UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PRODUÇÃO VEGETAL

THAÍS MARCELO SOUZA

FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA

ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA

ILHÉUS – BAHIA 2018

THAÍS MARCELO SOUZA

FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA

ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA

Dissertação apresentada à Universidade Estadual de Santa Cruz para obtenção do título de Mestre em Produção Vegetal. Linha de Pesquisa: Proteção de Plantas Orientador: Prof. Drº Jadergudson Pereira

ILHÉUS – BAHIA 2018

THAÍS MARCELO SOUZA

FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA

ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA

Ilhéus, 26/02/2018

_________________________________________

Jadergudson Pereira Engenheiro Agrônomo – Doutor em Biologia de Fungos

PPGPV – UESC (Orientador)

_________________________________________

José Luiz Bezerra Biólogo – Ph.D em Fitopatologia

PPGPV – UESC

_________________________________________

Luís Fernando Paschoalatti Gusmão Biólogo – Doutor em Ciências Biológicas

PPGBOT- UEFS

DEDICATÓRIA

Dedico a minha mãe, por tudo que ela viveu e me ensinou, pelo amor e dedicação.

AGRADECIMENTOS

A Deus, por ter me dado saúde e força para superar todas as dificuldades.

À minha mãe (in memorian), por ser exemplo de vida.

Ao meu pai e minha irmã, pelo apoio, dedicação e incentivo nos momentos de

dificuldade, e por estarem sempre ao meu lado para a realização desse sonho.

A toda minha família, pelo carinho e atenção.

Ao meu Orientador, Dr. Jadergudson Pereira, pela confiança, apoio e por todos os

ensinamentos.

Ao Dr. José Luiz Bezerra, por transmitir seu valioso conhecimento a respeito dos

fungos. Agradeço a oportunidade de convivência e pela contribuição inestimável

para minha formação como profissional. Muito obrigada!

Aos meus amigos, Deisy Janiny e Mateus Caliman, sem o apoio dos quais tudo teria

sido muito mais difícil. Foram o meu amparo nas coletas, no laboratório e em todos

os momentos.

A Delinho, Zezinho e Lima, que me auxiliaram no trabalho de campo.

À Universidade Estadual de Santa Cruz, pela oportunidade que tive de cursar o

mestrado nesta instituição.

À Fundação de Amparo à Pesquisa da Bahia (FAPESB) pelo apoio financeiro

concedido através da bolsa de mestrado, possibilitando o desenvolvimento desta

dissertação.

A todos aqueles que, direta e indiretamente, contribuíram para realização deste

sonho.

Ninguém vence sozinho... OBRIGADA A

TODOS!

LISTA DE FIGURAS

REVISÃO DE LITERATURA

Figura 1 – Cariniana legalis.......................................................................................18

CAPÍTULO 1 Figura 1 – Metodologia utilizada para fungos decompositores do folhedo de Cariniana legalis................................................................................................... 32 Figura 2 – Beltrania querna .................................................................................. 35 Figura 3 – Beltraniella portoricensis...................................................................... 37

Figura 4 – Brachysporiella sp............................................................................... 39

Figura 5 – Chaetopsina fulva................................................................................ 41

Figura 6 – Chaetospermum artocarpi.................................................................... 43

Figura 7 – Kionochaeta ramifera........................................................................... 45

Figura 8 – Menisporopsis pirozynskii.................................................................... 47

Figura 9 – Pestalotiopsis neglecta........................................................................ 49 Figura 10 – Thozetella sp..................................................................................... 51

Figura 11 – Thozetella havanensis....................................................................... 53

Figura 12 – Trichothecium roseum...................................................................... 55 Figura 13 – Volutella mínima............................................................................... 57 Figura 14 – Wiesneriomyces aff. laurinus........................................................... 59

CAPÍTULO 2

Figura 1 – Metodologia utilizada para isolamento dos fungos endofíticos de folhas

sadias de Cariniana legalis..................................................................................... 73

Figura 2 – Metodologia utilizada para isolamento de fungos não endofíticos........ 75

Figura 3 – Pestalotiopsis neglecta......................................................................... 79

Figura 4 – Glomerella cingulata............................................................................. 81

Figura 5 –Colletotrichum gloeosporioides.............................................................. 82

Figura 6 – Cladosporium dominicanum................................................................ 84

Figura 7 – Gonatobotryum apiculato..................................................................... 86

Figura 8 – Xylaria sp............................................................................................. 88

LISTA DE TABELA Tabela 1 – Espécies fúngicas associadas ao folhedo de Cariniana legalis, em três locais de coleta da Mata Atlântica do Sul da Bahia: Área da UESC, Reserva Serra do Teimoso e Fazenda Antares.................................................................................. 33

SUMÁRIO

RESUMO...................................................................................................... xi

ABSTRACT.................................................................................................. xii

1. INTRODUÇÃO GERAL............................................................................ 13

2. REVISÃO DE LITERATURA.................................................................... 15

2.1. A Mata Atlântica.................................................................................. 15

2.2. Cariniana legalis.................................................................................. 17

2.3. Os Fungos........................................................................................... 19

2.4. Referências bibliográficas.................................................................... 22

3. CAPITULO 1 – Fungos conidiais associados ao folhedo de Cariniana legalis

(Martius) Kuntze, em fragmento de Mata Atlântica no Sul da Bahia............. 27

RESUMO....................................................................................................... 27

3.1 INTRODUÇÃO......................................................................................... 28

3.2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................................ 30

3.2.1Área de estudo............................................................................... 30

3.2.2 Método de coleta e preparo para identificação dos fungos......... 31

3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO............................................................ 33

3.4 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...................................................... 60

4. CAPITULO 2 – Fungos patogênicos e endofíticos associados a Carinina

legalis............................................................................................................... 68

RESUMO......................................................................................................... 68

4.1 INTRODUÇÃO......................................................................................... 69

4.2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................................ 71

4.2.1 Isolamento de fungos endofíticos.................................................. 71

4.2.2 Isolamento de fungos patogênicos................................................ 73

4.2.3 Herborização do material coletado................................................ 75

4.2.4 Identificação................................................................................... 75

4.2.5 Conservação................................................................................... 76

4.2.6 Teste de patogenicidade................................................................ 76

4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO............................................................. 76

4.4 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...................................................... 89

5. CONCLUSÕES GERAIS........................................................................ 94

FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA

ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA

RESUMO

A Mata Atlântica representa um dos ambientes mundiais mais ricos em biodiversidade, mesmo estando reduzida a menos de 8% da área original. No Sul da Bahia abriga grande diversidade e endemismo. Este trabalho visa contribuir para o conhecimento da diversidade de fungos endófiticos, fitopatogênicos e decompositores das follhas de Cariniana legalis. Foram selecionadas três áreas da Mata Atlântica do sul da Bahia, por sua biodiversidade e presença de árvores nativas de C. legalis. Seis coletas foram realizadas no período de janeiro a outubro de 2017. Para estudar a diversidade de fungos decompositores, folhas de C. legalis foram lavadas em água corrente e incubadas em câmara úmida, seguida da observação de estruturas fúngicas para confecção de lâminas semipermanentes. No estudo de fungos patogênicos e endofíticos foram coletadas folhas sintomáticas e assintomáticas do alto da copa, seguida de isolamento e identificação dos fungos encontrados. No total foram identificados 17 fungos associados as folhas de C. legalis, dos quais 13 decompositores: Beltrania querna, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella sp., Chaetopsina fulva, Chaetospermum artocarpi, Kionochaeta ramifera, Menisporopsis pirozynskii, Pestalotiopsis neglecta, Thozetella sp., Thozetella havanensis, Trichothecium roseum, Volutella mínima e Wiesneriomyces aff. laurinus. Duas espécies de fungos patogênicos, Glomerella cingulata (anamorfo = Colletotrichum gloesporioides) e Pestalotiopsis neglecta e três endofíticos: Cladosporium dominicanum, Xylaria sp. e Gonatobotryum sp. Até o momento não há registros destes fungos associados a C. legalis, sendo considerados, assim, novas ocorrências para a espécie.

Palavras-chave: Biodiversidade. Taxonomia. Folhedo. Jequitibá Rosa.

FUNGI ASSOCIATED WITH JEQUITIBA-ROSA (Cariniana legalis), THREATENED

SPECIES BELONGING TO THE BRAZILIAN FLORA

ABSTRAT

Atlantic Forest represents one of the most rich environments on the planet, even though it is reduced to less than 8% of the original area. In the South of Bahia it shelters a wide diversity and endemism. This work aims to contribute to the knowledge of the diversity of endophytic, phytopathogenic and decomposing fungi of Cariniana legalis leaves. Three areas of the Atlantic Forest located in the southern Bahia were selected for their biodiversity and presence of native trees of C. legalis species. Six colletions were carried out from January to October 2017. To study decomposers fungi diversity, C. legalis leaves were washed in running water and incubated in a humid chamber, followed by the observation of fungal structures for the preparation of semi-permanent blades. In order to study the diversity of endophytic and pathogenic fungi that develop in the leaf tissue of C. legalis, symptomatic and asymptomatic leaves were collected from the tree top, followed by isolation and fungi identification. In total, 17 fungi associated with the leaves of C. legalis were identified, of which 13 decomposers: Beltrania querna, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella sp., Chaetopsina fulva, Chaetospermum artocarpi, Kionochaeta ramifera, Menisporopsis pirozynskii, Pestalotiopsis neglecta, Thozetella sp., Thozetella havanensis, Trichothecium roseum, Volutella mínima e Wiesneriomyces aff. laurinus. Two species of pathogenic fungi, Glomerella cingulata (Anamorph = Colletotrichum gloesporioides) and Pestalotiopsis neglecta , and three endophytic: Cladosporium dominicanum, Xylaria sp. and Gonatobotryum sp. To date, there are no records of these fungi associated with C. legalis, thus being considered new occurrences for the species.

Keywords: Biodiversity. Taxonomy. Leaf litter. Pink Jequitiba

13

1. INTRODUÇÃO GERAL

Embora significativamente alterada, a Mata Atlântica ainda abriga uma grande

parcela da diversidade biológica brasileira, apresentando altos níveis de endemismo

(MYERS et al., 2000; ICMBIO, 2007). Uma das muitas espécies de plantas que

ocorrem neste bioma é a Cariniana legalis (Mart.) Kuntze, pertencente à família

Lecythidaceae, conhecida popularmente como Jequitibá-Rosa, Jequitibá-Vermelho,

Jequitibá-Cedro, Jequitibá-de-Agulheiro, Estopa, Jequitibá-Grande, Pau-Caixão,

Pau-Carga, Congolo-de-Porco, Caixão (LORENZI, 2002). Cariniana legalis ocorre

nas baixadas e encostas úmidas, sendo encontradas no estrato superior da Floresta

Ombrófila Densa, na formação Baixo-Montana e na Floresta Estacional

Semidecidual (RÊGO; POSSAMAI, 2001) e se encontra na categoria em perigo, na

lista oficial de espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção, decorrente da

exploração desordenada e sem plantio de reposição (CNCFlora, 2012). Representa

uma das maiores e mais longevas árvores (LORENZI, 2002).

Em florestas nativas ou plantadas, a serrapilheira é considerada o meio mais

importante de retorno de nutrientes via decomposição (SOUZA; DADIVE, 2001),

sendo as folhas o principal componente depositado por espécies florestais,

representando um total de 50 a 80% desta serrapilheira (GAMA-RODRIGUES et al.,

2003; ARAÚJO et al., 2006; PEREIRA et al., 2008; SILVA et al., 2014). Os fungos

são os principais contribuintes para a biomassa microbiana do solo (BRANDÃO,

1992). No Brasil, estudos taxonômicos sobre fungos decompositores são escassos,

principalmente na Mata Atlântica, que apesar do elevado processo de intervenção,

contém uma parcela significativa da diversidade biológica brasileira (HERINGER;

MONTENEGRO et al., 2000).

As condições ambientais associadas à fisiologia do hospedeiro, como

umidade e temperatura, resultam em bom crescimento das plantas, mas em

contraponto podem favorecer o surgimento e desenvolvimento de doenças fúngicas

(LILJA, 2010). Segundo Dunn et al. (2009) a perda de uma espécie rara pode levar a

extinção de outros organismos que necessitam dela (coextinção). Tais efeitos

ocorrem com maior abrangência em interações mutualísticas e parasitárias. Estudos

14

descrevendo a coextinção de simbiontes associados a animais (KOH et al., 2004;

THACKER, 2006) reforçam a hipótese que fungos parasitas específicos correm o

risco de extinção, caso a população de hospedeiros seja reduzida. Porém, poucos

são os estudos de fungos associados às espécies vegetais em risco de extinção

(SIBOE et al., 2000; ROCHA et al., 2010; SILVA et al., 2016). Sendo assim, torna-se

importante o conhecimento de fungos associados às espécies da flora brasileira

ameaçadas de extinção, visto que áreas significativas da Mata Atlântica estão sendo

destruídas e fungos não conhecidos pela comunidade científica estão se tornando

extintos. O objetivo deste trabalho foi estudar a diversidade de fungos

decompositores, endofíticos e patogênicos que se desenvolvem em tecido foliar de

C. legalis.

15

2. REVISÃO DE LITERATURA

2.1 A Mata Atlântica

A Mata Atlântica, uma das maiores florestas das Américas (RIBEIRO, 2011),

vem sofrendo grandes modificações na sua estrutura (TABARELLI et al., 2010). Os

processos de degradação neste bioma, resultando na fragmentação e formação de

clareiras, são intensos e estão diretamente relacionados com a atividade antrópica

(PEREIRA, 2016).

Quando os portugueses chegaram ao Brasil, a Mata Atlântica era

parcialmente contínua, abrangendo uma área total de 1,3 milhão km²,

correspondendo cerca de 15% do território nacional. Sua cobertura florestal se

estendia ao longo da costa e penetrava pelo interior, englobando totalmente os

estados do Rio de Janeiro e do Espírito Santo, e parcialmente os estados do Rio

Grande do Sul, Santa Catarina, Paraná, São Paulo, Goiás, Mato Grosso do Sul,

Minas Gerais, Bahia, Alagoas, Sergipe, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte,

Ceará e Piauí (MOURA, 2006; SOS MATA ATLÂNTICA, 2017).

A história da devastação da Mata Atlântica está relacionada à exploração

econômica de três plantas: o pau-brasil, a cana de açúcar e o café. A primeira

fornecia a madeira que fez a fortuna dos colonizadores portugueses. Em seguida,

veio a cana-de-açúcar, com a implantação dos primeiros engenhos no Nordeste e na

Capitania de São Vicente. Mais tarde, em meados do século XIX, outra atividade

econômica, a cafeicultura, impulsionou o desmatamento, quando mais de 400 mil

quilômetros quadrados sucumbiram ao seu cultivo. A grande produção de café gerou

um maior consumo de madeira pelas ferrovias, extraídas das florestas sob a forma

de dormentes para assentar os trilhos e lenha para alimentar as locomotivas (LEITE,

2007).

Atualmente, restam cerca 8,5% de remanescentes florestais da Mata

Atlântica, com área acima de 100 hectares (SOS MATA ATLÂNTICA, 2017).

Distribuídos de forma fragmentada, menos de 10% estão nos estados nordestinos

16

(MOURA, 2006), separadas por matrizes formadas por áreas de pastagens,

monoculturas agrícolas, estradas e áreas urbanas (SILVA et al., 2012).

A Mata Atlântica é reconhecida internacionalmente como um dos biomas com

maior prioridade para conservação em nível mundial, devido à sua alta diversidade

biológica, significativo número de espécies endêmicas e elevado grau de

fragmentação. A região sul baiana da Mata Atlântica constitui um dos centros de

endemismo mais importantes de todo o bioma (LANDAU et al., 2008), onde foram

encontradas mais de 450 espécies de árvores e cipós lenhosos em um hectare de

floresta amostrado, uma das maiores riquezas de espécies arbóreas por área do

mundo (SAMBUICHI, 2009). Nesta região, foram criadas reservas biologicamente

prioritárias e viáveis para a conservação da biodiversidade da Mata Atlântica, com o

objetivo de preservar ou restaurar a conectividade da paisagem e facilitar o fluxo

genético entre populações, aumentando a chance de sobrevivência ao longo prazo

das comunidades biológicas, resultando assim no equilíbrio ambiental (ARAUJO et

al., 1998).

Segundo Landau et al. (2008), a configuração espacial da paisagem sul

baiana é constituída por um elevado grau de fragmentação, formado por diversos

tipos de vegetação, dentre eles florestas densas, que se apresentam sob diferentes

estágios de regeneração e graus de vulnerabilidade; e também por diferentes

padrões de ocupação e usos do solo, como os formados pela agricultura cacaueira

na Região do Litoral Sul, e por extensos plantios de eucalipto e café no Extremo Sul,

além da pecuária extensiva.

Embora significativamente alterada, a Mata Atlântica ainda abriga uma grande

parcela da diversidade biológica do Brasil, com destaque para os altíssimos níveis

de endemismos, especialmente na região cacaueira da Bahia, região serrana do

Espírito Santo, Serra do Mar e Serra da Mantiqueira (HERINGER; MONTENEGRO,

2000).

17

2.2 Cariniana legalis

Cariniana legalis (Mart.) Kuntze, é conhecida popularmente como Jequitibá-

Rosa, Jequitibá-Vermelho, Jequitibá-Cedro, Jequitibá-de-Agulheiro, Estopa,

Jequitibá-Grande, Pau-Caixão, Pau-Carga, Congolo-de-Porco, Caixão (IPEF, 2017;

LORENZI, 2002). Tem como sinonímia botânica: Cariniana brasiliensis Casar e

Couratari legalis Martius (LORENZI, 2002; CNCFlora, 2012). O nome genérico

Cariniana é uma homenagem ao Príncipe Eugene de Savoia - Carignan, e o epíteto

vem do latim legalis (legal), devido à sua madeira ser classificada como de lei

(REITZ, 1981).

Cariniana legalis pertence à família Lecythidaceae, que compreende 20

gêneros, aos quais são associadas 440 espécies, com distribuição pantropical

(MORTON et al., 1997). Esta árvore ocorre nas baixadas e encostas úmidas, sendo

encontradas no estrato superior da Floresta Ombrófila Densa (Floresta Atlântica), na

formação Baixo-Montana e na Floresta Estacional Semidecidual (RÊGO;

POSSAMAI, 2001) e distribui-se geograficamente pelos estados de Alagoas, Bahia,

Espírito Santo, Minas Gerais, Pernambuco, Paraíba, Rio de Janeiro e São Paulo

(MARTINELLI; MORAES, 2013).

As condições ambientais ideais para seu desenvolvimento e crescimento são

temperatura média entre 25 e 35 °C; precipitação acima de 1.500 mm anuais e solos

profundos, férteis, ricos em matéria orgânica, possuindo tolerância moderada à luz

solar durante os primeiros anos de crescimento (RÊGO; POSSAMAI, 2001).

Apresentam cerca de 30 a 50m de altura, tronco cerca de 400 cm de

diâmetro a altura do peito (DAP) (INSTITUTO CABRUCA, 2014), vertical e cilíndrico,

revestido por casca pardacenta e fissurada (Figura 1A). Folhas simples (Figura 1B),

flores pequenas, fruto tipo pixídio lenhoso, com abertura circular de bordo liso

(Figura 1C). Encontra-se principalmente no interior da floresta primária densa, onde

ocupa o dossel superior, no entanto, tolera ambientes abertos (LORENZI, 2002;

SAMBUICHI et al., 2009).

18

Figura 1. Cariniana legalis. A – Exemplar de indivíduo adulto de Jequitibá-rosa; B –

Folhas; C–Fruto. (Fotos: Thaís Marcelo Souza)

A madeira apresenta cerne de coloração castanho e densidade classificada

como média, o que a torna de fácil trabalhabilidade, podendo ser amplamente

empregada para fabricação de móveis, saltos para confecção de calçados, cabos de

vassouras, tamancos, brinquedos, lápis, construção civil e obras internas

(RODRIGUES et al., 2012). A casca é um poderoso adstringente e possui grande

poder desinfetante, sendo muito usada na medicina popular contra inflamação da

garganta, amigdalite e faringite. As flores possuem potencial apícola e as sementes

possuem dispersão por anemocoria e compõem a dieta de animais, além de

indicadas para reflorestamento. Como aspecto negativo, a madeira apresenta baixa

resistência ao ataque de organismos xilófagos (RÊGO; POSSAMAI, 2001).

Cariniana legalis é uma das maiores e mais longevas árvores (LORENZI,

2002), podendo ultrapassar 500 anos de idade (MARTINELLI; MORAES, 2013). Se

encontra na lista oficial das espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção,

categoria em perigo, decorrente da exploração desordenada e sem plantio de

reposição, sendo possível afirmar que C. legalis tenha sofrido um declínio

populacional de cerca de 50% nos últimos 300 anos (CNCFlora, 2012).

19

Existem indivíduos que são monumentos naturais e turísticos no Brasil, tais

como os encontrados: no Instituto Cabruca, situado num sistema agroflorestal, na

região cacaueira de Camacan, Sul da Bahia, considerado atualmente a maior árvore

da região, com 41m de altura e 4,27 m de DAP; na RPP Serra do Teimoso, que

também faz parte da lista das 10 maiores árvores do sul da Bahia, estando em 3ª

lugar, com 50 metros de altura e 3,40 de diâmetro (INSTITUTO CABRUCA, 2014).

Esta árvore é exuberante e muito ornamental, devido ao seu grande porte,

sendo recomendada para o paisagismo de parques e praças públicas (RODRIGUES

et al., 2012), além de apresentar importância para a preservação da diversidade e

riqueza de espécies epífitas, servindo de habitat para uma grande diversidade de

répteis, insetos, aves e primatas que se alimentam e procriam em sua copa (REIS;

FONTURA, 2009).

2.3 Os Fungos

Historicamente, os fungos foram considerados plantas (BLACKWELL;

SPATAFORA, 2011), por apresentarem algumas características em comum com

esses organismos, como: presença de parede celular, serem imóveis e produzirem

esporos (GUSMÃO; MAIA, 2006). Somente a partir de 1969 passaram a ser

classificados em um reino à parte, denominado Fungi (TRABULSI; ALTERTHUM,

2005).

O Reino Fungi constitui um dos maiores e mais importante, não só por possuir

papel vital na manutenção do equilíbrio natural dos ecossistemas, mas por concernir

a um grupo de grande importância para os seres humanos, acarretando benefícios e

prejuízos a estes (CANNON; SUTTON, 2004). Segundo Spatafora et al. (2017),

baseando-se em técnicas bioquímicas e moleculares, o Reino Fungi representa um

grupo formado por oito filos: Cryptomycota, Microsporidia, Blastocladiomycota,

Chytridiomycota, Zoopagomycota, Mucoromycota, Ascomycota e Basidiomycota. Os

fungos são organismos eucariontes, aclorofilados, que se reproduzem através de

esporos formados por processos sexuais e assexuais (KIRK et al., 2008).

Geralmente formam micélio filamentoso, cujas paredes contêm essencialmente

quitina (WEBSTER; WEBER, 2007). Armazenam glicogênio como substância de

reserva, apresentam nutrição absortiva, onde os nutrientes são derivados de

20

polímeros complexos que são degradados por enzimas, secretadas no meio externo

(TORTORA et al., 2012). São cosmopolitas e vivem associados a plantas e animais

vivos ou mortos, estando presente em ambientes terrestres e aquáticos.

Ecologicamente são responsáveis pela decomposição e fertilização do solo

nos ecossistemas florestais (ALEXOPOULOS et al., 1996). Na agricultura, podem

atuar de forma benéfica associando-se às raízes de algumas plantas, ou podem ter

efeito deletério, provocando doenças e, em casos extremos, ocasionando a morte da

planta (SILVA; COELHO, 2006).

Estes microrganismos têm acesso à planta hospedeira através de tecidos

danificados ou aberturas naturais, como os estômatos, hidatódios e lenticelas, ou

durante períodos de estresse fisiológico (DUTRA; WENDLING, 2010). Porém,

também há aqueles que possuem estrutura especializada, chamada de apressório,

que têm a capacidade de penetrar diretamente no tecido do hospedeiro.

Atualmente, estima-se que haja cerca de 5,1 milhões (BLACKWELL, 2011) ou

2,2 a 3,8 milhões de espécies de fungos em todo o mundo (HAWKSWORTH;

LÜCKING, 2017), considerado depois dos insetos, o grupo mais diverso do planeta

(SANTOS, 2015). Entre os anos de 1993 e 2009, foram listados na base de dados

“Fungos Relatados em Plantas no Brasil”, quase 7 mil espécies de fungos

associados a cerca de 3.700 espécies de plantas (EMBRAPA, 2018). Shivas e Hyde

(1997) estimam que haja cerca de 50 fungos patogênicos por gênero de planta.

Na natureza, os fungos destacam-se como os principais agentes

decompositores de material vegetal, pois possuem uma capacidade eficiente na

degradação de celulose (DIX; WEBSTER, 1995). Esta ação decompositora é

indispensável para o equilíbrio biológico da Terra, sendo essencial para a reciclagem

de nutrientes.

Os fungos conidiais, representam a fase anamorfa do Filo Ascomycota e

Basidiomycota (KIRK et al. 2008), apresentando como característica principal a

produção de estruturas que originam esporos assexuais, denominados conídios,

originados apenas por mitose e com produção contínua. Apresentam também

estruturas somáticas de vários tipos como setas, células de separação, vesículas,

apressórios, clamidósporos, entre outras. A taxonomia do grupo é baseada no modo

de formação e desenvolvimento dos esporos. Existe grande diversidade na

21

morfologia desses fungos, que estão presentes em praticamente todos os substratos

existentes na natureza (ALEXOPOULOS et al., 1996).

Também há àqueles fungos que atuam como patógenos, ocupando uma

posição importante na agricultura e também nas populações naturais. Demonstram

uma enorme diversidade no modo pelo qual ocorre a interação com seus

hospedeiros, sendo que alguns podem viver por longos períodos em tecidos mortos

e, outros, dependem completamente das células vivas (BURDON; SILK, 1997).

Os fungos fitopatogênicos podem se tornar endofíticos em determinado

período de sua vida. O contrário também pode ocorrer, fungos endofíticos são

capazes de se tornar patogênicos em condições de estresse do hospedeiro

(SCHULZ; BOUYLE, 2005).

Mesmo com a dedicação de muitos pesquisadores, ainda são poucos os

trabalhos que abordam a diversidade de fungos associados às espécies de plantas

nativas altamente ameaçadas (GRANDI; SILVA, 2006; ROCHA et al., 2010; SILVA

et al., 2016; SIBOE et al., 2000). Entretanto esforços têm sido empregados para

ampliar a lista de táxons. A ênfase no estudo da diversidade de fungos associados a

espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção é justificada, considerando que a

perda de uma espécie rara pode levar a extinção de outros organismos que

necessitam dela (processo de coextinção) (DUNN et al., 2009).

22

2.5 Referências Bibliográficas

ALEXOPOULOS, C. J; MIMS, C. W. & BLACKWELL, M. Introductory Mycology. 4. ed. New York: John Wiley & Sons, 1996.

ARAÚJO, R. S de. et al. Aporte de serapilheira e nutrientes ao solo em três modelos de

revegetação na Reserva Biológica de Poço das Antas, Silva Jardim, RJ. Floresta e Ambiente, Seropédica, v. 12, n. 2, p. 16-24, 2006.

BLACKWELL, M. The fungi: 1, 2, 3 … 5.1 million species? American Journal of

Botany, v. 98(3): 426–438, 2011.

BLACKWELL, M.; SPATAFORA, W. J. Fungi and their allies. In: GREGORY, M. M.; GERALD, F. B.; MERCEDES, S. F. Biodiversity of Fungi: Inventory and Monitoring Methods. 2011.

BOTOSSO, P. C.; MATTOS, P. P. A idade das árvores: importância e aplicação. Colombo: Embrapa Florestas, (Embrapa Florestas. Documentos, 75), p. 25, 2002.

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3 CAPÍTULO 1 FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS AO FOLHEDO DE Cariniana legalis EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA NO SUL DA BAHIA

RESUMO Três áreas do Sul da Bahia foram utilizadas para o estudo de fungos conidiais, decompositores do folhedo de Cariniana legalis. Foram realizadas seis coletas no período de janeiro a outubro de 2017. Utilizou-se a técnica de lavagem em água corrente e incubação em câmara úmida, para isolamento dos fungos e montagem de lâminas semipermanentes. Estruturas fúngicas microscópicas foram observadas e preparadas lâminas semipermanentes. O material estudado foi depositado no Tropical Fungarium (TFB) da Universidade Estadual de Santa Cruz. Foram identificados 13 fungos associados ao folhedo de C. legalis: Beltrania querna, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella sp., Chaetospermum artocarpi, Chaetopsinia fulva, Kionocheta ramifera, Menisporopsis pirozynskii, Pestalotiopsis neglecta, Trichothecium roseum, Thozetella havanensis, Thozetella sp., Volutella mínima e Wiesneriomyces aff. laurinus. O número de espécies identificadas indica que apesar do elevado processo de intervenção que a Mata Atlântica vem sofrendo ao longo dos anos, a mesma ainda abriga uma parcela significativa da diversidade biológica brasileira, sendo considerada área propícia para o desenvolvimento de ampla diversidade de fungos, os quais desempenham papel de destaque para a conservação eficiente dos recursos renováveis e dos ecossistemas.

Palavras-chave - Jequitibá-Rosa. Taxonomia. Diversidade. Decompositores.

28

3.1 INTRODUÇÃO

Embora significativamente alterada, a Mata Atlântica ainda abriga uma grande

parcela da diversidade biológica brasileira, apresentando altos níveis de endemismo

(MYERS et al., 2000; ICMBIO, 2007). Uma das muitas espécies de plantas que

ocorrem neste bioma é a Cariniana legalis (Martius) Kuntze, pertencente à família

Lecythidaceae, conhecida popularmente como Jequitibá-Rosa, Jequitibá-Vermelho,

Jequitibá-Cedro, Jequitibá-de-Agulheiro, Estopa, Jequitibá-Grande, Pau-Caixão,

Pau-Carga, Congolo-de-Porco, Caixão (LORENZI, 2002).

Cariniana legalis ocorre nas baixadas e encostas úmidas, sendo encontrada

no estrato superior da Floresta Ombrófila Densa, na formação Baixo-Montana e na

Floresta Estacional Semidecidual (RÊGO; POSSAMAI, 2001). Porém, a mesma se

encontra na lista oficial de espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção,

categoria em perigo, decorrente da exploração desordenada e sem plantio de

reposição (CNCFlora, 2012). Representa uma das maiores árvores e mais longevas

(LORENZI, 2002), e suas folhas atuam como repositório de matéria orgânica do

solo.

Em florestas nativas ou plantadas, a serapilheira é considerada o meio mais

importante de retorno de nutrientes via decomposição (SOUZA; DADIVE, 2001),

composta por resíduos de origem vegetal e animal, que caem sobre o solo por meio

de diversos processos (SANTOS; GAMARGO, 1999). As folhas são os principais

componentes depositados por espécies florestais, representando um total de 50 a

80% da serrapilheira (GAMA-RODRIGUES et al., 2003; ARAÚJO et al., 2006;

PEREIRA et al., 2008; SILVA et al., 2014). A degradação das folhas é realizada por

microrganismos, sendo os fungos o grupo que mais contribui para a biomassa

microbiana do solo, ocorrendo numa densidade populacional de 104 a 106

organismos por grama de solo (BRANDÃO, 1992). Estudos relatam que a maioria

das espécies decompositoras de folhedo pertence aos fungos conidiais, sendo

estes classificados em três grupos: Blastomycetes, Hyphomycetes e Coelomycetes

(SEIFERT et al., 2011).

Os Hyphomycetes, grupo mais estudado, apresentam estrutura de

reprodução denominada conidioma. Os conidiomas, quando agrupados, recebe o

29

nome de sinema ou esporodóquio. Os sinemas possuem conidióforos e células

conidiogênicas densamente unidos, com conídios geralmente produzidos no ápice

desta estrutura. Os esporodóquios consistem em conidiomas curtos e com aspecto

almofadado. Os Coelomycetes possuem conidiomas conhecidos como picnídios,

acérvulos e estruturas intermediárias a estas. Os picnídios são globosos ou têm

aspecto de garrafa. Os acérvulos possuem conidióforos curtos e densamente

unidos, são circulares ou irregulares, às vezes imersos no hospedeiro ou rompendo

a camada de células deste. Os Blastomycetes são representados por leveduras de

reprodução assexual, incluindo alguns ascomicetos e basidiomicetos (SEIFERT et

al, 2011; KIRK et al, 2008). Na literatura, algumas terminologias são utilizadas para

se referir aos fungos conidiais, como anamórficos e assexuais (SEIFERT;

SAMUELS 2000, KIRK et al., 2008).

Estudos dos fungos que atuam na decomposição de folhas no Brasil foram

iniciados por Sutton e Hodges Jr. (1975; 1976) e Sutton (1975), que descreveram a

partir do folhedo de Eucalyptus spp. novas espécies e novas ocorrências para o

país. Mas somente a partir da década de 90 os trabalhos se tornaram mais

frequentes, resultando em novas descobertas para a América do Sul e Brasil

(CASTANEDA-RUIZ et al., 2006; MARQUES et al., 2007; BARBOSA et al., 2007;

GUSMAO et al., 2008). Contudo, a maior parte dos trabalhos realizados no bioma

Mata Atlântica foi no Estado de São Paulo (GUSMÃO et al. 2001; GRANDI;

GUSMÃO 2002; GRANDI; SILVA, 2006).

30

3.2 MATERIAL E MÉTODOS

3.2.1 Áreas de estudo

Durante o período de Janeiro/2017 a Outubro/2017, foram realizadas seis

coletas, em três áreas de abrangência da Mata Atlântica, perfazendo um total de 2

coletas por área, situadas nos municípios de Ilhéus (Área da Uesc), Jussari (Reserva

Particular do Patrimônio Natural da Serra do Teimoso) e Buerarema (Fazenda

Antares).

3.2.2 Área da Uesc

Situada no município de Ilhéus-BA (14º, 48’ 0’’ S, 39º 10’ 0’’ W), possui

aproximadamente 10 hectares. Apresenta pluviosidade média anual de 1946 mm e

temperatura média 24.5 °C. Sua área é formada por espécies vegetais primárias e

secundárias. Os objetivos dessa área são garantir a conservação da biodiversidade,

implementar propostas que viabilizem a vivência humana (dos estudantes,

pesquisadores) em harmonia com a natureza e ser uma área de pesquisa sobre a

Mata Atlântica. Trabalhos com sistemas agroflorestais, apicultura, agricultura

orgânica, plantas medicinais, cultivos de coco, cana de açucar, goiaba, banana e

outros, fazem parte das práticas agroecológicas desenvolvidas nessa área.

3.2.3 Reserva Particular do Patrimônio Natural da Serra do Teimoso

A Reserva Particular do Patrimônio Natural da Serra do Teimoso (RNST),

localizada no município de Jussari (15° 12’S; 39° 29’ W), Bahia, possui

aproximadamente 200 hectares. A área é classificada como de transição da floresta

úmida para a floresta tropical semidecidual, possuindo precipitação anual média de

1.800 mm e a temperatura média de 24 ºC. Amorim et al. (2005) afirmam que neste

fragmento florestal são encontradas espécies de grande valor madeireiro, tais como

Brosimum guianense (Oiticica), Paubrasilia echinata (Pau-Brasil); Cariniana legalis

(Jequitibá-Rosa); Lecythis pisonis (Sapucaia); Plathymenia reticulata (Vinhático),

dentre outras.

31

3.2.4 Fazenda Antares

A Fazenda Antares, localizada no município de Buerarema (14° 57’34’’ S; 39°

17’ 59’’ W), apresenta precipitação média anual de 1.292 mm e temperatura média

de 24 °C, possui aproximadamente 40 hectares, formados por floresta primária e

secundária. Os objetivos dessa área são garantir a conservação da biodiversidade e

implementar propostas que viabilizem ao proprietário o uso da terra de forma

sustentável. Anteriormente não foram realizadas pesquisas científicas nessa área.

3.2.2 Método de coleta e preparo para identificação dos fungos

Em cada propriedade foram selecionados um indivíduo de C. legalis. Na

serrapilheira destes indivíduos folhas em estado de decomposição (folhedo

disponível na base das árvores) foram coletadas de forma aleatória, perfazendo um

total de 36 folhas por coleta.

As amostras de material vegetal foram guardadas em sacos de papel Kraft,

transportadas ao Laboratório de Fitopatologia e Nematologia da Uesc e processadas

segundo a técnica descrita por Castaneda-Ruiz et al. (2006), com modificações

realizadas por Marques et al. (2008). As folhas foram submetidas a um fluxo de

água, mantida constante por uma hora, em escorredor tipo doméstico depositado

sobre bandeja plástica (Figura 1A), que foram inclinados cerca de 45°, de modo que

o jato d’água não incidisse diretamente sobre os restos vegetais e a água da

lavagem pudesse ser eliminada escorresse pelas aberturas. Após esse processo, as

folhas foram colocadas sobre papel toalha estéril por cerca de 20 minutos, para

secagem (Figura 1B). Posteriormente, as amostras foram acondicionadas em

câmara úmida (placa de Petri + papel toalha estéril umedecido). Foram preparadas

12 placas por coleta, onde em cada placa foram colocadas três folhas.

As placas de Petri foram colocadas sobre um suporte, no fundo de uma caixa

de isopor (Figura 1C), cujas paredes e tampa estavam recobertas por papel toalha

32

umedecido. Para manutenção da umidade foi adicionado água destilada estéril (150

ml) com algumas gotas de glicerina, utilizada devido ao seu grande poder de

umectação. Periodicamente a caixa era aberta por cerca de 15 minutos, para

circulação do ar.

Figura 1. Metodologia utilizada para fungos decompositores do folhedo

de Cariniana legalis. A – Folhedos submetidos a um fluxo de água; B –

Substratos sobre papel toalha; C – Câmara úmida; D – Folhedos em

câmara úmida.

Após 72 horas de incubação, o material foi observado em lupa e revisado

periodicamente, durante 25 dias. Os microfungos foram isolados com uma agulha

fina e colocados em meio de montagem semipermanente (lactofenol com ou sem

azul de algodão e/ou resina PVL: álcool polivinílico + lactofenol). Através de

observações em microscópio ótico foram mensuradas 30 unidades de cada estrutura

de importância taxonômica (conídios, conidióforos, setas, entre outras) por fungo

encontrado, para posterior identificação com auxílio de bibliografia específica. Foi

realizado o isolamento em meio de cultura Batata-Dextrose-Ágar para o crescimento

do micélio. As folhas colonizadas foram posteriormente colocadas em estufa,

33

submetidas a uma temperatura aproximada de 50 ºC e transformadas em exsicatas

definitivas para depósito no Tropical Fungarium (TFB), UESC.

3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram identificadas 13 espécies de fungos (Tabela 1) associadas ao folhedo

de C. legalis. Os táxons são apresentados em ordem alfabética e foram feitos

comentários bem como informações sobre a distribuição geográfica.

34

Beltrania querna Harkn., Bull. Calif. Acad. Sci. 1: 39 (1884)

Figura 2

Setas retas ou flexuosas, surgindo de célula basal lobada, não ramificada,

septada, lisa, castanho-escura,145–185 × 4–5 μm; conidióforos macronematoso,

mononematoso, reto ou ligeiramente flexuosos, solitários ou em grupo, septado, liso,

castanho-claro, 60–250 × 2,5 – 5 μm; célula de separação oboval, lisa, hialina 9–

12× 4–5 μm; célula conidiogênica poliblásticas, terminais, integradas, simpodiais,

com dentículos evidentes, lisa, subhialina; conídios solitários, 0–septo, com uma

banda hialina situada acima da parte mais larga, assimetricamente bicônico, base

em forma de “U”, ápice apendiculado, liso, castanho-claro, 22–32 × 6–9 μm;

apêndice pontiagudo, hialino, 4–6 μm comp. Colônia em BDA marrom escura a

negra.

Comentários: Espécies do grupo Beltrania são comumente relatadas em

estudos de diversidade e sucessão fúngica (MAIA 1983; RAMBELLI 2011;

SHANTHI; VITTAL 2012, e outros). O gênero é composto por 17 espécies (INDEX

FUNGORUM, 2018) e caracteriza-se pela conidiogênese holoblástica e morfologia

dos conídios. Amplamente distribuído, sendo comumente encontrado em folhas em

decomposição (GUSMÃO; GRANDI, 1996; GUSMÃO et al. 2001; BARBOSA et al.

2009; ALMEIDA et al. 2011; CASTRO et al. 2012; MAGALHÃES et al. 2013 e

outros). Beltrania querna foi inicialmente registrada em folhas mortas de Quercus sp.

(KIRK, 1983).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc

Formação do Horto e Recuperação da Mata, 21/01/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0122); 14/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0123); no Município de Buerarema,

Fazenda Antares, 09/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0124); no Município de Jussari,

35

Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 12/08/2017, T.M. Souza

s.n. (TFB0125).

Distribuição geográfica: Cosmopolita.

Figura 2. Beltrania querna Harkn. A – Célula de separação aderida ao conidióforo e seta castanho-escura (seta); B – Dentículos (seta); C – Conídios; D – Colônia em meio BDA. Barras: A e B = 10 μm; C= 20 μm.

36

Beltraniella portoricensis (F. Stevens) Piroz. & S.D. Patil, Can. J. Bot. 48: 575.

1970.

Figura 3

Setas retas ou recurvadas, septadas, simples, pontiagudas no ápice,

originadas de células basais lobadas, parede espessa e lisa quando jovens e

verrugosas na maturidade, agrupadas ou solitárias, castanho-escuras, 63–148 × 2–5

μm. Conidióforos originados de células basais lobadas próprias ou da mesma

célula lobada que originou as setas, em pequenos grupos ou solitários. Células

conidiogênicas com desenvolvimento simpodial, denticuladas, poliblásticas,

terminais, integradas, lisas, castanho-claras a hialinas. Conídios lageniformes a

clavados, com ápice arredondado ou truncado e base rostrada, unicelulares, com

uma banda hialina transversal na região mediana, lisos, solitários, originados dos

dentículos da célula conidiogênica ou das células de separação, castanho-claros a

hialinos, 17– 27 × 4– 5 μm.

Comentários: Beltraniella portoricensis tem quatro sinônimos: Ellisiella

portoricensis, Ellisiellina portoricensis, Ellisiopsis portoricensis e Ellisiopsis gallesiae

(PIROZYNSKI; PATIL 1970). O táxon está amplamente distribuído em regiões

tropicais, subtropicais e temperadas, sendo geralmente isolado de folhas em

decomposição (PIROZYNSKI; PATIL, 1970; GUSMÃO; GRANDI, 1996). No Brasil a

espécie já foi isolada no Estado de São Paulo por Gusmão et al. (2001), Grandi e

Gusmão (2002) e Silva e Grandi (2008); no Estado da Bahia por Gusmão et al.

(2005); em Pernambuco, como Ellisiopsis gallesiae (SILVA; MINTER, 1995).

Beltraniella portoricensis distingue-se facilmente pelas suas cerdas simples ou

coroadas e conidióforos simples ou ramificados com células conidiogênicas

denticulares, simpodiais e conídios lageniformes ou piriformes (CHEN; TZEAN,

2009).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Jussari, Reserva

Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 19/03/2017, T.M. Souza s.n.

37

(TFB); no Município de Buerarema, Fazenda Antares; 13/05/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB).

Distribuição geográfica: Cosmopolita. Esta é uma das espécies mais

isoladas do gênero. Havendo o registro na Austrália (MATSUSHIMA, 1989), Brasil

(GUSMÃO et al., 2001; GRANDI; GUSMÃO, 2002), Costa Rica (MERCADO-

SIERRA et al., 1997), Cuba (DELGADO; MENA, 2004), Estados Unidos da

América, Nova Zelândia (HUGHES; PIROZYNSKI, 1971), México (HEREDIA;

MERCADO-SIERRA, 1998), Peru (MATSUSHIMA, 1993), Taiwan

(MATSUSHIMA, 1980), Índia (VITTAL; DORAI, 1995).

Figura 3. Beltraniella portoricensis. A – Aspecto geral; B – Porção apical apresentando células conidiogênicas e conídios; C – Conídios, apresentando célula de separação (seta). D – Setas verrucosas. Barras: A e D = 30 μm; B e C = 10 μm.

38

Brachysporiella sp. Bat., in Batista & Vital, Bol. Secr. Agric. (Pernambuco) 19(1-2):

108 (1952)

Figura 4

Conidióforos macronemáticos, mononemáticos, eretos, retos ou levemente

flexuosos, simples, septados, lisos, castanhos claro 38–90 x 3–4 μm; Células

conidiogênicas integradas, terminais, simpodiais; Conídios solitários, parede

espessa, lisos, elipsoides a arredondados, apresentando 1 septo fortemente

pigmentado, 11–19 x 8–16 μm.

Comentários: Brachysporiella foi introduzida por Batista (1952) como B.

gayana, espécie tipo. O gênero é caracterizado por conidióforos ramificados ou não

ramificados, sem rizóides basais. A conidiogênese é monoblástica, com um único

conídio produzido no ápice de cada célula. Conídios são lisos, multiseptados e

tipicamente com faixas muito escuras de pigmentação nos septos. Atualmente,

compreende cerca de 12 espécies sapróbias, que geralmente são encontradas

crescendo em madeira e folhedo (WHITTON et al., 2012; RESTREPO et al., 2017).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc:

Formação do Horto e Recuperação da Mata, 19/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFBXX);

no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso;

29/08/2017, T.M. Souza s.n. (TFBxx).

Distribuição geográfica: Brasil (MENDES et al., 1998; SUTTON, 1993),

Cuba (DELGADO; PORTALES, 2004), Austrália (TAYLOR; HYDE, 2003), Hong

Kong (LU, et al., 2000), India (MUNJAL; GILL, 1962) África (PARTRIDGE et al.,

1999), California (FRENCH, 1989), Venezuela (CASTANEDA et al., 2003).

39

Figura 4: Brachysporiella sp. A - Conidióforo; B – Conídios com um septo

fortemente pigmentado. Barras: A= 20 μm; B= 10 μm.

40

Chaetopsina fulva Rambelli, Atti Accad. Sci. Ist. Bologna, Cl. Sci. Fis. Rediconti 3: 5. 1956. Figura 5

Conidióforos setiformes, eretos ou flexuosos, distinto das hifas, 7–13 septos,

simples, porção apical afilada, estéril e ornamentada, originados de célula basal

alargada, com porção basal lisa, parede espessa, solitários, 175,1–244,9 × 5–8,6 μm

largura na base, 1,6–5,1 μm largura no ápice. A septação dos conidióforos tornam-

se mais frequente a partir da porção mediana onde se localiza a estrutura

conidiogênica. Células conidiogênicas enteroblásticas, fialídicas, discretas,

hialinas. Estrutura conidiogênica originada de pequenas ramificações de células da

porção mediana do conidióforo. Conídios cilíndricos, estreitos, arredondados nas

extremidades, unicelulares, parede lisa, agrupados em massa mucilaginosa,

hialinos, 7–10 × 1–2 μm.

Comentários: Chaetopsina possui características morfológicas semelhantes

com Chaetopsis Grev., Gonytrichum Nees & T. Nees e Phaeostalagmus W. Gams.

Diferindo-o de Chaetopsis por este apresentar fiálides muito divergentes com parede

espessa e robusta; de Gonytrichum por este originar células conidiogênicas a partir

de células diferenciadas e posicionadas em verticilos no eixo principal do

conidióforo, característica que também separa Chaetopsina de Phaeostalagmus

(SAMUELS, 1985).

Kionochaeta P.M. Kirk & B. Sutton foi proposto a partir da segregação de

espécies de Chaetopsina, apresentando conidióforos setiformes vigorosos e

castanhos, diferindo de Chaetopsina, pois este apresenta os conidióforos

amarelados em preparações com ácido lático, além da fase teleomorfa ser diferente

(KIRK; SUTTON 1985; SAMUELS 1985). Análise das relações filogenéticas entre as

espécies-tipo (Chaetopsina e Kionochaeta), demonstraram que esses gêneros estão

bem delimitados morfologicamente e que a fase teleomorfa de Chaetopsina está

relacionada a Hypocreales, enquanto que de Kionochaeta a Sordariales (Okada et

al. 1997).

41

Atualmente Chaetopsina compreende 24 espécies (Index Fungorum, 2018),

comuns na serapilheira dos trópicos, subtrópicos e regiões temperadas (ELLIS 1971,

SAMUELS 1985, GOH; HYDE 1997), demonstrando ampla distribuição geográfica.

Onofri e Zuccconi (1991) estudaram a conidiogênese em microscopia eletrônica de

varredura e confirmaram o desenvolvimento enteroblástico dos conídios a partir de

fiálides, revelando que alguns conídios se tornam ligeiramente equinulados.

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc:

Formação do Horto e Recuperação da Mata, 29/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB);

11/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB);

Distribuição geográfica: No Brasil C. fulva já foi isolada nos Estados de São

Paulo, Piauí e Bahia (da SILVA; GRANDI, 2008; FORZZA, et al., 2010; GUSMÃO et

al., 2001; GUSMÃO et al., 2005; GUSMÃO et al., 2006). Na Bahia a mesma foi

registrada na região da Chapada Diamantina e Serra da Jacobina.

Figura 5. Chaetopsina fulva. A – Aspecto geral; B – Conídios; C – Parte do conidióforo com septos mais freqüentes na região conidiogênica; D – Porção apical do conidióforo afilada (seta). Barras: A e C = 30 μm; B = 5 μm e D = 2 μm.

42

Chaetospermum artocarpi (Nag Raj) Nag Raj (1993). Figura 6

Conidioma globoso a subgloboso, 290–400 x 200–360 μm, de cor amarelo

creme quando úmido, com parede gelatinosa. Conidióforos agregados, septados,

parede lisa. Células conidiogênicas holoblásticas, discreta ou integrada, hialinas,

cilíndricas a subcilíndricas, produzindo conídios no ápice. Conídio cilíndrico, com

extremidades arredondadas, ligeiramente curvado, 20–26 x 4–5 μm, asseptado,

hialino, parede lisa, 3 apêndices em cada extremidade, 10–15 μm de comprimento.

Comentários: Chaetospermum foi estabelecido por Saccardo em 1892. A

consulta ao INDEX FUNGORUM (2018) revelou a ocorrência de treze espécies

pertencente a este gênero. Apresentando distribuição mundial (MUNTANOLA-

CVETKOVIC; GOMEZ-BOLEA, 1993; MARINCOWITZ et al., 2010; RAJESHKUMAR

et al., 2010). As espécies são sapróbios comuns em terra, água doce e lixo

(RAJESHKUMAR et al., 2010). O gênero é caracterizado por conidioma fechado,

quando seco e tornando-se gelatinoso, pulverizado e de grande abertura após a

reidratação (SUTTON, 1980).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Jussari, Reserva

Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 20/03/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB); 16/08/2017, T.M. Souza s.n. (TFB).

Distribuição geográfica: Brasil (GRANDI; SILVA 2006), Cuba, India (NAJ RAJ,

1993) e Tailândia (TANGTHIRASUNUN et al., 2014).

43

Figura 6. Chaetospermum artocarpi: A – Folha morta com conidioma; B – Conidioma (seta) na superfície do hospedeiro; C – Conídios. Barra: C= 20 μm.

44

Kionochaeta ramifera (Matsush.) P.M. Kirk & B. Sutton, 1986 [1985].

Chaetopsina ramifera Matsush. Microfungi of the Solomon Islands and Papua-New

Guinea (Osaka): 13 (1971).

Figura 7

Conidióforos setiformes, eretos, simples, retos ou curvos, septados, 192–

262,5 μm de comprimento e 5–7,5 μm de largura, ápice agudo, na parte mediana do

conidióforo são formados 4–6 ramos setiformes laterais. Células conidiogênicas

originadas próximas à base das setas laterais, formando uma massa gelatinosa em

que se encontram as fiálides e os conídios. Conídios asseptados, alongados,

curvados, hialinos, de 6–10 x 1μm.

Comentários: Anteriormente descrito em Chaetopsina foi renomeado como

espécie de Kionochaeta por Kirk e Suton (1985). K. ramifera é relativamente comum,

sendo resgitrada em vários países, inclusive no Brasil. Marques et al. (2008)

relataram sua ocorrência na Bahia, associado à decomposição de substratos

vegetais em fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia.

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Buerarema, Fazenda

Antares, 19/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0143); 27/10/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0148); no Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e

Recuperação da Mata, 18/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0137).

Distribuição geográfica: K. ramifera já foi encontrada no Brasil, Venezuela,

Cuba, México e Vietnam (GRANDI; ATTILI, 1996; CASTANEDA et al., 2003;

MARQUES, 2007; GREGORIO; PORTALES, 2004; MERCADO; HEREDIA, 1994).

45

Figura 7. Kionochaeta ramifera. A – Aspecto geral; B – K. ramifera sobre

folhedo de C.legalis; C – Conídios; D – Setas laterais; E – Detalhe da massa

gelatinosa em que se encontram as fiálides e os conídios. Barras: A e D = 20

μm; C e E = 5 μm.

46

Menisporopsis pirozynskii Varghese & V.G. Rao 1978.

Figura 8

Seta septada, ereta, reta ou ligeiramente flexuosa, simples, lisa, castanho

escuro na base para castanho pálido no ápice, 317,5–347,5 × 4,5–9 μm. Conidioma

do tipo sinêmio, reto ou ligeiramente flexuoso, marrom. Células conidiogênicas

monofialídicas, integradas, cilíndricas, suaves. Conidios solitários, 0-septos,

alantóide, agregados em uma massa viscosa, hialina, 12–15 × 2–3 μm, com duas

sétulas em cada extremidade, 6–10 μm de comprimento.

Comentários: O gênero Menisporopsis compreende 13 espécies (INDEX

FUNGORUM, 2018). Menisporopsis pirozynskii é caracterizada por conídios com

duas sétulas em cada extremidade. Nesta espécie, as sétulas podem ser

encontradas em números e posições variáveis (MOUCHACCA, 1990; CABELLO et

al., 1993; CASTAÑEDA RUIZ et al., 1997). No Brasil, a espécie foi descrita pela

primeira vez em São Paulo, em folhas de Miconia cabussu (GUSMÃO et al., 2001).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Buerarema, Fazenda

Antares, 23/05/2017 T.M. Souza s.n. (TFB0156); 25/10/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0158); no Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e

Recuperação da Mata, 27/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0152); 17/07/2017, T.M.

Souza s.n. (TFB0157); e no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio

Natural Serra do Teimoso, 16/03/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0161).

Distribuição geográfica: Menisporopsis pirozynskii já foi relatada no Brasil

(GUSMÃO et al., 2001); México (Begerow et al., 2000); Cuba (Castaneda et al.,

1997).

47

Figura 8. Menisporopsis pirozynskii. A – Conidioma e

conídios agregados (seta); B – Células conidiogênicas; C –

Seta septada; D – Conídios com sétulas (seta). Barras: A e

C = 30 μm; B = 10; D = 5 μm.

48

Pestalotiopsis neglecta (Thüm.) Steyaert, Trans. Br. mycol. Soc. 36(2): 83 (1953).

Figura 9

Conidioma acervular, globoso, solitário ou agregado, marrom escuro a preto,

150–350 μm. Células conidiogênicas discretas, cilíndricas a subcilindircas,

hialinas, 6–18 x 2–5 μm. Conídios de 5 células, fusiforme, estreito, reto ou algumas

vezes curvado, afunilando-se na base, geralmente 17–26 μm de comprimento;

células intermediárias pálidas a oliváceas,11–16 x 5–7 μm; células hialinas apicais

longas, cônicas, com 3 apêndices de 13–25 μm de comprimento e 1 apêndice basal

ereto de 3–7 μm de comprimento. Micélio ramificado, septado, hialino a marrom

claro. Conidiomas do tipo acervular. Colônia em BDA aos 10 dias de idade

esbranquiçadas, formando massas escuras contendo estruturas reprodutivas.

Comentários: O gênero Pestalotiopsis é amplamente distribuído, ocorrendo

em solos, ramos, sementes, frutos e folhas, podendo atuar como parasitas,

endofíticos ou sapróbios (JEEWON et al., 2004), existindo atualmente cerca de 300

espécies descritas (INDEX FUNGORUM, 2018). Seus conidióforos são produzidos

dentro de um corpo de frutificação, denominado acérvulo

(MAHARACHCHIKUMBURA et al., 2014). Os conídios em geral apresentam cinco

células, sendo três células medianas de coloração marrom e duas células (apical e

basal) hialinas, com dois ou mais apêndices apicais (sétulas) (JEEWON et al., 2002).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc

Formação do Horto e Recuperação da Mata, 28/01/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0134); 21/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0139); no Município de Buerarema,

Fazenda Antares, 19/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0141); 23/10/2017, T.M. Souza

s.n. (TFB0142); no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural

Serra do Teimoso, 26/03/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0147); 16/08/2017, T.M. Souza

s.n. (TFB0148).

49

Distribuição geográfica: Austrália (YUAN, 1996); Brasil (BARGUIL et al.,

2008; CERQUEIRA et al., 2013); Bulgaria (SAMEVA, 2004); China (HU et al., 2007;

WEI et al., 2005); Cuba (URTIAGA, 1986) India (MATHUR, 1979); Japão

(WATANABE et al., 2010); Portugal (ESPINOZA et al., 2008).

Figura 9. Pestalotiopsis neglecta. A – Sobre folha morta; B – Sinais;

C – Conídios; D – Colônia em meio BDA. Barra: C = 20 μm.

50

Thozetella sp. Kuntze 1891.

Figura 10

Conidioma do tipo sinemio, ereto, castanho. Conidióforos extensos,

densamente unidos, difíceis de serem individualizados e medidos, castanhos.

Células conidiogênicas fialídicas na extremidade dos conidióforos. Conídios

lunados a fusiformes, hialinos, 10–14 x 2 μm. Sétulas retas ou recurvadas,

localizadas nas extremidades dos conídios, hialinas. Células estéreis

(“microawns”) sigmóides, recurvadas.

Comentários: Thozetella sp. caracteriza-se por apresentar conidiomas

constituídos pelo adensamento dos conidióforos e células conidiogênicas resultando

em estruturas denominadas sinema ou esporodóquio, os quais originam conídios e

células estéreis (“microawns”) envoltos por massa mucilaginosa. Os conídios são

morfologicamente muito semelhantes entre as espécies, lunados, fusiformes,

naviculados e elíptico-fusiformes, unicelulares, hialinos e com sétula nas

extremidades. Os microawns, células com função desconhecida e peculiares ao

gênero, são utilizadas para delimitar as espécies. (BARRON, 1968; PIROZYNSKI;

HODGES, 1973; CASTAÑEDA-RUIZ, 1984; ALLEGRUCCI et al. 2004; JEEWON et

al. 2009).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc:

Formação do Horto e Recuperação da Mata, 20/01/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0150).

Distribuição geográfica: No Brasil, Thozetella sp. foi registrada pela primeira

vez por Katz (1981), no Estado do Amazonas. O gênero está amplamente distribuído

(da SILVA; GRANDI, 2008; KOBAYASHI, 2007; PINRUAN et al., 2007; ZHUANG,

2001), apresentando seu estádio teleomorfo em Chaetosphaeria (Ascomycota)

(KIRK et al., 2001).

51

Figura 10. Thozetella sp. A – Aspecto geral; B – Conidioma do tipo sinema e conídios em mucilagem dispostos no ápice; C – Conídios lunados ou fusiformes com uma sétula em cada extremidade. Barras: A e B = 20 μm; C = 10 μm.

52

Thozetella havanensis R.F. Castañeda, Revta Jardín bot. Nac., Univ. Habana 5(1):

69 (1984).

Figura 11

Conidiomas castanho-amarelados. Conidióforos densamente unidos,

difíceis de serem individualizados e medidos, castanho-claros. Células

conidiogênicas na extremidade dos conidióforos, fialídicas, afiladas, castanho-

claras a hialinas. Conídios lunados ou fusiformes, unicelulares, afilados, com uma

sétula em cada extremidade, parede delicada, lisos, agrupados por mucilagem,

hialinos, 10–16 × 2 μm. Sétulas retas ou recurvadas, filiformes, delicadas,

localizadas nas extremidades dos conídios, hialinas, 5–6 μm. Células estéreis

(“microawns”) sigmóides, recurvadas, ornamentadas, ápice e base arredondados,

originadas das células conidiogênicas juntamente com os conídios, hialinas, 14–16 ×

1,9–2,7 μm.

Comentários: As espécies de Thozetella apresentam como estruturas de

reprodução sinema e esporodóquio. De modo geral, os sinemas apresentam grande

variação na forma, são constituídos por conidióforos e células conidiogênicas

monofialídicas densamente agregados, são eretos, robustos ou estreitos. Os

esporodóquios também constituídos pelo adensamento dos conidióforos e células

conidiogênicas, são curtos. Os conidióforos são eretos, ramificados, septados, lisos;

já as células conidiogênicas são monofialídicas, integradas, lisas e castanho-claras a

hialinas. Os conídios são estruturas de dispersão, em sua maioria lunados, mas

existem os fusiformes, naviculados e elíptico-fusiformes, não possuem septos e

contêm uma sétula filiforme em cada extremidade. As células estéries (“microawns”)

são originadas das células conidiogênicas e são observadas ao redor da massa

mucilaginosa de conídios, apresentam formas distintas e peculiares a cada espécie

(BARRON, 1968; PIROZYNSKI; HODGES, 1973; CASTAÑEDA-RUIZ,1984;

ALLEGRUCCI et al. 2004; PAULUS et al. 2004; JEEWON et al., 2009).

53

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc:

Formação do Horto e Recuperação da Mata, 23/07/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0152); e no Município de Buerarema, Fazenda Antares, 09/05/2017, T.M.

Souza s.n. (TFB0162); 15/10/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0163).

.

Distribuição geográfica: Brasil (GRANDI et al., 1995; SILVA e GRANDI,

2008), Cuba (CASTAÑEDA RUIZ, 1984; MERCADO-SIERRA et al., 1997;

DELGADO; MENA, 2004) e Nigéria (CALDUCH et al., 2002).

Figura 11. Thozetella havanensis. A – Conidioma (seta) na superfície do hospedeiro; B – Aspecto geral de T. havanensis corados com lactofenol azul de algodão; C – Conídios e célula estéril recurvada (seta). D – Colônia em meio BDA contendo estruturas reprodutivas do fungo. Barras: B = 20 μm; C = 10 μm.

54

Trichothecium roseum (Pers.) Link, Mag. Gesell. naturf. Freunde, Berlin 3(1-2): 18

(1809).

Figura 12

Conidióforos longos, finos, eretos, não ramificados, hialinos, muitas vezes

ligeiramente inchados nas pontas, 162,5–362,5 x 2,5 μm. Conídios hialinos, 1–

septo, paredes grossas, com protuberância achatada na base, 15,5–25 × 7,5–12,5

μm. Colônias em meio BDA com textura de camurça, que de início são brancas,

mas desenvolvem uma cor rosa claro a pêssego ao longo do tempo.

Comentários: O gênero é composto por 17 espécies (INDEX FUNGORUM,

2018) amplamente distribuídas, sendo comumente encontrado em folhas em

decomposição (BARNETT e HUNTER, 1972).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc:

Formação do Horto e Recuperação da Mata,18/10/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0229);

no Município de Buerarema, Fazenda Antares, 10/05/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0230); no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra

do Teimoso, 08/03/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0231).

Distribuição geográfica: cosmopolita.

55

Figura 12. Trichothecium roseum. A – Conidióforos (setas); B – Conídios (setas); C

– Colônia em meio BDA. Barras: A= 30 μm; B = 10 μm.

56

Volutella minima Höhn., Sber. Akad. Wiss. Wien, Math.-naturw. Kl., Abt. 1 118:

1543. (1909).

Figura 13

Esporodóquios sésseis, hialinos. Setas retas, pontiagudas no ápice, pouco

septadas, lisas, parede espessa, hialinas, 180–317,5 x 2,5–7,5 μm. Conidióforo e

células conidiogênicas densamente unidos, difíceis de serem visualizados e

medidos. Conídios unicelulares, cilíndricos, com extremidades arredondadas,

hialinos, agrupados em mucilagem, 6–8 x 1–2 μm.

Comentários: Os espécimes aqui estudados apresentaram características

morfológicas semelhantes (SAMUELS, 1977; GUSMÃO; GRANDI, 1997). A espécie

mais próxima de V. minima é V. ciliata, diferindo na forma e dimensões dos conídios

(PFENNING, 1993; DOMSCH et al., 1993). De acordo com Samuels e Dumont

(1982), a fase teleomórfica é Nectria consors (Ellis & Everh.) Seaver. Cerca de 140

espécies deste gênero já foram registradas (INDEX FUNGORUM, 2018).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Jussari, Reserva

Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 10/03/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0222), 28/08/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0223); no Município de Buerarema,

Fazenda Antares 10/10/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0224).

Distribuição geográfica: Indonésia (MCKENZIE; HYDE, 1996) Java, Nova

Zelândia, Panamá, (SAMUELS; DUMONT, 1982); Brasil, Índia, Reino Unido

(PFENNING, 1993); Estados Unidos da América (GRAFENHAN et al., 2011).

No Brasil, a espécie foi registrada, nos Estados do Pará (PFENNING, 1993),

Paraná (GUSMÃO; GRANDI 1997), São Paulo (GUSMÃO et al., 2001; GRANDI

2004; SILVA; GRANDI, 2008) e na Bahia (GUSMÃO, 2003; GUSMÃO et al., 2005).

57

Figura 13. Volutella minima. A – Conidioma do tipo esporodóquio séssil com setas hialinas e conídios em mucilagem; B – Conidioma envolto por setas pontiagudas (seta); C – Conídios; D – Colônia em meio BDA. Barras: B = 30 μm; C = 5 μm

58

Wiesneriomyces aff. laurinus

Figura 14

Conidiomas em esporodóquio, sésseis, castanhos a castanho-claros. Setas

eretas, septadas, simples, pontiagudas no ápice e bulbosas na base, parede

espessa, lisas, castanhas, 100–275 × 5–10 μm larg. na base bulbosa × 2,5–7,5 μm

larg. acima da base. Conidióforos macronematosos, ramificados e células

conidiogênicas unidas, originando esporodóquio pequeno e pouco desenvolvido.

Conídios dispostos em cadeias simples de 6–9 unidades, ligados por um istmo e

agrupados em mucilagem, 36–76 × 2–3 μm. Cadeias constituídas por conídios

cilíndricos e cuneiformes, unicelulares, asseptados, lisos, hialinos, 6–13 × 2–3 μm.

Comentários: Wiesneriomyces foi introduzido por Koorders em 1907, com a

espécie tipo W. javanicus Koord. No entanto, esse fungo já havia sido descrito

anteriormente, sob o nome de Volutellaria laurina Tassi (SUETRONG et al., 2014).

Até 1988, conhecia-se apenas esta espécie dentro do gênero e assim foi registrada

em vários países do globo. Atualmente o gênero abriga quatro espécies: W. laurinus

(Tassi) P.M. Kirk, W. conjunctosporus Kuthub & Nawawi, W. javanicus Koord e W.

machilicola D.W. Li, Jing Y. Chen & Yi X. Wang. Dentre estas, a que apresenta

características morfológicas que mais se assemelham com o espécime encontrado é

W. laurinus, diferindo desta, por apresentar menor número de setas, mais curtas e

eretas (100–275 × 5–10 μm vs. 199,7-542,9 × 10-18,7); além dos seus conídios

serem maiores (6-13 x 2-3 vs. 7,5-10 x 1,9-2).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: município de Jussari, Reserva

Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 16/03/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0233).

Distribuição geográfica: No Brasil Wiesneriomyces laurinus foi registrado

nos estados do Paraná (GUSMÃO; GRANDI, 1997); São Paulo (GUSMÃO et al.,

2001; GrANDI; GUSMÃO, 2002); Grandi (2004); Grandi; Silva (2006) e Bahia:

Gusmão et al. (2005).

59

Figura 14. Wiesneriomyces aff. laurinus. A – Conidioma do tipo esporodóquio com conídios em mucilagem; B – Setas; C – Conídios em cadeias. Barras: A = 40 μm; B = 20; C = 30 μm.

60

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4 CAPÍTULO 2

FUNGOS PATOGÊNICOS E ENDOFÍTICOS ASSOCIADOS A Cariniana legalis NO SUL DA BAHIA

RESUMO

Os fungos constituem um grupo numeroso de organismos, bastante diversificado filogeneticamente e de grande importância ecológica e econômica. Existem fungos que parasitam o tecido hospedeiro sem causar sintomas aparentes, sendo estes chamados de fungos endofíticos. Porém, também há àqueles que apresentam metabolismo prejudicial aos vegetais, ocasionando alterações estruturais e fisiológicas. Quando o parasitismo está relacionado à patogenicidade, o fungo é denominado fitopatógeno. No Brasil, estudos taxonômicos sobre fungos endofíticos e patogênicos associados às espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção ainda são escassos. Apesar da importância e potencialidades de uso da Cariniana legalis, ainda são poucos os trabalhos de fungos associados à essa espécie, visto que é uma árvore de difícil coleta de material devido ao seu tamanho, que pode chegar a mais de 45 m de altura. Desse modo, o presente trabalho teve por objetivo estudar a diversidade de fungos endofíticos e patogênicos que se desenvolvem em tecido foliar da C. legalis. Foram realizadas seis coletas seguidas de isolamento e identificação dos fungos endofíticos e patogênicos encontrados em material coletado nos municípios de Ilhéus, Jussari e Buerarema, situados na região Sul da Bahia. No total foram identificados dois fungos patogênicos: Glomerella cingulata (anamorfo = Colletotrichum gloesporioides) e Pestalotiopsis neglecta e três fungos endofíticos: Cladosporium dominicanum, Xylaria sp. e Gonatobotryum sp. Ainda não há registro destes fungos associados a C. legalis, sendo, assim, novas ocorrências.

Palavras-chave: Micologia. Diversidade. Jequitibá-Rosa.

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4.1 INTRODUÇÃO

Os fungos constituem um grupo numeroso de organismos, bastante

diversificado filogeneticamente, apresentando grande variedade de modos de vida.

Podem viver como sapróbios, quando obtêm seus alimentos decompondo

organismos mortos; como parasitas, quando se alimentam de substâncias que

retiram do hospedeiro nos quais se instalam, prejudicando-o ou estabelecendo

associações mutualísticas; e como predadores, capturando pequenos animais para

obter seu alimento (BERGAMIN FILHO et al., 1995; WEBSTER; WEBER, 2007).

Em geral as plantas apresentam fungos parasitando o interior dos seus

tecidos, alguns mais frequentes em determinado tipo vegetal, e outros mais raros. O

parasitismo nem sempre está relacionado à patogenicidade, existem fungos que

parasitam o tecido do hospedeiro sem causar sintomas aparentemente visíveis,

sendo estes chamados de fungos endofíticos. Porém, também há àqueles que

apresentam metabolismo prejudicial aos vegetais, seja pelo consumo de seus

elementos vitais ou pela biossíntese de substâncias tóxicas a planta. Quando o

parasitismo está relacionado à patogenicidade, o fungo pode eventualmente levar a

planta à morte, denominando-o de fitopatógeno (AGRIOS, 1988).

Os fungos patogênicos incluem um grande e heterogêneo grupo de

organismos, ocupando uma posição importante na agricultura e também nas

populações naturais. Demonstram uma enorme diversidade no modo pelo qual

ocorre a interação com seus hospedeiros, sendo que alguns podem viver por longos

períodos em tecidos mortos e, outros, dependem completamente das células vivas

de seu hospedeiro (BURDON; SILK, 1997).

A importância da rápida e correta identificação dos agentes patogênicos

presentes nas plantas apresenta-se como uma ferramenta para o estabelecimento

do tratamento a ser empregado, possibilitando a recuperação da cultura, com

redução dos prejuízos causados por estes fitopatógenos. Este processo de

identificação inicia-se com a observação dos sintomas, passando pela coleta,

isolamento, e, finalmente, a identificação do patógeno (FERNANDES et al., 2007).

As plantas apresentam resistência natural ao ataque de patógenos e a

ocorrência de doenças é mais exceção do que regra. A interação entre patógeno/

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hospedeiro é uma luta entre dois organismos pela própria sobrevivência, em que as

células vegetais respondem à penetração do fungo através de mecanismos

estruturais e/ou bioquímicos (PASCHOLATTI; LEITE, 1995).

Os fungos fitopatogênicos podem se tornar endofíticos em determinado

período de sua vida. O contrário também pode ocorrer, fungos endofíticos são

capazes de se tornar patogênicos em condições de estresse do hospedeiro

(SCHULZ; BOUYLE, 2005).

Os endófitos exercem variadas relações ecológicas sem demonstrar sintomas

visíveis (CUZZI et al., 2011). Essa característica dificulta a avaliação desses

organismos, havendo necessidade de isolamento e cultivo em laboratório.

Normalmente, centenas de espécies de endofítos podem ser isoladas de uma única

espécie vegetal, sendo que pelo menos um é específico ao hospedeiro (CHAPLA,

2014). Dentre as vantagens da interação endofítico-hospedeiro está o fato do

microorganismo se beneficiar com proteção e alimentação, enquanto esta se

favorece da promoção de crescimento, reprodução e resistência às alterações do

ambiente causado por fatores bióticos ou abióticos (MAUTONE, 2008).

Os fungos endofíticos podem estar presentes em todos os órgãos da planta

hospedeira (PETRINI et al., 1992), tais como raízes, flores, folhas, sementes, frutos,

pecíolos e caule, possuindo as enzimas necessárias para colonizar seus

hospedeiros (SCHULZ et al., 2002), mas usualmente habitam as partes superiores

de plantas (FAETH; FAGAN, 2002). São de grande importância científica, por sua

aplicabilidade em estudos posteriores (BAYMAN et al., 1998), como na promoção de

crescimento de plantas (LUZ et al., 2006); produção de antibióticos (STIERLE et al.,

1993), anticancerígeno (WANG et al ., 2000; STROBEL et al., 1996), agente no

controle biológico de pragas e doenças (HANADA et al., 2010; KUNKEL et al., 2004;

RUBINI et al., 2005); e produção de compostos bioativos com potenciais aplicações

como agentes antimicrobianos (STROBEL et al., 2001).

Apesar de todas as possibilidades de aplicações, os endófitos das partes

aéreas vegetais só recentemente têm despertado o interesse da comunidade

científica, especialmente por seus potenciais na produção de metabólitos de

interesse econômico, incluindo os relacionados às plantas hospedeiras.

Dessa forma o presente trabalho foi desenvolvido com o objetivo de estudar a

diversidade de fungos endofíticos e patogênicos que se desenvolvem no tecido foliar

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de C. legalis, permitindo conhecer um pouco da comunidade fúngica associada a

esse hospedeiro.

4.2 MATERIAL E MÉTODOS

Durante o período de janeiro a outubro/2017, foram realizadas um total de

seis coletas em três áreas de abrangência da Mata Atlântica situadas nos municípios

de Ilhéus (Área da Uesc: Formação do Horto e recuperação da mata), Jussari

(Reserva Particular do Patrimônio Natural da Serra do Teimoso) e Buerarema

(Fazenda Antares).

Em cada propriedade coletou-se folhas no alto da copa, em três pontos, (duas

coletas nas lateriais e uma no centro da copa), assintomáticas e sintomáticas, nos

períodos chuvoso e seco. O material coletado foi acondicionado em sacos de papel,

devidamente etiquetados e transportado para isolamentos no Laboratório de

Fitopatologia e Nematologia da Uesc.

4.2.1 Isolamento de fungos endofíticos

Folhas assintomáticas sem manchas ou qualquer tipo de lesão causada por

patógenos, insetos ou danos mecânicos vistos a olho nu, foram coletas,

acondicionadas em sacos de papel Kraft e levadas ao Laboratório. Cada folha foi

lavada em água corrente e sabão neutro, sem ferir o tecido vegetal, processo que

tem por objetivo eliminar o excesso de epifíticos, mantendo viável a população

interna do tecido vegetal.

A técnica de isolamento foi por fragmentação do tecido foliar sadio (Figura

1A), sendo feito cortes de aproximadamente 6 mm (Figura 1B). Vinte e quatro discos

foliares foram retirados aleatoriamente, explorando maior área foliar. A

desinfestação superficial deu-se através de lavagens por imersão. Ao abrigo de uma

capela de fluxo laminar, os fragmentos foliares foram imersos em etanol 70% por 1

minuto, em hipoclorito de sódio (2,5 % de cloro ativo) por 4 minutos, em etanol 70%

por 30 segundos e lavados três vezes consecutivas em água esterilizada (ARAÚJO

et al., 2002). Como controle negativo foi coletada a última água utilizada na assepsia

das amostras, sendo essa plaqueada com pipeta, conferindo que as mesmas não

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apresentaram crescimento de colônias para validação do processo de assepsia dos

fragmentos foliares.

Após o processo de desinfestação, com o auxílio de uma pinça flambada, três

fragmentos foliares foram transferidos para cada placa de Petri (total de oito placas)

(Figura 1C), contendo meio Batata Dextrose Agar, sendo examinados diariamente.

Na medida em que foi ocorrendo a formação de micélio nos bordos dos fragmentos,

fez-se a repicagem. Depois de purificadas (Figura 1D), as colônias foram

transferidas para tubos de ensaio contendo meio BDA e frascos com água destilada

estéril hermeticamente fechados (Figura 1E).

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Figura 1. Metodologia utilizada para isolamento dos fungos endofíticos de folhas de Cariniana legalis. A – Folhas sadias; B – Fragmentos retirados de folhas sadias; C– Distribuição dos fragmentos em BDA; D – Fungo endofítico purificado; E – Método de preservação dos fungos.

4.2.2 Isolamentos de fungos patogênicos

As folhas que apresentaram sinais e/ou sintomas foram analisadas em lupa

com o objetivo de observar as colônias de fungos desenvolvidas sobre as mesmas.

Posteriormente, foram preparadas lâminas semipermanentes para exame ao

microscópio ótico e visualização de estruturas fúngicas. Quando não se observou

sinais do patógeno sobre o tecido do hospedeiro (identificação por análise direta),

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foram adotados dois procedimentos: a) câmara úmida e; b) isolamento em meio de

cultura. Para o preparo da câmara úmida, folhas com sintomas foram colocadas em

bandejas de plástico cobertas com papel filme contendo papel de filtro umedecido

com água destilada. O material foi analisado até que as lesões pudessem ser

observadas sob microscópio estereoscópico para detecção da presença/ausência de

esporulação fúngica.

Para o isolamento em meio de cultura, conduzido em câmara de fluxo

laminar, foram realizadas secções em fragmentos foliares da região limítrofe entre o

tecido sadio e infectado (Figura 1A). Estes fragmentos foram desinfestados por

imersão em álcool 70% por 1 minuto e em hipoclorito de sódio 1% (NaClO) por 1

minuto, seguido de lavagem com água destilada estéril e colocados sobre papel de

filtro estéril para retirar o excesso de água. Sendo semeados três fragmentos de

forma equidistante (Figura 1B) em placas de Petri contendo meio BDA. As placas

foram mantidas em incubadora a 25 ± 1 ºC por 48 a 72 horas, sendo feitas

repicagens após esse período para obtenção de cultura pura (Figura 1C), as quais

foram mantidas em tubos de cultura com BDA e pelo método de Castellani (Figura

1D) (CASTELLANI, 1939).

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Figura 2. Metodologia utilizada para isolamento de fungos patogênicos. A – Folhas de Cariniana legalis apresentando sintomas e sinais; B – Fragmentos retirados de folhas lesionadas, distribuídos em BDA; C – Cultura pura; D – Métodos de preservação dos fungos.

4.2.3 Herborização do material coletado

As folhas sintomáticas foram selecionadas, prensadas e colocadas em estufa,

submetidas a uma temperatura aproximada de 50 ºC. As exsicatas foram

preparadas para depósito no Tropical Fungarium (TFB), UESC.

4.2.4 Identificação

Para observação de estruturas de valor taxonômico (ascos, ascósporos,

setas, conidióforos etc.) ao microscópio ótico, foram confeccionadas lâminas

contendo lactofenol com ou sem azul de algodão. As características morfológicas

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foram descritas, ilustradas e fotografadas. A identificação foi realizada através da

literatura adequada a cada grupo estudado (ARX; MULLER, 1954; GUBA, 1961;

MULLER; ARX, 1962; NAG RAJ, 1993).

4.2.5 Conservação

As culturas purificadas foram conservadas em tubos de cultura contendo BDA

e pelo método de Castellani (CASTELLANI, 1939).

4.2.6 Teste de patogenicidade

Foram feitos testes de inoculação em folhas destacadas, visando comprovar a

patogenicidade e estudar os processos envolvidos na infecção do tecido hospedeiro.

O isolado foi cultivado em meio de cultura (BDA) contido em placa de Petri a

25° C por 10 dias no escuro, após esse período foram adicionados 5 mL de água

destilada estéril às placas, fazendo-se uma raspagem da superfície micelial com

alça de Drigalski e filtração em gaze, para obtenção da suspensão do inóculo na

concentração de 106 esporos/mL. Foram feitos ferimentos superficiais nas folhas

com o auxílio de um estilete, inoculando-se a suspensão, em dois pontos de

inoculação por folha.

Foram utilizadas doze folhas, sendo seis testemunhas positivas (suspensão

de inóculo) e seis testemunhas negativas (água estéril). Na parte adaxial de cada

folha, com auxílio de pipeta, foi depositada uma gota da suspensão de esporos,

colocado posteriormente um chumaço de algodão em cima do ponto de inoculação,

evitando que a gota de suspensão escorresse. Nas testemunhas foi colocada água

estéril.

As avaliações da presença de sintomas e, ou sinais foram realizadas

diariamente, durante 10 dias após a inoculação.

4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram identificadas cinco espécies de fungos associados às folhas da copa

de C. legalis. Em todas as áreas visitadas, observou-se a ocorrência do fungo

Pestalotiopsis neglecta nas plantas inspecionadas, apresentando lesões necróticas

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de coloração marrom e formato irregular. Realizado o teste de patogenicidade, pôde-

se observar a presença de sinais, após seis dias de inoculação (Figura 3 G).

Foi constatada a ocorrência de Glomerella cingulata, causando sintomas nas

folhas da copa de C. legalis. A fase anamórfica de um fungo do complexo

Colletotrichum gloesporioides também foi encontrada. Os isolados foram inoculados

em folhas sadias e reisolados, confirmando sua patogenicidade.

Como endofíticos, foram isolados de folhas sadias: Cladosporium

dominicanum, Gonatobotryum sp e Xylaria sp.

Os táxons encontrados neste trabalho ainda não foram associados a C.

legalis, representando novas ocorrências para a espécie. Na literatura apenas

Ganoderma sp. foi reportada para esta planta (FARR; ROSSMAN, 2018). Há o

registro de Pseudocercospora couratari e Phyllosticta capitalensis associada a

Cariniana estrellensis (SPAULDING, 1961; LISBOA et al. 2016), e

Pseudocercospora careyae para o gênero Cariniana sp (MENDES, 1998).

Pestalotiopsis neglecta (Thüm.) Steyaert, Trans. Br. mycol. Soc. 36(2): 83 (1953).

Figura 3

Lesões foliares de coloração castanha e formato irregular. Conidioma

acervular, globoso, solitário ou agregado, marrom escuro a preto, 150–350 μm.

Células conidiogênicas discretas, cilíndricas a subcilindircas, hialinas, 6–18 x 2–5

μm. Conídios de 5 células, fusiformes, estreitos, retos ou algumas vezes curvados,

afunilando-se na base, geralmente 17–26 μm de comprimento; células

intermediárias pálidas a olivácea,11–16 x 5–7 μm; células hialinas apicais longas,

cônicas, com 3 apêndices apicais de 13–25 μm de comprimento e 1 apêndice basal

ereto de 3–7 μm de comprimento. Colônias em BDA, aos 10 dias de idade,

esbranquiçadas, formando massas escuras contendo estruturas reprodutivas do

patógeno.

Comentários: O gênero Pestalotiopsis é amplamente distribuído, ocorrendo

em solos, ramos, sementes, frutos e folhas, podendo atuar como parasitas,

endofíticos ou sapróbios (JEEWON et al., 2004), existindo atualmente cerca de 300

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espécies descritas (INDEX FUNGORUM, 2018). Seus conidióforos são produzidos

dentro de um corpo de frutificação, denominado acérvulo

(MAHARACHCHIKUMBURA et al., 2014).

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc

Formação do Horto e Recuperação da Mata, 28/01/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB0134); 21/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0139); no Município de Buerarema,

Fazenda Antares, 19/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0141); 23/10/2017, T.M. Souza

s.n. (TFB0142); no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural

Serra do Teimoso, 26/03/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0147); 16/08/2017, T.M. Souza

s.n. (TFB0148).

Distribuição geográfica: Australia (YUAN, 1996); Brasil (BARGUIL et al.,

2008; CERQUEIRA et al., 2013); Bulgaria (SAMEVA, 2004); China (HU et al., 2007;

WEI et al., 2005); Cuba (URTIAGA, 1986) India (MATHUR, 1979); Japão

(WATANABE et al., 2010); Portugal (ESPINOZA et al., 2008).

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Figura 3. Pestalotiopsis neglecta. A – Lesões em folhas de

C. legalis; B – Conídios; C - Detalhes dos conídios

(apêndices apicais e basais); D – Colônia em meio BDA; E

e F – Teste de patogenicidade (E – testemunha; F – folhas

inoculadas); G e H – Lesões nas folhas e presença de

sinais, após oito dias de inoculação. Barras: B = 2,5 μm; C

= 5 μm.

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Glomerella cingulata (Stoneman) Spauld. & H. Schrenk, in Schrenk & Spaulding,

Science, N.Y. 17: 751 (1903).

Figura 4

Anamorfo: Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. 1884. Figura 5

Teleomorfo: Lesões foliares elípticas, de centro castanho-escuro e bordos

cloróticos. Peritécio globoso, marrom escuro, deiscência ostiolar, 120–160 x 82–125

μm. Ascos unitunicados, cilindro-clavados, oito esporos, 40–58 x 11–13 μm.

Ascósporos amerosseptados, hialinos, unicelulares, levemente encurvados, 13–19

x 3–4 μm. Colônias em BDA de coloração cinza.

Anamorfo: Lesões necróticas de cor castanha nos bordos das folhas.

Colônias em BDA, aos 10 dias de idade, com massa mucilaginosa laranja. Cinco

dias após o desenvolvimento de lesões nas folhas inoculadas, observou-se a

presença de conidiomas acervulares marrons, irregulares, subepidermais, rompendo

a epiderme do hospedeiro; setas marrons, com parede lisa, septadas, 62,5–117,5 x

2,5–5 µm; conidióforos hialinos, 25–60 × 5–7,5 μm; células conidiógenas discretas,

enteroblásticas, hialinas, lisas; conídios asseptados, cilíndricos, retos, hialinos,

parede lisa, arredondados nas extremidades, 11–15 × 3–4 µm.

Comentários: Após sete dias de incubação os sintomas e sinais de G.

cingulata foram vistos nas partes em que o inóculo havia sido depositado. Sintomas

e sinais do seu anamorfo (C. gloeosporioides) surgiram a partir do sexto dia. O fungo

foi reisolada dos tecidos doentes, confirmando a patogenicidade. Não foram

observados sintomas nas folhas controle. Nenhum relato deste patógeno foi

anteriormente encontrado em C. legalis, portanto, este é o primeiro registro.

Distribuição geográfica: Glomerella cingulata (anamorfo= C.

gloeosporioides) é conhecida como uma espécie cosmopolita (HOLLIDAY, 1980),

apresentando uma ampla distribuição geográfica tropical e subtropical, embora

também possam afetar algumas culturas de regiões temperadas (WEIR et al., 2012).

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Material examinado: Colletotrichum gloeosporioides causando lesões nas

folhas do alto da copa de C. legalis. BRASIL. BAHIA: Município de Buerarema,

Fazenda Antares, 18/10/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0158).

Glomerella cingulata causando lesões nas folhas do alto da copa de C.

legalis. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e

Recuperação da Mata, 30/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0159); 29/07/2017, T.M.

Souza s.n. (TFB01673).

Figura 4. Glomerella cingulata. A – Lesões em folhas de C. legalis; B – Peritécio e ascósporos (seta); C – Ascos com ascósporos; D – Colônia em meio BDA; E – Sintomas e sinais de G. cingulata em folhas de C. legalis após 7 dias da inoculação. Barras: B e C = 20 μm.

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Figura 5. Colletotrichum gloeosporioides. A – Lesões em folhas de C. legalis; B – Aspecto geral; C – Setas; D– Conídios; E – Colônia em meio BDA; F – Sintomas e sinais de C. gloeosporioides em folhas de C. legalis, após cinco dias da inoculação. Barras = B e C = 30 μm; D = 5 μm.

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Cladosporium dominicanum

Cladosporium dominicanum Zalar, de Hoog & Gunde-Cim., Stud. Mycol. 58: 169 (2007). Figura 6

Conidióforos eretos, lateral ou terminal, de oliva a marrom, ligeiramente

verrucoso, septado, ramificado ou não ramificado, 125–255 × 2–3 μm. Células

conidiogênicas integradas, terminais, cilíndricas-oblongas. Ramoconídio raramente

se formou; ramoconídios cilíndricos secundários, asseptado 7–14 × 2–3 μm.

Conidios em conjunto, ligeiramente verrucosos, castanho claro, não septado,

ovóide, 3–5 × 2–3 μm. Colônia em BDA com superfície plana, aveludada, circular e

enrugada, que vão do verde oliva ao cinza escuro; crescimento lento, atingindo a

maturidade dentro de 14 a 21 dias.

Comentários: O gênero Cladosporium spp, criado por Link em 1816,

compreende grande número de fungos dematiáceos com distribuição mundial e que

estão entre os fungos de ambiente mais comuns (MENEZES et al., 2017).

Compreende mais de 189 espécies, muitas dessas conhecidas por serem patógenos

de plantas, causando manchas foliares e outras lesões (REVANKAR; SUTTON,

2010). São fungos de crescimento lento, atingindo a maturidade dentro de 14 a 21

dias. Caracterizam-se pela produção de colônias efusas ou ocasionalmente

puntiformes, com superfícies planas, aveludadas, circulares, de crescimento lento e

enrugado, que vão do verde oliva ao marrom escuro e reverso preto (TAMSIKAR et

al., 2006).

Cladosporium dominicanum foi isolado pela primeira vez a partir de água

hipersalina, na República Dominicana e também foi encontrado como sapróbio na

superfície de frutas na Ásia (Irã) (Bensch et al. 2012). No Brasil, a primeira

ocorrência de C. dominicanum foi registrado como um endófito em folhas de Cocos

nucifera. Aqui relatamos o primeiro registro de C. dominicanum como um endófito

em folhas de Cariniana legalis (e sua primeira ocorrência na Bahia).

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Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Jussari, Reserva

Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 26/03/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB01588).

Distribuição geográfica: cosmopolita.

Figura 6. Cladosporium dominicanum. A – Conidióforo; B – Ramoconído (setas); C – Conídios; D – Colônia em meio BDA. Barras: A = 20 μm; B = 5 μm; C = 2,5 μm.

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Gonatobotryum apiculatum (Peck) S. Hughes, Can. J. Bot. 31: 594 (1953) Figura 7

Conidióforos macronematosos e micronematosos, solitários, que se originam

terminalmente e lateralmente de hifas, eretos, retos a ligeiramente flexuosos, longos,

125–750 x 3–7 μm, septados, castanho médio, lisos, paredes um tanto espessadas.

Células conidiogênicas terminais e intercalares, com um inchaço, 7,5–25 x 7,5–

17,5 μm, conidiogênese sicrônica. Células de separação presentes, deixando

dentículos evidentes em células conidiogênicas. Conídios formados em cadeias,

elipsoide-ovóide, 3–9 × 2–4 μm, asseptado, apresentando cicatriz aparente.

Colônias em BDA castanho-escuro.

Comentários: As espécies de Gonatobotryum são comumente encontradas

em madeiras, solo e como parasitas de plantas. Produzem conidióforos

morfologicamnete distinto das hifas vegetativas, que são em sua maioria eretos,

podendo ser terminal ou lateral. Segundo Kendrick et al. (1968) fotografias com

lapso de tempo mostraram que em G. apicuculatum os conídios proximais às células

conidiogênicas desenvolvem simultaneamente.

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Jussari, Reserva

Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 28/08/2017, T.M. Souza s.n.

(TFB01599).

Distribuição geográfica: Brasil (CAVALCANTI, et al. 1972) Japão

(KOBAYASHI, 2007), Canadá (GINNS, 1986), América do Norte (JACOB; BHAT,

2000).

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Figura 7. Gonatobotryum apiculatum. A – Conidióforo;

B – Células conidiogênicas intercaladas; C e D –

Conídios; E – Colônia em meio BDA. Barras: A = 30 μm;

B = 10 μm; C e D = 5 μm.

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Xylaria sp. Hill ex Schrank, Baier. Fl. 1:200. 1789.

Figura 8

Colônias em BDA de coloração esbranquiçada a negra, com estromas eretos,

sem esporulação.

Comentários: Xylaria é um gênero de ascomicetos que compreende

centenas de espécies (INDEXFUGORUM, 2018), apresentando grande variação

quanto à forma, tamanho e cor do estroma, bem como variação no substrato,

podendo atuar como sapróbio (ROGERS et al., 2005); outras espécies são

causadoras de doenças em essências florestais e plantas frutíferas (BEZERRA,

1980; JURC e OGRIS, 2006; SCHUMACHER et al., 2006; SVIHRA, 2006) e muitas

têm sido registradas como endofíticas (BAYMAN et al., 1998; CHAPELA et al., 1993;

CHAREPRASERT et al., 2005; DAVIS et al., 2004; FELIZARDO et al., 2005;

PETRINI e PETRINI, 1985; PETRINI et al., 1995).

Infelizmente o espécime isolado não produziu estromas férteis in vitro, não

sendo possível a identificação em nível específico. Também não foi possível a

realização de análises moleculares para comparação com sequências depositadas

em banco de dados mundiais.

Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Buerarema, Fazenda

Antares, 08/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB2323).

Distribuição geográfica: Xylaria sp. é encontrada em todos os continentes,

com exceção nos polos, sendo mais abundante nos trópicos (FARR; ROSSMAN,

2018).

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Figura 8. Xylaria sp. A – Colônia em BDA.

89

4.4 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

AGRIOS, G. N. Plant Patology. 3 ed. New York: Academic Press, p.40, 1988.

ARAÚJO, W. L. et al. Manual: isolamento de microrganismos endofíticos. Piracicaba, 86 p, 2002.

ARX, J. V.; MÜLLER, E. Die Gattungen der amerosporen Pyrenomyceten. Beiträge zur Kryptogamenflora der Schweiz XI, v. 1: 1–434, 1954.

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5 CONCLUSÕES GERAIS

1 . A identificação dos espécimes coletados permitiu relacionar os seguintes táxons:

Beltrania querna, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella sp, Cladosporium

dominicanum, Chaetopsina fulva, Chaetospermum artocarpi, Colletotrichum

gloeosporioides/Glomerella cingulata, Gonatobotryum apiculatum, Kionochaeta

ramifera, Menisporopsis pirozynskii, Pestalotiopsis neglecta, Thozetella sp.,

Thozetella havanensis, Trichothecium roseum, Volutella mínima, Xylaria sp., e

Wiesneriomyces aff. laurinus.

2. Este estudo traz o primeiro relato de C. gloeosporioides,/G. cingulata e P. neglecta

causando manchas foliares em C. legalis.

3. Em todas as áreas visitadas, observou-se a ocorrência de P. neglecta nas plantas

estudadas, nas quais foram observadas manchas em folhas da copa de C. legalis

bem como de estruturas reprodutivas do fungo em folhas em decomposição.

4. Neste estudo faz-se o primeiro relato de C. legalis como hospedeiro de

Cladosporium dominicanum, Xylaria sp. e Gonatobotryum apiculato.

5. A diversidade de fungos encontrada em folhedo e folhas vivas de Cariniana

legalis não foi estudada completamente, em virtude do curto período de

realização do trabalho.

6. Novas pesquisas são recomendadas.