, conducta de imitacin-utili-zacin de Lhermitte [76]

Trastorno de las fluencias verbal y no verbal

Trastorno de la programacin motora

Otros trastornos

Trastorno de la resolucin problemas (acalculia secundaria)

Desmotivacin

Si hay lesin en el hemisferio izquierdo, afasia transcortical motora

Si hay lesin en el hemisferio derecho, aprosodia transcortical motora

Etiologas causantes

Trastornos degenerativos

Accidente cerebrovascular, demencia vascular

Esclerosis mltiple

Tumor, etc.

Sndrome frontal orbitofrontal

Caracterstica principal: predominio de los trastornos de personalidad

Caracterizacin del paciente: desinhibido y con falta de responsabilidad

Trastorno principal: desinhibicin-impulsividad (sociopata adquirida),conducta antisocial y sexualmente inapropiada (conducta indiscreta-indecencia)

Trastornos predominantes

Moria, afecto inapropiado (irritable, lbil, euforia fatua, jocoso),indiferencia afectiva, cambios de humor

Alteracin del juicio (toma de decisiones sin estimar sus consecuen-cias)

Distractibilidad: incapacidad de esfuerzo sostenido

Sndrome frontal orbitofrontal

Otros trastornos: alteraciones olfatorias (anosmia)

Etiologas

Traumatismo craneoenceflico

Accidente cerebrovascular

Aneurisma de la arteria cerebral anterior

Tumor

Infeccin

Sndrome frontal medial o del cingulado anterior

Caracterstica principal: prdida de espontaneidad e iniciativa

Caracterizacin del paciente: aptico, falto de voluntad-motivacin

Trastorno principal: apata o abulia (apata extrema) o pasividad o inerciao falta iniciativa: (no pide nada-no hace nada)

Trastornos predominantes

Trastorno del lenguaje

Si hay afectacin del rea motora suplementaria del hemisferio iz-quierdo, afasia motora transcortical

Si hay apata extrema, mutismo acintico (con dao bilateral):no habla espontneamente y responde con monoslabos

Paresis en extremidades inferiores y alteraciones de la marcha

Conducta de imitacin-utilizacin de Lhermitte [76]

Pruebas alteradas de atencin-inhibicin (paradigmas de Stroop yGo-No Go)

Otros trastornos: incontinencia

Otros

Alteraciones olfatorias

Trastornos motores (especialmente en lesiones laterales): desorganiza-cin motora, adinamia frontal y defectos en la programacin de movi-mientos (en especial, si existe lesin en el rea motora suplementaria)

Negligencia motora

Grasping

Automatismos motores no reprimidos (andar continuo, girar encrculo, etc.)

Trastornos perceptivos-movimientos oculares: prdida de estrategiade la mirada, bsqueda visual, prdida de exploracin visual(especialmente en lesiones en reas 8 y 9)

Tabla V. Sndromes frontales.

ta, la pasividad o la inercia. La extensin del dao frontal puedealcanzar a las esferas motora y olfatoria, ocasionando trastornosen una y otra modalidad.

CONEXIONES CORTICALES: CIRCUITOSCRTICO-FRONTALES (PREFRONTALES)Dado que el crtex prefrontal presenta una alta capacidad paramanipular de alguna manera la informacin almacenada en otraspartes del crtex cerebral [13], es lgico que se halle conectado atravs de conexiones crtico-corticales con todas las reas del

LBULOS FRONTALES

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Tabla VI. Conexiones frontales: principales conexiones corticales. (Basa-do en Damasio y Anderson [44]).

Aferencias Eferencias

Temporal (giro temporal Temporalsuperior, giro temporal medio,giro temporal inferior)

Occipital (zona lateral periestriada)

Parietal (lbulo parietal inferior, Parietal (lbulo parietal inferior)crtex parietal posterior)

Crtex olfatorio Lmbico (crtex cingulado)

Tabla VII. Conexiones frontales: principales conexiones subcorticales.(Basado en Damasio y Anderson [44]).

Aferencias Eferencias

Tlamo (especialmente Tlamo (especialmente ncleosdesde el ncleo dorsomedial) dorsomedial, pulvinar

e intralaminares)

Hipotlamo Hipotlamo

Amgdala (especialmente Amgdala (especialmente desdea la zona frontal orbital) zonas orbitales y mediales)

Hipocampo (especialmente Hipocampo (especialmente desdea la zona frontal orbital) zonas orbitales y mediales)

Estriado (a caudado y putamen,especialmente desde el girocingulado y el rea motorasuplementaria)

Claustrum

Regin subtalmica

Septum

Mesencfalo

Tabla VIII. Conexiones prefrontales. Principales conexiones parceladas.(Basado en Cummings [80]).

Parcelacin Conexiones corticales Conexiones subcorticales

Dorsolateral Orbitofrontal Ncleo subtalmico

Frontomedial Tlamo(cingulado)

Crtex asociativos parietal,temporal y occipital

Giro parahipocmpico

Orbitofrontal Dorsolateral Amgdala

Polo temporal Ncleo accumbens

Frontomedial Dorsolateral Amgdala(cingulado

Plido ventral-anterior)sustantia nigra

Tabla X. Trastornos ligados a patologa prefrontal. (Basado en Preuss [10]).

Procesos degenerativos

Envejecimiento

Enfermedad de Parkinson

Enfermedad de Huntington

Cuadros de desarrollo

Trastornos de atencin e hiperactividad

Procesos txico-metablicos

Sndrome Wernicke-Korsakoff

Cuadros neuropsiquitricos

Depresin

Esquizofrenia

Trastorno obsesivo-compulsivo

Mana

Tabla IX. Circuitos fronto-subcorticales. (Basado en Alexander et al[28,81,82], Cummings [70] y Darvesh y Freedman [84]). El contenido deesta tabla se completa con la figura 16.

Circuito Funcin Patologa

Motor Inicio, ejecucin y fuerza Enfermedad de Parkinson,del movimiento, etc. Enfermedad de Wilson, etc.

Oculomotor Fijacin visual, etc. Movimientos ocularesanormales

Dorsolateral Working memory, Dficits cognitivos,cognicin, programacin demencia subcortical,motora, etc. depresin,esquizofrenia, etc.

Orbitofrontal Equilibrio Desinhibicin,mana,lateral conductual, etc. depresin,esquizofrenia,

trastornoobsesivo-compulsivo, etc.

Cingulado Motivacin, etc. Apata, trastornoanterior obsesivo-compulsivo, etc.o circuito lmbico

neocrtex [60], especialmente aquellas que lo unen con otras reascorticales asociativas (Tabla VI).

Los circuitos de conexiones frontocorticales sustentan vascorticales de gran inters; por ejemplo, los de las vas visualescorticales del qu y dnde, que, partiendo de zonas occipita-

les, se dirigen a zonas inferotemporales y parietales, respectiva-mente, y desde stas alcanzan las regiones frontales, confluyen-do en zonas prefrontales [77]. Estos circuitos tambin son apro-vechados por procesos atencionales y las memorias de trabajo(working memory) de tipo objetual y visuoespacial, respectiva-mente [78,79].

CONEXIONES SUBCORTICALES: CIRCUITOSFRONTO-SUBCORTICALES (O FRONTOBASALES)El crtex frontal establece ntimas conexiones con regiones sub-corticales y lmbicas, entre ellas destacan las que mantiene con losganglios basales, tlamo, amgdala, crtex entorrinal e hipocam-po (Tablas VII y VIII).

Las conexiones fronto-subcorticales (o frontobasales) puedensintetizarse en un circuito prototipo (esquematizado en la figu-

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El circuito de conexiones fronto-subcorticales puede estar enrealidad diferenciado en, al menos, cinco circuitos funcionalmen-te especializados [28,70,81-84]: motor, oculomotor, dorsolateral,orbitofrontal y frontomedial (cingulado anterior) (Fig. 16). El daoen estos circuitos funcionalmente especializados ocasionara pa-tologas diferenciales, tal como se recoge en la tabla IX. Estoscircuitos no tan slo realzan aquellas parcelaciones que del lbulofrontal, especialmente de su zona prefrontal, hemos comentado,

sino que justifican que cuadros considerados como neurolgicos(procesos neurodegenerativos, etc.) o, al menos en parte, clsica-mente psiquitricos (esquizofrenia, etc.) se adscriban a una pato-loga frontal o prefrontal (Tabla X) [10].

CONCLUSIONESLos lbulos frontales son el asiento anatomofisiolgico de proce-sos cognitivos altamente especializados en la especie humana,llevados a cabo por una red de circuitos crtico-corticales yfronto-subcorticales. Esta complejidad funcional ha motivado quelos lbulos frontales hayan dejado de ser considerados como unanica estructura y sea necesario parcelarlos neurofuncionalmen-te. El estudio detallado de cada uno de los crtex frontales queintegran el lbulo frontal ha permitido adentrarse en un mejorconocimiento de los trastornos cognitivos presentes no slo en losindividuos considerados clsicamente como pacientes frontales,sino tambin en aquellos otros que padecen alteraciones y enfer-medades de ndole subcortical y psiquitrica, de manera que seentrecruzan la Neurologa y la Psiquiatra [85].

Lejos de haberse terminado la parcelacin funcional frontal,sta no ha hecho ms que comenzar. Los lbulos frontales son unaregin excesivamente amplia para constituir slo una nica uni-dad neural, pero suficientemente extensa para albergar procesosmotores y procesos cognitivamente complejos.

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LOS LBULOS FRONTALES: EL CEREBRO EJECUTIVOResumen. Objetivo. Describir la neuroanatoma funcional bsica yactual de los lbulos frontales y los diferentes procesos cognitivoscomplejos que gestiona esta amplia zona del cerebro. Desarrollo.Revisamos trabajos recientes de inters neurofuncional; estructura-mos las parcelaciones frontales y las funciones cognitivas ms espe-cficamente humanas, denominadas funciones ejecutivas; clasifi-camos el sndrome frontal en sndromes ms especficos, y revisamoslas conexiones frontocorticales y subcorticales que fundamentan lasparcelaciones y las funciones frontales. Conclusiones. El lbulo fron-tal no es una nica regin cerebral anatmica y funcional. Regionesy circuitos frontocorticales y subcorticales estn asociados a funcio-nes motoras y procesos cognitivos altamente especializados, quepueden verse diferencialmente afectados. [REV NEUROL 2000; 31:566-77] [http://www.revneurol.com/3106/j060566.pdf]Palabras clave. Circuitos frontales. Crtex prefrontal. Frontal.Funciones ejecutivas. Sndrome frontal. Sistema frontobasal.

OS LOBOS FRONTAIS: O CREBRO EXECUTIVOResumo. Objectivo. Descrever a neuroanatomia funcional bsica eactual dos lobos frontais e os diferentes processos cognitivos com-plexos que esta ampla zona do crebro gere. Desenvolvimento.Revimos trabalhos recentes de interesse neurofuncional. Estrutur-mos as subdivises frontais e as funes cognitivas mais especifica-mente humanas, denominadas funes executivas. Classificmos asndroma frontal em sndromas mais especficas, e revimos as cone-xes corticais frontais e subcorticais que fundamentam as subdivi-ses e as funes frontais. Concluses. O lobo frontal no umanica regio cerebral anatmica e funcional. Regies e circuitoscorticais frontais e subcorticais esto associados a funes motorase a processos cognitivos altamente especializados, que podem ver-se diferencialmente afectados. [REV NEUROL 2000; 31: 566-77][http://www.revneurol.com/3106/j060566.pdf]Palavras chave. Circuitos frontais. Crtex pr-frontal. Frontal.Funes executivas. Sndroma frontal. Sistema frontobasal.